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AUDIOLOGIA-NEWSLETTER

7:4 2002, Società Italiana di Audiologia

LA RILEVAZIONE DELLA PREPONDERANZA DIREZIONALE ASSOLUTA CON METODICA


VIDEONISTAGMOGRAFICA (VNG): UN SIGNIFICATIVO INDICE DI COMPENSO FUNZIONALE
NELLA DIAGNOSTICA VESTIBOLARE.

Enrico Armato, Emanuele Ferri, Erik Ulmer*

Unità Operativa Autonoma di Otorinolaringoiatria – ULSS 13 – Ospedale Civile di DOLO (VE),


*Service de Otorhinolaryngologie, Hôpital Nord, Marsiglia (Francia)

PAROLE CHIAVE: Preponderanza direzionale assoluta – Compenso vestibolare – Videonistagmografia –


Diagnostica vestibolare

RIASSUNTO. INTRODUZIONE.

In vestibologia, la Preponderanza Direzionale La Preponderanza Direzionale (PD) è un parametro


Assoluta (PDA) è l’espressione di una risposta nistag- che esprime un’asimmetria significativa della risposta
mica asimmetrica evocata da una stimolazione di nistagmica evocata da una stimolazione di intensità
intensità simmetrica. Le metodiche di registrazione simmetrica. Essa definisce un’alterata funzionalità del
videonistagmografica (VNG) consentono un’adegua- sistema dell’equilibrio a livello vestibolare o extrave-
ta e precisa misurazione di detto parametro in virtù stibolare (centrale, cervicale); tale alterazione coinvol-
dell’utilizzo delle videocamere ad infrarossi. Il grado ge non solo i recettori dell’orecchio interno ma tutti i
di bilanciamento funzionale dei due emisistemi vesti- costituenti del sistema dell’equilibrio, ovvero i recet-
bolari deve essere valutato sia in condizioni statiche tori propriocettivi cervicali, i centri nervosi implicati
(esame obiettivo con ricerca dei nistagmi spontanei e nella nistagmogenesi e la muscolatura estrinseca del-
rivelati) che dinamiche (prove termiche e rotatorie). l’occhio.
Rappresentando un indice di asimmetria della nistag- E’ un parametro che ha goduto fino ad oggi di scarsa
mogenesi, la PDA non pretende di individuare la considerazione in quanto, nella metodica di registra-
sede di tale asimmetria, ma consente, soprattutto in zione elettronistagmografica (ENG), risulta presso-
condizioni dinamiche, di quantificare con estrema ché impossibile distinguere movimenti dell’occhio
precisione il grado dello scompenso funzionale vesti- molto lenti dagli artefatti secondari alle derive della
bolare. Tale aspetto è fondamentale sia in campo cli- tensione di polarizzazione degli elettrodi e/o del
nico che medico-legale, dove risulta oltremodo neces- potenziale corneo-retinico. Grazie alle attuali metodi-
sario il riferimento ad un “marker” sensibile e signifi- che di registrazione videonistagmografica (VNG), in
cativo di scompenso vestibolare che possa sia moni- cui gli elettrodi sono stati sostituiti dalle videocamere
torizzare l’efficacia dei presidi terapeutici che definire ad infrarossi, gli artefatti di cui sopra non sussistono
nel tempo lo stato della funzionalità labirintica. più e, di conseguenza, non vi sono limiti inferiori
nella precisione con cui si può misurare la velocità
della fase lenta del nistagmo.
Tradizionalmente la PD viene espressa in percentuale
(%) (PD Relativa o PDR), impiegando come para-
metri o la frequenza del nistagmo (che è indipenden-
te dalla velocità della sua fase lenta) o la velocità della
fase lenta del nistagmo (3,4,6,7,9,10).

Di recente, l’osservazione di alcune incogruenze con-


cettuali relative all’utilizzo della PDR nelle prove ter-
miche ed in quelle rotatorie ci ha condotto ad una
rielaborazione formale e sostanziale del parametro
PD. Impiegando come unità di misura quella di una

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velocità (°/sec), è stato così definito il concetto di PD della fase lenta che li precede, la curva che si ottiene
Assoluta (PDA). ha una forma esattamente opposta a quella del movi-
Scopo del presente lavoro è quello di enfatizzare l’im- mento della testa. Se ad esempio il soggetto è seduto
portanza della PDA nella valutazione dinamica e nel su una poltrona che oscilla sinusoidalmente, con un
follow-up del paziente vestibulopatico, chiarendo gli dato periodo ed una data ampiezza, si otterrà una
aspetti spiccatamente tecnici che conducono alla sua cumulée di forma sinusoidale avente un periodo
misurazione e fornendo le chiavi di lettura per un identico a quello della poltrona, un’ampiezza dipen-
corretto inquadramento clinico e topodiagnostico. dente dalla modalità di esame (VVOR, VOR) ed
una fase invertita rispetto a quella della poltrona.
Infine bisogna ricordare che, sebbene i movimenti
TECNICHE DI MISURAZIONE DELLA PDA oculari reali siano fisiologicamente limitati dalle
NELLE PROVE TERMICHE E ROTATORIE. pareti della cavità orbitaria, l’ampiezza della cumulée
non possiede invece alcun limite teorico e può di
La PDA costituisce una velocità che si somma alla gran lunga oltrepassare i 360°.
fase lenta del nistagmo che va nel suo stesso verso e Terminata l’acquisizione e selezionata la porzione di
che si sottrae alla fase lenta del nistagmo che va nel curva da analizzare, viene applicata una trasformata
verso ad essa contrario. La misura precisa della PDA di Fourier sia a livello della curva delle velocità dello
nelle condizioni di qualunque test termico e rotatorio stimolo che di quella delle velocità della risposta ocu-
necessita di alcune tappe nell’elaborazione del segna- lomotoria. Tale trasformata consente il riconosci-
le di posizione dell’occhio fornito dalla videocamera mento di quelle frequenze presenti nel segnale che
ad infrarosso. A tal fine è stato utilizzato il Sistema hanno un’ampiezza significativa, calcolando per cia-
Videonistagmografico Ulmer (Synapsys, Marsiglia) scuna di esse il guadagno e la fase della risposta. Per
(11). il calcolo della PDA è sufficiente ricavare il valore
Il primo stadio consiste, in tempo reale, nella crea- medio della risposta oculomotoria calcolata in termi-
zione della “cumulée” delle fasi lente del nistagmo ni di velocità.
(fig.1). Questo algoritmo offre la peculiarità di non La necessità di esprimere la PD in termini di valore
causare uno sfasamento e di essere particolarmente assoluto e non relativo si riferisce, in modo partico-
insensibile ad un fisiologico ammiccamento (“blin- lare, alle prove rotatorie e termiche, cioè in fase di
king”). La reiezione dei saccadici avviene indipen- valutazione dinamica del paziente vertiginoso.
dentemente dalla direzione dei medesimi, ovvero in
modo egualmente efficace sia che corrispondano alla
fase rapida del nistagmo provocato sia che si tratti di PDA VERSUS PDR NELLE PROVE ROTATO-
saccadici volontari diretti nello stesso senso della fase RIE.
lenta del nistagmo. Infine, per maggiore accuratezza,
i saccadici sono rimpiazzati da interpolazioni che ten- Il paziente vestibulopatico con PDA presenta al test
gono conto non solo della fase lenta precedente ma rotatorio sinusoidale una risposta nistagmica asim-
anche della media tra la fase lenta che precede e quel- metrica che determina una cumulata delle fasi lente
la che segue. ad andamento obliquo. Nel caso clinico relativo alla
fig. 2, la presenza di un nistagmo spontaneo oriz-
zontale sinistro genera una PDA sinistra.
Se si considera che la somma di una sinusoide e di
una retta produce ancora una sinusoide ma ad anda-
mento inclinato (fig.3), appare naturale scomporre la
cumulata delle fasi lente in due curve distinte: la
prima, sinusoidale, che permette di esprimere il gua-
dagno e la fase della risposta vestibolare e la seconda,
rettilinea, che consente di misurare l’intensità della
PD come pendenza di una retta e quindi come una
velocità in °/sec (spazio in gradi in ordinata e tempo
in secondi in ascissa).
Fig. 1 - Costruzione della “cumulée” delle fasi lente del Questo aspetto è di grande rilevanza in quanto sot-
nistagmo. tolinea l’inappropriatezza diagnostica della PDR.
Difatti la PDR fonde due fenomeni indipendenti
Il grafico della cumulée della fase lenta del nistagmo l’uno dall’altro che sono la PD da una parte ed il
è elaborato grazie ad un procedimento originale del guadagno (gain) dall’altra.
trattamento del segnale in tempo reale. Le modalità di calcolo della PDR, al contrario di
Se si registra il movimento degli occhi e si elabora il quelle della PDA, sono assai sensibili all’intensità
segnale di posizione eliminando i saccadici e sosti- della risposta vestibolare per una data stimolazione.
tuendo questi ultimi con delle interpolazioni lineari L’intensità della risposta vestibolare è correlata sia

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Fig. 2 - Effetti della presenza di un nistagmo spontaneo sulla genesi di una PDA.

L’esempio clinico, riportato nella fig.


4, risulta esplicativo di quanto espo-
sto.
Inoltre, la PDR risulta inadeguata ed
imprecisa a causa di un’intrinseca
limitazione nell’ampiezza della sua
misurazione.
Un palese inconveniente della moda-
lità di calcolo tradizionale è la satura-
zione della misurazione che non può
oltrepassare il 100%. Si constata che,
in presenza di una PD, se l’ampiezza
della risposta vestibolare è tale da non
causare un’inversione del senso del
nistagmo, la PDR assume necessaria-
mente un valore del 100%.
E’ evidente come la PDA non presen-
ti questo inconveniente essendo per-
Fig. 3 - Effetti della combinazione di una funzione lineare [f(ax)] con una sinu-
fettamente in grado di rivelare le
soidale [f(sinx)]:
variazioni dell’intensità della PD, che
avvenga o meno un’inversione del Ny per-rotatorio.
all’intensità della stimolazione che la determina sia L’esempio clinico, riportato nella fig.5, risulta esplica-
all’entità dell’inibizione corticale. In queste condizio- tivo di quanto esposto.
ni la PDR può manifestare delle grandi variazioni
anche quando la PDA rimane costante.

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PDA VERSUS PDR NELLE PROVE conducibilità termica dell’osso temporale di ciascun
TERMICHE. individuo.
La PDR è quindi sensibile all’intensità della prepon-
La misura della PDR nelle prove termiche non è deranza termica, e tanto più quanto più elevato è il
appropriata in quanto il suo verso corrisponde a quel- grado dell’ipovalenza.
lo della stimolazione termica che ha beneficiato della L’esempio clinico, riportato nella fig.6, risulta esplica-
migliore conducibilità termica. tivo di quanto esposto.
Il calcolo tradizionale della PDR è alterato dalla pre- Nelle vestibulopatie che si accompagnano al rilievo
senza delle cosiddette Preponderanze Termiche che clinico di un nistagmo spontaneo, il senso della PD è
sono inevitabili anche quando si ha la precauzione di non solo prevedibile ma anche confermato grafica-
irrigare con temperature (calde o fredde) che si disco- mente dal diagramma di Freyss; in questo contesto
stino simmetricamente rispetto alla temperatura cor- una pseudo-PD, incoerente perchè di segno opposto
porea; esse sono legate alle particolari condizioni di al Ny spontaneo, può risultare dall’applicazione della
classica formula di Jongkees.

Tutto ciò ci consente di poter affer-


mare che la misura della PDA è
appropriata. Nel diagramma di
Freyss (fig.7) il valore assoluto della
PD ha un preciso riferimento di
carattere geometrico ed è omogeneo,
come unità di misura (°/sec), al
nistagmo evocato.
Nel diagramma di Freyss l’ipovalenza
relativa corrisponde all’ascissa (x)
dell’incontro dei due segmenti che
uniscono i valori delle stimolazioni
isotermiche, così come la PD è indi-
cata dall’ordinata (y) del medesimo
punto. Risulta perciò evidente come
nell’esempio precedentemente ripor-
tato il valore della PDA fosse nullo.
Fig. 4 - La PDR è molto sensibile alle variazioni del gain del Riflesso E’ possibile correggere gli effetti della
Vestibolo-Oculomotore (VOR). Un paziente, che presenta una PDA d’in-
tensità costante del valore di 5°/sec (retta punteggiata in nero), è sottopo- preponderanza termica sul calcolo
sto a 2 tests rotatori pendolari consecutivi: nel primo, in blu, la PDR è del della PD in modo da eliminare le
100% (|10|-|0|)/(|10|+|0|)x100; nel secondo, in rosso, il gain è ora raddop- incongrenze sopra menzionate. Il
piato e la PDR passa al 50% (|15|-|-5|)/(|15|+|-5|)x100. segno di somma delle velocità rileva-
te nelle diverse irrigazioni che deter-
minano nistagmi dello stesso verso è
sostituito da quello di moltiplicazio-
ne, in base alle considerazioni geo-
metriche originate dal grafico di
Freyss:

Si ottiene la PDA che ha come unità


di misura quella di una velocità.
Anche nelle prove termiche, così
come è avvenuto per quelle rotatorie,
è più conveniente e corretto elimina-
re l’espressione di una PDR espressa
Fig. 5: La PDR non fornisce informazioni precise sulla reale evoluzione in percentuale.
del compenso vestibolare. In un paziente con un’areflessia labirintica
monolaterale acuta: al 2° giorno, in rosso, la PDA è di 10°/sec, e la PDR del
100% (poiché il senso del Ny non si inverte mai); al 10° giorno, in blu, la
PDA si è ridotta della metà a 5°/sec, e tuttavia la PDR è sempre del 100%
(poiché il senso del Ny non si inverte mai).

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Fig. 6: La PDR è erroneamente identificata con la Preponderanza Termica, che è imprevedibile, inevitabile e non patologi-
ca. In un paziente con un’areflessia labirintica destra compensata, sottoposto a prove caloriche bitermiche (grafico di Freyss a
sinistra), si osserva quanto segue: la PDA è nulla come previsto, la P. Termica è del 33% fredda, la PDR è del 33% destra. Se
procediamo ad analoga prova irrigando con temperature lievemente inferiori rispetto a quelle precedentemente utilizzate (gra-
fico di Freyss a destra), si osserva che: la PDA è sempre nulla, la P. Termica è del 33% calda, la PDR è del 33% sinistra.

quarto delle PD osservate non è associato a deficit


vestibolari unilaterali. Viceversa l’assenza di PD non
esclude la presenza di deficit vestibolari, in base al
fatto che circa un terzo dei deficit è compensato,
come accade per esempio nei neurinomi dell’VIII
nervo cranico. Anche qualora osservazioni cliniche ci
consentano di considerare probabile l’origine vestibo-
lare di una PD, la direzione di quest’ultima non per-
mette assolutamente di determinare il lato del labi-
rinto coinvolto (11).
D’altro canto, l’osservazione di un valore patologico
di PD è per il clinico un dato utile e significativo poi-
ché esso rappresenta un indice obiettivo dell’intensi-
tà dei disturbi dell’equilibrio riferiti dal paziente, più
che un parametro identificativo topodiagnostico
(1,2). Tenuto conto del grado di sensibilità della
videonistagmografia (VNG) e della inevitabile pre-
senza di artefatti aleatori, come gli ammiccamenti
palpebrali ripetuti o i decentramenti prolungati dello
sguardo, è normale rilevare fenomeni di PD non
Fig. 7: Costruzione del diagramma di Freyss e significato patologici, che si esprimono soprattutto in un’inver-
delle coordinate dell’intersezione dei segmenti che unisco- sione del senso della PD tra un test ed un re-test (12).
no i valori delle irrigazioni isotermiche. I valori oltre i quali la PDR diventa patologica sono
Legenda: Dc=Destra calda; Df=Destra fredda; Gf=Sinistra ben noti (3,4,6,7,9,10). Al fine di stabilire i limiti tra
fredda; Gc=Sinistra calda. valori patologici e normali della PDA, è stato adotta-
to il criterio della riproducibilità dell’asimmetria delle
risposte. In precedenti lavori è stato evidenziato che il
senso della PD non può invertirsi da un test all’altro
se il valore della PDA è >2°/sec.; di conseguenza, il
criterio più sensibile per ritenere una PD significativa
CORRELAZIONI CLINICHE E LIMITI TOPO- è il fatto che questa sia riproducibile e ripetibile nei
DIAGNOSTICI DELLA PDA. vari tests. Tutte le PD che oltrepassano la soglia dei
2°/sec soddisfano generalmente il criterio della ripro-
L’espressione di una PD rappresenta un indice di ducibilità (11,12).
asimmetria della nistagmogenesi, senza tuttavia pre- E’ possibile stabilire una scala di intensità della PDA
tendere di identificare la causa di tale asimmetria. (Tab. I):
Difatti l’origine di una PD può essere, oltre che vesti- • Da 0 a 2°/sec., non riproducibile: PD di senso
bolare, anche cervicale e/o centrale (5,8). Tests calori- incostante, con andamento casuale. Tale valore è con-
ci eseguiti sistematicamente dimostrano che quasi un siderato non significativo (PD nulla);
• < 2°/sec., ma riproducibile in tutti i tests, sia

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Tab. I: Correlazione tra valori della PDA e sintomatologia soggettiva del paziente in relazione alle differenti vie vestibolari efferenti implica-
te.
vestibolo-oculare vestibolo-spinale vestibolo-vegetativa vestibolo-corticale
PD<2°/sec nessun disturbo nessun disturbo nessun segno nessuna sensazione
della visione della marcia o sintomo
2°/sec<PD<5°/sec nessun disturbo instabilità transitoria talora inappetenza vaga insicurezza
della visione nell’equilibrio
5°/sec<PD<10°/sec difficoltà nella instabilità persistente nausea senso di fluttuazione
fissazione
PD>10°/sec instabilità o rotazione instabilità invalidante nausea, vomito, senso di vertigine
dell’ambiente sudorazione, pallore

rotatori che calorici. Tale caratteristica è sufficiente a PDA e interessamento delle vie vestibolo-vegetativa e
rendere la PD significativa, come abitualmente avvie- vestibolo-corticale risulta meno significativa, in rela-
ne nelle sequele dei deficit vestibolari periferici, nelle zione alla notevole variabilità interindividuale.
fasi intercritiche della malattia di Ménière e nei Tuttavia la presenza di una PDA significativa non
pazienti asintomatici (PD di lieve intensità); potrà consentire da sola una precisa diagnosi topo-
• Tra 2 e 5°/sec.; a partire da tali valori, l’esperien- grafica: è compito del clinico stesso accumulare infor-
za dimostra che la PD è sempre riproducibile e si rife- mazioni nel corso dell’anamnesi e dell’esame vestibo-
risce a pazienti con sintomatologia più marcata, lare che permetteranno di identificare l’origine della
anche se non invalidante, come abitualmente si PD. Essa verrà considerata possibile, probabile o certa
riscontra nelle sindromi vestibolari deficitarie in via a seconda della quantità di indizi significativi e
di compenso (PD di media intensità); coerenti tra loro che saranno emersi dalla valutazione
• Tra 5 e 10°/sec.; tali valori si rapportano a otoneurologica globale.
pazienti notevolmente sintomatici, come tipicamente La scala di intensità della PDA può anche correlarsi al
si evidenzia in tutte le vestibulopatie acute esaminate tipo di rilievo clinico (nistagmi spontanei e rivelati)
in fase precoce (PD di grave intensità); obiettivabile. Infatti, la “Preponderanza Direzionale”,
• > 10°/sec.; tali valori sono riferibili a quadri vesti- il “nistagmo rivelato” ed il “nistagmo spontaneo” rap-
bolari di areflessia acuta in fase iniziale o di crisi presentano espressioni dello sbilanciamento funzio-
menierica in atto (PD di gravissima intensità). nale vestibolare, che si manifestano secondo una pro-
L’espressione della PDA permette di rilevare delle gressione che è direttamente correlata alla gravità
interessanti correlazioni tra l’intensità della prepon- dello scompenso (11). Perciò:
deranza medesima, espressa in gradi al secondo, ed i • Una PD di grado lieve (< 2°/sec) é spesso com-
segni e i sintomi lamentati dal paziente per il coin- patibile con un’assenza di nistagmi, sia spontanei che
volgimento delle 4 vie neurologiche connesse ai rivelati;
nuclei vestibolari (tab. I) (11). • Una PD di grado intermedio (da 2 a 5 °/sec) si
Per ciò che concerne la via vestibolo-oculare, l’effica- accompagna ad un nistagmo spontaneo, ma quest’ul-
cia dei meccanismi di fissazione visiva è tale per cui timo è di regola meno intenso;
solo le PDA > 5°/sec. sono in grado di produrre un • Una PD di grado elevato (da 5 a 10 °/sec) o
disturbo soggettivo della visione; allorquando si rag- molto elevato (> 10 °/sec) è sempre associata ad un
giungono PDA > 10°/sec. i meccanismi di fissazione nistagmo spontaneo di pari intensità.
visiva risultano totalmente inadeguati e il paziente Non si tratta quindi di tre elementi clinico-strumen-
accusa una marcata sintomatologia vertiginosa ogget- tali indipendenti. Difatti la pratica clinica vestibolo-
tiva rotatoria. Tutto ciò giustifica la frequenza di tale gica dimostra che ogni volta che si evidenzia un
correlazione clinico-strumentale nelle sindromi defi- nistagmo spontaneo, quest’ultimo è sempre associato
citarie acute e nelle canalolitiasi, e la sua rarità o ad una PD dello stesso senso. Se l’intensità dello
assenza in tutte le altre sindromi vestibolari in cui spontaneo è di grado lieve (< 2°/sec), l’intensità della
l’intensità del deficit sensoriale è debole o intermedio PD è di norma superiore; ciò corrisponde ad un’enfa-
oppure di intensità marcata, ma ad evoluzione lenta, tizzazione dei nistagmi spontanei di lieve intensità. In
come nei neurinomi dell’VIII nervo cranico. queste condizioni è pertanto logico prevedere che una
Per quanto attiene alla via vestibolo-spinale, si osser- PD di grado lieve, ma comunque significativo, possa
va un comportamento analogo alla precedente per associarsi all’assenza di nistagmi spontanei. E’ possi-
effetto dei meccanismi di compenso visivo, esterocet- bile, infatti, osservare di regola come il nistagmo
tivo e propriocettivo, che risultano inefficaci per valo- spontaneo e la PD decrescano parallelamente con il
ri di PDA > 5°/sec. La correlazione tra valori della progredire del compenso fino alla scomparsa del

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primo e con persistenza della seconda (11). logy of the vestibular system. Davis Company, p.
In pratica, la PD esprime l’asimmetria funzionale del 141, 1990.
sistema vestibulo-oculomotorio durante una stimola- 4 - Baloh R.W., Halmagyi G.M.: Disorders of the
zione termica o rotatoria, vale a dire in condizioni vestibular system. Oxford University Press, p. 208,
dinamiche; il nistagmo rivelato esprime questa stessa 1996.
asimmetria nel periodo che immediatamente segue la 5 - Cartwright A.D., Cremer P.D., Halmagyi G.M.,
stimolazione, vale a dire in condizioni post-dinami- Curthoys I.S.: Isolated directional preponderance of
che; il nistagmo spontaneo è l’espressione della stessa caloric nystagmus: a neural network model. Am J
asimmetria in assenza di stimolazione, ovvero in con- Otol, 21(4): 568-572, 2000.
dizioni statiche (1,2). 6 - Dufour A., Mira E., Pignataro O.: Otoneurologia
In conclusione, poiché la PD compare più precoce- clinica. Centro Ricerche e Studi Amplifon, pp. 116-
mente rispetto all’insieme dei nistagmi spontanei e 117, 1993.
rivelati, essa risulta il più significativo “marker” di 7 - Furman J.M., Cass S.P.: Balance disorders – a case
scompenso vestibolare; ne consegue inoltre che nello study approach. Davis Company, pp.15-16, 1996.
studio della sensibilità al campo gravitazionale dei 8 - Halmagyi G.M., Cremer P.D., Anderson J.,
nistagmi di posizione è conveniente adottare la misu- Murofushi T., Curthoys I.S.: Isolated directional pre-
ra della PD piuttosto di quella del nistagmo essendo ponderance of caloric nystagmus: clinical significan-
la prima più sensibile nello svelare le asimmetrie fun- ce. Am J Otol, 21(4): 559-67, 2000.
zionali. 9 - Jacobson G.P., Newman C.W., Kartush J.K.:
Handbook of balance function testing. Mosby Year
Book, pp.196-205, 1993.
10 - Shepard N.T., Telian S.A.: Balance disorder
BIBLIOGRAFIA. patient. Singular Publishing Group, p.61, 1996.
11 - Ulmer E.: Les explorations fonctionnelles in:
1 - Armato E., Ferri E., Garcia Purrinos F.: Magnan J., Freyss G., Conraux C.: Troubles de l’é-
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Otorrinolaringol Esp, 52(7): 567-574, 2001. 12 - Ulmer E., Herman P. Toupet M., Gentine A.,
2 - Armato E., Ferri E., Michieletto O.: Il nistag- Negrevergne M., Boussens J., Duclaux R., Biboulet
mo “up-beating” nei traumi cranici e del rachide cer- R., Estève-Fraysse M.J., Dumas G., Tronche S., Tran
vicale: studio videooculografico di 569 casi. Acta Ba Huy P.: L’épreuve rotatoire impulsionnelle ne
Otorhinolaryngol Ital, 21(2): 77-86, 2001. remplace pas les tests caloriques”. Ann Otolaryngol
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