La filogenia y la historia evolutiva de los artrópodos

Los enlaces de autor abren el panel de superposición Gonzalo Giribet 1Gregory D. Edgecombe 2

Museo de Zoología Comparada y Departamento de Biología Organísmica y Evolutiva, Universidad de Harvard, 26 Oxford Street, Cambridge, MA 02138, EE. UU.
Departamento de Ciencias de la Tierra, Museo de Historia Natural, Londres SW7 5BD, Reino Unido

Los artrópodos son el filo animal más diverso y sus relaciones filogenéticas se han debatido durante
siglos. Con el advenimiento de la filogenética molecular, se descubrió que los artrópodos eran
monofiléticos y se colocaban dentro de un clado de animales en proceso de muda, los ecdisozoos,
con nematodos y otros seis filos. La filogenia molecular también proporcionó un nuevo marco para
las relaciones entre los principales grupos de artrópodos, como el clado Pancrustacea, que
comprende insectos y crustáceos. La filogenómica basada en la genómica y la transcriptómica de
segunda generación ha resuelto aún más enigmas como la posición exacta de los miriápodos o los
crustáceos parientes más cercanos de los hexápodos. Ahora se reconoce ampliamente que los
artrópodos existentes se dividen en quelicerados y mandibulados, y las relaciones dentro de los dos
clados mandibulados (miriápodos y pancrustáceos) se están estabilizando. En particular, la filogenia
de los insectos ahora se comprende con considerable confianza, mientras que las relaciones entre los
órdenes de quelíceros siguen estando mal resueltas. La historia evolutiva de los artrópodos está
iluminada por un rico registro de fósiles, a menudo con una preservación exquisita, pero los análisis
actuales entran en conflicto sobre si ciertos grupos fósiles son artrópodos del grupo del tallo o de la
corona. Los árboles de tiempo molecular calibrados con fósiles estiman que los orígenes de los
artrópodos se encuentran en el Ediacárico, mientras que la mayoría de los otros nodos profundos
datan del Cámbrico. Los primeros artrópodos del grupo de tallos fueron lobopodios, animales
parecidos a gusanos con apéndices anulados.

Introducción

Aparte de los vertebrados, los artrópodos son quizás las criaturas más conocidas de nuestro planeta y
han atraído nuestra atención de muchas formas diferentes. El folclore y las representaciones
relacionadas con los artrópodos son populares en casi todas las culturas humanas. Son una fuente
principal de proteínas para muchas poblaciones humanas, especialmente en las zonas costeras, y
ahora está bien establecido que la mayoría de las plantas son polinizadas por artrópodos [1] . Por lo
tanto, la investigación sobre artrópodos se ha centrado en diversos aspectos de su biología, incluida
la pesca, la acuicultura, la apicultura y la biología de la polinización, las enfermedades y quizás lo
más destacado, la genética y la biología evolutiva. La mosca de la fruta Drosophila melanogaster es
uno de los animales mejor estudiados, ya que su genoma se ha secuenciado antes que el de los
humanos [2]. Desde entonces, se han secuenciado muchos genomas de artrópodos, pero solo una
fracción de ellos está disponible públicamente. Suman más de 420 especies, que representan 162 de
las aproximadamente 3,000 familias de artrópodos (a mayo de
2019 http://i5k.github.io/arthropod_genomes_at_ncbi ). Varias iniciativas, incluida la iniciativa 5000
genomas de artrópodos (i5K), continúan expandiendo el muestreo del genoma actual a niveles sin
precedentes 2 , 3 .
Además, se ha realizado una gran cantidad de investigación taxonómica en artrópodos, con muchas
más especies nombradas y descritas (aproximadamente 1,02 millones) que todos los organismos
restantes en la Tierra juntos. Esta enorme diversidad, así como la amplitud de la disparidad
anatómica y funcional entre y dentro de los principales linajes de artrópodos ( Figura 1 ), ha
generado un interés considerable en resolver el árbol de la vida de los artrópodos. Las preguntas
evolutivas fundamentales, como cómo y con qué frecuencia los artrópodos pasaron del agua a la
tierra o cómo los insectos pterigotos desarrollaron la capacidad de volar, se centran en los debates
sobre la filogenia (por ejemplo, elegir entre los candidatos para los parientes más cercanos de los
insectos y determinar si la tierra- los arácnidos moradores tienen un solo origen).
Las implicaciones evolutivas de la filogenia de los artrópodos se han revisado en múltiples
ocasiones 4 , 5 , 6 , pero estas son anteriores al advenimiento de los datos transcriptómicos y
genómicos que han refinado tanto nuestro conocimiento sobre las relaciones de los
quelicerados 7 , 8 , miriápodos [9] , 'crustáceos 'e insectos 10 , 11 , 12 , así como artrópodos en su
conjunto 3 , 13. Aquí, hacemos un balance de las relaciones entre los artrópodos a la luz de las
últimas evidencias morfológicas, moleculares y paleontológicas, y las colocamos en un marco
evolutivo que se vuelve útil para quienes estudian otros aspectos de la biología de los artrópodos.

Artrópodos y otros animales

No todo el mundo está de acuerdo en lo que es un 'artrópodo', por lo que debemos proporcionar
algunas definiciones. Los artrópodos son ecdisozoos, un clado de protostomas en muda que también
incluye phyla como Nematoda (gusanos redondos), Nematomorpha (gusanos de crin) y Priapulida
(gusanos del pene) [14] . Dentro de Ecdysozoa, un clado probable llamado 'Panarthropoda' incluye
animales con apéndices ventrolaterales segmentarios emparejados. Panarthropods comprende tres
clados que muchos autores clasifican como phyla, a saber, Tardigrada (osos de agua), Onychophora
(gusanos de terciopelo) y Arthropoda, también llamados por algunos 'Euarthropoda' [15]. En todos
los panartrópodos, el cuerpo se divide al menos en una cabeza y un tronco (estos lotes de segmentos
estructural y funcionalmente distintos se conocen como tagmata), pero más tagmata son comunes,
como en los insectos (y otros hexápodos) que tienen una cabeza. , tórax y abdomen.
La discusión sobre si Arthropoda o Euarthropoda es más o menos apropiada para el grupo hermano
de Onychophora se vuelve engorrosa y tiene sus raíces en el siglo XIX.siglo, pero estos nombres
pueden entrar en conflicto con las relaciones filogenéticas y el pensamiento filogenético
actuales. Además, el nombre Arthropoda se refiere al proceso de 'artropodización', que distingue
entre animales con cutículas blandas y aquellos con apéndices que tienen artículos esclerotizados
separados por un anillo de cutícula no esclerotizada (conocido como 'membrana artrodial'). Los
artículos esclerotizados se articulan mediante bisagras, cóndilos o juntas de pivote, y tales apéndices
tienen una musculatura extrínseca e intrínseca específica que conecta los artículos. Todos los
artrópodos existentes se adhieren a esta definición (excepto en unos pocos casos de parasitismo
extremo), pero ni los tardígrados ni los onicóforos han pasado por este proceso. Por lo tanto, la
artropodización ocurrió, evolutivamente, a lo largo del linaje del tallo que condujo a los artrópodos
existentes, y los fósiles colocados a lo largo de este tallo muestran diferentes grados de
artropodización. Estos son los muchos linajes de los llamados artrópodos de grupos troncales.
[16] . Estos taxones fósiles, que se describen a continuación, son parte integral de nuestra
comprensión de la evolución de los artrópodos. Desde la perspectiva de los organismos existentes,
los datos filogenómicos sitúan a los onicóforos como el grupo hermano de artrópodos, siendo su
pariente más próximo probablemente los tardígrados [14] . La última posición se complica por una
atracción persistente de los tardígrados a los nematodos y nematomorfos en los conjuntos de datos
moleculares, lo que contradice la monofilia de los panartrópodos. Sin embargo, además de compartir
apéndices segmentarios, los tres filos panartrópodos comparten la expresión del gen de polaridad del
segmento grabado en el límite posterior de los segmentos en desarrollo [17] , tienen un cerebro
ganglionar dorsal [18], y los tardígrados y los artrópodos comparten ganglios segmentarios en el
cordón nervioso ventral con conjuntos de neuronas inmunorreactivas similares a la serotonina
repetidas segmentariamente [19] . También se ha sugerido que un nuevo microARN es un carácter
derivado compartido de los panartrópodos [20] .
Por tanto, aunque nuestra comprensión de las interrelaciones entre los phyla ecdysozoan sigue siendo
refinada, los artrópodos probablemente estén relacionados con los tardígrados y onicóforos, de los
cuales se diferencian por haber sufrido un proceso total de artropodización.
Fósiles y las ramas más profundas del árbol artrópodo
La evidencia más temprana de artrópodos proviene de rastros fósiles, rastros en reposo asignados al
ichnogenus Rusophycus y rastros locomotores asignados a Diplichnites desde el primer
Cámbrico [16] . En las secciones de Terranova, donde se define el estándar global para el límite
Ediacárico-Cámbrico, es probable que este comportamiento temprano de los artrópodos se remonta a
unos pocos millones de años de la base del Cámbrico. Los fósiles de cuerpos de artrópodos, incluidos
los primeros trilobites, aparecieron hace unos 521 millones de años (mya) y poco después (518 mya,
la edad de la biota de Chengjiang en China) se complementan con diversos taxones en la biota de
tipo Burgess Shale más antigua.
Independientemente de si los artrópodos están más estrechamente relacionados con los onicóforos o
con los tardígrados, un patrón recurrente en los análisis filogenéticos recientes es que la rama más
profunda del grupo de tallos de los artrópodos está representada por lobopodios de gran tamaño. Los
'lobopodianos' corresponden a un grado evolutivo que incluye fósiles en los grupos de tallos de los
tres phyla panartrópodos, que tienen apéndices emparejados en forma de lobopodos
anulados [21] . Megadictyon haikouensis y Jianshanopodia decora del Cámbrico
tempranoejemplifique estos primeros artrópodos, que tienen un tronco anulado con una serie
homónima de lobopodos. Las apomorfias clave que se comparten con otros artrópodos del grupo de
tallos son un par de apéndices frontales anulados y agrandados (que se cree que están inervados por
el protocerebro  22 , 23 ) que tienen espinas a lo largo de su margen interno y divertículos del
intestino medio grandes y segmentados con una red distintiva de canales [24] . Estos caracteres son
compartidos por el Pambdelurion whittingtoni temprano del Cámbrico de Groenlandia 24 , 25 , y
junto con un gran tamaño corporal indican que los primeros artrópodos eran macrófagos y
carnívoros. Pambdelurion y la coexistenciaKerygmachela kierkegaardi [23] tiene el cuerpo
organizado como un conjunto de colgajos segmentarios superpuestos en lugar de un tronco tubular
parecido a un gusano como en los primeros artrópodos lobopodianos.
Algunos clados cámbricos con amplias distribuciones geográficas se identifican en muchos análisis
filogenéticos como ramificados después de la división de los lobopodios de los otros artrópodos del
grupo de tallo. Esto se aplica a los radiodontos ya los isoxiidos [26] . Los radiodontes [27] ,
ejemplificados por el famoso Anomalocaris ( Figura 2 E), se conocen actualmente de más de 25
especies que van desde el Cámbrico temprano hasta al menos el Ordovícico temprano [28] , y
probablemente el Devónico temprano si Schinderhannes bartelsi es miembro [29] . A diferencia de
los lobopodios, poseen sinapomorfias de artrópodos adicionales, en particular un par de grandes ojos
compuestos [30]y un apéndice frontal artropodizado con artículos fuertemente esclerotizados
separados por áreas membranosas más blandas, con cóndilos en el lado dorsal de las
articulaciones. Si bien los radiodontes son artrópodos, no están 'artrodizados': su cutícula dorsal o
ventral no está esclerotizada en forma de tergitos y esternitos, respectivamente, un carácter que es
apomórfico para un clado menos inclusivo de artrópodos del grupo del tallo y la corona. Así, los
fósiles revelan de forma única que la artropodización y los ojos compuestos precedieron a la
artrodización.
Actualmente, existen importantes discrepancias sobre cómo se colocan varios grupos cámbricos
conocidos en el árbol de artrópodos ( Figura 2 ). Esto es más agudo para los fuxianhuiids y para los
artrópodos bivalvos agrupados colectivamente como Hymenocarina [31] . Los Fuxianhuiids ( Figura
2 G) son un grupo cámbrico temprano actualmente conocido de ocho especies de Konservat-
Lagerstätten en el sur de China [32] . Las himenocarinas ( Figura 2 F) incluyen taxones icónicos de
Burgess Shale, como Waptia fieldensis , Canadaspis spp., Odaraia alata y la recientemente
descrita Tokummia katalepsis [31]. Los análisis filogenéticos habían recuperado tanto fuxianhuiids
como himenocarines como ramificaciones en el grupo de tallos de artrópodos [33] , particularmente
influenciado por la interpretación de que la cabeza está compuesta por pocos segmentos en ambos
grupos ( Figura 2 B). En sorprendente contraste, ambos han sido colocados alternativamente en el
grupo de la corona de artrópodos, de hecho dentro del tallo (fuxianhuiids) o grupo de la corona
(himenocarinos) del clado de artrópodos mandibulares, el Mandibulata ( Figura 2 C) [34] . Estas
diferentes ubicaciones reflejan diferentes interpretaciones de las estructuras cefálicas, como si los
fuxianhuiids tienen mandíbulas o si la estructura en cuestión es parte del hipostoma [35] , pero
también nuevos descubrimientos. En el caso deTokummia , material del sitio de Marble Canyon de
Burgess Shale proporciona evidencia creíble de segmentos de cabeza adicionales, incluida la
diferenciación de las piezas bucales como mandíbulas y maxilares. Este descubrimiento impulsó la
reinterpretación de las mandíbulas en Branchiocaris pretiosa [31] .
Los megacheiranos, conocidos popularmente como 'artrópodos de gran apéndice', presentan otra
controversia clave en la evolución temprana de los artrópodos. Más conocidos del
género Leanchoilia ( Figura 2 H) y especies en la mayoría de las biotas de tipo pizarra de Cambrian
Burgess [36] , estos artrópodos comparten un apéndice anterior distintivo en el que una articulación
del codo separa un pedúnculo basal de unos pocos artículos distales que se extienden tanto espinas y,
en algunos géneros, tienen un flagelo terminal. La articulación del codo y los dedos fijos y móviles
entre los artículos terminales se han citado como evidencia de homología con los quelíceros (el
primer par de quelíceros de apéndice diagnóstico), y estos caracteres, así como las estructuras
neuronales fosilizadas, se han utilizado para asignar megacheranos al quelicerado. grupo-
tallo37 , 38 . Esta relación con los quelicerados también se ha encontrado en algunos análisis
filogenéticos cuantitativos [39] , pero se han colocado en posiciones alternativas en otros análisis,
incluidos los artrópodos del grupo del tallo 33 , 40 o los mandibulados del grupo del tallo ( Figura
2 B, C) [34] .
Los trilobites conocidos y los taxones paleozoicos relacionados (agrupados con ellos como
Artiópoda) también están envueltos en un debate sobre si son artrópodos del grupo del tallo [31] ,
quelicerados del grupo del tallo 33 , 34 o mandibulados del grupo del tallo [41] . Los trilobites
incluyen unas 20.000 especies con caracteres diagnósticos de su exoesqueleto calcítico, pero están
unidos con numerosos linajes de 'trilobitomorfos' que carecen de biomineralización cuticular ( Figura
2 I). Todos estos artiópodos exhiben tagmosis apendicular que involucra una antena flageliforme
seguida de apéndices birramas morfológicamente similares en la cabeza y el tronco [42].. Durante
mucho tiempo, los artiópodos se habían aliado con los quelíceros bajo la hipótesis de
Arachnomorpha, basada en caracteres como la trilobación (el exoesqueleto dorsal tiene una región
axial elevada entre los campos pleurales laterales) y los exópodos que portan un amplio campo de
setas laminares. Esto es consistente con algunos análisis filogenéticos recientes ( Figura 2 B, C), pero
es contradicho por otros 31 , 41 .
En resumen, aunque algunas ramas tempranas del grupo de tallos de artrópodos están sujetas a un
amplio consenso, la parsimonia actual y los análisis bayesianos de los conjuntos de datos
morfológicos presentan imágenes discordantes de si varios clados cámbricos están dentro o fuera de
la radiación del grupo de la corona de los artrópodos. Resolver estas diferencias requerirá
interpretaciones inequívocas de las homologías más polémicas, como las mandíbulas y un segmento
intercalar, algo que puede requerir fósiles aún más exquisitamente conservados que los actualmente
disponibles para su estudio, pero también el empleo de técnicas novedosas para el análisis de la
morfología fósil. Por ejemplo, la microtomografía computarizada ha sido poderosa para extraer
detalles tridimensionales en fósiles de compresión de tipo Burgess Shale. Estudio microtomográfico
del artrópodo cámbrico tempranoErcaicunia multinodos a [43] dilucidó la presencia de antenas
tritocerebrales en lugar de un segmento intercalar sin extremidades como se había propuesto para
himenocarinos aliados [31] . El nuevo hallazgo refuerza el posicionamiento de estos artrópodos
bivalvos como pancrustáceos de grupo total ( Figura 2 A, C) en lugar de en el grupo de tallos de
artrópodos, y elimina una secuencia evolutiva inverosímil en la que las antenas se vieron obligadas a
reaparecer después de una pérdida anterior.
Relaciones entre los principales linajes de artrópodos existentes
La filogenética molecular terminó enfáticamente cualquier debate sobre si los artrópodos son un
grupo monofilético, rechazando la idea de los orígenes múltiples de los artrópodos (polifilia)
defendida por algunos morfólogos funcionales y biólogos del desarrollo [44] . Los artrópodos
existentes se dividen en dos grandes grupos monofiléticos ( Figura 3 ): Chelicerata (arañas marinas,
cangrejos herradura, arañas, escorpiones y sus parientes) y Mandibulata (miriápodos, insectos y
muchos linajes de 'crustáceos'). La divergencia entre estos clados se fecha consistentemente en el
Precámbrico con técnicas moleculares 11 , 45 , generalmente en el Período Ediacárico, aunque no
hay evidencia de cuerpo o rastro fósil de artrópodos en sedimentos más antiguos que el Cámbrico
más antiguo.[16] . Los queliceratos incluyen numerosos linajes de artrópodos extintos y existentes y
se caracterizan por un par de apéndices deutocerebrales (inervados por el segundo segmento de un
cerebro tripartito) transformados en una estructura de alimentación generalmente quelatada (similar a
una pinza) formada por solo dos o tres artículos discretos, llamados quelíceros (en eucheliceratos) o
quelifores (en las arañas marinas, picnogonidos). Algunos de los quelíceros más conocidos, los
miembros del orden de los arácnidos Araneae (arañas), no tienen quelíceros quelatados, sino que se
parecen más a una navaja.
Los mandibulados se denominan así por la presencia de los apéndices mordedores del mismo
nombre, mientras que su homólogo de los apéndices quelatos de los quelíceros es un par de
apéndices sensoriales (antenas). Algunos mandibulados tienen un segundo par de antenas en el
segmento inmediatamente posterior, el segmento tritocerebral. Las mandíbulas de los mandibulados
son, por tanto, homólogas en serie al primer par de patas móviles de los quelíceros; esta alineación
segmentaria de la cabeza a través de los artrópodos está respaldada tanto por neuroanatomía como
por correspondencias en la expresión espacial de los genes Hox [22]. La monofilia de los
mandibulados y, a veces, la de los quelicerados (con respecto a los picnogonidos), se ha discutido a
lo largo de la historia de la filogenética de los artrópodos, pero ambos clados están ahora bien
respaldados en base a datos genómicos. Un debate sobre Mandibulata versus Myriochelata /
Paradoxopoda (un grupo de miriápodos y quelicerados que se repitió en las primeras filogenias
moleculares) se ha destacado en revisiones anteriores 4 , 46 o estudios que presentaron el caso de
error sistemático [47] . Esta pregunta ha perdido relevancia en la presente década a medida que más
datos respaldan sistemáticamente a Mandibulata.
Ahora se entiende claramente que Mandibulata está compuesto por dos clados principales,
Myriapoda y Pancrustacea. Este último, también llamado Tetraconata (por las cuatro células cónicas
en los conos cristalinos de los ommatidios), incluye múltiples linajes de crustáceos (un término que
usamos en un sentido informal), uno de los cuales, remipedes, constituye el probable grupo hermano
de hexápodos. - el clado que incluye a los insectos [11]. Por lo tanto, los insectos son solo un
subconjunto (¡aunque fenomenalmente diverso!) De hexápodos y pancrustáceos. Si se quiere
mantener tantos grupos tradicionales como sea posible, es más fácil decir que los artrópodos se
dividen en quelicerados, miriápodos y pancrustáceos; Ya no es aceptable decir que se dividen en
quelicerados, miriápodos, crustáceos e insectos, porque los crustáceos son parafiléticos y los insectos
son solo un subconjunto de Hexapoda. La alternativa sería dividir los pancrustáceos en
oligostracanos, multicrustáceos, cefalocáridos, branquiópodos, remípedos y hexápodos, y utilizar
otros nombres de clados propuestos durante la última década basados en árboles moleculares, como
Labiocarida, Allotriocarida y Altocrustacea. Como es probable que esto solo resuene con unos pocos
sistemáticos de artrópodos incondicionales,Figura 3 ) para que otros zoólogos puedan entenderlos
fácilmente.
Relaciones Chelicerate
La diversidad de quelicerados está dominada por dos grupos megadiversos tradicionalmente
clasificados como órdenes: Araneae (arañas), con unas 45.000 especies vivas y Acari (ácaros y
garrapatas), con ca. 50.000 especies, aunque la monofilia de Acari es ampliamente discutida (pero
ver [48] ). Otros grupos familiares incluyen escorpiones y papi-patas largas (Opiliones). Los cuerpos
quelicerados se dividen en dos regiones principales, llamadas 'prosoma' y 'opistosoma', la primera
con los apéndices de alimentación (quelíceros), un par de 'patas' sensoriales llamadas 'palpos' o
'pedipalpos', que se utilizan para los espermatozoides. transferencia en arañas macho y cuatro pares
de patas para caminar. Los quelicérados son más conocidos por su veneno (en arañas y escorpiones,
y también pseudoescorpiones o 'falsos escorpiones'; Figura 1C) y su seda (en arañas, pero también
presente en pseudoescorpiones) [49] .
Los quelicerados existentes se han dividido tradicionalmente en Pycnogonida ( Figura 1 A) y
Euchelicerata, esta última dividida en el Xiphosura marino (cangrejos de herradura) y el Arachnida
principalmente terrestre. Esto es consistente con un solo cambio de hábitats marinos a terrestres en
un ancestro común de todos los arácnidos existentes, aunque algunos ácaros se han convertido en
secundarios acuáticos, pasando toda su vida en el agua, a diferencia de algunas arañas semiacuáticas
o palpígrados. Sin embargo, la monofilia de los arácnidos ha sido desafiada repetidamente con
caracteres moleculares, por ejemplo, algunos datos genómicos recientes sugieren una relación de
grupo hermano entre los cangrejos herradura y los ricinuleidos (también conocidos como arañas
garrapatas encapuchadas; Figura 1 D) [8]. Esta relación aún no se explica anatómica o
genómicamente y significaría que los xifosuranos son secundariamente marinos, lo que requiere
algunas reversiones de carácter sorprendentes (por ejemplo, la readquisición de ojos compuestos y
espermatozoides flagelados), o que los arácnidos se volvieron terrestres independientemente varias
veces, como en el caso de los crustáceos. . En el contexto de que los xifosuranos sean potencialmente
marinos secundarios, puede ser significativo que pongan huevos en tierra, una rareza entre los
animales ancestrales marinos.
Aunque la monofilia de arácnidos se recupera en algunos otros análisis a escala genómica [48] ,
nuestra comprensión de las relaciones de los arácnidos sigue siendo muy deficiente, a pesar de
muchas décadas de estudios anatómicos detallados y grandes cantidades de datos
moleculares 49 , 50 . De hecho, aparte de la profunda división entre Pycnogonida y Euchelicerata, y
la resolución del recientemente reconocido clado Arachnopulmonata (escorpiones como grupo
hermano de los arácnidos con dos pares de pulmones de libro, o tetrapulmonates; es decir, Araneae,
Amblypygi, Uropygi y Schizomida [7] ), quedan muchas opciones para las relaciones entre los
grupos principales, incluidos los diversos clados de ácaros y garrapatas, Pseudoscorpiones ( Figura
1 C), Opiliones ( Figura 1B), Solifugae y Palpigradi ( Figura 1 E). Una de las posibles razones de las
inconsistencias entre morfología y moléculas podría ser el alto grado de convergencia en muchos
grupos arácnidos que se han miniaturizado [51] , pero esto no explica la falta de congruencia entre
los muchos conjuntos de datos moleculares publicados. La extinción de muchos linajes
tempranos [52] en este grupo diverso y filogenéticamente antiguo podría contribuir a la falta de
resolución filogenética consistente. No es fácil trazar una hoja de ruta para resolver estas relaciones,
pero los enfoques actuales se centran en probar la posición específica de los pedidos individuales con
sus supuestos grupos hermanos [8].en lugar de enfoques centrados en un muestreo taxonómico más
amplio o en el estudio de cambios genómicos a gran escala y duplicaciones del genoma completo,
incluida la duplicación específica de grupos de genes homeobox 53 , 54 . La disponibilidad de más
genomas de quelicerados debería ayudar con estas preguntas, y lo más importante es tratar de separar
los quelíceros con la duplicación completa del genoma específico de los aracnopulmonados del resto.
La hipótesis tradicional de que los escorpiones son el grupo hermano de todos los arácnidos [55] ha
sido suplantada en las últimas décadas por una hipótesis, también basada en la morfología, según la
cual los parientes más cercanos de los escorpiones son los recolectores (Opiliones). Este clado
putativo se denominó Stomothecata basándose en la elaboración del pedipalpo y las enditas de la
primera pierna, la cámara preoral descrita como estomoteca [56] . Si bien el grupo hermano de
recolectores sigue siendo polémico desde la perspectiva de los datos moleculares, la monofilia de
Stomothecata ha sido fuertemente contradicha por numerosas líneas de evidencia. Los caracteres
morfológicos de los pulmones del libro y del sistema vascular de la hemolinfa ahora se reconocen
para agrupar a los escorpiones con tetrapulmonares [57], a pesar de que dichos caracteres habían sido
previamente considerados convergencias llamativas [58] o caracteres primitivos compartidos del
último ancestro común arácnido. La resolución entre las cinco órdenes de aracnopulmonatos
existentes está ahora bien establecida 7 , 8 , pero la adición de la extinta Uraraneida ha agregado
cierta ambigüedad 59 , 60 . Además, no está claro si los pseudoescorpiones y el clado putativo
Ricinulei-Xiphosura están estrechamente relacionados con los aracnopulmonares de acuerdo con
similitudes genómicas y de desarrollo muy específicas entre algunos de estos taxones.
El registro fósil de quelicerados se extiende hasta el Cámbrico temprano, alrededor de 514 millones
de años, y está ejemplificado por Wisangocaris barbarahardyae de Australia del Sur y el
cercano Sanctacaris uncata de Burgess Shale. En los análisis filogenéticos están más estrechamente
relacionados con los eucheliceratos que los picnogonidos [61] . Muchos quelicerados del Paleozoico
tienen una apariencia superficial parecida a un cangrejo de herradura y se agruparon como
Synziphosurina, a menudo considerados como xifosuranos del grupo de tallos (verdaderos cangrejos
de herradura). En cambio, las sinzifosurinas ahora se consideran un ensamblaje parafilético, un grado
evolutivo en la base de todos los eucheliceratos del grupo de la corona [62]. La hipótesis tradicional
de que los arácnidos son una radiación terrestre monofilética generalmente infiere que los cangrejos
herradura y los escorpiones marinos (los euriptéridos del Ordovícico-Pérmico) son un grado
primitivamente acuático, y que los euriptéridos están más estrechamente relacionados con los
arácnidos. Los euriptéridos (pero no los cangrejos herradura) y los arácnidos comparten escleróforos,
estructuras implicadas en la producción de espermatóforos [63] , lo que indica el origen del
mecanismo habitual de transferencia de espermatozoides arácnidos en los entornos de transición
habitados por euriptéridos.
En resumen, datos novedosos han resuelto clados importantes del árbol de quelicerato, especialmente
entre Arachnopulmonata, y resultados sorprendentes pero consistentes colocan a Xiphosura dentro de
Arachnida. Sin embargo, numerosos órdenes de arácnidos siguen siendo filogenéticamente
inestables.
Relaciones de miriápodos
Los miriápodos se dividen en cuatro grupos principales (generalmente clasificados como clases o
subclases): Chilopoda (ciempiés), Diplopoda (milpiés), Symphyla y Pauropoda. Los ciempiés son un
grupo depredador bien conocido de interés biomédico debido a sus potentes venenos [64] ,
producidos por una glándula alojada en un primer par modificado de patas del tronco, y tienen un par
de patas por segmento. Los milpiés, con dos pares de patas en la mayoría de los segmentos
(denominados diplosegmentos), desempeñan un papel importante en la descomposición de la materia
vegetal y en el ciclo de los nutrientes de regreso al suelo. Symphylans ( Figura 1 I) y paurópodos
( Figura 1H) son artrópodos ciegos del suelo con 12 y 8-11 pares de patas para caminar,
respectivamente, e incluyen relativamente pocas especies (alrededor de 200 y 850,
respectivamente). Los ciempiés y milpiés comprenden ca. 3.500 y más de 12.000 especies,
respectivamente.
El estado filogenético de los miriápodos estuvo sujeto a más de un siglo de debate, y diferentes
autores respaldaron la monofilia o la polifilia. Algunos abogaron por la parafilia en el contexto de
miriápodos como grado en una agrupación que contenía hexápodos (colectivamente Atelocerata o
Tracheata) [65] . Aparte de algunos morfólogos, esta idea ha sido descartada a la luz de la fuerte
evidencia de Pancrustácea, y la monofilia miriápoda se encuentra en casi todos los estudios
filogenéticos moleculares [9] . La genómica de miriápodos, sin embargo, permanece en su infancia,
sólo los genomas del ciempiés Strigamia maritima  [66] y el milpiés Trigoniulus
corallinus [67] están disponibles actualmente.
Los miriápodos existentes, a pesar de que a menudo se asocian con ambientes húmedos, son
estrictamente terrestres y respiran a través de las tráqueas. Esto predice un ancestro común terrestre,
pero las raíces marinas de este linaje siguen sin estar claras. Debido a que fósiles de hasta 518
millones de años pueden identificarse de manera convincente como pancrustáceos del grupo de la
corona [68] , su grupo hermano miriápodo también debería datar del Cámbrico, y la datación
molecular predice una divergencia cámbrica en la base de los miriápodos 9 , 45 . Aún así, no se han
encontrado fósiles de miriápodos de grupos troncales, e incluso los primeros rastros potenciales de
miriápodos son del Ordovícico tardío y probablemente de origen subacuático en lugar de
terrestre [69]. Entre los candidatos para miriápodos marinos de grupos troncales, los euticarcinoides,
un clado que va desde el Cámbrico tardío ( Figura 2 J) hasta el Triásico medio, han emergido como
los más plausibles y se encuentran en esa posición en árboles bayesianos recientes ( Figura
2 C ) [34] . Es cierto que los autores anteriores habían considerado algún tipo de afinidad con los
miriápodos, pero en el contexto de marcos filogenéticos obsoletos, como una "población marina
ancestral uniramiana o proto-antenada" [70] o como un pariente "atelocerado" [71] , refiriéndose a
viejas ideas que alían miriápodos con onicóforos e insectos en 'Uniramia' o miriápodos e insectos
como 'Atelocerata' o sus sinónimos 'Antennata' y 'Tracheata'.
Las relaciones entre los cuatro grupos principales de miriápodos han sido un tema de debate y se han
descrito como un gran conflicto entre la filogenia molecular y morfológica. La morfología y el
desarrollo han apoyado tradicionalmente una relación de grupo hermano entre milpiés y paurópodos
(un clado llamado Dignatha por compartir solo dos pares de apéndices gnathal, el segundo segmento
maxilar sin extremidades), y también han sugerido que los sinfilanos están estrechamente
relacionados con el grupo diplopodo-paurópodo . Estos tres grupos juntos constituyen Progoneata
(llamado así por un gonoporo anterior), con los ciempiés como su grupo hermano. En contraste,
varios conjuntos de datos moleculares contradecían el clado Dignatha, a favor de un grupo sinfilo-
paurópodo llamado Edafopoda 72 , 73 , 74 ,75 . Esta agrupación no tenía un apoyo morfológico
evidente aparte de que los sinfilanos y los paurópodos eran ciegos (una condición que también se
encuentra en muchos ciempiés, incluidos todos los geofilomorfos, y en los milpiés
polidesmidos). Sin embargo, análisis filogenómicos densamente muestreados, incluido el primer
transcriptoma de paurópodos, recuperaron recientemente Dignatha con un fuerte apoyo, y mostraron
que la elección de grupos externos es fundamental para la inferencia de interrelaciones de
miriápodos [9] .
En resumen, un largo debate sobre la monofilia de miriápodos está efectivamente resuelto, y un
conjunto de relaciones internas morfológicamente coherente está respaldado por los conjuntos de
datos actuales a escala genómica 76 , 77 .
Relaciones entre los pancrustáceos y el origen de los insectos
Los pancrustáceos incluyen no solo algunos de los más diversos clados de artrópodos, sino también
una gran disparidad en los planes corporales, con múltiples tipos de tagmosis y modificaciones
extremas del cuerpo adulto en algunas formas parasitarias o sésiles (como percebes o muchos
copépodos parásitos). Tradicionalmente, los investigadores se centraron en la investigación
filogenética dentro de 'Crustáceos' o dentro de Hexapoda, hasta que las primeras filogenias
moleculares y los reordenamientos de genes mitocondriales insinuaban una naturaleza parafilética de
la primera con respecto a la última 78 , 79 , 80 . Esto se tomó al principio con escepticismo, pero
poco después, la evidencia morfológica basada en gran parte en la ultraestructura ommatidial, la
anatomía del cerebro y los patrones de neurogénesis apoyaron esta relación [81]., y el apoyo
neuroanatómico para los pancrustáceos ha aumentado a medida que se han acumulado más
datos [82] . Pancrustacea también se recuperó repetidamente con un fuerte apoyo utilizando muchos
tipos diferentes de información molecular y enfoques analíticos, y prácticamente todos los análisis
que utilizan datos filogenómicos respaldan su monofilia 10 , 11 , 13 , 45 . Algunos autores continúan
apelando a un clado que une miriápodos con hexápodos basados en caracteres morfológicos
compartidos 83 , 84, en parte al disminuir la evidencia anatómica de los pancrustáceos (por ejemplo,
al tratar un conjunto de subestructuras específicas, lógicamente independientes del cerebro como un
solo carácter vagamente definido, "complejidad cerebral"). Ningún dato molecular de ningún tipo ha
favorecido que los hexápodos se agrupen con miriápodos en lugar de con "crustáceos".
Las relaciones entre los linajes 'crustáceos' requieren mayor atención, pero están convergiendo hacia
algunos clados estables ( Figura 3 ). De los taxones superiores tradicionalmente reconocidos, los
clados diversos y morfológicamente variados, como los branquiópodos y los malacostracanos, así
como los clados más pequeños que antes se habían considerado relevantes para los orígenes de los
crustáceos, como los cefalocáridos ( Figura 1 J) y los remipedos ( Figura 1 K), son cada uno
monofilético. Por otro lado, se ha demostrado que los maxilópodos, una agrupación basada
principalmente en números reducidos de segmentos del tronco, son
polifiléticos 12 , 33 , 72 , 85 , 86. Los rémípedos, en lugar de separarse cerca de la base de la
radiación pancrustáceo, como se sospechaba por su segmentación homónoma del tronco ( Figura
1 K), ahora se apoyan como el grupo hermano de los hexápodos 11 , 12 , 87 , formando el clado
Labiocarida (llamado así por ambos grupos tienen un labio funcional). Antes de que se detectara esta
relación mediante transcriptomas, se preveía basándose en datos de hemocianina [88] . Asimismo, se
han utilizado datos neuroanatómicos para justificar un clado compuesto por remipedos,
malacostracanos y hexápodos con exclusión de grupos como los branquiópodos y
“maxilopodanos” 89 , 90.. Los cefalocáridos, los branquiópodos y los labiocaridos juntos forman un
grupo llamado Allotriocarida 11 , 12 . Aunque se estableció (y se recuperó repetidamente) con datos
moleculares, la pérdida de un palpo mandibular en el desarrollo poslarvario proporciona un posible
apoyo morfológico para los alotriocaridanos [11] . Aunque las relaciones dentro de los
alotriocaridanos son sensibles a los métodos analíticos, los branquiópodos son el candidato más
fuerte para el grupo hermano de Labiocarida.
Los análisis moleculares recientes han recuperado repetidamente una relación de grupo hermano
entre alotriocaridans y multicrustáceos, que comprende las especies ricas Malacostraca, Copepoda y
Thecostraca 11 , 12 , 72 , 86. Las relaciones exactas de estos tres taxones siguen siendo poco
conocidas y no se han identificado sinapomorfias morfológicas que podrían usarse para diagnosticar
Multicrustacea. Allotriocaridans junto con multicrustáceos constituyen el clado
Altocrustacea. Finalmente, los oligoestracanos constituyen el grupo hermano de los
altocrustáceos; Oligostraca contiene varios taxones que alguna vez fueron clasificados como
maxilópodos, como ostrácodos, branquiuros ('piojos de los peces'), pentastómidos ('gusanos de la
lengua'), parásitos que también habían sido considerados por muchos como 'protartrópodos' antes de
que la ultraestructura de los espermatozoides y los datos moleculares se acordaran sobre su alianza
con branchiurans), y mystacocaridans 11 , 12 , 72 , 86. Sin embargo, la monofilia de los ostrácodos
se contradice con algunos conjuntos de datos moleculares.
Las relaciones internas de los branquiópodos y malacostracanos han recibido atención reciente
utilizando datos filogenómicos [12] , pero las de altocrustáceos y multicrustáceos (y sus subclados
copépodos y tecostracanos) requieren una atención detallada. La filogenia de los remipedes ha
recibido considerable atención morfológica y molecular 91 , 92 , pero los datos filogenómicos siguen
siendo escasos 11 , 87 , 93 y se limitan a dos especies. Dada la importancia de los remipedes para
comprender el origen de los hexápodos [94] , sería importante generar mejores recursos genómicos y
para un mayor número de especies.
El patrón y el momento de la evolución de los hexápodos se han explicado con considerable
confianza, especialmente después del uso de un gran número de genomas y
transcriptomas [10] . Este enfoque parece haber resuelto viejas cuestiones filogenéticas relativas a las
primeras escisiones de los hexápodos, como la monofilia o la parafilia de Entognatha 95 , 96 ,
Diplura [97] , Zygentoma [95] o Palaeoptera 98 , 99 , 100 . Los análisis filogenómicos ahora apoyan
la parafilia de 'Entognatha', hexápodos con piezas bucales entognatas que se dividen en un clado
compuesto de colémbolos (colémbolos: Figura 1L) y proturans por un lado, pero diplurans como
grupo hermano de los insectos (Ectognatha) por el otro. Otros patrones fuertes en las ramas
profundas del árbol de hexápodos son la monofilia de diplurans, la monofilia de zygentomans y la
relación de grupo hermano de odonatos y efemeópteros: los paleópteros tradicionales. Asimismo,
dentro de los insectos, los clados tradicionales que a menudo se recuperan incluyen Pterygota (los
insectos alados), Neoptera, Polyneoptera, Condylognatha y Holometabola. Dentro de los hexápodos
primitivamente no voladores, la recuperación del clado Ellipura (proturans y collembolans) y la
relación de grupo hermano entre diplurans e insectos (Cercophora) son congruentes con la mayoría
de los esquemas morfológicos clásicos, y anulan un resultado probablemente espurio y conflictivo
encontrado en muchas filogenias moleculares tempranas. ,
Un estudio reciente, volviendo a analizar un conjunto de datos transcriptómicos publicados [10] con
un coalescente de múltiples especies, recuperó relaciones ligeramente diferentes, en particular no
monofilia de hexápodos, ya que los remipedes aparecieron como el grupo hermano de
insectos [101] . Este resultado probablemente podría atribuirse, entre otras cosas, al muestreo de
taxón de no hexápodos en el conjunto de datos original. De hecho, un análisis
diferente [11] utilizando el mismo enfoque coalescente y una muestra densa de linajes de crustáceos
recuperó monofilia de hexápodos para todas las matrices de datos analizadas.
La filogenómica también ha resuelto ubicaciones muy debatidas dentro de Polyneoptera, como la
posición de los zorapterans [102] , y dentro de los insectos holometábolos, estableciendo que los
estrepsípteros son los parientes más cercanos de los coleópteros (escarabajos) 10 , 103 , y que los
himenópteros constituyen el grupo hermano de todos los demás insectos holometábolos [10] . Junto
con la gran cantidad de información fósil sobre insectos [104] , nuestro conocimiento actual de la
crónica evolutiva de los principales linajes de hexápodos en general y de insectos en particular es
muy satisfactorio.
El éxito evolutivo de los insectos está indiscutiblemente ligado a las ventajas que ofrece la evolución
del vuelo [105] . El registro fósil de los hexápodos en su conjunto data del Devónico temprano, en
forma de colémbolos del grupo de la corona. Los insectos pterigotos están representados por alas
fosilizadas desde el Carbonífero Temprano en adelante [106] . A pesar de estos orígenes
relativamente profundos, los hexápodos son raros en el registro fósil entre el Devónico temprano y el
Carbonífero tardío; este intervalo durante el cual los arácnidos se fosilizan con mayor frecuencia se
denomina "brecha de hexápodos" [107] . Los insectos se vuelven abundantes por primera vez en el
Carbonífero Tardío, cuando los pterigotos se convierten en el grupo dominante.
Si bien la colonización de la tierra y el agua dulce probablemente ocurrió una vez en cada uno de los
quelicerados y miriápodos, los pancrustáceos han colonizado el agua dulce y los ambientes terrestres
varias veces [108], en muchos linajes de insectos que combinan una fase larvaria acuática con una
fase terrestre adulta (y muchas colonizaciones secundarias de ambientes de agua dulce). Tal
capacidad para cambiar entre tales entornos, que requirió adaptación a muchas tensiones,
especialmente relacionadas con el apoyo corporal y la pérdida de agua, y tal vez solo tenga un
paralelo en los caracoles y las lombrices de tierra, puede ser la explicación definitiva para la gran
diversidad del grupo (aunque la mayoría de los filogenéticos la diversidad en caracoles, clitelatos y
pancrustáceos es marina, la mayor parte de la diversidad de especies es terrestre). Los estudios sobre
la terrestrialización de artrópodos no han llegado a un acuerdo sobre si los hexápodos se derivan de
un antepasado de agua dulce [45] o de un antepasado marino [11]. Sin embargo, estas hipótesis
contrastantes sobre el origen de los hexápodos han recibido relativamente poca atención hasta la
fecha y se necesitan más estudios para comprender mejor este importante evento en la historia de la
biodiversidad de la Tierra. Actualmente se dispone de menos información sobre otros eventos de
terrestreización en isópodos, anfípodos o crustáceos decápodos. El estudio de estos procesos
repetidos podría permitirnos profundizar en las presiones evolutivas y las oportunidades para el
desarrollo de más faunas terrestres de artrópodos.
Conclusiones
El uso de la genómica ha traído una estabilidad considerable al árbol filogenético de los artrópodos,
pero quedan algunas preguntas recalcitrantes, especialmente con respecto a las relaciones entre
muchos órdenes de arácnidos. Otros aún no se han explorado con gran detalle, incluidas las
interrelaciones de los multicrustáceos; esto implica tanto la identificación de apomorfias
morfológicas o de desarrollo para esta agrupación, como una pregunta abierta sobre cómo se
interrelacionan sus tres miembros putativos. No obstante, con la democratización de la secuenciación
del genoma y el desarrollo de técnicas bioinformáticas adicionales para estudiar la evolución del
genoma, incluidos eventos genómicos raros y la aparición repetida de duplicaciones del genoma
completo en queliceratos 54 , 109 y hexápodos [110], así como con el continuo perfeccionamiento de
los métodos filogenéticos para hacer frente al número cada vez mayor de taxones y genes, el futuro
de la filogenética de los artrópodos parece más brillante que nunca. Las contribuciones de la
paleontología, la imagen morfológica y las técnicas de datación, con el reciente descubrimiento de
muchos fósiles con una conservación excepcional, también están contribuyendo a reconstruir una
crónica cada vez más precisa de la evolución de los artrópodos.