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cervello
Articolo
Riconoscimento delle emozioni facciali in bambini e
adolescenti con disturbo specifico dell'apprendimento
Francesca Felicia Operto *1,,† , Grazia Maria Giovanna Pastorino1,2,† , Maria Stellato1 ,
Lucia Morcaldi3 , Luigi Vetri4 , Marco Carotenuto2 , Andrea Viggiano1 e Giangennaro
Coppola 1
1
Unità di Neuropsichiatria Infantile, Dipartimento di Medicina, Chirurgia e Odontoiatria, Università di
Salerno, 84125 Salerno, Italia; graziapastorino@gmail.com (G.M.G.P.); stellatomaria92@gmail.com
(M.S.); aviggiano@unisa.it (A.V.); gcoppola@unisa.it (G.C.)
2 Dipartimento di Salute Mentale, Medicina Fisica e Preventiva, Clinica di Neuropsichiatria Infantile e dell'Adolescenza,
Università degli Studi della Campania "Luigi Vanvitelli", 80138 Napoli, Italia; Marco.carotenuto@unicampania.it
3 Dipartimento di Medicina Clinica e Sperimentale, Neurologia e Psichiatria Infantile e
dell'Adolescenza, Università di Catania, 95131 Catania, Italia; luciaa-@hotmail.it
4 Dipartimento di Promozione della Salute, Assistenza alla Madre e al Bambino, Medicina Interna e Specialità
Mediche (PROMISE),
Università di Palermo, 90133 Palermo, Italia; luigi.vetri@gmail.com
* Corrispondenza: opertofrancesca@gmail.com; Tel.: +39-0828672578 o +39-3471735041
† Questi autori hanno contribuito in egual misura a questo lavoro.
controllare
Ricevuto: 21 giugno 2020; Accettato: 20 luglio 2020; Pubblicato: 23 luglio ror
2020 aggiornam
enti
Abstract: Premessa: Alcuni studi recenti suggeriscono che bambini e adolescenti con diversi
disturbi del neurosviluppo hanno prestazioni peggiori nel riconoscimento delle emozioni
attraverso le espressioni facciali (ER) rispetto ai coetanei con sviluppo tipico. Questa alterazione
è stata descritta anche in bambini con Disturbi Specifici dell'Apprendimento (DSA),
compromettendo i loro risultati scolastici, il funzionamento sociale e la qualità della vita. Lo scopo
del nostro studio è valutare le abilità di ER in bambini e adolescenti con SLD rispetto a un gruppo
di controllo senza disturbi dell'apprendimento e correlarle all'intelligenza e alle funzioni esecutive.
Materiali e metodi: Il nostro lavoro è uno studio osservazionale trasversale. Sono stati reclutati
63 bambini e adolescenti di età compresa tra 8 e 16 anni, con diagnosi di SLD, e 32 controlli
appaiati per sesso/età senza disturbi dell'apprendimento. A tutti i partecipanti sono stati
somministrati test neuropsicologici standardizzati, per valutare il riconoscimento delle emozioni facciali
(NEPSY-II), le funzioni esecutive (EpiTrack Junior) e il profilo di intelligenza (WISC-IV). Risultati: Il
punteggio medio del riconoscimento delle emozioni è risultato significativamente più basso nel gruppo SLD
rispetto al gruppo dei controlli con il test U di Mann-Whitney per campioni non appaiati (p < 0,001).
Il gruppo SLD ha ottenuto risultati significativamente inferiori rispetto al gruppo di controllo
nella capacità di identificare espressioni neutre, felicità, tristezza, rabbia e paura rispetto ai
controlli (p < 0,001). I punteggi ER erano positivamente correlati ai punteggi delle funzioni
esecutive. Non è stata riscontrata alcuna correlazione con i punteggi del Quoziente di Intelligenza
Totale, ma è stata riscontrata una correlazione positiva significativa con l'Indice di Memoria di Lavoro e
l'Indice di Velocità di Elaborazione misurati dalla WISC.IV. Conclusioni: Il nostro studio ha dimostrato
che i bambini e gli adolescenti con Disturbi Specifici dell'Apprendimento presentano una
compromissione del riconoscimento delle emozioni facciali rispetto a un gruppo di coetanei
senza disturbi dell'apprendimento. Le abilità di ER erano indipendenti dalla loro intelligenza
globale, ma potenzialmente correlate alle funzioni esecutive.
1. Introduzione
Negli ultimi anni, è stata dedicata una crescente attenzione alla valutazione della cognizione
sociale (SC) e del funzionamento sociale nei bambini e negli adolescenti, in quanto questo aspetto è
un importante predittore dei futuri successi scolastici, lavorativi e sociali ed è fondamentale per il
funzionamento adattivo e una buona qualità di vita [1,2].
La cognizione sociale (SC) è stata definita come la capacità di comprendere, interpretare e
rispondere in modo appropriato alle indicazioni sociali per interagire meglio con il mondo
esterno e comprende abilità di decodifica di base, come il riconoscimento delle emozioni facciali
(ER), nonché abilità di ordine superiore (Teoria della mente, empatia e ragionamento morale) [3].
Tra tutte queste abilità, il riconoscimento delle emozioni facciali è la capacità di identificare con
precisione le emozioni umane attraverso l'espressione del volto. La comprensione dell'espressione
facciale è essenziale per interpretare correttamente le intenzioni degli altri, modificare il proprio
comportamento e rispondere in modo appropriato nelle situazioni sociali.
Esistono alcune emozioni innate universalmente identificabili dagli esseri umani, come felicità,
tristezza, rabbia, paura e disgusto [4].
La capacità di riconoscere queste emozioni, insieme alle espressioni facciali neutre, si sviluppa
gradualmente dall'infanzia all'adolescenza: la prima emozione identificata è la felicità, seguita dalle
emozioni negative, come la paura, la rabbia e il disgusto [5,6].
Nello sviluppo normale, anche le reti neurali per il riconoscimento delle emozioni facciali maturano
progressivamente, dalla prima infanzia fino alla fine dell'adolescenza [7].
Le reti neurali alla base di questa capacità coinvolgono un insieme di strutture che comprende
la corteccia visiva, la corteccia orbitofrontale, l'insula e i gangli della base, ma soprattutto le strutture
temporali mesiali, con un ruolo importante svolto dall'amigdala [8].
D'altra parte, il deficit di SC può contribuire in modo significativo alle difficoltà psicosociali
sia nei bambini che negli adulti [9,10].
I deficit di ER e di SC in generale sono stati tipicamente evidenziati nei bambini e negli adulti
con Disturbo dello Spettro Autistico (ASD), ma anche in altri disturbi del neurosviluppo come il
Disturbo da Deficit di Attenzione/Iperattività (ADHD), i Disturbi Specifici dell'Apprendimento
(SLD), le Disabilità Intellettive (ID) o in molte altre condizioni neurologiche e psichiatriche diverse
[11-18].
I Disturbi Specifici dell'Apprendimento costituiscono un gruppo eterogeneo di disturbi in cui bambini
che possiedono un'intelligenza normale hanno problemi nell'elaborazione delle informazioni o nella
generazione di output. Queste difficoltà si traducono in un deficit nelle abilità di lettura, scrittura o
calcolo (dislessia, disortografia e discalculia) [19]; possono presentarsi singolarmente o più
frequentemente insieme negli stessi soggetti, con una prevalenza del 2-5% nella popolazione
generale in età scolare; l'eziologia del disturbo è multifattoriale e riflette influenze genetiche o
disfunzioni dei sistemi cerebrali [20,21].
Nonostante il numero limitato di ricerche in quest'area, alcuni studi dimostrano che i bambini e
gli adolescenti con SLD hanno una generale difficoltà a riconoscere le emozioni attraverso le espressioni
facciali rispetto ai loro coetanei con sviluppo tipico (TD) [22-27].
Mentre tutti i diversi autori concordano sul fatto che le persone con SLD sono meno accurate nei compiti
che valutano la comprensione generale delle emozioni delle espressioni facciali, non c'è un consenso
univoco su come l'età, il sesso e il sottotipo di disturbo dell'apprendimento (disturbo
dell'apprendimento verbale/non verbale) possano influenzare queste difficoltà.
Inoltre, diversi autori suggeriscono una potenziale associazione tra le abilità di ER e le funzioni
esecutive (EF); pertanto, non è chiaro se si tratti di abilità distinte e funzionalmente correlate, o
piuttosto rappresentative di un processo unitario [28-31].
Le EF sono abilità cognitive di alto livello che supportano un comportamento flessibile, l'adattamento a
contesti nuovi e l'inibizione di risposte stereotipate. Comprendono abilità di base come l'attenzione, la
memoria di lavoro, il controllo inibitorio e la flessibilità cognitiva, e abilità di ordine superiore come la
risoluzione di problemi e la pianificazione [32-34].
Poiché il deficit delle funzioni esecutive è comune a molti disturbi del neurosviluppo ed è una
caratteristica peculiare dei SLD, è possibile che queste funzioni influenzino le prestazioni di
riconoscimento delle espressioni facciali in questi soggetti [35].
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L'obiettivo di questo studio è stato quello di analizzare le abilità di ER nei bambini e negli
adolescenti con diagnosi di Disturbi Specifici dell'Apprendimento rispetto a un gruppo di coetanei con
sviluppo tipico.
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Sulla base della letteratura precedente, si è ipotizzato che il gruppo SLD avrebbe ottenuto
risultati peggiori nell'elaborazione e nella corretta decodifica degli stimoli di espressione facciale
rispetto al gruppo di controllo. Inoltre, l'obiettivo secondario del nostro studio era quello di valutare le
funzioni esecutive e cognitive nei bambini e negli adolescenti del gruppo SLD, al fine di evidenziare
una possibile correlazione con le abilità ER.
2. Materiali e metodi
Le correlazioni sono state interpretate secondo le linee guida adottate da Altman: r < 0,2,
scarso; 0,21-0,40, discreto; 0,41-0,60, moderato; 0,61-0,80, buono; 0,81-1,00, molto buono [40].
Tutti i dati sono stati analizzati utilizzando il pacchetto statistico per le scienze sociali, versione
23.0 (BM Corp. Rilasciato nel 2015. IBM SPSS Statistics for Windows, versione 23.0, IBM Corp: Armonk,
NY, USA); i valori di p inferiori o uguali a 0,01 sono stati considerati statisticamente significativi.
3. Risultati
Tabella 2. Valutazione neuropsicologica nel gruppo SLD e nel gruppo di controllo. SLD = Disturbo Specifico
dell'Apprendimento; QI = Quoziente d'Intelligenza; m = media; SD = deviazione standard; ** p-value < 0,01.
Per quanto riguarda il profilo cognitivo misurato con la WISC-IV, il punteggio medio del QI
totale rientrava nella norma per tutti i partecipanti sia del gruppo SLD che del gruppo di controllo,
senza differenze statisticamente significative (p = 0,141, Tabella 2).
Tuttavia, i sottoindici della WISC-IV differivano significativamente tra i due gruppi. In
particolare, l'indice di comprensione verbale e l'indice di ragionamento percettivo erano
significativamente più bassi nel gruppo di controllo (p = 0,008; p < 0,001, rispettivamente), mentre
l'indice di memoria di lavoro e l'indice di velocità di elaborazione erano significativamente più bassi
nel gruppo SLD (p = 0,006; p = 0,009, rispettivamente) (Tabella 2).
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40
35
Funzioni esecutive - EpiTrack Junior
30
25
20
15
10
0
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
Riconoscimento delle
emozioni
Nepsy-II (ER)
Figura 1. Correlazione tra i punteggi del Nepsy-II (riconoscimento delle emozioni) e i punteggi dell'EpiTrack
Junior.
Tabella 3. Correlazione tra i punteggi di Nepsy-II (Emotion Recognition), EpiTrack Junior e WISC-
IV. TIQ = Quoziente di Intelligenza Totale; VCI = Indice di Comprensione Verbale; PRI = Indice di
Ragionamento Percettivo; WMI = Indice di Memoria di Lavoro; PSI = Indice di Velocità di
Elaborazione; ** p value < 0,01.
4. Discussione
Il nostro studio ha analizzato il riconoscimento delle emozioni attraverso le espressioni facciali
in bambini e adolescenti con Disturbi Specifici dell'Apprendimento, utilizzando una batteria di test
neuropsicologici standardizzati, e la correlazione con le funzioni esecutive e cognitive.
Nel nostro studio, bambini e adolescenti con SLD hanno mostrato una difficoltà nel riconoscere
gli stati emotivi attraverso le espressioni facciali rispetto a un gruppo di coetanei con sviluppo
tipico. Queste difficoltà riguardavano il riconoscimento di tutte le principali emozioni umane
(felicità, tristezza, paura, rabbia, disgusto) ed erano anche associate alla tendenza scorretta ad
attribuire alcuni stati emotivi alle espressioni neutre.
In particolare, nel nostro campione, il 56% dei bambini con SLD ha ottenuto un punteggio ER
inferiore alla norma contro lo 0% dei controlli, come misurato dal test NEPSY-II. Inoltre, il
confronto statistico tra i punteggi medi dei due gruppi ha mostrato che il gruppo SLD ha ottenuto
risultati significativamente inferiori rispetto ai controlli, sia nel riconoscimento globale delle
emozioni sia in tutte le singole emozioni analizzate.
Una compromissione del riconoscimento delle emozioni facciali è descritta in molti disturbi del
neurosviluppo, in particolare ASD, ADHD, ID, e in un'ampia gamma di condizioni psichiatriche
infantili come schizofrenia, disturbi dell'umore, ansia, disturbo oppositivo provocatorio e disturbo
della condotta [11-16].
Solo un numero limitato di studi è stato condotto sulla popolazione pediatrica con SLD. Nel
complesso, il nostro studio è in accordo con i dati della letteratura precedente, che mostrano una
compromissione delle abilità ER anche in questa popolazione [23,25-27].
Holder et al. (1991), in uno studio comparativo tra bambini e adolescenti con o senza disturbi
specifici dell'apprendimento, hanno dimostrato che il gruppo con SLD era meno accurato nell'interpretazione
delle emozioni e impiegava più tempo per svolgere il compito rispetto al gruppo di controllo. Gli
autori hanno anche ipotizzato che vi fossero due sottogruppi di SLD con difficoltà diverse: le
femmine più giovani con difficoltà nell'interpretazione delle emozioni e i maschi più grandi che
erano rapidi ma spesso imprecisi [24].
In uno studio comparativo più recente di Bloom e Heath (2010), gli autori hanno analizzato
il riconoscimento e la comprensione delle espressioni facciali delle emozioni in adolescenti con
SLD generale e SLD non verbale rispetto a un gruppo di controllo [22].
Lo studio ha dimostrato che il gruppo di soggetti con SLD generale era significativamente
meno accurato nel riconoscere le espressioni facciali rispetto al gruppo di soggetti con SLD non
verbale e al gruppo di controllo, che non differivano significativamente tra loro.
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Nel nostro studio, il sottotipo di SLD non sembra influenzare l'abilità di riconoscimento delle emozioni;
ciò potrebbe essere dovuto alla presenza, in tutti i nostri partecipanti, di una componente di deficit di
apprendimento verbale, oltre che alla bassa dimensione del campione. Approfondire ulteriormente
questo aspetto potrebbe essere l'obiettivo della nostra ricerca futura.
Le abilità di cognizione sociale nei bambini con diagnosi di SLD sono state esaminate in uno
studio molto recente [41], in associazione con ASD e ADHD, attraverso l'analisi della Teoria della Mente
(ToM), che è un altro dominio della cognizione sociale che viene definito come la capacità cognitiva
di un individuo di essere in grado di rappresentare i propri stati mentali e le credenze, i desideri, le
emozioni degli altri, al fine di spiegare e prevedere la messa in atto di comportamenti.
In questo studio, gli autori hanno dimostrato che i bambini con disturbi del neurosviluppo come
ADHD, ASD e SLD presentano deficit di ToM indipendenti dall'intelligenza e dallo sviluppo del
linguaggio e che esiste una relazione significativa tra i deficit di cognizione sociale e i problemi di
comunicazione e interazione sociale, attenzione, comportamento e apprendimento.
Considerando questi risultati, si può ipotizzare che la difficoltà nel riconoscimento delle
emozioni attraverso le espressioni facciali sia, nei pazienti con SLD, parzialmente responsabile del deficit
della ToM. Inoltre, anche in questo caso, ulteriori studi devono indagare la correlazione tra questi due
aspetti.
Nel nostro studio, le funzioni esecutive (attenzione focalizzata, memoria di lavoro, inibizione,
flessibilità cognitiva e fluidità verbale) sono quindi compromesse nei pazienti con SLD rispetto ai
controlli, a differenza delle funzioni cognitive, che sono normali. In effetti, il 75% dei bambini del gruppo
SLD ha mostrato una significativa compromissione nel test EpiTrack Junior. Inoltre, il punteggio
medio EpiTrack del gruppo SLD è stato collocato nella fascia di "compromissione significativa",
mentre quello del gruppo di controllo era nella fascia di normalità, mostrando prestazioni
significativamente peggiori nel gruppo SLD rispetto al gruppo di controllo (p < 0,001).
L'analisi del profilo intellettivo, effettuata attraverso la WISC-IV, ha mostrato che tutti i
partecipanti avevano un QI totale normale e non vi erano differenze significative tra i due gruppi.
Tuttavia, sono emerse differenze significative dall'analisi dei singoli sottoindici della WISC-IV. In
linea con la letteratura precedente, il gruppo SLD presenta maggiori difficoltà nell'indice di memoria
di lavoro e nell'indice di velocità di elaborazione, rispetto al gruppo di coetanei con sviluppo tipico.
Diversi studi supportano l'evidenza che il funzionamento intellettivo della WISC-IV nei
bambini con SLD è caratterizzato da un QI normale con una discrepanza significativa tra abilità
generali (Indice di Comprensione Verbale e Ragionamento Percettivo) e abilità cognitive (Indice di
Memoria di Lavoro e Indice di Velocità di Elaborazione), che si verifica anche nel nostro studio
[35,42].
Nel nostro studio, l'analisi di correlazione ha anche mostrato che nel gruppo SLD, le abilità ER
erano significativamente correlate alle abilità delle funzioni esecutive valutate da EpiTrack Junior (r
= 0,729; la forza della correlazione era "buona"). Pertanto, i nostri risultati evidenziano come i
pazienti con una maggiore compromissione delle funzioni esecutive siano anche quelli che
incontrano maggiori difficoltà nel riconoscimento delle espressioni facciali.
Inoltre, nel gruppo SLD, le abilità ER sono risultate significativamente correlate anche agli
indici di memoria di lavoro e velocità di elaborazione della WISC-IV, che rappresentano una misura delle
funzioni esecutive, fornendo un'ulteriore conferma della relazione tra funzioni esecutive e
riconoscimento delle emozioni attraverso le espressioni facciali.
La correlazione tra funzioni esecutive e riconoscimento delle emozioni facciali è stata esplorata
in precedenza e i risultati suggeriscono un possibile legame tra questi due aspetti in pazienti con
diverse condizioni neurologiche e psichiatriche [43,44]. Questa correlazione potrebbe avere una
duplice spiegazione: da un lato, la compromissione delle funzioni esecutive potrebbe portare a una
minore attenzione nello svolgimento dei compiti, come è stato dimostrato nei pazienti affetti da
Disturbo da Deficit di Attenzione e Iperattività (ADHD); dall'altro, si potrebbe anche ipotizzare che
nei pazienti con SLD vi sia un meccanismo comune che influisce sulla maturazione e sullo sviluppo
di diversi circuiti neuronali, indispensabili sia per le funzioni esecutive sia per le capacità di
riconoscimento delle emozioni facciali.
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Sono necessari ulteriori studi per confermare questi risultati. In particolare, sarebbe interessante
integrare la valutazione neuropsicologica con test specifici per l'attenzione selettiva ai dettagli e le
abilità visuo-percettive, come l'item "Completamento di figure" della batteria WISC-IV.
Potrebbe anche essere utile analizzare le aree e le strutture cerebrali chiave attivate sia nei
processi di riconoscimento delle emozioni facciali sia nei processi di scrittura, calcolo e lettura
compromessi nei SLD e nelle funzioni esecutive, come la corteccia prefrontale e il sistema cortico-
limbico.
Il punto di forza dello studio è l'uso di un gruppo di controllo e di test neuropsicologici diretti
standardizzati. Questo studio ha anche molti limiti. Innanzitutto, nonostante l'uso di test
standardizzati, il riconoscimento delle emozioni facciali è complesso e difficile da quantificare, ed è
ancora più difficile da generalizzare a contesti reali. Inoltre, il nostro studio non prende in
considerazione altri aspetti della cognizione sociale, come la Teoria della Mente (ToM), il processo
decisionale sociale e la cognizione morale [19,20,45].
Le prospettive di indagine future sono numerose: il riconoscimento delle emozioni potrebbe
essere valutato in modo prospettico in pazienti con diverse forme di SLD (verbale e non verbale)
[46]; inoltre, si potrebbero aggiungere studi di imaging per correlare le alterazioni neuropsicologiche
ai dati neuroanatomici funzionali e strutturali. Gli studi successivi potrebbero anche esplorare gli
effetti del deficit di riconoscimento delle emozioni sulla qualità di vita dei bambini e delle loro
famiglie.
5. Conclusioni
I nostri risultati suggeriscono che i bambini e gli adolescenti con Disturbi Specifici
dell'Apprendimento presentano un deficit nelle abilità di riconoscimento delle emozioni facciali
rispetto ai loro coetanei, indipendentemente dal livello di intelligenza. I nostri risultati suggeriscono
anche che i deficit nel riconoscimento delle emozioni facciali sono potenzialmente correlati a difficoltà nelle
funzioni esecutive, sebbene non sia possibile stabilire un legame causale tra le due variabili. Poiché
le abilità sociali come il riconoscimento delle espressioni facciali sono aspetti fondamentali per il
corretto sviluppo delle relazioni sociali, questi aspetti dovrebbero essere monitorati in età evolutiva,
al fine di garantire a bambini e adolescenti con Disturbi Specifici dell'Apprendimento una buona
qualità di vita.
Contributi degli autori: Concettualizzazione: F.F.O., G.M.G.P., G.C.; metodologia: F.F.O., G.M.G.P., M.C.;
analisi formale: G.M.G.P., A.V.; indagine: M.S., L.M., A.V.; cura dei dati: M.S., L.M., L.V.; redazione della bozza
originale: F.F.O., G.M.G.P.; scrittura-revisione ed editing: G.M.G.P.; supervisione: F.F.O., M.C., A.V., G.C. Tutti
gli autori hanno letto e approvato la versione pubblicata del manoscritto.
Finanziamento: Questa ricerca non ha ricevuto alcun finanziamento esterno.
Ringraziamenti: Ringraziamo tutti i partecipanti che hanno preso parte a questa ricerca, nonché i loro genitori
per il tempo dedicato a tutte le valutazioni.
Conflitti di interesse: Gli autori non dichiarano alcun conflitto di interesse.
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