2017 Procesamiento Cognitivo, Conectividad Funcional y Correlación

Psicobiología conductual y cognitiva
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Dra. Andrea Cristina Medina Fragoso

Laboratorio de Aprendizaje y Memoria. Departamento de
Neurobiología Conductual y Cognitiva. Instituto de
Neurobiología, UNAM, Campus Juriquilla. Querétaro, Qro.
Dra. Marisela Hernández González

Laboratorio de Neurofisiología de la Conducta Reproductiva
Instituto de Neurociencias, CUCBA, Universidad de
Guadalajara
Dra. Claudia Amezcua Gutiérrez

Laboratorio de Neurofisiología de la Conducta Reproductiva
Guadalajara
Dr. Miguel Angel Guevara Pérez

Laboratorio de Correlación Electroencefalográfica y Conducta
Guadalajara
(coordinadores)
5
Primera edición, 2017
D.R. © 2017, Universidad Nacional Autónoma de México

Ciudad Universitaria, Delegación Coyoacán, 04510. México, Cd. de
México
Instituto de Neurobiología
Coordinación de Investigación Científica
Coordinación de Servicios Administrativos, Campus Juriquilla
ISBN: 978-607-02-8732-9
Impreso y hecho en México

Printed and made in Mexico
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Al Dr. Anders Ågmo

Connotado estudioso de la Conducta Sexual,
Amigo y Maestro de Investigadores Mexicanos
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Agradecimientos
Considerando el prestigio y calidad académica de la Universidad

Nacional Autónoma de México, los coordinadores del Grupo de
Bioseñales eligieron al Instituto de Neurobiología como sede de la
celebración de sus 20 años, ofreciendo un curso de actualización
dirigido a estudiantes y profesionistas interesados en el área de la
Neurociencia del Comportamiento.
Teniendo como sede el Centro Académico Cultural (CAC)
“Flavio Mena” de la UNAM, Campus Juriquilla, el curso fue
generosamente apoyado por el Dr. Alfredo Varela Echavarría, director
del Instituto de Neurobiología, así como por el Dr. Raúl Paredes
Guerrero (exdirector e investigador del mencionado Instituto) y por el
Programa de Maestría en Ciencias (Neurobiología). El apoyo
incondicional que nos brindaron, y que agradecemos infinitamente, hizo
posible que se publicara este texto y se invitara al Dr. Anders Ågmo,
connotado investigador de la Universidad de Tromsø (Noruega), e
ilustre estudioso de la conducta sexual, a quien se dedica el presente
libro.
Agradecemos a los miembros del Consejo Editorial de la Gaceta
del Campus Juriquilla su participación para integrar un comité especial
de revisores anónimos, cuya labor y retroalimentación fue invaluable en
la edición del presente libro.
Agradecemos también la entusiasta participación de los diferentes
investigadores y estudiantes que se dieron el tiempo suficiente para
redactar y corregir sus interesantes capítulos; así como la colaboración
de las maestras en ciencias Rosa María Hidalgo Aguirre y Mayra Liliana
Ramírez Rentería, por el apoyo técnico al dar formato y corregir errores
tipográficos y ortográficos de todo el texto.
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10
XV. Corteza prefrontal ventrolateral y secuenciación: circuitos y

redes neurales
Francisco Abelardo Robles Aguirre, Marisela Hernández González y
Miguel Angel Guevara Pérez ..............................................................409
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Contenido
Colaboradores......................................................................................15
Prólogo..................................................................................................19
Semblanza académica del Dr. Anders John Nils Henrik Ågmo......25
PSICOBIOLOGÍA CONDUCTUAL
I. ¿Tienen los estudios psicobiológicos, en animales no humanos,

alguna relevancia para la conducta humana? El caso de la conducta
sexual
Anders Ågmo.........................................................................................29
II. Modelos animales para el estudio de la sexualidad humana

Elisa Ventura Aquino y Raúl Gerardo Paredes Guerrero....................53
III. La compleja interacción entre el estrés y la conducta sexual

Enrique Hernández Arteaga, Mayra Liliana Ramírez Rentería, Marisela
Hernández González y Miguel Angel Guevara Pérez ...........................77
IV. Psicobiología de la activación sexual femenina

Carolina Gómez Navarro, Claudia Amezcua Gutiérrez, Rosa María
Hidalgo Aguirre y Carolina Sotelo Tapia...........................................107
V. La influencia de los metales pesados en la función

reproductiva: alteraciones vinculadas al plomo, mercurio y cadmio
Marcela Arteaga Silva, Ofelia Limón Morales, Leopoldo Flores
Mancilla, Joel Hernández Rodríguez, Julio César Rojas Castañeda,
Rosa María Vigueras Villaseñor, Sergio Montes López y Herlinda
Bonilla Jaime .......................................................................................139
VI. Psicobiología de la depresión: aspectos conductuales y

endocrinos de la administración neonatal de clomipramina
Ofelia Limón Morales, Tania Molina Jiménez, Julio CésarRojas
Castañeda, Marcela Arteaga Silva y Herlinda Bonilla Jaime ............183
11
VII. La regulación neuroendocrina del sistema inmunitario en la

conducta de enfermedad y el mantenimiento de la homeostasis
Cristián Togno Peirce, Herlinda Bonilla Jaime, Jorge Morales Montor
y Marcela Arteaga Silva ......................................................................213
PSICOBIOLOGÍA COGNITIVA
VIII. Psicobiología del aprendizaje: participación de la actividad

theta y de la serotonina
María Esther Olvera Cortés, Blanca Érika Gutiérrez Guzmán, J. Jesús
Hernández Pérez y Miguel Ángel López Vázquez ...............................235
IX. Memoria de trabajo en primates no-humanos

Manuel Alejandro Cruz Aguilar, Enrique Hernández Arteaga y Mayra
Liliana Ramírez Rentería ....................................................................263
X. Psicobiología de la memoria autobiográfica

María Esther Gómez Pérez .................................................................293
XI. Nuevos enfoques de la actividad dopaminérgica en la

motivación
Diego Radberto Chapa García Abascal, Pedro Manuel Cortes Esparza,
Marisela Hernández González y Miguel Angel Guevara Pérez
..............................................................................................................315
XII. Psicobiología de la toma de decisiones

Carolina Sotelo Tapiay Andrea Cristina Medina Fragoso.................337
XIII. Psicobiología de las decisiones de consumo

Alejandra Siu Solorio, Miriam de Jesús Sánchez Gama, Luis Alberto
Barradas Chacón, José Alberto Barradas Bribiesca y Leticia Chacón
Gutiérrez ..............................................................................................361
XIV. Procesamiento cognitivo, conectividad funcional y correlación

EEG
Marai Pérez Hernández, Jahaziel Molina del Rio, Jorge Carlos Hevia
Orozco y Rosa María Hidalgo Aguirre ...........................................385
12
XIV
Procesamiento cognitivo, conectividad funcional y
correlación EEG
Marai Pérez Hernández

Jahaziel Molina del Rio
Jorge Carlos Hevia Orozco
Rosa María Hidalgo Aguirre
Antiguas concepciones del procesamiento cognitivo
Desde hace siglos, el ser humano ha estudiado la localización anatómica

de las funciones que compartimos con otras especies y de las que nos
caracterizan como seres humanos. Dentro de esta búsqueda que se
remonta hacia años atrás, diversas han sido las explicaciones que se han
dado. Desde la postura filosófica del materialismo, surge la necesidad de
encontrar el substrato material de los fenómenos psíquicos. Uno de los
primeros filósofos que aportó una posible explicación fue Hipócrates,
quien en el siglo V antes de nuestra era, consideraba que el cerebro
funcionaba como una esponja la cual absorbía los humores excedentes,
asignando a este la función del raciocinio (Carrillo, 2008).
Durante el Siglo II antes de nuestra era Galeno consideraba la
bóveda craneana como una cámara en la que se localizaban tres
ventrículos, en los cuales se procesaban las impresiones del mundo
externo una vez que estas eran percibidas por los órganos de los
sentidos. Esta concepción se mantendría hasta el siglo IV después de
nuestra era, en el cual el filósofo Griego Nemesio de Ermesa dio a cada
uno de estos ventrículos una función específica: el ventrículo anterior;
responsable de la percepción o imaginación, el ventrículo medio;
responsable del intelecto y el ventrículo posterior; responsable de la
memoria (Martínez y Decuadro-Sáenz, 2008). Por otra parte, Descartes

Laboratorio de Neurofisiología de la Conducta Reproductiva, Instituto de Neurociencias, CUCBA,
Universidad de Guadalajara, Guadalajara, Jalisco, México. marai_mx@hotmail.com
385
consideraba a la glándula pineal como la sede del “alma” desde donde

se dirigía la recepción e interpretación de estímulos externos que eran
trasmitidos a través de los ventrículos propuestos por Galeno (López-
Muñoz, Marín y Álamo, 2010).
En el siglo XVII después de nuestra era, el médico Inglés Thomas
Willis y la comunidad científico filosófica de la época, formaron grupos
de trabajo para estudiar la anatomía de diversos sistemas, incluyendo el
nervioso central, en cadáveres. A partir de estos análisis, Willis
concluyó que el cerebro era el órgano central en las funciones del ser
humano, en el cual radicaban las memorias, las emociones y los sueños
(Giordano, 2011).
Durante la década de 1790 el médico Alemán Franz Gall propuso
la teoría a la que denominaría organología, término que después sería
sustituido por el de frenología, la cual consistía en la asociación entre
características anatómicas y morfológicas con la presencia de ciertas
conductas, incluyendo también trastornos de la personalidad (Zola-
Morgan, 1995); estas ideas de Gall apoyaban una concepción
localizacionista, la cual consideraba la existencia de una relación directa
entre áreas cerebrales específicas y funciones específicas.
En el año de 1865 el médico Francés Paul Broca presentaba el
caso de un paciente con una lesión cerebral en el tercio posterior del giro
inferior del lóbulo frontal del hemisferio izquierdo, cuyos síntomas se
caracterizaban por pérdida de la producción del habla, siendo uno de los
primeros indicios, junto con los reportes en 1836 del médico francés
Marc Dax, que la producción del lenguaje en sujetos diestros se
encontraba lateralizado hacia el hemisferio izquierdo (Prins y
Bastiaanse, 2006). Años más tarde en 1874, el médico Alemán Karl
Wernicke localizó en un paciente con lesión cerebral lo que denominó
como el centro de las imágenes auditivas del lenguaje, asociando la
incapacidad en la comprensión del lenguaje en las lesiones del tercio
posterior del giro superior del lóbulo temporal del hemisferio izquierdo,
estos hallazgos junto con los de Ludwig Lichtheim consolidaron la
concepción localizacionista de la época (Quintanar-Rojas, 2002).
Contraria a la concepción localizacionista surge la visión holística
de las funciones cerebrales, en la cual el psicólogo estadounidense Karl
Lashley en 1929 postula que todas las áreas del cerebro son equivalentes
desde el punto de vista funcional, por lo tanto las alteraciones en las
funciones cognitivas se correlacionan más con la extensión de la lesión
que con la localización de la misma. Desde esta misma postura, El
386
psiquiatra Polaco Kurt Goldstein en la década de 1930 hizo referencia a

la pérdida de la función abstracta o categorial como un síntoma general
ante diferentes tipos de lesiones cerebrales, atribuyendo al cerebro la
misma característica de equipotencialidad propuesta por Lashley
(Guzmán, 1983).
Ambas perspectivas encontrarían su equilibrio ante las nuevas
propuestas de la organización de carácter sistémico de las funciones
cerebrales. Uno de ellos es el modelo teórico-estructural de Brown
(1977) en el cual el sistema nervioso central se organiza en cuatro
niveles: 1) nivel sub-cortical sensorio-motor; 2) límbico presentacional;
3) cortico-representacional y 4) simbólico asimétrico, este último más
prominente en el humano. La Tabla 1 muestra el esquema general
esbozado por Brown.
Tabla 1. Esquema general esbozado por Brown (1977) acerca de la organización en niveles
del SNC y de sus implicaciones filogenéticas.
Modelo estructural Desarrollo Proyección hacia el exterior
Humano Simbólico focal Ontogenético Acción volicional (actos

(asimétrico, voluntarios), altamente
neocortical) diferenciada y asimétrica;
modifica definitivamente el
medio.
Neo-mamífero Representación Filogenético Acción con objetivo distal;
(neocortical) modifica el medio en un
radio inmediato.
Paleo-mamífero Presentacional Filogenético Acción restringida,

(límbico) segmentada; actúa sobre el
medio para satisfacer
necesidades biológicas.
Reptil Sensorio-motor Filogenético Acción somática del tipo
(subcortical) intra-corporal o centrada en
el cuerpo.
Otro modelo de la organización de las funciones cerebrales fue el de los

tres bloques funcionales propuesto por el neuropsicólogo soviético
Alexander Romanovich Luria (1989), el cual considera como la primera
387
unidad funcional al tallo cerebral y estructuras del diencéfalo,

responsables de mantener el tono cortical y la vigilia, así como el estado
de alerta; la segunda unidad funcional corresponde a los lóbulos
occipital, temporal y parietal, y es la responsable de la codificación,
interpretación y almacenamiento de la información entrante al sistema.
La tercera unidad funcional corresponde a los lóbulos frontales y es la
responsable de la planeación, ejecución, verificación y corrección de la
conducta.
Las neurociencias cognitivas y su comparación del cerebro con un
computador, permitieron a investigadores como David Marr (1976),
buscar la organización cerebral de los procesos que eran ejecutados por
el cerebro, proponiendo el principio del diseño modular. Esta propuesta
sería retomada en 1983 por Jerry Fodor; filósofo y lingüista
estadounidense contemporáneo, quien desarrolla hoy en día una teoría
“modular de la mente”, considerando las facultades psicológicas como
modelos dentro de un sistema que podían clasificarse en horizontales y
verticales. Las primeras hacen referencia a un sistema cognitivo
funcionalmente diferenciable, cuyas operaciones abarcan diferentes
dominios, mientras que las facultades verticales son aquellas que operan
sobre dominios de información específica (Fodor, 1985; Benedet, 2002).
Por su parte Luria, retomando los conceptos del fisiólogo Ruso
Pyotr Anokhin, consideraba la organización del procesamiento
cognitivo en el cerebro como un sistema funcional complejo, en el cual
diversos eslabones (denominados factores), intervenían en pequeña o
gran medida dentro del proceso cognitivo que se llevaba a cabo.
Proponiendo para el diagnóstico e intervención de los trastornos
neuropsicológicos, la búsqueda de cómo el factor primario afecta la
organización del sistema para ejecutar adecuadamente un proceso
cognitivo (Luria, 1986).
Estos son algunos de los postulados más importantes que marcan
los antecedentes de la concepción actual de la organización cerebral de
las funciones cerebrales. Hoy en día los avances tecnológicos han
logrado consolidar las bases neurofisiológicas y funcionales de lo que
anteriormente eran modelos con base en lesiones cerebrales.
388
Organización cerebral de las funciones ejecutivas
El funcionamiento de los lóbulos frontales se ha relacionado con

diferentes procesos cognitivos de alto nivel, que en su conjunto han sido
denominados funciones ejecutivas (Stuss, Alexander, Floden, Binns,
Levine, McIntosh y cols., 2002; Jurado y Roselli, 2007).
En los años recientes se han hecho esfuerzos para dilucidar la
organización y la relación que tienen las funciones ejecutivas entre sí,
debido a los problemas metodológicos que se presentan al evaluarlas.
Desde hace unos años, algunas investigaciones se han enfocado en
determinar si las funciones ejecutivas son sustentadas por una función
en particular (teoría unitaria) o si son componentes que no están
relacionados entre sí (teoría no unitaria de las funciones) (Jurado y
Roselli, 2007). La primera teoría propone que existe una función central
que sustenta la operatividad de otras funciones. Algunas de las que se
han propuesto como factores centrales que sustentan las funciones
ejecutivas son la inteligenciay la memoria de trabajo (Duncan, Emslie,
Williams, Johnson y Freer, 1996; Baddeley, 2000).
Con respecto a la postura no unitaria, algunos autores han
postulado que la intercorrelación entre las funciones ejecutivas es muy
baja y en ocasiones carece de significancia estadística (Salthouse,
Atkinson y Berish, 2003). Además de la falta de especificidad de las
tareas con las que se evalúa la función frontal (Godefroy, Cabaret, Petit-
Chenal, Pruvo y Rousseaux, 1999). Sin embargo, en ambas posturas, la
estructura cerebral que se encuentra como piedra angular es la corteza
prefrontal.
La corteza prefrontal, confiere la habilidad de adaptarse al medio
ambiente a través de las funciones ejecutivas. Sin embargo, como se ha
mencionado, es erróneo localizar las funciones ejecutivas sólo en la
corteza prefrontal, puesto que ninguna de las funciones tiene una
localización anatómica específica. De tal forma que todas las funciones
ejecutivas están sustentadas por la corteza prefrontal, sin embargo,
ninguna de ellas se localiza ahí. Esto se puede lograr de manera eficiente
a través de la conectividad anatómica y/o funcional, de la corteza
prefrontal con las regiones límbicas y otras regiones cerebrales, como la
corteza parietal. Es importante mencionar que la conectividad funcional
se define como la correlación temporal de eventos neurofisiológicos
espacialmente remotos (Friston, 1993). La conectividad anatómica entre
áreas, dada a través de haces de fibras axónicas agrupadas (o fascículos)
389
no conlleva de manera implícita, una conectividad funcional ante la

ejecución de una tarea cognitiva. Esto es debido al involucramiento
selectivo de áreas, que participan de manera conjunta con la corteza
prefrontal ante determinada evaluación cognitiva. De tal forma que la
actividad de la corteza prefrontal puede estar coordinada con otra área
cerebral, anatómicamente conectada, durante una tarea, pero no
coordinada con otra área cerebral, también conectada de manera
anatómica. Por otro lado, la actividad de la corteza prefrontal puede
estar coordinada con áreas cerebrales que no están conectadas
anatómicamente de manera directa, pero sí de manera indirecta a través
de otras regiones cerebrales de relevo. Esta configuración anatómica y
funcional le permite al individuo, la habilidad de adaptarse al medio
ambiente a través de la experiencia y también a través de la anticipación
de los eventos futuros.
Se ha demostrado que el desarrollo ontogénico que presenta la
conectividad funcional entre la corteza prefrontal y otras estructuras, es
lo que permite que estas habilidades se realicen de una forma cada vez
más eficiente. Es por esto, que el mejoramiento gradual de funciones
como la atención, la planeación, la memoria de trabajo y la toma de
decisiones, así como el control superior–inferior (o top-down como
comúnmente se le conoce) presentan un mejoramiento gradual conforme
a la edad. Uno de los estudios que ha comprobado la relación estrecha
del acoplamiento de la corteza prefrontal con otras regiones cerebrales
es el de Darki y Klingberg (2015), quienes evaluaron 89 individuos
entre 6 y 25 años de edad. Ellos aplicaron una tarea de memoria de
trabajo visoespacial en una sola ocasión al inicio del estudio y
evaluaron, por medio de un modelo de regresión lineal, la importancia
del desarrollo de la conectividad funcional prefronto-parietal y
prefronto-estriatal, a través de la resonancia magnética funcional de
manera longitudinal (tres registros con un intervalo de 2 años entre
ellos). Ellos encontraron que la capacidad de memoria de trabajo estaba
positivamente correlacionada con el desarrollo de los tractos prefronto-
parietales y prefronto-estriatales y que esta asociación predecía la
expresión del mejoramiento gradual de la memoria de trabajo
visoespacial. Con estos resultados los autores demostraron que la
estrecha relación de la corteza prefrontal con otras estructuras cerebrales
es imprescindible para la mejor ejecución de tareas visoespaciales.
Con respecto a la conectividad anatómica de la corteza prefrontal,
se considera parte de un sistema complejo de redes neurales y la
390
cognición como una función emergente derivada de la interacción

dinámica entre y dentro de los subsistemas que lo conforman (Postle,
2006; Hopfield, 1982). Es por esto que se han reportado diferentes redes
corticales de las cuales la red conocida como red por defecto o default
network, está conformada por regiones como el precuneus, la corteza
frontal medial, regiones corticales parietales inferiores y el lóbulo
temporal medial (van den Heuvel y Hulshoff Pol, 2010). Esta red se ha
relacionado con la eficiencia en la integración de información cognitiva
y emocional (Greicius, Krasnow, Reiss y Menon, 2003), así como con el
desempeño intelectual, específicamente la participación de la corteza
prefrontal dorsolateral con regiones parietales posteriores (Song, Zhou,
Li, Liu, Tian, Yu y cols., 2008).
Solamente algunos de los nodos funcionales o poblaciones
celulares de las redes corticales que dan lugar a las funciones ejecutivas
están en la corteza prefrontal y ellos contribuyen en diferentes aspectos
de cada función ejecutiva. Esta información nos lleva a pensar que esta
interacción fisiológica daría lugar a funciones integradas (Tononi y
Edelman, 1998). Con respecto a la fisiología de estas poblaciones
funcionales, algunos autores las han catalogado como semi-autónomas,
esto es, existe una mayor consistencia en la conectividad funcional entre
neuronas de un mismo nodo, en comparación con la conectividad
funcional que tienen con nodos de otras regiones cerebrales (Nuñez,
Srinivasan y Fields, 2015).
Los conocimientos antes descritos han sido obtenidos de estudios
anatómicos detallados, dando evidencia de la conectividad anatómica
entre estructuras cerebrales, sin embargo, en los últimos años se ha
presentado un importante advenimiento de mediciones temporales
detalladas de la actividad eléctrica cerebral a través de la coherencia o
correlación electroencefalográfica o de técnicas de resonancia magnética
funcional que permiten establecer la conectividad funcional entre dos
regiones cerebrales durante la ejecución de una tarea. Estas pueden ser
herramientas importantes para profundizar en el entendimiento de
algunas funciones ejecutivas complejas, como la toma de decisiones y
los sustratos neurales que lo integran.
391
Conectividad anatómica cerebral
Las primeras descripciones del funcionamiento de sistemas neuronales

completos fueron hechas por Ramón y Cajal (García-Segura, 2005), que
junto con los diversos acercamientos sobre el funcionamiento cerebral a
lo largo de la historia, han propiciado el desarrollo de técnicas que
facilitan observar y describir el cerebro sin lesión; llevando a postular
que las funciones cognitivas son el resultado de la colaboración de
diversas áreas cerebrales.
Hoy en día es posible observar la estructura y funcionalidad
cerebral durante la ejecución de tareas que requieren diferentes procesos
cognitivos, esto mediante las diversas herramientas no invasivas de
formación de imágenes tales como la tomografía axial computarizada
(TAC), tomografía de emisión de positrones (TEP) y resonancia
magnética (RM), (Allen, Bruss y Damasio, 2005; Sierra-Fitzgerald y
Munévar, 2007).
En las imágenes obtenidas por RM, se puede distinguir entre
líquido cefalorraquídeo, sustancia gris (somas neuronales) y sustancia
blanca (fibras nerviosas) (Allen y cols., 2005). Lo anterior ha permitido
desarrollar una técnica que proveé información sobre la conectividad de
diferentes regiones corticales y subcorticales, mediante la visualización
de la anatomía y la integridad de los tractos de la sustancia blanca, la
tractografía basada en el tensor de difusión (Duque, Roa y Castedo,
2008). Por medio de esta técnica se han identificado fibras nerviosas que
sustentan las conexiones cerebrales, las cuales se han clasificado en tres
categorías: 1) de asociación cortas (entre regiones adyacentes) o largas
(dos regiones distantes del mismo hemisferio); 2) comisurales (unen
ambos hemisferios); y 3) de proyección (unen la corteza con
formaciones de niveles inferiores, como tálamo, tronco encefálico y
médula espinal) (Duque y cols., 2008).
Las fibras a su vez forman tractos denominados fascículos que
han sido descritos en sujetos sanos. Las fibras de asociación largas
forman los principales fascículos cortico-corticales; el fascículo
longitudinal superior, que une el lóbulo parietal con el frontal, se
extiende al lóbulo temporal y occipital del mismo lado. El fascículo
longitudinal inferior que conecta los polos temporal y occipital, el cual
comparte fibras con el fascículo fronto-occipital superior cuyas
conexiones se extienden desde el lóbulo frontal a los lóbulos temporal y
occipital; por su parte el fronto-occipital inferior une la corteza occipital
392
con la circunvolución fusiforme; y el fascículo uncinado o unciforme

que conecta el polo temporal con el lóbulo frontal (Figura 1) (Mori,
Kaufmann, Davatzikos, Stieltjes, Amodei, Fredericksen y cols., 2002;
Duque y cols., 2008). Entre los fascículos formados por fibras de
asociación cortas se describen el fascículo oblicuo frontal que conecta
las regiones más posteriores del área de Broca con el área motora
suplementaria; y el tracto frontal orbito-polar que conecta las regiones
anteriores y posteriores orbitofrontales con el polo frontal (Thiebaut de
Schotten, Dell’ Acqua, Valabregue y Catani, 2012).
La mayor de las conexiones comisurales es el cuerpo calloso que
comunica ambos hemisferios, uniendo regiones simétricas de las
cortezas frontales, temporales, parietales y occipitales (Duque y cols.,
2008).
Entre las fibras de proyección se encuentran la corona radiada,
los tractos corticoespinal, corticobulbar y las que conectan áreas
subcorticales y corticales, como lo son las radiaciones talámicas
anteriores, que unen el tálamo con el lóbulo frontal; y las radiaciones
talámicas posteriores, que conectan el tálamo con el lóbulo occipital,
que incluye las radiaciones ópticas que llevan la información visual a
las regiones visuales primarias (Figura 2) (Mori y cols., 2002; Duque y
cols., 2008).
393
Figura 1. Principales fascículos formados por fibras de asociación.
La tractografía además de detallar la conectividad anatómica cerebral,

también se ha utilizado para establecer la relación entre los cambios
maduracionales de la sustancia blanca puntajes de tareas que evalúan
inteligencia, memoria de trabajo y habilidades verbales. Bava, Thayer,
Jacobus, Ward, Jernigan y Tapert (2010), evaluaron de manera
longitudinal a 22 participantes con diversas tareas ejecutivas y tomaron
imágenes de resonancia magnética. Las evaluaciones se efectuaron
cuando los participantes tenían 17.8 años en promedio y 16 meses
después. Los autores, al utilizar la técnica de tractografía, encontraron
un aumento en la anisotropía funcional, el cual es un parámetro que
evalúa el movimiento de difusión de moléculas de agua, el cual refleja la
integridad de los fascículos evaluados, así como una disminución de la
difusión media en cuatro fascículos: el fascículo longitudinal superior, la
corona radiada, las radiaciones talámicas anteriores y el fascículo
fronto-occipital inferior izquierdo. Estos resultados presentaron una
correlación positiva con puntajes en tareas de inteligencia, memoria de
trabajo visoespacial, habilidades de lenguaje y de lectura. De esta forma
394
se pudo establecer que las mejoras cognitivas estuvieron asociadas con

los cambios de la sustancia blanca con la edad.
Figura 2. Principales fibras de proyección.
Este estudio representa un intento por comprender la topografía de los

sistemas neurales que subyacen a las funciones cognitivas, sin embargo,
la conectividad entre las áreas cerebrales no se deriva únicamente de
estas vías anatómicas, si no que es dinámica, fluctuando con el estado de
ánimo y estados cognitivos, además es influenciada por estímulos y
conductas (Harris y Gordon, 2015). Las nuevas propuestas para entender
la complejidad cerebral apuestan a la integración de los datos obtenidos
de técnicas de modelación estructural con aquellos proveídos por el
registro de la actividad cerebral (Sporns, Tononi y Kötter, 2005). De tal
manera, que para un mejor entendimiento de cómo el procesamiento
cognitivo emerge de la conectividad anatómica y la dinámica funcional
entre estas, es necesario observar el funcionamiento de los sistemas
neurales en diferentes etapas del desarrollo y durante la ejecución de
tareas que pongan a prueba los diferentes procesos cognitivos.
395
La actividad EEG como herramienta para estudiar la conectividad

funcional que subyace al procesamiento cognitivo
Las redes corticales que subyacen al procesamiento cognitivo,

involucran la participación de sistemas prefrontales y sistemas que
requieren la interacción dinámica entre la corteza prefrontal y otras
regiones cerebrales. Es por esta razón que la oscilación entre diferentes
poblaciones neuronales parece ser crítica para el procesamiento de
información compleja y la coordinación de la actividad eléctrica entre
poblaciones celulares que forman redes corticales. Estas están
distribuidas por diferentes regiones de la corteza, lo que podría estar
produciendo un ensamble de funciones (Nuñez y cols., 2015) o una
función integrada.
Como ya ha sido expuesto anteriormente, los métodos de
imagenología que evalúan la actividad de regiones cerebrales, muchas
veces no permiten el registro dinámico de la interacción de nodos de la
red (Fuster, 2014). Por lo tanto, es necesaria la utilización de métodos
que calculen el grado en que las regiones cerebrales están
funcionalmente conectadas mediante la sincronía de sus patrones
neurales (Harris y Gordon, 2015).
El registro de la actividad electroencefalográfica (EEG)
representa una herramienta con una gran resolución temporal que
permiten la cuantificación de la sincronía neural y su análisis
cuantitativo ha sido de gran utilidad para estudiar la organización
funcional del cerebro (Guevara, Ramos-Loyo y Corsi-Cabrera, 1997).
Una de las principales medidas electrofisiológicas de la
participación conjunta de sectores neuronales es la sincronía de fase, la
cual se ha considerado como evidencia de la colaboración de grupos
neuronales dentro de algún proceso cognitivo, la interacción entre
dichos grupos neuronales puede clasificarse como integración local o
integración de gran escala. La primera se presenta entre grupos celulares
organizados en columnas que se localizan cercanas en áreas de 2 a 7
milímetros, como se observa en la corteza primaria visual, cuyas células
se sincronizan en frecuencia rápidas (beta y gamma). Por su parte la
integración a gran escala aparece ante el ensamble sincrónico de grupos
neuronales distanciados por más de un centímetro, comunicados a través
de fibras cortico-corticales o cortico-subcorticales a través de los
diferentes fascículos (Varela, Lachaux, Rodríguez y Martinerie, 2001).
396
El procesamiento de información entre poblaciones celulares, la

distribución y la recepción de las señales neuronales están gobernadas
por la conectividad anatómica lo cual produce una comunicación entre
estructuras. Sin embargo, el procesamiento cognitivo requiere de un
dinamismo en la ruta de las señales a través del cerebro. Este dinamismo
se expresa a través de sincronización en fase de las ondas eléctricas
cerebrales, la cual puede ser expresada por una medida de la actividad
EEG, la coherencia EEG (Fries, 2005). Esta puede servir como índice de
comunicación neuronal y esta comunicación puede ser modulada por las
demandas cognitivas.
Las distintas regiones celulares tienen características intrínsecas
de oscilación. Las poblaciones neuronales con distintas funciones se
comunican a través de la coherencia y la falta de la misma, entre dichas
regiones, previene la comunicación. Esta teoría se denomina
“comunicación a través de la coherencia” (CTC o communication-
through-coherence). De acuerdo con esta teoría, diferentes poblaciones
neuronales oscilan a través de fluctuaciones rítmicas de excitabilidad
que producen ventanas de comunicación entre poblaciones neuronales
(Fries, 2005). De tal forma que la actividad de una población neuronal
se sincronizará en fase con los potenciales que provienen de otra
población neuronal activada por el estímulo y que es necesaria para la
ejecución de una tarea específica, sin embargo no se sincronizará con
los potenciales que provienen de regiones cerebrales que no son
necesarias para dicha tarea. Se puede decir que las señales de dos
estructuras están sincronizadas cuando conservan fases iguales o casi
iguales a determinada frecuencia en un período determinado de tiempo.
Como se ha mencionado, las funciones cognitivas pudieran ser
resultado del acoplamiento funcional neural, en lugar de ser una
propiedad local de la activación de determinada región cortical. Esto fue
investigado por Anokhin, Litzenberg y Birbaumer (1999), quienes
buscaban confirmar si las funciones integrativas de los lóbulos frontales
estaban siendo moduladas por las conexiones distales con otras regiones
cerebrales. Estos autores evaluaron a través de una tarea de memoria de
trabajo visoespacial y de memoria de trabajo verbal, si participantes con
alto o bajo coeficiente intelectual (CI) presentaban algún patrón
característico EEG medido a través de la coherencia prefronto-parietal y
la complejidad dimensional. Esta es una medida que refleja una mayor
eficacia en el ensamblaje funcional coherente entre regiones anatómicas
espacialmente separadas; de tal forma que a mayor dimensión EEG,
397
mayor participación de áreas no precisamente necesarias para la función

evaluada y a menor dimensión EEG menor participación de áreas no
necesarias y por lo tanto, un manejo más eficiente de la información. Se
encontró que la mayor coherencia EEG y la menor dinámica EEG entre
regiones frontales y occipitales en la banda theta fue un predictor para
los puntajes del CI. Los autores argumentaron que la contribución de la
región occipital se da en función de la percepción visual activa que se
requiere para la tarea y que las regiones frontales contribuyen con la
supresión de información irrelevante para la tarea. Esto sugiere que la
sincronización de actividades celulares es indispensable para la eficiente
integración espaciotemporal de las funciones. Así mismo, existen otros
estudios que han utilizado técnicas de imagenología, que hacen énfasis
en la conectividad anatómica como el sustento para dar lugar a
propiedades emergentes como las funciones cognitivas (Orr, Smolker y
Banich, 2015).
Otro parámetro obtenido del análisis de la actividad EEG, que ha
demostrado ser una medida muy consistente del acoplamiento funcional
entre dos regiones corticales, es la correlación electroencefalográfica
(rEEG), la cual se define cómo la medida del grado de covarianza entre
la actividad EEG de dos sitios espacialmente distintos, de tal forma que
a mayor correlación mayor relación funcional entre ellas (Corsi-Cabrera,
Solís-Ortíz y Guevara, 1996). Esta técnica es considerada como una
medición de la sincronización funcional entre dos poblaciones celulares
diferentes situadas en regiones cerebrales diferentes.
Aunque se ha demostrado una equivalencia significativa entre
ambos tipos de mediciones (coherencia y rEEG), existen diferencias en
lo que pudieran reflejar. La coherencia expresa la estabilidad de la
relación entre dos sitios registrados, sin poder diferenciar si esto se debe
a cambios en la amplitud o a la morfología de la señal; mientras que la
rEEG provee información sobre el acoplamiento temporal y similitud de
la forma de la onda entre dos señales independientemente de la amplitud
(Guevara y Corsi-Cabrera, 1996). Si se propone el acoplamiento en fase
como la manera en que los sistemas neuronales se conectan y
comunican, es probablemente la rEEG un acercamiento más adecuado.
Es en este sentido, que caracterizar el acoplamiento funcional pudiera
contribuir en gran medida a la concepción integrativa de funciones a
través de la cooperación de distintas regiones cerebrales.
Bajo esta perspectiva, en este capítulo se considera que la rEEG
es una medida eficiente para medir la relación funcional durante etapas
398
de reposo o durante la ejecución de tareas cognitivas en distintas

poblaciones celulares separadas espacialmente en la corteza cerebral.
Esto, dadas las características matemáticas enfocadas en el ajuste en fase
o sincronización de señales electroencefalográficas provenientes de
poblaciones celulares o distintos nodos celulares que pudieran formar
parte de un circuito neural. Así mismo, este acoplamiento funcional
pudiera aportar información abundante acerca de las funciones que se
están integrando para dar lugar a conductas complejas como por
ejemplo, la toma de decisión.
Es importante mencionar que la herramienta de la correlación
matemática es muy útil también en el análisis de las imágenes obtenidas
a través de la imagen por resonancia magnética para obtener el grado de
relación funcional entre nodos cerebrales como parte de módulos
funcionales para evaluar las distintas redes corticales. Sin embargo,
dadas las características de adquisición de imágenes en el resonador, las
cuales tienen una pobre resolución temporal, es importante considerar
técnicas, de manera conjunta, de alta resolución temporal que también
pudieran arrojar datos que reflejen mayor detalle de la ejecución de
distintas funciones mentales (puesto que algunas funciones se ejecutan
en el rango temporal de milisegundos).
Participación conjunta de áreas cerebrales en el procesamiento

cognitivo: la rEEG
Al igual que otros procesos neurofisiológicos, las funciones ejecutivas

resultan del funcionamiento simultáneo y coordinado de diversas
estructuras corticales y subcorticales. La rEEG ha sido una excelente
herramienta para investigar el grado de acoplamiento funcional entre
diferentes áreas cerebrales durante la ejecución de tareas cognitivas, por
ejemplo, Corsi-Cabrera, Gutiérrez, Ramos y Arce (1988) caracterizaron
la rEEG interhemisférica (entre hemisferios) durante tareas cognitivas
que demandaban la participación de un hemisferio en específico (una
tarea analítica y una tarea espacial) y de ambos hemisferios (tarea
analítica-espacial). Participaron 8 hombres de 20-24 años de edad y el
registro EEG fue tomado de las derivaciones parietales (P3-P4).
En los resultados no se observaron diferencias en la rEEG entre
las diferentes tipos de tareas. Sin embargo, los autores encontraron una
mayor rEEG interhemisférica en la banda beta durante la ejecución de
399
ensayos fallidos en las tareas analítica y combinada, además, en esta

última condición también se observó un mayor acoplamiento en bandas
theta y alfa. Mientras que en los ensayos correctos de las tres tareas, se
observó una clara tendencia a mostrar una menor correlación en la
banda alfa. Ellos proponen que este decremento en la correlación podría
estar reflejando gran eficiencia de unidades funcionales locales; en tanto
que un mayor acoplamiento entre parietales podría ser consecuencia de
la falla de analizadores locales y podría estar reflejando un intento por
utilizar un mayor número de unidades funcionales o la intrusión de
analizadores inadecuados (Corsi-Cabrera, Gutiérrez, Ramos y Arce
1988).
Recientemente, en el laboratorio de Correlación EEG y Conducta
del Instituto de Neurociencias de la Universidad de Guadalajara, se han
realizado varios estudios, centrados principalmente en la rEEG para
evaluar la participación activa de la corteza prefrontal y su interacción
con áreas corticales posteriores, durante la ejecución de funciones
ejecutivas.
Una de estas tareas es la denominada Torres de Hanoi, esta
involucra complejos procesos cognitivos y una rápida acción motora. En
este estudio se analizó el grado de rEEG entre la corteza prefrontal y
parietal, en una condición basal y durante la resolución de las Torres de
Hanoi (una versión computarizada), en niños de 11 a 13 años,
adolescentes de 18 a 20 años y adultos jóvenes de 26 a 30 años. Los
resultados conductuales mostraron que un mayor número de
adolescentes y adultos jóvenes resolvieron la tarea en el tiempo
asignado (7 minutos) en comparación al grupo de niños. Respecto a la
rEEG, de manera general, los grupos de mayor edad presentaron mayor
rEEG entre áreas frontales, parietales y prefronto-parietal prácticamente
en todas las bandas de actividad EEG, tanto en la comparación entre
grupos, como entre condiciones. En esta última comparación los niños
mostraron sólo un incremento de la rEEG entre parietales en las bandas
theta y alfa2, los adolescentes entre frontales en delta y theta, parietales
y prefronto-parietales en prácticamente todas las bandas, mientras que
los adultos jóvenes entre parietales en delta, theta y beta1; y prefronto-
parietal derecha en theta, alfa2 y beta2. Estos resultados llevaron a
concluir que la rEEG entre estas áreas incrementa en relación a la edad y
que cada grupo muestra un patrón característico de rEEG al resolver la
tarea. El patrón de rEEG encontrado en el grupo de niños, parece no ser
suficiente para el buen desempeño de la tarea, mientras que el patrón
400
rEEG presente en los grupos de mayor edad fue suficiente y efectivo

para facilitar el desempeño rápido y adecuado de la tarea (Guevara,
Rizo-Martínez, Robles-Aguirre y Hernández-González, 2012).
En otra investigación, Ruíz-Díaz, Hernández-González, Guevara,
Amezcua y Ågmo (2012) evaluaron la participación interhemisferica
frontal durante la ejecución de la tarea de clasificación de cartas de
Wisconsin (WCST por sus siglas en inglés) y las torres de Hanoi
posterior una estimulación visual emocional. En este estudio
participaron 40 estudiantes (19 hombres y 21 mujeres) con una media de
edad de 22.9 años, los cuales dividieron en dos grupos, uno que
realizaba la tarea de las torres de Hanoi y otro que realizaba la tarea de
WCST. Los grupos de cada tarea se subdividieron en tres según la
característica del estímulo visual que se les mostraba, siendo 12 para el
video neutro que consistía en un hombre caminando entre una multitud,
15 para el video violento que consistía en tortura y mutilación humana,
y 13 para el video erótico que consistía en escenas eróticas e interacción
sexual mostrando los genitales.
Sus resultados no mostraron diferencias significativas en la
ejecución de las tareas debido a la exposición a los diferentes tipos de
estímulos visuales, sin embargo se presentaron diferencias en el
acoplamiento cerebral de las regiones frontales, observando un mayor
acoplamiento en las bandas de frecuencia delta y theta durante la
resolución de la tarea de torres de Hanoi después de la presentación del
video erótico, comparado contra el video neutro y violento. También se
presentó un menor acoplamiento en las bandas delta y theta, así como en
alfa entre las regiones frontales durante la resolución de la tarea WCST
después de la presentación del estímulo visual erótico, comparado con el
estímulo neutro y violento. Los autores sugieren que la estimulación
visual erótica induce a la utilización de nuevas estrategias cognitivas
para la resolución de tareas, interpretando el decremento en el
acoplamiento interhemisférico durante la ejecución de la tarea de WCST
como una característica del trabajo especializado de cada hemisferio
asociado a la flexibilidad cognitiva necesaria para la tarea, mientras que
la tarea de las torres de Hanoi requiere una mayor planeación y
pensamiento estratégico lo cual demanda la participación conjunta de
ambos hemisferios (Ruíz-Díaz y cols., 2012).
Se ha observado que las regiones prefrontales y parietales
contribuyen de manera activa en la ejecución de la memoria de trabajo y
que las modificaciones que presentan estas regiones con la edad, se
401
relacionan con mejoras en la ejecución de la memoria de trabajo. Es por

esto que se llevó a cabo un estudio en el que se caracterizó la rEEG
interhemisférica entre regiones frontopolares y dorsolaterales de la
corteza prefrontal (Fp1 – Fp2, F3 – F4) y la rEEG intrahemisférica entre
regiones dentro de la prefrontal (Fp1 – F3; Fp2 – F4) y entre regiones
prefrontales y parietales (F3 – P3; F4 – P4) durante la ejecución de los
Cubos de Corsi (evalúa la memoria de trabajo visoespacial). Los
participantes fueron 12 niños entre 11 y 13 años (G1), 12 adolescentes
entre 18 y 20 años (G2) y 12 adultos jóvenes de entre 26 a 30 años (G3).
Con respecto a los parámetros conductuales los grupos G2 y G3
tuvieron mayor número de respuestas correctas y un mayor span en
comparación a los niños, sin embargo, sólo el grupo G3 realizó la tarea
en un menor tiempo. Con respecto a los parámetros
electroencefalográficos, los grupos G2 y G3 tuvieron una mayor rEEG
interhemisférica prefrontal en las bandas alfa2, beta1 y beta2 durante la
ejecución de la tarea. En relación a la rEEG intrahemisférica
frontopolar-dorsolateral derecha, G2 presentó una mayor rEEG en la
banda alfa2 en comparación con el grupo G1, mientras que entre las
derivaciones F4 – P4 se encontró una mayor rEEG en la banda beta2 en
comparación con G1. Finalmente, en el hemisferio izquierdo (F3 – P3)
se encontró una mayor rEEG en el grupo G3 en la banda beta1 y en el
grupo G2 en la banda beta2, ambos en comparación con el grupo G1.
Con respecto a los resultados conductuales se pudiera decir que los
grupos G2 y G3 en comparación al G1 fueron eficaces al ejecutar la
tarea visoespacial, sin embargo, sólo el grupo G3 fue eficiente con
respecto al grupo G1. Estos resultados pudieran indicar que la
participación de la prefrontal en la manipulación de la información y de
la corteza parietal en las habilidades atencionales, pudieran estar
influyendo de manera importante en la eficacia (lograr completar la
tarea) y en la eficiencia (completar la tarea con el mínimo de recursos y
tiempo disponibles) de las habilidades visoespaciales (Guevara, Hevia-
Orozco, Sanz-Martin, Rizo-Martínez, Hernández-González y Almanza-
Sepúlveda, 2015).
Estos estudios representan un acercamiento a comprender cómo el
procesamiento cognitivo requiere de un patrón de comunicación neural
entre diferentes áreas corticales, asociado a la ejecución de tareas
desarrolladas para su evaluación.
402
Conclusiones
Existe evidencia la cual argumenta que las funciones cognitivas están

sustentadas por la integración dinámica de regiones cerebrales
anatómicamente distribuidas y funcionalmente conectadas a través de la
actividad oscilatoria de subpoblaciones neurales que se sincronizan en
fase. Desde esta perspectiva, siendo la rEEG una medida
electroencefalográfica que refleja la similitud temporal y de forma de
onda (sincronización en fase) entre dos señales eléctricas, provenientes
de diferentes áreas cerebrales; esta se ha considerado como un índice
adecuado del acoplamiento funcional entre las poblaciones neurales
involucradas en una función cognitiva.
La aplicación de este análisis EEG al estudio del acoplamiento
funcional de áreas cerebrales durante tareas que requieren de diferentes
procesos cognitivos, ha permitido obtener información de la
organización cerebral anatómica y funcional; y por tanto, de los
sustratos neurales que las subyacen y que integran la compleja conducta
del ser humano.
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2017 Procesamiento Cognitivo, Conectividad Funcional y Correlación

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Psicobiología conductual y cognitiva

Psicobiología conductual y cognitiva

Psicobiología conductual y cognitiva

Dra. Andrea Cristina Medina Fragoso

Dra. Marisela Hernández González

Dra. Claudia Amezcua Gutiérrez

Dr. Miguel Angel Guevara Pérez

Primera edición, 2017

D.R. © 2017, Universidad Nacional Autónoma de México

Impreso y hecho en México

Al Dr. Anders Ågmo

Considerando el prestigio y calidad académica de la Universidad

XV. Corteza prefrontal ventrolateral y secuenciación: circuitos y

Semblanza académica del Dr. Anders John Nils Henrik Ågmo......25

I. ¿Tienen los estudios psicobiológicos, en animales no humanos,

II. Modelos animales para el estudio de la sexualidad humana

III. La compleja interacción entre el estrés y la conducta sexual

IV. Psicobiología de la activación sexual femenina

V. La influencia de los metales pesados en la función

VI. Psicobiología de la depresión: aspectos conductuales y

VII. La regulación neuroendocrina del sistema inmunitario en la

VIII. Psicobiología del aprendizaje: participación de la actividad

IX. Memoria de trabajo en primates no-humanos

X. Psicobiología de la memoria autobiográfica

XI. Nuevos enfoques de la actividad dopaminérgica en la

XII. Psicobiología de la toma de decisiones

XIII. Psicobiología de las decisiones de consumo

XIV. Procesamiento cognitivo, conectividad funcional y correlación

Marai Pérez Hernández

Antiguas concepciones del procesamiento cognitivo

Desde hace siglos, el ser humano ha estudiado la localización anatómica

consideraba a la glándula pineal como la sede del “alma” desde donde

psiquiatra Polaco Kurt Goldstein en la década de 1930 hizo referencia a

Modelo estructural Desarrollo Proyección hacia el exterior

Humano Simbólico focal Ontogenético Acción volicional (actos

Paleo-mamífero Presentacional Filogenético Acción restringida,

Otro modelo de la organización de las funciones cerebrales fue el de los

unidad funcional al tallo cerebral y estructuras del diencéfalo,

Organización cerebral de las funciones ejecutivas

El funcionamiento de los lóbulos frontales se ha relacionado con

no conlleva de manera implícita, una conectividad funcional ante la

cognición como una función emergente derivada de la interacción

Conectividad anatómica cerebral

Las primeras descripciones del funcionamiento de sistemas neuronales

con la circunvolución fusiforme; y el fascículo uncinado o unciforme

Figura 1. Principales fascículos formados por fibras de asociación.

La tractografía además de detallar la conectividad anatómica cerebral,

se pudo establecer que las mejoras cognitivas estuvieron asociadas con

Figura 2. Principales fibras de proyección.

Este estudio representa un intento por comprender la topografía de los

La actividad EEG como herramienta para estudiar la conectividad

Las redes corticales que subyacen al procesamiento cognitivo,

El procesamiento de información entre poblaciones celulares, la

mayor participación de áreas no precisamente necesarias para la función

de reposo o durante la ejecución de tareas cognitivas en distintas

Participación conjunta de áreas cerebrales en el procesamiento

Al igual que otros procesos neurofisiológicos, las funciones ejecutivas

ensayos fallidos en las tareas analítica y combinada, además, en esta

rEEG presente en los grupos de mayor edad fue suficiente y efectivo

relacionan con mejoras en la ejecución de la memoria de trabajo. Es por

Existe evidencia la cual argumenta que las funciones cognitivas están

Allen, J.S., Bruss, J. y Damasio, H. (2005). Estructura del cerebro

Brown, J.W. (1977). Mind, brain and consciousness, the