REVISTA HOLOS

RGO INFORMATIVO DO CENTRO DE ESTUDOS AMBIENTAIS UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA

PP. 236 - 267

TCNICAS USUAIS DE ESTIMATIVA DA BIODIVERSIDADE

Fernando Roberto Martins & Flavio Antonio Mas dos Santos

Departamento de Botnica, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Caixa postal 6109, Campinas 13083-970, SP

Resumo. (Tcnicas usuais de estimativa da biodiversidade. Fernando Roberto Martins & Flavio Antonio Mas dos Santos. Departamento de Botnica/IB/UNICAMP, Caixa postal 6109, Campinas 13083-970, SP). So introduzidos os principais ndices de diversidade, dentre os mais usados na literatura especializada. Os ndices so classificados como medidas de riqueza (tipo I), medidas de abundncia (tipo II) e medidas de heterogeneidade (tipo III). O significado de cada ndice, suas vantagens e desvantagens e as situaes em que seu uso mais conveniente so discutidos. A influncia da tcnica de amostragem, especialmente o tamanho mnimo amostrvel, sobre os resultados dos ndices tambm abordada. Algumas das principais questes sobre a estimativa da biodiversidade so discutidas: quais dados devem ser levantados? mais conveniente usar rea ou nmero de indivduos amostrados? Quais ndices devem ser usados? Como fazer comparaes? Ressalta-se que uma medida de diversidade um parmetro extremamente reducionista, que objetiva expressar toda a complexidade estrutural, a riqueza especfica e as interaes biticas e abiticas de uma comunidade ecolgica atravs de um nico nmero. Alm disso, embora alguns padres mundiais sejam conhecidos (como, por exemplo, a relao direta entre diversidade e produtividade primria e a relao inversa entre diversidade e latitude), geralmente a diversidade tomada em relao a um txon de uma certa categoria, admitindo-se a premissa de que a diversidade desse txon represente a diversidade do sistema analisado. Alm disso, ainda no h uma maneira bem estabelecida de expressar a biodiversidade de uma comunidade como um todo.

INTRODUO Uma das mais evidentes caractersticas da vida sua variabilidade. Tal variabilidade manifestase atravs de diferenas entre indivduos e ocorre em vrios nveis hierrquicos. Indivduos de um mesmo clone, originados atravs de apomixia, podem diferir entre si atravs da plasticidade fenotpica, se estiverem em ambientes diferentes. Indivduos zigticos de uma mesma espcie, originados atravs da recombinao gnica resultante da fuso de gametas, diferem entre si mediante a expresso fenotpica de diferentes gentipos, em interao com o ambiente. Mesmo se os indivduos no se originarem de um zigoto, mas de cissiparidade precedida de recombinao gnica, como ocorre em moneras e protistas, sero diferentes entre si. Espcies

diferentes, resultantes de processos seletivos em condies ambientais diferentes, apresentam indivduos com diferenas ainda mais evidentes. Todos esses tipos de diferenas manifestam-se no s atravs de variveis estruturais, mas tambm bioqumicas, fisiolgicas e etolgicas, implicando em capacidades de adaptao e habilidades diferentes entre indivduos. Indivduos de espcies diferentes podem reunir-se em comunidades. Estas so diferentes, dependendo das interaes das espcies entre si e com o meio abitico (clima, solo, relevo, etc.), em decorrncia da combinabilidade (checkerboardness, Gilpin & Diamond 1984, Stone & Roberts 1990) das espcies. Comunidades com diferentes composies especficas fazem parte de um certo tipo de vegetao, cuja fisionomia e estrutura podem variar no espao e no tempo, em decorrncia da combinabilidade e de variaes das condies abiticas (hbitats). Condies abiticas diferentes, conjugadas com fatores histricos, podem condicionar tipos diferentes de vegetao, que recobrem o planeta de polo a polo. Todos esses tipos de diferenas so englobados pelo conceito de biodiversidade. Essa palavra originou-se da contrao da expresso "biological diversity" (Wilson & Peter 1988) e foi adotada por Huston (1994) englobando todos os nveis de variao natural, do nvel molecular e gentico at o nvel de espcies. Portanto, a biodiversidade seria uma estimativa da variao bitica. O conceito de biodiversidade exposto acima o mais amplamente entendido e usado por profissionais e amadores, leigos e especialistas, ligados conservao da natureza. Contudo, Hurlbert (1971) considerou essa abordagem to ampla que se afiguraria como um "no conceito" de diversidade, ponderando que a diversidade deveria referir-se a fatos e dados empricos, deveria ser um descritor da estrutura da comunidade ecolgica. Porm, encontrar uma definio para diversidade bastante difcil. Sob essa palavra so includas vrias idias e diferentes componentes da diversidade. Em decorrncia, foram propostas muitas medidas de diversidade, cada qual dirigindo uma nfase diferenciada a um ou mais componentes da diversidade. Magurran (1988) afirmou que a diversidade pode ser medida pelo nmero de espcies, pela descrio da distribuio da abundncia relativa das espcies, ou por uma combinao desses dois componentes. Ricklefs (1990) declarou que a diversidade expressa o nmero de espcies em uma rea ou regio; a variedade de organismos dentro de uma regio, proveniente da substituio de espcies entre hbitats; e representa uma medida da variedade de espcies em uma comunidade considerando a abundncia relativa de cada espcie. Nesta contribuio adotado o conceito de diversidade como uma medida emprica, calculada diretamente da observao da abundncia relativa das espcies de uma amostra (Hurlbert 1971). Contudo, muitos autores usam o nmero de espcies como sinnimo de diversidade, ou o consideram como uma das muitas possveis medidas da diversidade. Um exemplo do uso generalizado do nmero de espcies para expressar a diversidade e das principais idias para explicar sua variao dado abaixo. Uma das colocaes mais comuns refere-se variao do nmero de espcies por unidade de rea, quando varia a latitude. Essa colocao conhecida como um dos mais divulgados padres de variao espacial da "biodiversidade," chamado de gradiente latitudinal (Pianka 1966): o nmero de espcies muito maior prximo ao equador que prximo aos polos. Para entender esse gradiente latitudinal do nmero de espcies, diferentes autores propuseram diferentes explicaes, que podem ser classificadas em biticas e abiticas (Stiling 1996). As explicaes biticas incluem as hipteses da: 1) competio (Dobzhansky 1950), segundo a qual a seleo natural nas latitudes mais altas seria controlada pelos extremos ambientais, enquanto nas baixas latitudes seria controlada por interaes biticas, principalmente competio, que geraria maior especializao e maior nmero de espcies, com nichos ecolgicos mais estreitos; 2) predao (Paine 1966), que, contrariamente teoria da competio, afirma que o maior nmero de espcies de predadores e parasitas nas baixas latitudes diminuiria a densidade das populaes predadas e parasitadas, impedindo que aumentassem demasiadamente e exclussem

competitivamente outras espcies, de tal forma que sobrariam recursos suficientes para que mais espcies pudessem co-habitar; 3) zoofilia (Stiling 1996), que diz que a maior especificidade entre plantas e polinizadores nas baixas latitudes aumentaria o isolamento reprodutivo entre populaes de plantas e, conseqentemente, suas taxas de especiao, implicando na especiao tambm dos polinizadores, atravs de co-evoluo. As explicaes abiticas incluem as hipteses de: 1) estabilidade climtica (Klopfer 1959), que afirma que a relativa constncia de recursos nas baixas latitudes propiciaria maior especializao e adaptaes mais finas, implicando em nichos ecolgicos mais estreitos e maior nmero de espcies que nas altas latitudes; 2) tempo ecolgico (Fischer 1960), que afirma que o nmero de espcies nas comunidades tende a aumentar ao longo do tempo e que comunidades de altas latitudes seriam mais jovens (devido a glaciaes recentes e descontinuidades climticas severas) e teriam menos espcies que as de baixas latitudes; 3) produtividade (Connell & Orias 1964), que diz que a maior produtividade das comunidades das baixas latitudes causaria maior riqueza de espcies, isto , uma pirmide energtica de base maior permitiria a sobrevivncia de mais espcies na pirmide (Wright 1983); 4) rea (Terbrogh 1973), que afirma ser a probabilidade de especiao maior em reas maiores com climas semelhantes (ocorrentes em baixas latitudes), em decorrncia de maior probabilidade de isolamento entre populaes. Devem ser acrescentadas ainda mais duas hipteses, ao mesmo tempo biticas e abiticas. A hiptese da heterogeneidade espacial (Miller 1958, McArthur & MacArthur 1961) diz que a complexidade ambiental seria maior nas latitudes mais baixas. Essa hiptese , ao mesmo tempo abitica, se a complexidade ambiental se refere ao ambiente abitico, como o fator do relevo topogrfico (Simpson 1964), ou bitica, se se refere complexidade arquitetural da vegetao (McArthur & MacArthur 1961), onde vivem os demais organismos. A hiptese dos refgios ecolgicos (Haffer 1969, Vanzolini 1970, Brown & AbSber 1979) afirma que a expanso e a retrao de formaes vegetais mais xerfilas (savanas) ou mais higrfilas (florestas) que se mantiveram em contato durante flutuaes climticas nas baixas latitudes teriam implicado em altas taxas de especiao. Tal hiptese , ao mesmo tempo, bitica, ao considerar a grande presso de interaes biticas a que teriam sido submetidas populaes de espcies co-habitantes em pequenos refgios, e abitica, ao considerar o isolamento de populaes em refgios com condies ambientais de clima, relevo e solo diferentes. Essas so apenas algumas idias dentre as muitas j propostas para explicar a variao do nmero de espcies no espao. Grande parte dessas idias no foi testada e vrias no so testveis (Stiling 1996). Todas elas foram propostas com base no nmero de espcies de um ou poucos txons (gneros, famlias, ordem, classe, etc.) presentes numa amostra. O nmero de espcies desses txons presentes na amostra foi generalizado para expressar o nmero de espcies de todos os txons presentes na comunidade. Tal generalizao admite a premissa de que o nmero de espcies de um certo txon seja representativa do nmero geral de espcies no sistema estudado. Porm, nem todos os txons apresentam a mesma tendncia de maior nmero de espcies nas latitudes mais baixas. intuitivo constatar que focas e pingins, por exemplo, tenham maior nmero de espcies nas latitudes setentrionais mais altas. Cook (1969) mostrou que o nmero de espcies de maaricos (aves da famlia Scoloparidae) aumenta em direo ao rtico. Outros txons apresentam um padro semelhante ao dos maaricos, ou apresentam maior nmero de espcies em regies de clima temperado (veja Stiling 1996). Portanto, o grande padro latitudinal de variao do nmero de espcies uma generalizao que deve considerar que cada txon pode apresentar um padro prprio de distribuio de espcies. Alm disso, muitas idias para explicar esse padro so antagnicas. Resulta que at hoje ainda no se tm explicaes coerentes, que possam contribuir decisivamente para a construo da teoria ecolgica. Uma das mais fortes crticas ao gradiente latitudinal de "biodiversidade" que considera nmero de espcies como sinnimo de diversidade. Ao longo de gradientes latitudinais, a correlao

positiva entre nmero de espcies e diversidade no uma necessidade biolgica nem matemtica, pois h gradientes em que aumentos na diversidade esto associados diminuio do nmero de espcies (Hurlbert 1971). Portanto, a diversidade deve ser entendida como um parmetro da estrutura da comunidade (Martins 1990), decorrente da abundncia relativa das espcies que a constituem. A variao espacial da diversidade assim entendida refere-se distribuio das espcies e de sua abundncia no espao, isto , variao espacial da estrutura comunitria. Considera-se que a variao da composio especfica entre comunidades decorra principalmente de eventos histricos, ocorridos durante o tempo evolutivo (Myers & Giller 1988), enquanto a variao da abundncia de populaes diferentes de uma mesma espcie seja decorrente de variaes das condies ambientais, mais ou menos favorveis (Terborgh 1973). Resulta que a comparao de medidas de diversidade (sensu Hurlbert 1971) tomadas em diferentes comunidades, ou na mesma comunidade em tempos diferentes, uma maneira de representar a distribuio da abundncia das espcies no espao e no tempo, respectivamente. A importncia de seu estudo refere-se, de um lado, sua contribuio ao entendimento da estrutura comunitria e de sua variao no espao e no tempo, bem como ao entendimento dos processos evolutivos e biogeogrficos; e, de outro, indicao do potencial econmico de uma comunidade como fonte de matria prima biotecnologia e sobrevivncia de populaes humanas autctones. praticamente impossvel e, muito provavelmente, no meritrio apresentar uma extensa reviso da literatura sobre biodiversidade. Dennis et al. (1979) citaram 1046 trabalhos relacionados biodiversidade, publicados at 1977. Consultando a pgina do Institute for Scientific Information na Internet (http://webofscience.com.br/), verificou-se a existncia de 3572 artigos indexados pela empresa at maio de 1999, com ano de publicao a partir de 1974 e que informaram biodiversidade como palavra-chave. O grande nmero de publicaes, por si s, d uma idia da importncia do conhecimento da biodiversidade. Justifica tambm nossa inteno de no apresentar aqui uma reviso bibliogrfica do assunto biodiversidade. Os dados que fundamentam as estimativas da diversidade so considerados em unidade de rea ou em nmero de indivduos. Autores diferentes propuseram muitas medidas diferentes de diversidade. Assim, naturalmente resultam questes bsicas: Quais so as medidas mais usuais da diversidade? Como medir a diversidade? Quais dados so mais importantes na sua estimativa, devendo ser prioritrios quando se faz um levantamento de um sistema natural? Quais medidas de diversidade devem ser preferidas? mais conveniente expressar a diversidade numa base de rea amostrada ou de nmero de indivduos? Como se podem comparar medidas de diversidade, estimadas em locais diferentes? Discutir tais questes, colocar algumas sugestes e fornecer alguns exemplos, com nfase em plantas, so nossos objetivos ao elaborar esta presente contribuio.

DESENVOLVIMENTO DAS IDIAS SOBRE MEDIDAS DE BIODIVERSIDADE Pensando de modo intuitivo, tem-se que a mais simples medida de "diversidade" seria o nmero de espcies encontrado numa amostra. Porm, essa medida totalmente dependente do tamanho da amostra (rea total da amostra, ou nmero total de indivduos amostrados). Assim, deve ser encontrada uma maneira de representar a diversidade de modo independente do tamanho da amostra (Peet 1974). Ou seja, a diversidade deve considerar como varia o nmero de espcies quando o tamanho da amostra varia, ambas variando num intervalo determinado (May 1975). intuitivo que a variao do nmero de espcies, que ocorre quando o nmero de indivduos varia, depende da abundncia de cada espcie. Numa comunidade, cada espcie tem uma abundncia diferente, sendo algumas muito abundantes (dominantes), outras de abundncia intermediria e

ainda outras, de abundncia muito pequena (raras). A distribuio de abundncia entre as espcies pode ser vista atravs de um diagrama, em que o eixo X representa a ordem das espcies num rol e o Y, a abundncia de cada uma. Quando os diagramas de distribuio de abundncia entre as espcies comearam a ser construdos, encontrou-se grande regularidade em alguns, isto , eles eram bastante semelhantes. Tal regularidade chamou a ateno de pesquisadores, que julgaram ser meritrio descrever matematicamente essa regularidade. Um dos primeiros pesquisadores a proporem uma descrio matemtica da distribuio de abundncia foi Motomura, num artigo publicado em japons em 1932, que descrevia a diminuio da abundncia no rol decrescente das espcies de uma comunidade como uma srie geomtrica decrescente (Whittaker 1965). Entretanto, aquele artigo no abordou a estimativa da diversidade. A primeira tentativa de expressar matematicamente a diversidade foi feita por Fisher et al. (1943). Com base em dados sobre borboletas e outros insetos, coletados por Corbet na Malaia e por Williams na Inglaterra, propuseram que a distribuio do nmero de indivduos da espcie menos abundante at a espcie mais abundante poderia ser descrita por uma srie logartmica. O parmetro a (alfa) da equao que descreve essa curva foi proposto como uma medida de diversidade. De fato, Fisher et al. (1943) chamaram a de ndice de diversidade: esse parmetro tem baixo valor quando o nmero de espcies pequeno em relao ao nmero de indivduos, mas tem alto valor quando o nmero de espcies alto em relao ao nmero de indivduos. Embora a fosse chamado de ndice de diversidade, Fisher et al. (1943) estenderam o conceito de ndice de diversidade para qualquer outra funo quantitativa que tivesse as mesmas propriedades. Porm, Fisher et al. (1943) no discutiram os componentes implcitos nesse conceito de diversidade. Lloyd & Ghelardi (1964) propuseram que a diversidade tivesse dois componentes, o nmero de espcies e a equabilidade. O nmero de espcies seria equivalente ao nmero de espcies por indivduo, ou seja, ao a de Fisher et al. (1943). A equabilidade (equitability)seria a proporo entre a diversidade observada e a mxima diversidade. Equabilidade um neologismo derivado do substantivo eqidade, que significa igualdade e do qual derivam os adjetivos equvel e eqitativo, que querem dizer igual ou uniforme (Ferreira s.d.). Portanto, a equabilidade, etimologicamente significando medida da uniformidade, mede a uniformidade (ou desuniformidade) da distribuio de abundncia entre as espcies de uma comunidade. Como o nmero exato de espcies presentes numa comunidade no pode ser determinado, McIntosh (1967) props que se usasse a expresso riqueza especfica ao invs de nmero de espcies. Os modelos que descreviam a distribuio da abundncia entre as espcies foram propostos simplesmente a partir do melhor ajuste dos dados empricos equao matemtica, sem qualquer considerao de premissas com significado biolgico. No concordando com a abordagem puramente matemtica, MacArthur (1957) props que os modelos fossem desenvolvidos a partir de premissas biolgicas. MacArthur (1957) considerou que os nichos ecolgicos ocupados pelas espcies de uma comunidade poderiam ser completamente separados, adjacentes ou com variados graus de sobreposio, tendo por base seus tamanhos relativos e possveis arranjos. Pressups que cada espcie representasse um nicho, que o nmero de indivduos de cada espcie representasse o tamanho do nicho da espcie e que o nmero total de indivduos representasse todo o hiper-espao dos nichos, ou seja, a ocupao de todo o ambiente. Com base nessas premissas, considerou que o hiper-espao dos nichos na comunidade poderia ser quebrado: a) aleatoriamente em nichos contguos no sobrepostos; ou b) aleatoriamente em nichos com diferentes graus de sobreposio; ou c) em nichos separados de tamanhos aleatrios. A primeira hiptese gerou uma distribuio de abundncia conhecida como vara quebrada, qual os dados empricos de um censo de aves apresentaram boa aderncia. Porm, embora introduzisse significado biolgico num modelo matemtico de distribuio de abundncia, MacArthur (1957)

no considerou a estimativa da diversidade. O estudo da distribuio de abundncia em comunidades ecolgicas mostrou que elas no se conformavam apenas a esses quatro modelos, mas apresentavam toda uma variao, cada comunidade ajustando-se a uma curva de distribuio diferente (Whittaker 1972). Alm disso, Cohen (1968) mostrou que muitas hipteses biolgicas diferentes das apresentadas por MacArthur (1957) e muitas contraditrias entre si podiam gerar a mesma distribuio de abundncia. Ou seja, o estudo da distribuio de abundncia no suficiente para interpretar e explicar os processos operantes numa comunidade ecolgica (Whittaker 1972). Contudo, desde que esse no seja o objetivo do estudo, o uso dos modelos de distribuio de abundncia representa uma boa ferramenta para comparar quantitativamente diferentes comunidades ecolgicas. Simpson (1949) ponderou que a estimativa da diversidade baseada no modelo de distribuio de abundncia s poderia ser feita, se os dados da comunidade se ajustassem a um modelo de distribuio de abundncia j definido. Isso nem sempre ocorria. Quando se desejava comparar a diversidade entre comunidades, o problema era maior, pois a distribuio de abundncia devia ajustar-se ao mesmo modelo em todas as comunidades em comparao e isso raramente se dava. Simpson (1949) afirmou que o ndice de diversidade a de Fisher et al. (1943) seria uma medida do grau de concentrao dos indivduos num dado grupo. Ou seja, numa populao estatstica com N indivduos classificados em Z grupos, a proporo p de indivduos em cada grupo e depende do nmero n de indivduos pertencentes ao grupo e: pe = ne/N. Essa proporo um estimador da probabilidade de um indivduo qualquer da comunidade ser de uma dada espcie: quanto maior a concentrao de indivduos numa espcie, isto , quanto maior for pe, maior a probabilidade de o indivduo pertencer a essa espcie. Essa proporo depende do tamanho da amostra. necessrio que a amostra seja suficiente para incluir todas as espcies e representar suas abundncias, de modo que a proporo pe se mantenha estvel, mesmo aumentando ou diminuindo, dentro de um certo intervalo, o tamanho da amostra. Sendo assim, a seria um parmetro da amostra e no uma constante da populao estatstica, isto , seria dependente do tamanho da amostra, embora Fisher et al. (1943) intencionassem fornecer uma medida que fosse independente do tamanho amostral. Simpson (1949) props um ndice de concentrao que poderia ser usado para comparar diferentes comunidades de modo independente do modelo de distribuio de abundncia e, segundo ele, no influenciado pelo tamanho da amostra, desde que ela fosse finita e constituda por 2 (dois) ou mais indivduos. O ndice de concentrao de Simpson baseia-se na equabilidade e expressa a probabilidade de dois indivduos tomados de uma comunidade de modo independente e aleatrio pertencerem a uma mesma espcie. Seguindo a idia de Simpson, de que a medida da diversidade deve ser independente do modelo de distribuio de abundncia e do tamanho da amostra, Margalef (1957, 1958) sugeriu o uso da teoria da informao (Shannon & Weaver 1949) para estimar a diversidade de comunidades. Nesta teoria, a informao seria uma funo do nmero de escolhas possveis entre estados igualmente provveis de um certo nvel de organizao, necessrio para entend-lo completamente: quanto maior o nmero de escolhas necessrias para entender a organizao num certo nvel, maior o contedo de informao. Usando o ndice de Shannon H, numa comunidade, a informao poderia ser baseada na atribuio de todos os indivduos s suas respectivas espcies, por exemplo. Dessa maneira, a informao passaria a ser uma funo do nmero de indivduos. O contedo de informao H dependeria no s do nmero total de indivduos e do nmero total de espcies, mas tambm da proporo do nmero de indivduos em cada espcie (pe), embora pe implique em as espcies no sejam igualmente provveis (Hairston 1959) nem que o contedo de informao seja totalmente independente do tamanho da amostra (Whittaker 1972). A diversidade seria diferente entre comunidades com o mesmo nmero de espcies, mas com uma distribuio de abundncia diferente entre as espcies, ou

com o mesmo nmero de indivduos, mas com nmero diferente de espcies (Margalef 1957, 1958). Essa medida diz quanta informao seria necessria para entender a repartio dos indivduos da comunidade em suas espcies. Se todas as espcies fossem igualmente abundantes (mxima equabilidade), a informao seria mxima; se os indivduos estivessem distribudos de modo totalmente aleatrio entre as espcies, a informao ainda seria grande, mas menor que no caso anterior; mas, se os indivduos se concentrassem em uma ou poucas espcies (baixa equabilidade), a informao seria muito pequena. Baixa equabilidade significa que grande a probabilidade de vrios indivduos, tomados da comunidade de modo independente e aleatrio, serem de uma mesma espcie. Essa repetio da(s) espcie(s) mais abundante(s) nos indivduos tomados independentemente e ao acaso foi chamada redundncia por Margalef (1957, 1958). A alta redundncia ou pequeno contedo de informao ou baixa equabilidade implicaria em alta probabilidade de um indivduo, tomado da comunidade de modo independente e aleatrio, ser de uma espcie j determinada. Ao contrrio, quando o contedo de informao por indivduo da comunidade fosse alto (alta equabilidade e baixa redundncia), seria muito pequena a probabilidade de um indivduo, tomado da comunidade de modo independente e ao acaso, ser de uma espcie previamente determinada. Para construir seu raciocnio, Margalef (1957, 1958) interpretou a distribuio da freqncia de diferentes letras numa lngua como anloga distribuio da abundncia entre as espcies de uma comunidade. Hairston (1959) chamou a ateno para que essa analogia s seria vlida se a distribuio das letras numa lngua tivesse propriedades semelhantes distribuio dos indivduos entre espcies diferentes numa comunidade, o que no seria o caso. Apesar disso, Margalef (1968) considerou o ecossistema (= comunidade) como um canal que projetaria informao para o futuro, no qual a distribuio de indivduos em espcies proporcionaria uma medida preliminar da amplitude do canal de informao. Porm, interpretar H como uma medida de informao tem recebido severas crticas. Considerar H como uma medida da informao implica em admitir a existncia de um transmissor, uma mensagem e um receptor dessa mensagem e, at o presente, esses dispositivos no foram identificados na comunidade (Wiegleb 1989). Uma interpretao mais consistente seria encarar H como a improbabilidade de uma seqncia de indivduos retirados aleatoriamente da comunidade coincidir com uma seqncia pr-determinada de espcies (Pielou 1975, Greig-Smith 1983). Ou seja, determina-se previamente que a seqncia de espcies ser, por exemplo, A, B, C, etc. para os indivduos retirados da comunidade de modo independente e aleatrio, o indivduo 1 sendo da espcie A; o 2 da B, sendo que o 1 foi da A; o 3 da C, sendo que 1 foi da A e 2 da B e assim por diante. H estimaria quo improvvel essa coincidncia: quanto maior H, menor a probabilidade de tal coincidncia. Nos anais do Quinto Simpsio de Berkeley sobre Matemtica, Estatstica e Probabilidade, E. C. Pielou (veja Loyd et al. 1968) considerou que, dentre os vrios ndices de diversidade at ento propostos, H de Shannon e H de Brillouin seriam os nicos com a propriedade aditiva. Isto , as propriedades matemticas desses ndices permitiriam classificar os indivduos da comunidade de vrias maneiras independentes, calcular a diversidade parcial em cada categoria e expressar a diversidade total presente na comunidade como a soma das diversidades parciais. Tal propriedade permitiria conhecer a contribuio relativa de cada categoria para a diversidade total em uma mesma ou em diferentes comunidades (Lloyd et al. 1968). Pielou (1975, 1977) usou o seguinte raciocnio. Se duas comunidades tivessem o mesmo nmero de espcies e se cada espcie tivesse a mesma abundncia relativa em cada comunidade, ento qualquer medida de diversidade baseada nessas abundncias relativas forneceria o mesmo valor para as duas comunidades. Mas, se em uma comunidade todas as espcies pertencessem a um mesmo gnero e, na outra, cada espcie pertencesse a um gnero diferente, intuitivamente se concluiria que a diversidade desta segunda comunidade deveria ser maior que a da primeira. Considerando categorias taxonmicas, como espcies, gneros e famlias, seria possvel estabelecer a contribuio relativa de um gnero ou famlia para a diversidade total de cada comunidade

comparada. Assim, a diversidade total poderia ser dividida em seus componentes hierrquicos e, por isso, em 1967 E. C. Pielou chamou a diversidade de cada um desses componentes como diversidade hierrquica. Whittaker (1972) ponderou que a diversidade tem vrios componentes e que esses componentes seriam diferentes, dependendo da escala na qual se quer medir a diversidade. Na escala de estudo de uma comunidade particular, a diversidade nela medida seria chamada diversidade alfa. Da mesma forma, quando se compara a diversidade de cada comunidade particular, estariam sendo comparados os valores da diversidade alfa. Na escala da diversidade alfa, o pesquisador estaria interessado, para cada comunidade, nos componentes: riqueza especfica, grau de concentrao da dominncia nas espcies mais abundantes e equabilidade geral da distribuio de abundncia. Na escala de estudo da variao de comunidades numa paisagem ou numa regio geogrfica, a diversidade seria chamada beta ou gama, dependendo do problema de interesse do pesquisador. Ou seja, o pesquisador poderia interessar-se em explicar as variaes de abundncia das espcies entre as comunidades, ou em conhecer a diversidade total da paisagem ou regio geogrfica. Atravs do estudo da diversidade beta, o pesquisador estaria interessado em explicar a variao de abundncia das espcies entre as comunidades, com base nos componentes: largura ou amplitude do hipervolume do hbitat de cada espcie e grau de sobreposio dos hipervolumes de hbitat das espcies. Whittaker (1972) chamou de hipervolume de hbitat de uma espcie um volume imaginrio representado pela amplitude de variao de recursos/fatores fsicos e qumicos ocupada por uma espcie numa paisagem ou regio geogrfica, cada recurso ou fator representando uma dimenso desse hipervolume. Assim, a diversidade beta seria uma medida do grau de diferena entre comunidades de uma paisagem ou regio geogrfica: quanto menor o hipervolume de hbitat das espcies e quanto menor sua sobreposio, maior o nmero de espcies e mais diferentes as comunidades. Atravs do estudo da diversidade gama, o pesquisador estaria interessado em conhecer a diversidade total da paisagem ou regio geogrfica. A diversidade gama seria resultante da diversidade alfa de cada comunidade e do grau de diferena, expresso pela diversidade beta, entre cada comunidade na paisagem ou regio geogrfica. Quanto maiores as diversidades alfa e beta, maior a diversidade total da paisagem ou regio geogrfica, expressa atravs da diversidade gama, ou seja, numa linguagem muito simples, quanto mais espcies tiver cada comunidade e quanto mais diferentes entre si forem as comunidades, maior o nmero total de espcies ocorrentes na paisagem ou regio geogrfica. Os componentes da diversidade gama seriam os mesmos da diversidade alfa (riqueza, concentrao de dominncia e equabilidade), porm no mais referentes a cada comunidade particular, mas ao conjunto de todas as comunidades analisadas na paisagem ou regio geogrfica. Usando a terminologia acima, a presente contribuio se restringir s medidas mais usadas da diversidade alfa. Muitas outras medidas de diversidade foram propostas por diferentes autores. A multiplicidade dessas medidas foi to grande, que alguns autores, como Hurlbert (1971) propuseram no usar qualquer medida de diversidade. Muitas das medidas propostas no apresentam propriedades matemticas conhecidas ou consistentes (Pielou 1975, 1977). Atualmente, o nmero de medidas de diversidade ainda muito grande, mas algumas delas apresentam consistncia matemtica suficiente para justificar a continuidade ou a recomendao de seu uso (Magurran 1988). De acordo com a maior ou menor nfase que se coloca na riqueza ou na equabilidade, as medidas de diversidade podem ser classificadas em trs grupos: medidas de riqueza, medidas de abundncia e medidas de heterogeneidade. As medidas de riqueza expressam o nmero de espcies por unidade de rea ou por nmero de indivduos. As medidas de abundncia consideram o modelo ao qual se ajusta a distribuio de abundncia entre as espcies da comunidade, usando parmetros do modelo e a equabilidade para expressar a diversidade. As medidas de heterogeneidade consideram a abundncia relativa das espcies e expressam a diversidade juntando a riqueza e a diversidade num nico ndice (Magurran 1988)

MEDIDA DE RIQUEZA (NDICES TIPO I) As medidas de riqueza estimam o nmero de espcies S presentes na comunidade, sem considerar sua estrutura de abundncia. Distinguem-se dois ndices de riqueza: a riqueza especfica numrica (ou simplesmente riqueza especfica) refere-se ao nmero de espcies presentes numa coleo com certo nmero de indivduos, enquanto a riqueza especfica areal (ou densidade de espcies) refere-se ao nmero de espcies presentes numa certa rea ou volume (Hurlbert 1971). A densidade de espcies uma medida mais freqentemente usada por botnicos e baseia-se no levantamento do nmero de espcies presentes em uma rea previamente definida. Neste caso, a anlise simples e direta, bastando examinar o nmero de espcies encontradas. Porm, quando se tenciona comparar a densidade de espcies entre locais diferentes, nem sempre se dispe de amostras com reas iguais. Alm disso, variaes na densidade da vegetao podem tambm influenciar no valor da densidade de espcies. Por exemplo, o cerrado um tipo de vegetao que apresenta grande variao fisionmica, sendo ora aberta (cerrado ralo, por exemplo) ora fechada (cerrado), de forma que mesmo amostras com reas iguais poderiam apresentar um nmero muito diferente de espcies, no porque as fisionomias mais abertas sejam mais pobres em espcies, mas porque o nmero de indivduos por unidade de rea menor. Para contornar esse problema, mais conveniente usar a riqueza especfica, ou seja, o nmero de espcies presentes num determinado nmero de indivduos. O nmero de espcies aumenta com o nmero de indivduos N. Ento, ao comparar amostras, deve-se considerar um mesmo nmero n padronizado de indivduos em todas elas e estimar o nmero de espcies Sn esperado nesses n indivduos. possvel, ento, estimar a esperana da riqueza em um nmero padronizado n de indivduos E(Sn) atravs da equao abaixo. Essa equao baseia-se em combinaes do nmero total de indivduos N, nmero de indivduos da espcies i (Ni) e nmero padronizado de indivduos n:

Ao usar esse mtodo, deve atentar-se para a espcie de maior abundncia em cada amostra. O nmero de indivduos da espcie de maior abundncia varia entre amostras. O tamanho padronizado n no pode ser menor que o menor nmero de indivduos da espcie de maior abundncia numa certa amostra. O nmero de combinaes de r elementos entre t dados calculado por:

Aplicando equao de E(Sn) acima, resulta:

MEDIDAS DE ABUNDNCIA (NDICES TIPO II)

Aps estimar a esperana de riqueza especfica numa coleo de tamanho padro E(sn), tudo o que se obtm o nmero esperado de espcies, perdendo-se as informaes sobre a abundncia das espcies. Numa comunidade, cada espcie tem uma abundncia diferente e a distribuio de abundncia entre as espcies diferente entre comunidades diferentes. Quando se deseja estimar o nmero de espcies e, ao mesmo tempo, manter as informaes sobre sua abundncia, conveniente usar ndices do tipo II, que consideram a maneira como a abundncia se distribui entre as espcies de uma comunidade. Muitos autores consideram que as medidas de abundncia usam todas as informaes levantadas de uma comunidade e representam a mais completa descrio matemtica dos dados (Magurran 1988). A maneira como a abundncia se distribui entre as espcies peculiar a cada comunidade. Sendo assim, haveria tantas equaes descrevendo a distribuio de abundncia quantas fossem as comunidades levantadas. Porm, para facilitar o tratamento matemtico e a interpretao dos dados, so considerados apenas quatro modelos extremos de distribuio de abundncia. H muitas maneiras de representar graficamente a distribuio de abundncia entre as espcies de uma comunidade. Uma delas foi proposta por Whittaker (1965). No diagrama de Whittaker, o eixo Y representa o logaritmo natural do nmero de indivduos de cada espcie e o eixo X, o rol das espcies em ordem decrescente do nmero de indivduos (figura 1). No modelo da vara quebrada ("broken stick," MacArthur 1957), a abundncia semelhante entre as espcies, ou seja, a equabilidade grande. No modelo lognormal (Preston 1948), poucas espcies apresentam grande abundncia, poucas espcies apresentam pequena abundncia e a maioria das espcies apresenta abundncia intermediria. Na logsrie (Fisher et al. 1943), algumas espcies apresentam grande abundncia e a maioria das espcies apresenta abundncia muito pequena. No modelo geomtrico (Motomura 1932 ap. Whittaker 1965), a abundncia muito grande em uma espcie e diminui rapida e constantemente nas demais. Assim, a equabilidade maior no modelo da vara quebrada, diminuindo progressivamente nos modelos lognormal e da logsrie, at chegar ao mnimo no modelo geomtrico.

FIGURA 1 Modelos de distribuio de abundncia. Adaptado de Magurran (1988).

Dados coletados em comunidades ocorrentes em condies diferentes tm se ajustado a diferentes modelos de distribuio de abundncia. O modelo da vara quebrada (MacArthur 1957) ou modelo da proporcionalidade de espao (Webb 1973) tem dado bom ajuste aos dados coletados em comunidades constitudas por um pequeno nmero de espcies funcionalmente similares, que competem entre si, num ambiente relativamente homogneo, por um mesmo e importante recurso. Neste modelo, o nmero de espcies com n indivduos pode ser estimado pela equao:

Em que S(n) = nmero de espcies na classe de abundncia com n indivduos S = nmero total de espcies na comunidade N = nmero total de indivduos Atravs da equao acima pode ser calculado o nmero esperado de espcies em cada classe de abundncia. Ento, o nmero observado de espcies em cada classe de abundncia pode ser comparado com o nmero esperado. O ajuste dos dados ao modelo da vara quebrada pode ser verificado atravs da distribuio do c 2 (Magurran 1988). Quando se tenciona comparar a

diversidade entre vrias comunidades, necessrio verificar se a distribuio de abundncia segue o modelo da vara quebrada em todas elas. Se todas se ajustam ao modelo da vara quebrada, ento se pode calcular o nmero esperado de espcies numa certa classe de abundncia S(n) para cada uma das comunidades. A comparao de S(n) entre as comunidades d uma idia da variao da riqueza entre elas. O modelo lognormal (Preston 1948) um dos mais freqentemente encontrados em comunidades constitudas por muitas espcies funcionalmente heterogneas, cuja abundncia influenciada por muitos fatores independentes (May 1975). Quando se transforma o nmero de indivduos (abundncia) de cada espcie em seu logaritmo e se estabelecem classes de abundncia, a distribuio do nmero de espcies nas classes de abundncia descreve uma curva sinuside, de Gauss, ou curva normal, da o nome de modelo lognormal. Essa curva tem uma moda, que representa o nmero mximo de espcies numa certa classe de abundncia. Nas classes de menor abundncia ( esquerda da classe modal) e nas de maior abundncia ( direita da classe modal), o nmero de espcies diminui rapidamente (figura 2).

FIGURA 2 Distribuio lognormal de espcies por classes de abundncia ("oitavas") (curva slida). Rmax = oitava da espcie mais abundante. R0 = oitava modal, classe de abundncia com maior nmero de espcies. Rmin = oitava da espcie menos abundante. A distribuio de abundncia do total de indivduos est representada pela curva tracejada. RN = oitava com maior nmero de indivduos. A escala de oitavas segue uma escala logartmica de base 2. A hiptese cannica de Preston (1962) que Rmax e RN coincidam. Adaptado de May (1975).

Preston (1948) usou logaritmos na base 2 para transformar o nmero de indivduos (abundncia) de cada espcie na comunidade. Essa base logartmica tem sido usada como uma conveno, de modo que cada classe de abundncia no eixo X o dobro da classe anterior (May 1975). Sendo assim, o eixo X do diagrama do modelo lognormal representa a abundncia das espcies nas classes com 2 ou menos, 3 a 4, 5 a 8, 9 a 16, 17 a 32, 33 a 64 indivduos e assim por diante. Cada classe foi chamada de oitava por Preston (1948). Cada oitava representada por R X. O eixo Y representa o nmero de espcies (ou o nmero de indivduos) em cada oitava. A oitava com o

maior nmero de espcies a oitava modal, representada por R0. esquerda de R0 ficam as oitavas R-X, que representam classes de menor abundncia que R0. As oitavas R-X so numeradas a partir da oitava modal como 1 (R-1), -2 (R-2), -3 (R-3), etc., at Rmn. direita ficam as oitavas R+X, que representam classes de maior abundncia que R0. As oitavas R+X so numeradas a partir da oitava modal como 1 (R1), 2 (R2), 3 (R3), etc., at Rmx. A amplitude do eixo X vai de Rmn at Rmx e, como a distribuio normal simtrica, tem-se que

O nmero de espcies na oitava modal R0 representado por S0, isto , S0 representa o mximo nmero de espcies ocorrentes numa certa classe de abundncia e R0 representa a classe de abundncia onde ocorre o maior nmero de espcies. Assim, Smn expressa o nmero de espcies na oitava representativa da mnima abundncia Rmn, isto , as espcies menos abundantes na comunidade (no exemplo acima, com 2 ou menos indivduos). Por outro lado, Smx expressa o nmero de espcies na oitava representativa da mxima abundncia Rmx, isto , as espcies mais abundantes na comunidade. A curva do nmero de espcies por classe de abundncia chamada S(R). Quando as oitavas expressam o logaritmo binrio (base 2) do nmero de indivduos das espcies, a distribuio lognormal do nmero de espcies pode ser descrita por:

em que:

O parmetro representa o inverso da amplitude (largura) da distribuio. O nmero total de espcies ST na distribuio dado por:

Se, em vez de usar o nmero de espcies por oitava, se considerar o nmero de indivduos por oitava N(R), obtm-se tambm uma curva normal, gaussiana. Na curva do nmero de indivduos (eixo Y) por oitava (eixo X), a oitava com o maior nmero de indivduos, isto , a oitava modal, representada por RN. Portanto, RN representa a classe de abundncia onde ocorre o maior nmero de indivduos. A oitava RN, onde ocorre o maior nmero de indivduos, pode ou no coincidir com a oitava Rmx , onde ocorrem as espcies de maior abundncia. A relao entre a oitava modal da distribuio de indivduos RN e a oitava mxima da distribuio de espcies (espcies com o mximo nmero de indivduos) representada por :

Preston (1962), baseando-se em dados de comunidades reais, props que = 1. Dessa maneira, RN = Rmx e a distribuio chamada de lognormal cannica. Admitir a hiptese cannica de Preston (1962) facilita muito os clculos envolvidos na anlise da distribuio lognormal. Quando se usam dados coletados em comunidades reais, a amostra deve ser muito grande para possibilitar obter uma distribuio lognormal completa. As comunidades, especialmente as de

plantas tropicais, tm uma grande proporo de espcies raras (com abundncia muito baixa). Por isso, se a amostra no for muito grande, raramente aparecem espcies nas oitavas abaixo da oitava modal R0 e, muitas vezes, nem mesmo aparece a oitava modal. A curva da distribuio de espcies fica truncada esquerda, pois trata-se de uma distribuio lognormal truncada, isto , a curva da distribuio assimtrica. A linha vertical que trunca a curva da distribuio de espcies esquerda foi chamada por Preston (1948) de linha do vu. Se uma mesma comunidade fosse amostrada numa seqncia de amostras cada vez maiores, a cauda esquerda da curva da distribuio se deslocaria cada vez mais para a esquerda, pois amostras cada vez maiores passariam a incluir as espcies cada vez mais raras (figura 3). Em outras palavras, a linha do vu se abriria cada vez mais, at deixar ver todas as espcies raras da comunidade. A distribuio lognormal tem recebido muita ateno e crticas, mas tem se mantido como uma boa ferramenta para o estudo da diversidade (veja Magurran 1988). Quando se vai aplicar o modelo da distribuio lognormal aos dados obtidos de uma comunidade real, necessrio que a amostra tenha um tamanho que pelo menos inclua a oitava modal da distribuio de espcies, caso contrrio no ser possvel estimar qualquer parmetro, pois impossvel determinar S0. O teste de aderncia distribuio lognormal complicado e h vrias maneiras de faz-lo (Magurran 1988). Quando se deseja comparar a diversidade de vrias comunidades, necessrio testar se todas elas tm aderncia ao modelo lognormal. Se todas tiverem, ento se pode estimar S(R), isto , o nmero de espcies esperado numa mesma oitava. Fazendo isso para todas as comunidades, tem-se uma idia da variao da riqueza entre elas.

FIGURA 3 Modelo lognormal da distribuio de abundncia. Nessa figura, o tamanho da amostra aumenta da direita para a esquerda. Quando a amostra pequena (primeira linha vertical direita), apenas as espcies mais abundantes so amostradas e a distribuio truncada. medida que o tamanho da amostra aumenta e espcies menos abundantes passam a ser includas, a linha do vu (linha vertical) se desloca para a esquerda, mas a distribuio continua a ser truncada, at que as espcies raras sejam includas, quando, ento, a distribuio quase completa

pode ser obtida (ltima linha vertical da direita para a esquerda). Adaptado de Magurran (1988).

Quando a distribuio lognormal truncada, geralmente a aderncia dos dados pode se dar tanto ao modelo lognormal quanto ao modelo da logsrie. A distribuio em logsrie (Fisher et al. 1943) seria esperada em uma comunidade relativamente simples, num ambiente relativamente restritivo, a que espcies bastante competitivas chegariam em intervalos aleatrios de tempo e ocupariam o hiper-espao dos nichos de um ambiente ainda no saturado, no qual predominam poucos fatores muito importantes, cada espcie se apropriando de uma frao k desse hiperespao dos nichos. O modelo da logsrie est muito relacionada ao modelo da srie geomtrica. Ambos so chamados de modelos de pr-esvaziamento de nichos (May 1975). Ambos pressupem que cada espcie se aproprie de uma frao k do hiper-espao dos nichos, deixando 1-k, que pode ser ocupado por outras espcies. O modelo geomtrico esperado em uma comunidade muito simples, de poucas espcies, em que as espcies chegariam a um ambiente altamente restritivo, mas no saturado ecologicamente, em intervalos constantes de tempo e competiriam de modo fortemente hierarquizado sob a influncia de um fator predominante. Em ambas as distribuies, h um pequeno nmero de espcies muito abundantes e a maioria das espcies tem pequena abundncia. Em ambas as distribuies, o pressuposto que uma espcie deve ocupar e esvaziar uma frao k do hiper-espao dos nichos antes da chegada da prxima espcie. Odum et al. (1960) propuseram que, nas sries logartmica e geomtrica, todas as espcies da comunidade manteriam relaes energticas entre si, sendo a magnitude da relao proporcional abundncia de cada espcie (uma populao mais abundante necessita de mais energia), de forma que a adio de uma nova espcie requereria que a abundncia de cada uma das demais espcies aumentasse na mesma proporo da abundncia relativa da nova espcie (May 1975). Um dos mais completos tratamentos do modelo da logsrie pode ser encontrado em Williams (1964) e em Pielou (1975, 1977). No modelo da logsrie, o nmero esperado de espcies com 1, 2, 3, n indivduos dado pela seqncia:

Somando-se todos os termos da srie acima, obtm-se o nmero total de espcies (riqueza) da distribuio. Essa soma reduz-se equao:

A estimativa de deve ser feita atravs da iterao da equao:

Diversos valores de devem ser tentados, at que o segundo termo da equao acima seja igual ou muito prximo de . Na prtica, os valores de so quase sempre >0,9 e <1,0 e, se , ento >0,99 (Poole 1974). Conhecendo-se o valor de , possvel estimar atravs da equao:

Conhecendo e , possvel calcular o nmero esperado de espcies com 1, 2, 3, ..., n indivduos. A aderncia dos dados ao modelo da logsrie pode, ento, ser testada atravs do 2. O parmetro usado como ndice de diversidade. Portanto, esse parmetro pode ser usado para comparar a diversidade de vrias comunidades, desde que a distribuio de abundncia em cada comunidade siga o modelo da logsrie,. Para decidir se as diferenas entre os valores de das comunidades comparadas so significativas, os limites de confiana de devem ser calculados (Taylor et al. 1976, Magurran 1988):

Tanto a logsrie de Fisher et al. (1943) quanto a srie geomtrica de Motomura (1932 ap. Whittaker 1965) so modelos de pr-esvaziamento de nichos, isto , uma mesma frao k do hiper-espao dos nichos preenchida pela espcie que j se estabeleceu, de forma que, quando a prxima espcie chegar, encontrar o hiper-espao restante dos nichos j esvaziado de uma frao k. Ambos os modelos logartmico e geomtrico pressupem que a abundncia de uma espcie na comunidade seja proporcional quantidade de recursos que usa. O modelo geomtrico tem sido encontrado em comunidades de poucas espcies, submetidas a um fator ambiental fortemente restritivo (Magurran 1978). Quando se ordenam as espcies num rol de acordo com o nmero decrescente de indivduos, o nmero de indivduos n de uma espcie que ocupa a posio i no rol pode ser estimado atravs da equao (May 1975, Magurran 1988):

em que ni = nmero de indivduos da espcie na i-sima posio no rol; i = posio que a espcie ocupa no rol; N = nmero total de indivduos; k = proporo do hiper-espao dos nichos de que cada espcie se apropria: k < 1; Ck = constante de normalizao que assegura que ni = N:

Para verificar se a distribuio da abundncia entre as espcies da comunidade tem boa aderncia ao modelo geomtrico, deve se estimar k. O modelo geomtrico pressupe que k seja constante, pois cada espcie se apropriaria da mesma proporo k do hiper-espao restante dos nichos ecolgicos. Pressupe tambm que a frao k do hiper-espao dos nichos da qual uma espcie se apropria seja proporcional abundncia da espcie. Portanto, k chamado de parmetro de presvaziamento dos nichos e representa a relao entre a abundncia n de uma espcie na posio i do rol e a abundncia da espcie que a precede, isto , que ocupa a posio i-1 no rol. A

estimativa de k na distribuio completa feita atravs da iterao da equao:

Diversos valores de k devem ser testados, at que o segundo termo da equao acima seja igual . Lembrar que k<1 e que k=1-c, em que ou tenha o valor mais prximo possvel de (Poole 1974), pode ajudar muito a encontrar o valor correto de k. Encontrado o valor de k, possvel estimar o nmero esperado de indivduos da espcie em cada posio i no rol de espcies. Pode testar-se, ento a aderncia ao modelo geomtrico, comparando atravs do teste do 2 o nmero observado com o esperado de indivduos de cada espcie em cada posio no rol. Quando se comparam vrias comunidades cuja distribuio de abundncia tem boa aderncia ao modelo geomtrico, possvel usar k para expressar o inverso da diversidade: quanto maior o valor de k, menor a equabilidade e menor a riqueza, ou seja, menor a diversidade.

MEDIDAS DE HETEROGENEIDADE (NDICES TIPO III) Para que se possa usar um dos modelos de distribuio de abundncia para comparar diversidade entre comunidades, necessrio que a distribuio de abundncia em todas as comunidades tenha aderncia a um nico modelo. Como se infere da exposio dos modelos de abundncia acima, os clculos envolvidos nos testes de ajuste so muitos e demorados. Alm disso, nem sempre todas as comunidades em comparao se ajustam a um mesmo modelo de distribuio de abundncia. Quando isso acontece, ento mais conveniente usar uma medida de riqueza (ndice tipo I) ou uma medida de heterogeneidade (ndice tipo III). Quando se usa uma medida de riqueza ou de heterogeneidade para expressar a diversidade, perdem-se informaes sobre a estrutura da comunidade, pois tudo o que se obtm ao final dos clculos um nico nmero (no uma equao ou diagrama) para cada comunidade. Porm, o clculo de um ndice de heterogeneidade muito mais simples e demanda menos tempo que o clculo de um ndice de riqueza ou de abundncia. O ndice de heterogeneidade mais usado o ndice de Shannon (Pielou 1975, 1977), originado da teoria da informao (Shannon & Weaver 1949), cujo uso como medida da diversidade foi proposto inicialmente por Margalef (1957, 1958):

em que: pe = abundncia relativa da espcie e, ne = nmero de indivduos da espcie e N = nmero total de indivduos

S = nmero total de espcies. Dependendo da base logartmica, H expresso em bits/indivduo (base 2), nats/indivduo (base natural) ou dcits/indivduo (base 10). Quando se usa a base de logaritmos naturais, as propriedades matemticas de H apresentam muito maior consistncia e coerncia, de modo que h no s uma forte recomendao para usar nats/indivduo (Hutcheson 1970), como tambm uma tendncia mundial ao uso da base natural (Magurran 1988, May 1975). Por isso, em todas as frmulas abaixo a base logartmica sempre a base natural. O ndice de Shannon representa a entropia de ordem de um cdigo de S tipos de smbolos, cada tipo e de smbolo ocorrendo com uma proporo pe em relao ao total (Pielou 1975, 1977). H depende diretamente do nmero de termos do somatrio (S) e do valor de cada termo (pe). Quanto maior H, maior o contedo de informao de um indivduo tomado da comunidade de modo independente e aleatrio, isto , h necessidade de tomar um nmero muito grande de indivduos para que seja possvel conhecer S, o nmero de espcies na comunidade. Como o valor de H depende da base logartmica usada em seu clculo, deve prestar-se muita ateno quando se deseja comparar comunidades: H deve ser calculado com a mesma base logartmica em todas elas. Para decidir se dois valores de H diferem significativamente, possvel usar a estatstica t (Zar 1996):

em que Var H refere-se varincia de H, que pode ser calculada da seguinte forma (Zar 1996):

Ao usar o teste t, necessrio calcular os graus de liberdade gl:

em que N1 e N2 representam o nmero total de indivduos nas comunidades 1 e 2, respectivamente. Porm, esse mtodo s pode ser aplicado na comparao de apenas dois valores de H. Quando se deseja comparar mais de duas comunidades, no permitido usar o teste t para compar-las duas a duas (Sokal & Rohlf 1969). Neste caso, o teste mais conveniente para decidir se os diferentes valores de H diferem significativamente a anlise de varincia (Magurran 1988). possvel usar a anlise de varincia porque Taylor (1978 ap. Magurran 1988) demonstrou que os valores de H tm distribuio normal entre vrias comunidades. Quando se usa o ndice de heterogeneidade de Shannon, perdem-se todas as informaes sobre a estrutura de abundncia da comunidade. Porm, quando se comparam vrias comunidades, possvel ter uma idia da variao simultnea de H, da riqueza e da equabilidade entre elas. DeBenedicts (1973) sugeriu a construo de diagramas usando os valores de H, Hmn, Hmx e

S. O eixo X traz os valores de S e o eixo Y os valores de H, em cada uma das comunidades comparadas. A diversidade mxima Hmx ocorreria quando todas as espcies fossem igualmente abundantes, isto , todos os valores pe seriam iguais. Neste caso, Hmx = lnS (Pielou 1975, 1977). A diversidade mnima ocorreria quando S-1 espcies tivessem apenas um indivduo cada uma e a espcie restante tivesse os indivduos restantes: N-(S-1) = N+1-S:

A diversidade mnima depende tanto do nmero total de indivduos N quanto do nmero total de espcies S. Como S varia entre as comunidades comparadas, N deve ser padronizado, para calcular a diversidade mnima em cada uma delas. O N padronizado para calcular a diversidade mnima notado como NHmn. Geralmente se usa NHmn=1000, ou um outro valor qualquer. Porm, a diversidade mnima ser tanto menor quanto maior for NHmn e, assim, necessrio padronizar NHmn, no s para comparar as comunidades num estudo como tambm para comparar estudos diferentes. Isto , NHmn deve ser tomado como um padro por todos os autores que desejam comparar diversidade entre comunidades. Tendo calculado Hmn para cada comunidade em comparao, traa-se a curva da diversidade mnima, sendo as comunidades arranjadas no eixo X em ordem de riqueza especfica crescente. Calcula-se tambm Hmx e traa-se a curva no mesmo diagrama. Resulta um diagrama com duas curvas, uma representando a diversidade mnima e outra, a mxima. Entre as duas curvas tem-se um espao de ordenao dos valores de H. Os valores de H so, ento, colocados no diagrama, ocupando o espao entre as curvas Hmn e Hmx. possvel calcular a varincia de H da forma acima e represent-la no diagrama como barras verticais desenhadas em escala, uma para cima e outra para baixo do valor de H. Assim, se um valor de H se situa fora da amplitude da varincia de um outro valor de H, possvel concluir que ambos os valores de H so diferentes. Comparando os diferentes valores de H, possvel dizer se as diferenas entre as comunidades comparadas se devem predominantemente a diferenas de riqueza especfica (valores de H semelhantes, mas diferentes valores de S) ou de equabilidade (valores de S semelhantes, mas diferentes valores de H). A figura 4 mostra um exemplo, no qual no se calculou a varincia de cada valor de H.

FIGURA 4 ndices de diversidade de Shannon em caatingas, carrasco, cerrados, floresta costeira e floresta montana estacional no nordeste do Brasil e sua relao com a riqueza (S), diversidade mxima (H'max), e diversidade mnima (H'min). Adaptado de Arajo & Martins (1999).

O ndice de diversidade de Shannon H seria muito influenciado pelo nmero de espcies com valores intermedirios de abundncia relativa (Whittaker 1972), ou seja, apresenta certo desvio em direo riqueza especfica da comunidade (Magurran 1988). Assim, interessante tambm conhecer o grau de concentrao de abundncia nas primeiras espcies. A melhor medida da concentrao de dominncia o ndice de concentrao de Simpson:

Tal ndice inversamente relacionado ao valor de H: medida que H cresce, D diminui. Por isso, alguns autores usam transformar o ndice de Simpson em 1-D ou 1/D, de modo que, em sua forma transformada, tenha uma relao direta com a variao de H. Por outro lado, D tem tambm uma relao inversa com a equabilidade: quanto maior a equabilidade, menor a concentrao e vice-versa. Estimar a equabilidade muito problemtico (May 1975), mas, apesar disso, um dos ndices de equabilidade mais usados, devido simplicidade de clculo, o de Pielou (1966):

ALGUNS PROBLEMAS DE AMOSTRAGEM A coleta de dados para o clculo da diversidade aparentemente simples: basta conhecer o nmero de indivduos em cada espcie e, se no se pretende analisar a diversidade hierrquica, no necessrio nem identificar as espcies. Porm, mesmo uma anlise superficial da necessidade de coletar esses dados j mostra que o problema no to simples quanto parece. Em um estudo comparativo, as amostras devem ter nmero de indivduos ou tamanho da rea total semelhante (Simberloff 1979). A idia de diversidade mais simples refere-se a uma medida de riqueza de espcies, que poderia ser, por exemplo, o nmero de espcies em uma dada comunidade (especificamente em uma dada amostra dessa comunidade). Entretanto, deve considerar-se que o nmero de espcies est diretamente relacionado ao nmero de indivduos, rea e variedade de hbitats amostrados (Schluter & Ricklefs 1993). Sendo assim, diferentes mtodos de amostragem podem introduzir erros e desvios de diferentes origens nas comparaes de diversidade de diferentes reas. Quanto mais indivduos so amostrados, maiores so as chances de incluir novas espcies na amostra. Colocado de outra forma, quanto menor o nmero de indivduos amostrados, menor o limite de espcies que podem estar contidas na amostra. Por exemplo, em uma amostra de 10 indivduos, o nmero mximo de espcies que podem ser includas 10, enquanto em uma amostra de 100 indivduos, esse valor passa a ser bem diferente. Ento, uma das primeiras questes que surgem refere-se ao tamanho amostral: que tamanho deve ter a amostra, de modo a fornecer um nmero total de indivduos ou uma rea total, na qual as abundncias relativas das espcies estejam "suficientemente" representadas, ou seja, em que as propores das espcies se estabilizem em relao uma s outras e em relao variao do tamanho da amostra? Uma das formas mais usadas de anlise a construo de relaes entre esforo amostral e nmero de espcies amostradas. A anlise consta de figuras relacionando o esforo amostral (nmero de indivduos amostrados ou rea amostral) cumulativo (eixo X) com o nmero cumulativo de espcies amostradas (eixo Y). Essa curva tem recebido vrios nomes e seu uso tem sido recomendado por vrios autores (veja, p. ex., Mller-Dombois & Ellenberg 1974). Kylin (1926 ap. Braun-Blanquet 1979) chamou-a de curva espcie-rea e recomendou seu uso para determinar a rea mnima da associao, isto , a menor superfcie necessria para incluir a combinao caracterstica das espcies que definem a associao. Essa curva logartmica: medida que se aumenta a rea amostral, no incio o nmero de espcies aumenta rapidamente, depois aumenta lentamente e, por fim, aumenta muito pouco. Sua forma indica saturao, isto , tende a ficar assinttica (paralela ao eixo X). Pielou (1975, 1977) chamou a curva baseada tanto em nmero de indivduos quanto em rea de curva do coletor. A curva do coletor tem sido geralmente usada para verificar o que muitos chamam de rea mnima e outros chamam de suficincia amostral. Esta uma interpretao incorreta da funo da curva. Por outro lado, chamar a curva do coletor baseada em rea de curva espcie-rea tambm totalmente errneo, pois as relaes espcie-rea prevem a existncia de reas de tamanhos diferentes, independentes entre si, o que no o mesmo caso de unidades amostrais sendo somadas. Cada vez que se somam as unidades amostrais para expressar o tamanho cumulativo da amostra, a soma inclui todas as unidades amostrais anteriores, de forma que cada rea acumulada totalmente dependente da rea acumulada anteriormente. Para verificar o funcionamento dessas curvas, considere os dados da tabela 1, provenientes de um levantamento feito em 1997, em uma rea de 0,16 ha, em um cerrado em Itirapina, estado de So Paulo. Tabela 1: Lista de espcies e nmero de indivduos (rvores e arbustos com DAS 3cm) em 0,16 ha de cerrado denso (fragmento Valrio) na Estao Experimental do Instituto Florestal em Itirapina, estado de So Paulo. Martins, Santos & Tamashiro, dados no publicados.

Espcie Vochysia tucanorum Mart. Miconia albicans (Sw.) Triana Myrcia lingua Berg Roupala montana Aubl. Qualea grandiflora Mart. Dalbergia miscolobium Benth. Xylopia aromatica (Lam.) Mart. Ocotea pulchella (Nees) Mez Pouteria torta (Mart.) Radlk. Acosmium subelegans (Mohlenbr.) Yakovlev Ouratea spectabilis (Mart.) Engl. Amaioua guianensis Aubl. Syagrus loefgrenii Glassman Anadenanthera falcata (Benth.) Speg. Bowdichia virgilioides Kunth Guapira noxia (Netto) Lundell Pouteria ramiflora (Mart.) Radlk. Tocoyena formosa (Scham. & Schltdl.) K. Schum. Aspidosperma tomentosum Mart. Bauhinia rufa (Bong.) Steud. Byrsonima coccolobifolia Kunth Miconia pohliana Cogn. Byrsonima crassifolia Kunth. Erythroxylum campestre A. St.-Hil. Miconia rubiginosa DC. Myrtaceae sp2 Blepharocalyx salicifolius (Humb., Bonpl. & Kunth) Berg Eriotheca gracilipes (K. Schum.) A. Robyns Machaerium acutifolium Vogel Myrcia tomentosa DC. Stryphnodendron polyphyllum Mart. Annona coriacea Mart. Campomanesia sp Didymopanax vinosum Cham. & Schltdl.

Ne (ind) 233 162 140 108 82 78 76 56 46 35 35 26 18 17 17 17 17 15 14 9 9 9 6 6 5 5 4 4 4 4 4 3 3 3

Miconia stenostachya (Schrank & Mart. ex DC.) DC. Rapanea guianensis Aubl. Tabebuia ochracea (Scham.) Standley Stryphnodendron adstringens (Mart.) Coville Annona crassiflora Mart. Campomanesia cambessedeana O. Berg Casearia sylvestris Sw. Diospyros hispida A. DC. Eugenia bracteata Roxb. Myrtaceae sp1 Pera glabrata (Schott) Baill. Qualea multiflora Mart. Rapanea ferruginea (Ruiz & Pav.) Mez Styrax ferrugineus Nees & Mart. Austroplenckia populnea (Reissek) Lundell Butia paraguayensis (Barb. Rodr.) L. H. Bailey Byrsonima verbascifolia (L.) Rich. ex A. Juss. Connarus suberosus Planch. Couepia grandiflora (Mart. & Zucc.) Benth. ex Hook. f. Erythroxylum tortuosum Mart. Eugenia punicifolia (Humb., Bonpl. & Kunth) DC. Euphorbiaceae sp1 Ficus citrifolia Mill. Kielmeyera variabilis (Spreng.) Mart. Myrcia rostrata DC. Rapanea umbellata (Mart.) Mez Rapanea sp. Strychnos pseudoquina A. St.-Hil. Tapirira guianensis Aubl.

3 3 3 3 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1

Foram amostrados 63 espcies e 1317 indivduos lenhosos com dimetro do tronco no nvel do solo 3cm. A partir desses dados, pode construir-se uma curva relacionando o esforo amostral (medido como nmero de indivduos amostrados) e o nmero de espcies amostradas (figura 5). Os problemas com esse tipo de curva so muitos. Um deles refere-se ordenao das unidades amostrais. Dependendo da forma como elas so ordenadas, o formato da curva ser diferente.

Porm, possvel traar curvas-limites que definem um espao dependente do nmero de unidades amostrais. H uma probabilidade de ocorrncia de qualquer curva entre um limite e outro, embora a probabilidade de cada curva seja diferente (figura 5). Observando a figura 5, verifica-se que no possvel usar as curvas do coletor para fazer inferncias sobre suficincia amostral, j que a ordenao das unidades amostrais arbitrria e pode obedecer a qualquer seqncia.

FIGURA 5: Curvas relacionando o nmero de espcies amostradas, dado um certo nmero de indivduos amostrados. A curva do mximo considerou que os 63 (nmero total de espcies na amostra) primeiros indivduos amostrados corresponderiam cada um a uma espcie diferente. Como o nmero total de espcies na amostra era 63 (vide tabela 1), a curva se estabiliza a partir de 63 indivduos amostrados. A curva do mnimo considerou que os primeiros indivduos (233) eram todos da mesma espcie (Vochysia tucanorum), a mais abundante. Depois, todos os indivduos seguintes (162) eram da segunda espcie mais abundante (Miconia albicans) e assim por diante (ver tabela 1). A linha no centro da figura, representa a seqncia em que os indivduos foram amostrados no campo.

Uma forma de analisar a riqueza de espcies utilizar uma das tcnicas de reamostragem existentes. Tais tcnicas consideram a amostra que foi obtida como um universo amostral. So sorteados N indivduos da amostra. Os mtodos mais documentados na literatura so os de "bootstrap" e "jackknife". Uma explicao desses mtodos pode ser obtida primariamente em Krebs (1989). Embora pouco utilizados ainda, so mtodos que permitem a obteno de intervalos de confiana dos parmetros obtidos, possibilitando a comparao de valores entre comunidades. A despeito de uma explicao detalhada dos mtodos, os mesmos permitem a estimativa de uma curva mdia, baseada em n simulaes com os dados obtidos, permitindo tambm a obteno de medidas de variao (desvio padro e varincia). A obteno de uma curva desse tipo, tambm chamada de curva de rarefao, permite a comparao de amostras, mesmo que com intensidades amostrais diferentes. Embora aqui se considerassem indivduos como unidade amostral, o mesmo vlido para rea.

Muitas vezes, a padronizao de um certo nmero de indivduos a serem amostrados implica em reas bastante diferentes, considerando a densidade em cada uma das comunidades. Isso traz um problema relacionado escala de diversidade sendo descrita (ver conceitos de diversidade , e ). Mais uma vez, as questes envolvidas e as limitaes metodolgicas devem ser consideradas na anlise dos dados e interpretao dos resultados. Geralmente se estabelece um tamanho mnimo de um indivduo de planta a ser amostrado. Tal tamanho mnimo chamado critrio de incluso. Diferentes autores tm usado diferentes critrios de incluso de plantas lenhosas em seus levantamentos fitossociolgicos, geralmente de 3cm ou 5cm ou at mesmo 10cm de dimetro do tronco. A conseqncia no s reduo no nmero de indivduos e espcies amostradas, como tambm variao da relao de abundncia entre as espcies amostradas medida que o tamanho mnimo aumenta. Considerando o dimetro do tronco no nvel do solo (DAS) e os mesmos dados da tabela 1, a amostra total se alteraria de 1317 indivduos com DAS 3cm para 865 indivduos com DAS 5cm (uma reduo de 34% nos indivduos amostrados); ou de 63 espcies para 54 (uma reduo de 14% nas espcies amostradas). Tambm ocorreria uma alterao na relao de abundncia das espcies, conforme pode ser verificado na figura 6. Qualea grandiflora e Dalbergia miscolobium teriam as suas densidades reduzidas em menos de 20%, caso o tamanho mnimo de incluso passasse de 3cm para 5cm de DAS. Por outro lado, Miconia albicans e Roupala montana teriam as suas densidades reduzidas em mais de 60% na mesma situao. Isso mostra muito bem o efeito que o tamanho mnimo tem no clculo de ndices que consideram as propores de abundncia das espcies (como H) e nos modelos de abundncia. Neste exemplo, H passa de 2,98 (DAS 3cm) para 2,92 (DAS 5cm) nats/indivduo e a equabilidade passaria de 0,72 para 0,73. Nesse exemplo, embora a equabilidade tivesse sido relativamente alta (J=0,72), a distribuio de abundncia entre as espcies foi muito desigual. Tal desigualdade pode ser verificada na figura 7, em que apresentada a curva de Lorenz (Weiner & Solbrig 1984) das abundncias proporcionais das 63 espcies amostradas com DAS 3cm. Verifica-se que cerca de 70% das espcies perfizeram apenas 10% do total de indivduos e que 10% das espcies perfizeram cerca de 60% do total de indivduos, significando uma grande desigualdade na distribuio de abundncia das espcies. Este trabalho limitou-se a apresentar os conceitos mais fundamentais relacionados diversidade e algumas das medidas mais usuais. O que usar e em que circunstncias usar so questes que dependem dos objetivos do pesquisador e de quais componentes da diversidade se deseja enfatizar. Como se pode verificar, os conceitos e medidas da biodiversidade apresentam uma grande diversidade.
A

FIGURA 6: Nmero de indivduos amostrados (A) e proporo de indivduos amostrados (B) com DAS 5cm e 3cm DAS 5cm, das 8 espcies com mais de 50 indivduos amostrados em 0,16 ha de cerrado em Itirapina, SP. As espcies so: Dm=Dalbergia miscolobium, Ma=Miconia albicans, Ml=Myrcia lingua, Op=Ocotea pulchella, Qg=Qualea grandiflora, Rm=Roupala montana, Vt=Vochysia tucanorum e Xa=Xylopia aromatica.

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