Imaging of the patient with chronic bronchitis: an overview of old and new signs
Imaging del paziente con bronchite cronica: una panoramica su vecchi e nuovi segni
1
Dipartimento di Scienze Cliniche, Sezione di Diagnostica per Immagini, Università di Parma, Italy
2
Radiologia Canini, Policlinico S. Orsola-Malpighi, Bologna, Italy
3
UO Pneumologia e Endoscopia Toracica, Azienda Ospedaliera di Parma, Italy
Correspondence to: M. Zompatori, Sezione di Diagnostica per Immagini, Padiglione Barbieri, Ospedale Maggiore di Parma,
Via Gramsci 14, I-43100 Parma, Tel.: +39-0521-703432, e-mail: maurizio.zompatori@unipr.it
Received: 20 January 2006 / Accepted: 20 February 2006 / Published online: 29 June 2006
Abstract Riassunto
Up to now, neither chest radiograph nor high-resolution computed Fino ad ora né la radiografia del torace, né la tomografia
tomography (HRCT) has much to offer to the diagnosis of patients computerizzata ad alta risoluzione (HRTC) hanno contribuito
with chronic bronchitis (CB). A lot of HRCT findings can be molto alla diagnosi di bronchite cronica (BC). I reperti HRTC
observed, but they cannot be regarded as specific for pure CB. riscontrabili non possono essere considerati specifici per la
Their evaluation is often subjective, and measurements are poorly diagnosi di BC; la loro interpretazione è spesso soggettiva e le
reproducible. In order to better characterise the HRCT features of misurazioni sono scarsamente riproducibili. Di conseguenza, al
CB, further efforts are warranted. The finding of bronchial wall fine di caratterizzare meglio la BC con la HRTC, si rendono
thickening may even be considered nonsensitive as well as necessari ulteriori sforzi. L’ispessimento delle pareti bronchiali
nonspecific. CB should not only be equated with narrowing of the dovrebbe essere considerato un reperto non sensibile oltre che
airway since thickness of the bronchial wall may vary among non specifico; la BC non dovrebbe essere equiparata solamente
different stages of development. Small pits can often be detected ad un ispessimento delle pareti bronchiali visto che lo spessore
along the inner surfaces of the large bronchi in patients with CB può variare attraverso i diversi stadi di sviluppo della malattia.
using volumetric thin-section CT. Sometimes, multiple pits give Usando la TC volumetrica a strato sottile, si possono notare
rise to the accordion-like appearance that was described using frequentemente delle piccole fossette lungo la superficie interna
bronchography. In our experience, they often occur in patients dei bronchi centrali nei pazienti con BC. A volte, multiple fossette
with long-lasting CB. A better comprehension of the large airways possono dare origine a quell’“aspetto a fisarmonica” che veniva
abnormalities is important because it is likely that the same descritto con la broncografia. Nella nostra esperienza queste
pathophysiologic process that causes small-airway obstruction fossette vengono rilevate soprattutto nei pazienti con BC di lunga
also takes place in larger airways, where it has less functional durata. È importante una miglior comprensione delle alterazioni a
effect. carico delle grandi vie aeree, poiché il processo pato-fisiologico
sembra essere lo stesso di quello che causa l’ostruzione a livello
Key words Chronic bronchitis • Chronic obstructive pulmonary delle piccole vie, anche se con conseguenze ridotte dal punto di
disease • Smoking • Emphysema vista funzionale.
Chronic bronchitis (CB) is a clinical diagnosis characterized La diagnosi di bronchite cronica (BC) è clinica e si basa
by chronic productive cough on most days during at least sulla presenza di tosse cronica produttiva per più di tre me-
three consecutive months for not less than two consecutive si e per almeno due anni consecutivi, dopo aver escluso altre
years, after having excluded other causes of chronic cough, cause di tosse cronica come le bronchiectasie e la tuberco-
such as bronchiectasis or tuberculosis [1]. Cigarette smoking losi [1]. Il fumo di sigaretta è il principale fattore associato
is the most important factor associated with the development allo sviluppo della BC, seguito dall’inquinamento atmosferi-
of CB, followed by air pollution and infection. The mucus- co e dalle infezioni. La eccessiva produzione di muco deri-
containing exudate produced by inflammatory response vata dalla reazione flogistica, altera i normali meccanismi di
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overpowers the normal clearance mechanisms and provides “clearance” bronchiale e fornisce un terreno adatto allo
a good environment for infections. Recurrent infections sviluppo delle infezioni. Le infezioni ricorrenti provocano
cause inflammation of the airways, with further bronchial infiammazione delle vie aeree, causando un ulteriore dan-
damage and functional impairment, in a sort of vicious cir- neggiamento delle pareti bronchiali e una ulteriore limita-
cle. CB may precede or accompany pulmonary emphysema. zione funzionale, in una sorta di circolo vizioso. La BC può
Pure CB is not necessarily associated with functional im- precedere o accompagnare l’enfisema polmonare. La BC
pairment, but reduced expiratory flow is often present, usu- non è necessariamente associata ad una modificazione fun-
ally increased by the coexistent emphysema and bronchioli- zionale, sebbene una alterazione dei test di funzionalità re-
tis. Obstruction, which is usually concentrated in small air- spiratoria di tipo ostruttivo sia di frequente riscontro, in-
ways, has both reversible components (mucous plugging, crementata soprattutto dalla concomitante presenza di en-
smooth muscle hypertrophy) and irreversible ones (fibrosis fisema e bronchiolite. L’ostruzione, che principalmente è
and stenosis) [2]. In some patients with CB, progressive ob- causata dalla patologia delle piccole vie aeree, presenta
struction can lead to hypoxaemia, pulmonary hypertension aspetti sia di tipo reversibile (tappi mucosi, ipertrofia del-
and cor pulmonale. This presentation is known as “chronic la muscolatura liscia delle pareti bronchiali) che di tipo
bronchitis with cor pulmonale,” or “B-type emphysema”. irreversibile (fibrosi e stenosi) [2]. In alcuni pazienti con
CB is defined using clinical criteria without clear-cut patho- BC, la ostruzione progressiva porta allo sviluppo di ipos-
logic correlates. Specific morphologic correlates with the siemia, ipertensione arteriosa polmonare e cuore polmona-
syndrome of CB have proven difficult to define. Some pa- re cronico. Questa presentazione è conosciuta come
tients with CB may have no histological abnormalities “bronchite cronica con cuore polmonare” o “enfisema di
though most have large- to intermediate-sized airways ab- tipo B”.
normalities. In some cases, the inflammatory process extends La BC viene definita mediante criteri clinici, senza l’uso di
to smaller bronchi and bronchioles less than 2 mm in internal chiari riferimenti patologici. Specifiche correlazioni patolo-
diameter [3]. The main pathologic changes are always de- giche con la sindrome clinica propria della BC sono difficili
scribed in the mucus-secreting elements: hypertrophy and da reperire.
hyperplasia of the bronchial glands, which develop enlarged Sebbene alcuni pazienti con BC possano non dimostrare
ducts, and goblet-cell hyperplasia. The enlargement of mu- alcuna anormalità istologica, la maggior parte di essi pre-
cous glands can be measured histologically using different senta modificazioni a carico delle vie aeree di medio-grande
indexes, such as the time-honoured Reid index, which is the calibro; in alcuni casi di BC il processo infiammatorio si
ratio of gland thickness to bronchial wall thickness measured estende fino a coinvolgere anche i bronchioli più piccoli [3].
from the epithelial basement membrane to the perichondrium Le principali alterazioni patologiche si osservano a carico
[4]. The Reid index correlates rather well with the severity of degli elementi muco-secernenti: ipertrofia e iperplasia delle
mucous hypersecretion [5], but there is overlap between nor- ghiandole bronchiali con dilatazione dei dotti e iperplasia
mal subjects and patients with CB [6]. The absolute increase delle cellule caliciformi.
in gland thickness is small, and the mean Reid index in the L’ingrandimento delle ghiandole mucose può essere mi-
unselected adult population is 0.35 mm (range: 0.26–0.44) surato su preparati istologici ricorrendo a diversi indici, il
and in CB is 0.51 mm (range: 0.43–0.59) [7]. Other patho- più noto dei quali è l’indice di Reid che corrisponde al rap-
logic findings include chronic inflammatory cell infiltration porto tra lo spessore della ghiandola bronchiale e lo spesso-
of the bronchial mucosa, squamous metaplasia of the epithe- re della parete bronchiale misurato dalla membrana basale
lium, hypertrophy of the bronchial wall smooth muscle and al pericondrio [4]. L’indice di Reid si correla significativa-
chronic bronchiolitis. Cartilage atrophy, scarring and alter- mente con la gravità dell’ipersecrezione mucoide [5], ma
nated narrowing and dilatation of the airways may also be esiste una certa sovrapposizione tra i valori riscontrati in in-
seen in advanced stages. Until now, neither chest radiograph dividui asintomatici ed in pazienti affetti da BC [6]. L’au-
nor high-resolution computed tomography (HRCT] has mento assoluto dello spessore ghiandolare è di minima en-
much to offer to the diagnosis of patients with CB. Chest ra- tità e l’indice di Reid nella popolazione generale in età adul-
diograph is often normal [8, 9]. Radiographic findings of ta è pari in media a 0,35 mm (range: 0,26–0,44) mentre, nei
pure CB are nonspecific and include bronchial wall thicken- bronchitici cronici, è in media pari a 0,51 mm (range:
ing (seen as ring shadows or tram tracks] and increased lung 0,43–0,59) [7].
markings due to the superimposition of thickened bronchial Altri reperti patologici includono: infiltrato di cellule in-
walls and small airways disease [8, 10]. Fraser et al. [11], us- fiammatorie croniche a livello della mucosa bronchiale, me-
ing chest X-ray, were able to demonstrate that the wall thick- taplasia squamosa epiteliale, ipertrofia muscolare liscia del-
ness of the bronchi visualized end-on in the parahilar regions le pareti bronchiali e bronchiolite cronica. La presenza di
is of limited value in distinguishing patients with CB from atrofia cartilaginea, di esiti cicatriziali e di tratti stenotici
normal subjects. The increased lung markings give rise to bronchiali alternati ad altri dilatati, può essere inoltre ri-
the appearance of so-called “dirty lung”, though we current- scontrata negli stadi più avanzati della malattia.
ly know that it can also be related to other smoking-related Fino ad ora né la radiografia del torace, né la tomografia
diseases, such as respiratory bronchiolitis with interstitial computerizzata ad alta risoluzione (HRTC) hanno contribui-
lung disease [12, 13]. Other radiographic features are slight to molto alla diagnosi di BC. L’esame radiografico del tora-
pulmonary overinflation plus oligoemia (usually related to ce è spesso normale [8, 9]; i reperti radiografici riferibili al-
the concomitant emphysema), saber-sheath trachea and en- la pura BC non sono specifici e includono l’ispessimento
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largement of the heart and pulmonary arteries due to chronic delle pareti bronchiali (viste come opacità ad anello o a bi-
cor pulmonale. There is little knowledge on HRCT features nario) e l’accentuazione del “disegno” parenchimale pol-
of CB. Because of the pathologic changes in the airways, in- monare dovuta alla sovrapposizione delle pareti bronchiali
vestigations have focused on bronchial wall thickening, ispessite e alla malattia delle piccole vie aeree [8, 10]. Fra-
which is, however, nonspecific [14]. Orlandi et al. [15] ser et al. [11], utilizzando il radiogramma del torace, furono
showed that bronchial wall measurements differed between in grado di dimostrare che la valutazione dello spessore pa-
patients who have chronic obstructive pulmonary disease rietale dei bronchi visti di infilata in sede para-ilare è scar-
(COPD) with CB and those who have COPD without CB. samente utile per discriminare tra pazienti normali e pazien-
Nakano et al. [16] observed that symptomatic smokers had ti con BC.
thicker bronchial walls than asymptomatic smokers. Remy- L’accentuazione del disegno parenchimale polmonare è
Jardin et al. [14] demonstrated bronchial wall thickening on nota anche con il termine di “polmone sporco”, che attual-
HRCT in a third of smokers, but this was nonspecific, being mente sappiamo essere presente anche in pazienti affetti da
present in 18% of nonsmokers. Furthermore, an objective altre malattie connesse al fumo, come la bronchiolite respi-
evaluation of bronchial wall thickness is difficult to obtain; ratoria associata a patologia polmonare interstiziale [12,
airways measurements are influenced by the angle between 13]. Altri segni radiografici associati comprendono: lieve
the bronchial long axis and the plane of section and by other iperinsufflazione polmonare con oligoemia (usualmente do-
variables, such as lung volume and window settings. Dedi- vuta all’enfisema associato), trachea a fodero di sciabola,
cated softwares may provide more objective measurements, dilatazione del cuore e delle arterie polmonari centrali per
but they are not widely available and might still overesti- ipertensione arteriosa polmonare.
mate wall thickness, underestimating the luminal area as Non molto si sa dei reperti HRTC riscontrabili nella BC.
well as the inner diameter [16, 17]. CT scan densitometry us- Poiché le alterazioni sono localizzate a livello delle vie ae-
ing spirometrically triggered images at 90% and 10% of vital ree, le ricerche sono state focalizzate soprattutto sull’ispes-
capacity has been used to distinguish between emphysema simento delle pareti bronchiali, sebbene questo sia un reper-
and CB [18]. Although patients with emphysema had signif- to non specifico [14]. Orlandi et al. [15] hanno dimostrato
icantly lower mean lung attenuation at 90% of vital capacity che le misurazioni della parete bronchiale differivano tra i
than normal subjects or patients with CB, attenuation was pazienti affetti da BPCO con BC e quelli con BPCO, ma sen-
the same for normal subjects and patients with CB [18]. za BC. Nakano et al. [16] hanno osservato che pazienti fu-
Variable emphysema extents can be seen (centrilobular matori sintomatici avevano una parete bronchiale più spessa
and/or paraseptal), and emphysema may be the predominant di quelli asintomatici. Remy-Jardin et al. [14] hanno rileva-
feature in patients with symptoms of CB. As would be ex- to un ispessimento delle pareti bronchiali in un terzo dei pa-
pected, evidence of air trapping may be identified on expira- zienti fumatori, anche se questa alterazione non era comun-
tory images in patients with CB, mostly due to mast-cell and que specifica, vista la sua presenza nel 18% dei non fumato-
neutrophil infiltration of the smooth muscle layer in smokers ri. Inoltre, una misura oggettiva dello spessore delle pareti
[19]. This process might progressively lead to permanent re- bronchiali è difficile da ottenere; le misurazioni dipendono
modelling of the small airways. The prevalence of tracheo- dall’angolo tra il maggior asse bronchiale ed il piano di
bronchomalacia is not well known (probably 10% of COPD scansione assiale e da altre variabili come il volume polmo-
patients at least). Other HRCT findings include intraluminal nare e i valori di finestra elettronica. Alcuni software dedi-
tracheobronchial secretions, centrilobular nodules, tree-in- cati potrebbero offrire qualche vantaggio, ma non sono am-
bud opacities and ground-glass attenuation or consolidations piamente diffusi e possono portare a sovrastime dello spes-
due to superimposed infections. Therefore, many HRCT sore parietale, sottostimando l’area endoluminale ed il dia-
findings can be observed but cannot be regarded as specific metro interno [16, 17].
for pure CB. Their evaluation is often subjective, and mea- Misure densitometriche eseguite su esami TC, spirometri-
surements are poorly reproducible. In order to better charac- camente controllati al 90% e al 10% della capacità vitale,
terise HRCT features of CB, further efforts are warranted. sono state impiegate per distinguere i pazienti con enfisema
Firstly, the finding of bronchial wall thickening may even be da quelli con BC; sebbene i pazienti con enfisema avessero
considered nonsensitive as well as nonspecific; CB should al 90% della capacità vitale valori di attenuazione media
not only be equated with narrowing of the airway since thick- polmonare significativamente più bassi dei pazienti normali
ness of the bronchial wall may vary among different stages o con BC, non vi era differenza tra quelli dei pazienti nor-
of development [20, 21]: chronic catarrhal bronchitis, chron- mali e quelli dei soggetti con BC [18].
ic catarrhal-fibrotic bronchitis, chronic granulating bronchi- Si possono notare gradi di estensione di enfisema (cen-
tis, chronic purulent bronchitis, and chronic fibrotic bronchi- trolobulare e/o parasettale) variabili, e l’enfisema può es-
tis. Although longitudinal studies are lacking, the bronchial sere l’alterazione dominante nei pazienti che presentano
wall might also grow thinner during disease progression, as sintomi di BC. Come facilmente ci si potrebbe aspettare, la
subjects with more severe emphysema have less airway presenza di aree di intrappolamento aereo può essere evi-
thickening than those with less severe emphysema [16]. denziata nelle scansioni espiratorie, soprattutto a causa
Although bronchography is almost completely outdated della infiltrazione infiammatoria di mastociti e neutrofili
and bronchographic findings are mainly of historic interest, della muscolatura liscia dei piccoli bronchi dei fumatori
radiologists of the first half of the twentieth century using that [19]; questo processo potrebbe progressivamente condurre
technique were able to illustrate a complex and refined set of al rimodellamento permanente delle piccole vie aeree. La
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