ORIGINAL

Evaluacin neuropsicolgica de la memoria en el trastorno por dficit de atencin/hiperactividad: papel de las funciones ejecutivas
R. Martn-Gonzlez a, P.A. Gonzlez-Prez a, M. Izquierdo-Hernndez a, S. Hernndez-Expsito a, M.A. Alonso-Rodrguez b, I. Quintero-Fuentes a, B. Rubio-Morell c
EVALUACIN NEUROPSICOLGICA DE LA MEMORIA EN EL TRASTORNO POR DFICIT DE ATENCIN/HIPERACTIVIDAD: PAPEL DE LAS FUNCIONES EJECUTIVAS Resumen. Introduccin. Existe un acuerdo importante en la consideracin del trastorno por dficit de atencin/hiperactividad (TDAH) como una patologa del neurodesarrollo caracterizada por dficit dopaminrgicos y noradrenrgicos de los circuitos frontoestriados que afectan al funcionamiento ejecutivo en el rendimiento cognitivo. Objetivo. Evaluar la existencia de dficit en memoria en nios con TDAH asociados a un deficiente rendimiento ejecutivo. Sujetos y mtodos. Administramos a 14 nios diagnosticados de TDAH tipo combinado y a 14 controles equiparados en cociente intelectual, edad y nivel de escolarizacin, un protocolo de evaluacin neuropsicolgica destinado a evaluar funciones ejecutivas y habilidades de memoria, mediante las pruebas Auditory Verbal Learning Test, test de memoria de historias test de memoria y aprendizaje (TOMAL), figura compleja de Rey, recuerdo selectivo visual (TOMAL), torre de Hanoi, test de memoria de frases (Siegel y Ryan), test de dgitos (escala de inteligencia para nios de Wechsler revisada) y test de tapping visual (escala de memoria de Wechsler III). Resultados. Se encontr que los nios con TDAH presentan dficit en el aprendizaje y en el recuerdo libre del material verbal descontextualizado y contextualizado, en la memoria de trabajo y en la memoria procedimental. Por el contrario, no se encontraron diferencias significativas entre los grupos en las pruebas de memoria de naturaleza visuoespacial y visuoperceptiva. Conclusiones. Los resultados obtenidos se analizan en trminos de dificultades en las estrategias de codificacin, almacenamiento y bsqueda de la informacin previamente almacenada en el grupo con TDAH, al menos para la informacin de naturaleza verbal. Estas dificultades estn asociadas a dficit en el funcionamiento ejecutivo. [REV NEUROL 2008; 47: 225-30] Palabras clave. Atencin. Funciones ejecutivas. Hiperactividad. Memoria. Neuropsicologa infantil. TDAH.

INTRODUCCIN El trastorno por dficit de atencin/hiperactividad (TDAH) es la patologa neuroconductual ms comn en la infancia [1]. Siguiendo el Manual diagnstico y estadstico de los trastornos mentales, DSM-IV-TR [2], se define atendiendo a la presencia de tres sntomas nucleares: inatencin, hiperactividad e impulsividad. Se requiere que estos sntomas se detecten dentro del perodo escolar, sean inconsistentes con la edad y el nivel de desarrollo del nio y afecten de forma considerable a la vida diaria de ste [3]. Con ndices de prevalencia que oscilan entre el 7 y el 17% de nios en edad escolar [4] y ratios en funcin del gnero de 3 a 1 (varn/mujer), es clsico establecer la existencia de tres subtipos (inatento, hiperactivo-impulsivo y combinado) [5]. Desde la neuropsicologa, se considera que el deficiente rendimiento cognitivo del TDAH es subsidiario de un dficit primario en las funciones ejecutivas [6-8], y se relaciona con una alteracin neurobiolgica de los sistemas dopaminrgico y noradrenrgico en los circuitos frontoestriatales [5,9-12], situacin que se objetiva en nios, en adolescentes [13] y en adultos [14]. Especficamente, se aprecia un bajo rendimiento en la poblacin TDAH en tareas de planificacin [15-16], de inhibicin [17-19],
Aceptado tras revisin externa: 28.05.08.
a Departamento de Psicobiologa y Metodologa de las Ciencias del Comportamiento. b Departamento de Psicologa Bsica, Social y Organizacional. Facultad de Psicologa. Universidad de La Laguna. La Laguna, Tenerife. c Unidad de Psiquiatra Infantojuvenil. Hospital Universitario de Canarias. Santa Cruz de Tenerife, Espaa.

Correspondencia: Dr. Sergio Hernndez Expsito. Departamento de Psicobiologa y Metodologa de las Ciencias del Comportamiento. Facultad de Psicologa. Universidad de La Laguna. Campus de Guajara. E-38205 La Laguna (Tenerife). Fax: +34 922 317 461. E-mail: sexposit@ull.es 2008, REVISTA DE NEUROLOGA

de flexibilidad cognitiva [19-20], de fluidez verbal [17] y de memoria de trabajo [4,20], entre otras. Este perfil neuropsicolgico puede dar lugar, adems, a la aparicin, en esta poblacin, de capacidad intelectiva lmite [21,22], y se pueden presentar diferencias en l en funcin del subtipo del TDAH que presente el paciente [23]. El constructo cognitivo de funciones ejecutivas se ha adoptado como un descriptor general de la conducta asociada al funcionamiento de los lbulos frontales [24], aunque la actividad de la corteza frontal incluye funciones no relacionadas con el rendimiento ejecutivo y, de forma similar, el funcionamiento ejecutivo requiere, adems, de estructuras distintas a la corteza frontal [25,26]. Evolutivamente se objetiva que la adecuada adquisicin de las funciones ejecutivas est estrechamente vinculada al desarrollo anatmico y funcional de la corteza prefrontal. Siguiendo el modelo jerrquico de funcionamiento frontal propuesto por Stuss [27], las funciones supervisoras y ejecutivas constituyen el segundo nivel de procesamiento. Seran las funciones encargadas de sintetizar la informacin para organizar la conducta dirigida hacia una meta y dependen anatmicamente del establecimiento de conexiones de la corteza frontal con regiones del sistema lmbico y con reas cerebrales posteriores [24]. Sin embargo, no parece existir un patrn homogneo de desarrollo para todas las funciones clsicamente englobadas bajo el trmino paraguas funciones ejecutivas. As, por ejemplo, sabemos que entre las edades de 5 y 8 aos, se experimenta un incremento significativo en la habilidad de memoria de reconocimiento, formacin de conceptos, atencin selectiva y habilidades de planificacin rudimentarias [28], y entre los 10 y 12 aos se alcanza el nivel de adultos en los procesos de inhibicin, flexibilidad cognitiva y memoria de trabajo [29,30]. El desarrollo de las funciones ejecutivas y su vinculacin con el fun-

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cionamiento frontal ha de contemplarse en el contexto general del desarrollo neuropsicolgico, esto es, dependen tambin del adecuado desarrollo de los sistemas neurales que regulan la atencin, la memoria, el lenguaje y las emociones [31]. Por lo tanto, aceptando por correcta la consideracin del TDAH como patologa del neurodesarrollo caracterizada por la inmadurez de los centros neuronales que regulan el funcionamiento ejecutivo, es de esperar encontrar un deficiente rendimiento de esta poblacin en este conjunto de funciones, resultado este clsicamente encontrado en la literatura cientfica. La poblacin con TDAH no se caracteriza por mostrar dficit en las habilidades mnsicas [4,32]. Sin embargo, la consideracin del sustrato neural clsicamente identificado como deficitario en TDAH, es decir, los lbulos frontales y sus conexiones corticocorticales y corticosubcorticales, podra llevarnos a la conclusin de que se espera algn tipo de dificultades mnsicas en estos sujetos. En efecto, la naturaleza estratgica y organizacional del funcionamiento de los lbulos frontales afecta a los procesos de memoria mediante su implicacin en la organizacin de la informacin que ser recordada [33]. Un posible apoyo a esta idea lo encontramos en evidencias clnicas en las que se identifica la existencia de alteraciones de memoria en pacientes con lesiones frontales [34], cuyo perfil de resultados evidencia dficit en las estrategias de codificacin y evocacin necesarias para un adecuado rendimiento en tareas de memoria y, aunque con cierta inconsistencia, este perfil mnsico es el que se observa en sujetos con TDAH. En este sentido se sitan los estudios de Ott y Lyman [35], quienes encontraron que los sujetos con TDAH presentaban un peor rendimiento en tareas de recuerdo libre, y las investigaciones de Douglas y Benezra [36], en las que mostraron que el grupo con TDAH presentaba dficit en tareas de memoria que requeran organizacin y repeticin deliberada. Resultados similares fueron encontrados por Cahn y Marcotte [37], quienes observaron una ejecucin normal en el recuerdo de material previamente aprendido, pero un dficit significativo en los estadios iniciales del aprendizaje. Por ltimo, Cornoldi et al [38], tras la evaluacin de las estrategias de memoria en un grupo de nios con TDAH y controles mediante la presentacin de material categorizable y no categorizable, encontraron un peor rendimiento en el grupo con TDAH. Adems, cuando los autores entrenaron a los nios con TDAH en estrategias de categorizacin del material que tenan que memorizar, el rendimiento de ambos grupos fue similar. Desde el punto de vista evolutivo, existe evidencia de que la maduracin de los lbulos frontales est relacionada con la mejora en el rendimiento en tareas de memoria [39]. Especficamente sabemos que la maduracin de la corteza prefrontal subyace al incremento en el rendimiento ejecutivo, lo que facilita las tareas de aprendizaje y memoria [24,40]. Por ltimo, se evidencia un importante paralelismo entre la edad de desarrollo propuesta para la adquisicin de las funciones ejecutivas, para la adquisicin de las habilidades mnsicas y para la maduracin de las reas prefrontales, y las conexiones corticales en general [41]. El conjunto de trabajos descritos pone de manifiesto que los dficit en funcionamiento ejecutivo asociados a las alteraciones de los sistemas frontoestriatales observados en TDAH podran dar lugar a dificultades en la utilizacin adecuada de las estrategias de memoria. O, como sostienen Narbona y Crespo-Egulaz [42], el sistema ejecutivo y los sistemas de memoria van de la mano y se influyen mutuamente en situaciones normales y patolgicas. De forma ms precisa, Douglas [43], argumenta que

los nios con TDAH tienen dficit en el procesamiento ejecutivo que sera responsable de las dificultades evidenciadas en la organizacin y monitorizacin del procesamiento de la informacin, de la movilizacin de los recursos atencionales y de la inhibicin de las respuestas inapropiadas. En el mismo sentido, Denckla [44], concluye que los dficit de memoria en TDAH no son tanto de atencin, sino de intencin, y destaca nuevamente el papel de las funciones ejecutivas en la ejecucin en tareas de memoria. Esta ltima idea ha sido incluida por Barkley [45] en su modelo etiolgico del TDAH. En resumen, si, como mencionamos anteriormente, la ejecucin en algunos componentes de la memoria depende del adecuado funcionamiento ejecutivo, es esperable que los nios con TDAH muestren alteraciones de memoria asociadas al grupo de habilidades necesarias para la adecuada organizacin, almacenamiento, seleccin y evocacin de la informacin. Este ltimo argumento constituye la idea central del presente trabajo de investigacin, que ha sido formulado en dos objetivos: Estudiar el rendimiento de memoria de trabajo verbal y visual de un grupo de nios diagnosticados de TDAH. Estudiar el rendimiento en tareas de memoria en sujetos con TDAH y su posible vinculacin con el rendimiento en funciones ejecutivas.
SUJETOS Y MTODOS Muestra Para la obtencin de la muestra partimos de un grupo de 26 sujetos, quienes, segn sus profesores, presentaban sospechas de TDAH. Tras la administracin de la escala de valoracin de Conners revisada [46], el cuestionario para padres y profesores [2] y un cuestionario evolutivo de elaboracin propia, obtuvimos una muestra definitiva formada por 14 nios (10 nios y 4 nias), con un rango de edad de 7 a 12 aos (media, M = 9,64; desviacin estndar, DE = 2,13), quienes cumplan los criterios del DSM-IV-TR [2] para ser diagnosticados de TDAH tipo combinado. Los resultados obtenidos por los TDAH en el protocolo de evaluacin administrado, fueron contrastados con los evidenciados por un grupo control constituido por 14 nios (5 nios y 9 nias) equiparados en edad (M = 9,21; DE = 1,71), aos de escolaridad y cociente intelectual igual o superior a 80 [47] en ambos grupos. Los sujetos no contaban con otra patologa neurolgica y/o psiquitrica asociada ni trastornos del aprendizaje comrbidos. A excepcin de dos sujetos TDAH y uno control, los dems mostraron preferencia manual diestra a partir del test de dominancia lateral de Harris administrado [48]. Todos los nios tenan el castellano como primera lengua, asistan al colegio regularmente y derivaban de colegios pblicos y/o concertados de la provincia de Santa Cruz de Tenerife. Todos los padres o tutores de los nios dieron el correspondiente consentimiento informado. Materiales El protocolo de evaluacin neuropsicolgica estuvo formado por las siguientes pruebas: Memoria verbal Auditory Verbal Learning Test (AVLT) [49]. Mide la capacidad de memoria verbal descontextualizada. Permite evaluar el span de memoria inmediata, la curva de aprendizaje, la susceptibilidad a la interferencia, el recuerdo por evocacin y el reconocimiento. Memoria de historias test de memoria y aprendizaje (TOMAL) [50]. El TOMAL es una batera de memoria diseada para nios de entre 5 y 19 aos compuesta por una escala de memoria verbal y una escala de memoria no verbal. El subtest memoria de historias mide la memoria verbal contextualizada, tanto inmediata como despus de demora. Memoria visual Figura compleja de Rey [51]. Consiste en la copia y posterior reproduccin de memoria de un dibujo geomtrico complejo. La tarea del sujeto

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Tabla I. Memoria verbal. TDAH Media (Sx) AVLT-Rey Ensayo 1 Ensayo 2 Ensayo 3 Ensayo 4 Ensayo 5 Lista B Recuerdo TI Recuerdo TD Reconocimiento 4,71 (1,85) 7 (2,77) ,14 8,5 (2,87) 9,36 (2,7) 10,79 (2,35) 5,14 (1,46) 9,45 (3,21) 8,43 (3,58) 14,36 (1) 6 (1,84) 10 (2,38) 11,64 (2,34) 12,57 (2,76) 12,64 (2,34) 5,89 (1,95) 11,05 (3,47) 11,86 (3,43) 14,64 (1,33) 3,38 8,55 10,05 9,66 4,37 1,32 1,6 6,66 0,4 NS 0,007 0,004 0,005 0,046 NS NS 0,016 NS Controles Media (Sx)

Wechsler III, el tipo de reproduccin de la figura compleja de Rey y el test de la torre de Hanoi se usaron como indicadores del rendimiento ejecutivo.
F p

Diseo y procedimiento Todos los nios fueron evaluados en las dependencias de la Facultad de Psicologa por un neuropsiclogo especializado en TDAH durante dos sesiones de 120 minutos cada una. En la primera sesin se administr el WISC-R, y en la segunda el protocolo de evaluacin neuropsicolgica. En nuestro diseo, la variable grupo (TDAH-controles) representa el factor intergrupo, y la variable dependiente viene dada por el rendimiento de los sujetos en las distintas pruebas neuropsicolgicas administradas. Las variables controladas fueron el cociente intelectual, la edad y los aos de escolaridad. Una vez identificado y comprobado el diagnstico de los sujetos que conformaron el grupo experimental, as como identificado el grupo control, se comenz con la administracin de las pruebas. Todos los sujetos fueron evaluados en horario de tarde. RESULTADOS El conjunto de datos recogidos fue analizado mediante ANOVA y MANOVA segn el modelo lineal general. Dada la pequea dimensin de la muestra utilizada, llevamos a cabo la prueba de Levene para la homogeneidad de la varianza. Como resultado de esta ltima, obtuvimos que las varianzas de ambos grupos eran iguales en la totalidad de las variables, a excepcin de la prueba de la torre de Hanoi. Memoria verbal En el ANOVA realizado para contrastar la ejecucin de los dos grupos experimentales (TDAH-controles) en la prueba AVLT-Rey no obtuvimos diferencias significativas en el primer ensayo o fase de adquisicin. Sin embargo, ambos grupos diferan significativamente en los ensayos sucesivos 2, 3, 4 y 5. Tanto en la lista B o lista de interferencia como en la tara de memoria inmediata los grupos tienen un rendimiento similar. Por ltimo, obtuvimos un rendimiento significativamente mejor del grupo control en la tarea de recuerdo por evocacin tras demora, junto con ausencia de diferencias en el recuerdo por reconocimiento tras demora. En un anlisis posterior realizado con esta misma prueba, nos interes comprobar si las curvas de aprendizaje mostradas por controles y nios con TDAH eran similares o diferentes. Para ello realizamos un MANOVA segn el modelo lineal general, y no encontramos diferencias significativas para la interaccin grupo curva de aprendizaje (F(4,23) = 1,76; p = 0,172). Esto nos indica que ambos grupos mostraban curvas similares. Adems, con el objetivo de analizar si el patrn de rendimiento de TDAH y controles estaba mediatizado por la interferencia generada por el material presentado, obtuvimos y analizamos para cada grupo el ndice de interferencia retroactiva, que se ajust a la frmula (ensayo 5 lista Arecuerdo tras interferencia), y el ndice de interferencia proactiva segn la frmula (ensayo 1 lista Alista B). No obtuvimos diferencias significativas en ambos casos (F(2,25) = 2,40; p = no significativo. F(2,25) = 1,78; p = no significativo). Para analizar los datos de la prueba de memoria de historias se hizo necesario llevar a cabo un anlisis de proporciones. Con este propsito, se calcul la proporcin de aciertos para cada sujeto segn el grupo de edad. No se encontraron diferencias significativas en el recuerdo inmediato. Por el contrario, en el recuerdo demorado, la media del grupo con TDAH fue de 0,29 (DE = 0,12), mientras que la media del grupo control fue de 0,45 (DE = 0,17). Esta diferencia fue significativa (F(1) = 8,23; p < 0,008). Las medias y desviaciones estndares de ambos grupos, el valor del estadstico de contrastes, as como la probabilidad asociada obtenida en las pruebas destinadas a medir memoria verbal pueden consultarse en la tabla I. En la figura se recoge la representacin grfica de las curvas de aprendizaje de ambos grupos experimentales. Memoria visual Para la prueba de la figura compleja de Rey se encontr una diferencia significativa entre los grupos en la fase de copia para la variable dependiente de la exactitud de la ejecucin (F(1) = 5,28; p < 0,05), en la que el grupo control evidenci un rendimiento medio superior (M = 29,53; DE = 5,30) al grupo con TDAH (M = 23,86; DE = 7,56). En las fases recuerdo inmediato y recuerdo demorado no se objetivaron diferencias grupales. Analizando la distribucin del tipo de ejecucin de ambos grupos a partir del estadstico de contraste 2, tampoco se encontraron diferencias significativas (2(3) = 2,67; p = 0,45). Por lo que respecta a la prueba de recuerdo selectivo visual,

Memoria de historias (TOMAL) Adquisicin Recuerdo TD 0,419 (0,13) 0,291 (0,123) 0,494 (0,15) 0,450 (0,167) 1,85 8,23 NS 0,008

AVLT: Auditory Verbal Learning Test; NS: no significativo; TD: tras demora; TDAH: trastorno por dficit de atencin/hiperactividad; TI: tras interferencia.

es reproducir el dibujo a la copia, tras un intervalo de dos minutos y tras una demora de 30 minutos. La prueba permite evaluar la organizacin visuoperceptiva, el funcionamiento ejecutivo y la memoria visual [52]. Recuerdo selectivo visual (TOMAL) [50]. Perteneciente a la batera de memoria antes citada, este subtest consiste en una lmina con varios cuadrantes, cada uno de los cuales tiene cinco puntos. La tarea del sujeto es sealar los puntos de la lmina que previamente ha sealado el experimentador siguiendo la misma secuencia durante cinco ensayos y tras una demora de 30 minutos. Mide la capacidad de aprendizaje y el recuerdo demorado. Memoria procedimental Torre de Hanoi (basada en la torre de Londres) [53]. Tras una primera fase de aprendizaje, se realizan cinco ensayos de evaluacin y un nuevo ensayo, transcurridos 30 minutos. La forma de puntuacin contempla el nmero de movimientos por ensayo y el tiempo empleado. Permite evaluar la curva de aprendizaje procedimental, la memoria procedimental y la capacidad de planificacin. Memoria de trabajo Test de memoria de frases [54,55]. La tarea consiste en presentarle al sujeto frases a las que le falta la ltima palabra, la cual debe ser elicitada. Tras la escucha en un primer nivel de dos frases, y completadas stas en su ltima palabra por el sujeto, deber evocar el conjunto de palabras que faltaban, enuncindolas en el mismo orden de aparicin. Se presentan tres ensayos por nivel, y dichos niveles aumentan progresivamente su dificultad (desde dos palabras por recordar en el primer nivel, hasta cinco en el ltimo). La puntuacin viene dada por el ltimo nivel que se ejecuta correctamente, esto es, el nmero mximo de palabras capaz de retener. La prueba constituye una medida de span. Test de dgitos [47] escala de inteligencia para nios de Wechsler revisada (WISC-R). Evala la memoria de trabajo de mantenimiento en su versin directa y la memoria de trabajo manipulativa en la presentacin inversa. Memoria de trabajo espacial [56] (escala de memoria de Wechsler III). Similar a la tarea de Corsi, est compuesta de dos partes, un tapping directo y un tapping inverso. La prueba nos da una medida de la capacidad atencional y de la memoria de trabajo de naturaleza visuoespacial. A su vez, el test de memoria de frases de Siegel y Ryan, la tarea de dgitos del WISC-R, la prueba de localizacin espacial de la escala de memoria de

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no se encontraron diferencias estadsticamente significativas entre los grupos en ninguna de las fases de la prueba, esto es, los ensayos propuestos, el nmero total de aciertos y el recuerdo demorado. Memoria procedimental Los resultados en la torre de Hanoi no mostraron diferencias significativas entre los dos grupos para el primer y el tercer ensayo de la curva. Sin embargo, en los ensayos dos, cuatro y cinco y en el recuerdo demorado el grupo control mostr un rendimiento significativamente superior al grupo con TDAH. Las medias y desviaciones estndares de ambos grupos, el valor del estadstico de contrastes, as como la probabilidad asociada obtenida para esta prueba, pueden consultarse en la tabla II. Memoria de trabajo
Figura. Curva de aprendizaje en el Auditory Verbal Learning Test-Rey.

En la prueba de memoria de frases de Siegel y Ryan se encontraron diferencias significativas entre el grupo con TDAH (M = 2,57; DE = 0,65) y el grupo control (M = 3,50; DE = 0,85. F(1) = 10,51; p < 0,005). En la prueba de dgitos del WISC-R no se hallaron diferencias significativas entre los grupos experimentales, ni para la versin directa ni para la inversa. Finalmente, en la prueba de localizacin espacial de Wechsler tampoco se encontraron diferencias significativas entre los grupos.

Tabla II. Memoria procedimental (torre de Hanoi). TDAH Media (Sx) Ensayo 1 Ensayo 2 29,29 (9) 27 (5,32) 29,14 (10,18) 26,86 (7 ,54) 25,93 (7 ,43) 138,21 (25,35) 26,43 (9,33) Controles Media (Sx) 26,07 (10,19) 20,07 (4,98) 22,36 (9,06) 19,57 (6,96) 17 (2,36) ,71 105,79 (15) 18,57 (3,61)

F
0,78 12,64 3,47 7 ,04 15,51 16,96 8,62

p
NS 0,001 NS 0,013 0,001 0,001 0,007

DISCUSIN El objetivo principal de la presente investigacin fue evaluar la existencia de alteraciones en memoria asociadas a dficit ejecutivos en nios con TDAH. Especficamente, pretendamos comprobar si los nios con TDAH presentaban dificultades en la capacidad de bsqueda, seleccin y recuperacin de la informacin que haba sido previamente almacenada, tanto de naturaleza verbal, como visuoperceptiva, visuoespacial y procedimental, as como estudiar la existencia de dificultades en la memoria de trabajo, de mantenimiento y manipulativa. En un primer bloque de anlisis, los resultados han puesto de manifiesto que para material verbal descontextualizado [49] (AVLT-Rey) no existen diferencias entre los grupos en el primer ensayo de aprendizaje, en la lista de interferencia, ni en la prueba de memoria inmediata. Tradicionalmente, se considera que el primer ensayo y la lista B evalan la capacidad de adquisicin de la informacin; de ello se desprende que sea esperable la ausencia de diferencias grupales. Del mismo modo, esta capacidad normal de aprendizaje mostrada por el grupo con TDAH le sirve para evidenciar un buen rendimiento en memoria inmediata, sin diferenciarse del grupo control. Sin embargo, a partir del segundo ensayo se observan diferencias significativas entre los dos grupos, que se mantienen hasta el ltimo ensayo y se observan, asimismo, en la tarea de recuerdo demorado medido por evocacin. Por lo que respecta a la prueba de reconocimiento, los TDAH ejecutan igual que los controles. Este perfil de resultados coexiste con curvas de aprendizaje similares en ambos grupos (Figura) y no parece estar mediatizado ni por interferencia proactiva ni retroactiva. Cuando el material verbal es de naturaleza contextualizada (recuerdo de historias), no se encuentran diferencias entre los grupos en el recuerdo inmediato, pero s en el recuerdo demorado. Estos resultados apoyan la idea de partida que postulaba que stos presentan dificultades en la recuperacin espontnea de la informacin previamente almacenada, y van en la misma lnea de los obtenidos por Cornoldi et al [38], quienes encontraron que los nios con TDAH tenan dificultades en el recuerdo libre de informacin. Sin embargo, las diferencias desaparecen en pruebas de reconocimiento, al no

Ensayo 3 Ensayo 4 Ensayo 5 NTM Recuerdo TD

NS: no significativo; NTM: nmero total de movimientos; TD: tras demora; TDAH: trastorno por dficit de atencin/hiperactividad.

requerir de los participantes una evocacin espontnea del material. Este perfil diferenciado, consistente en peor rendimiento en el recuerdo libre, que requiere hacer uso de estrategias propias de almacenamiento y evocacin, pero rendimiento igual a los controles cuando evaluamos slo la cantidad de material que ha sido almacenado, exento de la mediacin de las estrategias, va en el sentido de que los nios con TDAH tienen dificultades en la organizacin de la informacin y/o su recuperacin espontnea. La interpretacin neuropsicolgica del perfil de resultados descrito se puede obtener a partir de la propia definicin neurobiolgica del TDAH. Desde este acercamiento, se considera que el TDAH est motivado por la disfuncin de los circuitos dopaminrgicos y noradrenrgicos frontoestriatales, que da lugar a dficit ejecutivos en el funcionamiento cognitivo [9]. Es amplia la literatura cientfica que identifica el TDAH con alteraciones en el funcionamiento ejecutivo [4]. Los lbulos frontales representan estructuras claves en los procesos de organizacin, bsqueda, seleccin y verificacin del recuerdo de la informacin almacenada [34,57], y no intervienen en los procesos de almacenamiento per se, sino que median en procesos estratgicos de recuperacin, monitorizacin y verificacin [58]. Este conjunto de estrategias de memoria realizadas por los lbulos frontales depende tambin de un adecuado funcionamiento ejecutivo. Por lo tanto, es esperable encontrar dficit en las estrategias de memoria en nios con TDAH, dado que esta patologa se asocia a dficit ejecutivo. ste es, efectivamente, el patrn de resultados

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encontrado, tanto para memoria verbal descontextualizada como contextualizada. En un segundo bloque de anlisis, se ha puesto de manifiesto que no hay diferencias significativas en los componentes de memoria elicitados por la prueba de la figura compleja de Rey entre los nios con TDAH y los controles. Asimismo, cuando se analiz la ejecucin de los sujetos en esta prueba, considerndola como indicadora de la capacidad de planificacin (tipo de ejecucin), no se encontraron diferencias grupales. Tampoco se encontraron diferencias en la prueba de naturaleza visuoespacial. Estos resultados van en la lnea de los encontrados por Shin et al [59], que muestran que los nios con TDAH no presentan problemas de memoria no verbal, evaluada mediante esta misma prueba, y obtienen validacin parcial en el trabajo desarrollado por Barnett et al [60]. Estos autores aprecian diferencias entre controles y TDAH en la fase de adquisicin, pero no en la fase de recuerdo demorado. Cuando se evalu la memoria procedimental y la capacidad de planificacin, mediante la torre de Hanoi, los resultados indican que los nios con TDAH presentan dificultades en la recuperacin de informacin de naturaleza procedimental, asociado en este caso a una planificacin deficiente. Finalmente, y por lo que se refiere a las pruebas utilizadas para evaluar la memoria de trabajo, no se encontraron diferencias en cuanto a amplitud directa ni inversa utilizando material verbal o visual. Sin embargo, s se encontraron diferencias entre ambos grupos con la prueba de Siegel, y van en la lnea a los que clsicamente se observan en la poblacin con TDAH para memoria de trabajo verbal [4,8]. Tomados en conjunto, los resultados obtenidos han puesto de manifiesto que la poblacin con TDAH no evidencia dificultades mnmicas asociadas al almacenamiento de la informacin, sino que tiene dficit en las estrategias de organizacin, bsqueda, seleccin y recuperacin de la informacin, pero s-

lo cuando sta es de naturaleza verbal y procedimental, y no se encontraron dficit en tareas de naturaleza visuoperceptiva o visuoespacial. Siguiendo a Baddeley [61], la memoria de trabajo est formada por varias subestructuras. La agenda visuoespacial estara relacionada con el mantenimiento y manipulacin de la informacin espacial y visual, responsable del almacenamiento temporal de informacin no verbal. El bucle fonolgico estara implicado en la informacin auditiva relacionada con el habla, responsable del almacenamiento temporal de informacin verbal para su uso; y el ejecutivo central, considerado como un sistema de control atencional y coordinador de los otros dos subsistemas. Parece, pues, que los nios con TDAH presentan problemas slo en alguna de las subestructuras de memoria, en el bucle fonolgico, que es el encargado de la informacin verbal, y en el ejecutivo central, implicado en la atencin. Sin embargo, no presentan problemas con material visual, dependiente de la agenda visuoespacial. Desde la neuropsicologa se ha investigado la bsqueda de correlatos anatmicos a cada uno de los componentes de la memoria de trabajo. As, se ha visto que el ejecutivo central estara regulado por la corteza prefrontal; el bucle fonolgico estara vinculado a las regiones temporoparietales izquierdas, as como a reas premotoras y motoras del hemisferio izquierdo; y la agenda visuoespacial estara regulada por las regiones parietooccipitales derechas [62]. Todo ello sugiere que, en los nios con TDAH, determinados circuitos cerebrales funcionan peor que en los nios controles y, por tanto, sera interesante utilizar otras tcnicas para su investigacin, as como la utilizacin y manipulacin de material de diversa naturaleza (verbal, pictrico, etc.). En conclusin, los resultados sugieren vas especficas para el diseo de situaciones experimentales, con el objetivo de avanzar en el conocimiento de los factores y variables que puedan revelarse importantes para la comprensin y mejora de un trastorno tan complejo y frecuente como el TDAH.

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NEUROPSYCHOLOGICAL ASSESSMENT OF MEMORY IN ATTENTION DEFICIT HYPERACTIVITY DISORDER: THE ROLE OF EXECUTIVE FUNCTIONS Summary. Introduction. There is an important agreement on the consideration of attention deficit hyperactivity disorder (ADHD) as a condition characterized by neurodevelopmental dysfunction of fronto-striatal dopaminergic and noradrenergic circuits with resultant executive deficits in cognitive functioning. Aim. To assess the existence of memory deficits in children with ADHD associated with a poor performance executive. Subjects and methods. We assess 14 children diagnosed with ADHD combined type and 14 controls matched on intellectual coefficient, age and level of schooling, in a neuropsychological evaluation protocol designed to assess executive functions and memory skills using Auditory Verbal Learning Test, Memory for Stories Test Test of Memory and Learning (TOMAL), Complex Figure Text, Visual Selective Reminding Test (TOMAL), Tower of Hanoi, Memory Phrases Test (Siegel and Ryan), Digit Span (Wechsler Intelligence Scale for Children-Revised) and Tapping Test (Wechsler Memory Scale III). Results. The ADHD group showed deficits in the learning and free recall of verbal material, in procedural and working memory. No group differences were observed in the visual memory tasks. Conclusions. The results are analyzed in terms of difficulty in coding strategies, storage and search of information previously stored in the group with ADHD, at least for the kind of verbal information. These difficulties are associated with deficits in executive functioning. [REV NEUROL 2008; 47: 225-30] Key words. ADHD. Attention. Child neuropsychology. Executive functions. Hyperactivity. Memory.

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