Bull Environ Contam Toxicol 2016; 97(4): 536-542

http: //dx.doi.org/10.1007/s00128-016-1894-4

Niveles de metales pesados en peces del río Heilongjiang y la

evaluación del riesgo potencial para la salud

Heavy Metal Levels in Fish from Heilongjiang River and Potential

Health Risk Assessment

Haifeng Jiang.1, Dongli Qin.1,2, Zhongxiang Chen.1, Shizhan Tang.1, Shuyan Bai.1, Zhenbo Mou.1

RESUMEN
Se determinaron concentraciones de Cu, Zn, Cr, As, Cd, Pb y Hg en 153 muestras
que abarcaban 18 especies de peces recolectadas del río Heilongjiang, China, y se
estimaron los riesgos potenciales para la salud de los residentes locales a través del
consumo de pescado. Los resultados revelaron que todos los metales fueron detectados
con Cd y Pb teniendo una tasa de detección considerablemente inferior. Un 28,6% de
las muestras de Lethenteron camtschaticum excedieron el límite de contenido de As
inorgánico establecido por la legislación china. La bioacumulación de metales en los
peces estuvo poco correlaciona con el tamaño de los peces y, en general tendía a
incrementarse con los niveles tróficos. Los valores del cociente de peligro de todas las
especies de peces estuvieron muy por debajo de 1 para la población general y los
pescadores. El riesgo carcinogénico de As en L. camtschaticum, para los pescadores
locales, excedió el nivel aceptable de 10-4 en las tasas de cáncer, pero se consideró
seguro dados los hábitos migratorios de los peces.

Palabras claves: bioacumulación de metales, pescados, cociente de peligro, Río

Heilongjiang

ABSTRACT

Concentrations of Cu, Zn, Cr, As, Cd, Pb and Hg were determined in 153 samples
covering 18 fish species collected from Heilongjiang River, China, and the potential
health risks to local residents through fish consumption were estimated. Results
revealed that all metals were detected with Cd and Pb having considerably lower
detection rate. There were 28.6 % of Lethenteron camtschaticum samples exceeding the
limit of inorganic As content established by Chinese legislation. Metal bioaccumulation
in fish were poorly correlated with fish sizes, and generally tended to increase with
trophic levels. The hazard quotient values of all fish species were far below 1 for general
population and fishermen. The carcinogenic risk of As in L. camtschaticum for the local
fishermen exceeded the acceptable level of 10-4 rise in cancer rates, but was considered
safe given the migratory habits of the fish.

Key words: metal bioaccumulation, fish, hazard quotient, Heilongjiang river

1
Heilongjiang River Fisheries Research Institute, Chinese Academy of Fishery Sciences, Harbin
150070, China
2
E-mail: qindl_hlj@163.com
Recibido: 04 de enero de 2016
Aceptado para publicación: 23 de julio de 2016
 Niveles de metales pesados en peces del río Heilongjiang y la evaluación del riesgo potencial para la
salud
INTRODUCCIÓN
Los metales pesados en ambientes
acuáticos pueden ser de origen natural, por la
meteorización geológica por ejemplo, o
producto de las actividades humanas, por
ejemplo descargas de alcantarillado urbano,
industrial y agrícola, escorrentías de la minería
o aportes atmosféricos (Bradl, 2005).
Debido a la toxicidad, persistencia, no
degradabilidad y acumulación biológica, los
metales pesados han sido durante mucho
tiempo considerados contaminantes críticos en
el ecosistema acuático (Spanopoulos-Zarco et
al., 2014). Metales como cobre, zinc y el cromo
son esenciales y tienen un papel reconocido en
los sistemas biológicos, pero pueden producir
también efectos adversos en los organismos
acuáticos a altas concentraciones. El plomo,
cadmio, mercurio y arsénico no son esenciales
y pueden exhibir altos niveles toxicidad incluso
en pequeñas cantidades (Nghia et al., 2009).
Los peces son considerados indicadores
útiles para la estimación de la contaminación
del agua en sistemas acuáticos, principalmente
debido a sus altas posiciones en la red
alimentaria, amplia dispersión y larga
esperanza de vida. Las concentraciones de
metales pesados en los peces dependen del
equilibrio entre absorción y eliminación
(Burger et al., 2001). La acumulación de
metales pesados en los peces puede ser
influenciado por varios factores fisiológicos y
biológicos incluyendo especie, género, edad,
estado de salud y condición corporal en peces;
así también, la concentración de metales,
especiación/biodisponibilidad, cantidad y
calidad de alimentos en el medio ambiente
(Svobodová et al., 1999). Por otra parte, los
peces representan una excelente fuente de
proteínas de calidad, poseen micronutrientes
esenciales e importantes para una equilibrada
nutrición y óptima salud (Oken et al., 2012).
Un alto contenido de metales pesados
acumulados en los peces no solo presenta
potenciales riesgos para ellos mismos sino
también para animales piscívoros, incluyendo
a los humanos (Grimanis et al., 1978; Adams
et al., 1992). Por lo tanto, es importante
determinar los niveles de metales pesados en
peces para ambas perspectivas de salud, tanto
ecológica como humana.
El río Heilongjiang (también llamado
río Amur), es un río transfronterizo que
atraviesa China, Rusia y Mongolia, que
desemboca en el mar de Okhotsk. Se clasifica
como el décimo río más grande del mundo y el
tercero más grande, en cuanto a curso de agua,
en China. La cuenca cubre un área de 1.85
millones de km2, de los cuales el 48% se ubica
en el noreste de China donde el paisaje está
dominado por pastos y áreas semiáridas
(Zaisheng et al., 2008). La cuenca tiene más de
67.5 millones de habitantes con una densidad
de población muy variada y es reconocida
como una importante base de granos en China.
Las actividades agrícolas intensivas y la
distribución poblacional influyen en el flujo de
sustancias químicas en el río. Por otra parte,
algunos afluentes en la desarrollada región
están seriamente contaminados por el petróleo,
petroquímica, industrias metalúrgicas,
papeleras y farmacéuticas, que también afectan
la calidad del río en cierta medida (Lei et al.,
2008; Zhu et al., 2012). En la actualidad, los
recursos pesqueros han sufrido una grave
depleción debido a factores antropogénicos
como la sobrepesca, la degradación del hábitat
y la contaminación, y ciertas especies de peces
como el pescado blanco de Amur (Coregonus
ussruiensis), lamprea ártica (Lethenteron
camtschaticum) y el esturión de Amur
(Acipenser schrenckii) han sido registradas en
el Red Data Book de peces en peligro de
extinción de China.
En comparación a muchos otros estudios
realizados en diferentes ríos, respecto a los
niveles de metales pesados en los peces, hay
poca información disponible sobre este río
limítrofe. Además, considerando que los peces
de este río constituyen importantes fuentes de
proteínas para los residentes locales y el riesgo
potencial de exposición humano asociado al
consumo de pescado, es una causa de
preocupación. Por lo tanto, los objetivos del
presente estudio fueron estudiar las
concentraciones de metales pesados (Cu, Zn,
Cr, As, Cd, Pb y Hg) en el tejido muscular de
18 especies de peces muestreados del río
Heilongjiang y estimar el potencial riesgo para
la salud humana a través del consumo de
pescado.
 H. Jiang et al.
MATERIALES Y MÉTODOS
Un total de 153 muestras que cubren 18
especies de peces fueron recolectados entre
enero y octubre de 2014, de cinco ubicaciones
diferentes a lo largo del río Heilongjiang, donde
la producción de pescado es relativamente
mayor (Fig. 1). Las muestras de cada sitio de
muestreo fueron obtenidas por pescadores
locales con redes de pescar. La longitud y el
peso fueron registrados y las especies de peces
se clasificaron en tres diferentes grupos según
sus niveles tróficos como se muestra en el
cuadro 1. No se intentó comparar la variación
espacial de los niveles de metales en los peces
en este estudio, debido a los comportamientos
migratorios de los peces y las distancias
relativamente cercanas entre los diferentes
sitios de muestreo. Después de la medición de
datos biométricos, el músculo axial fue
inmediatamente disecado para el análisis de
metales pesados ya que es la principal parte
consumida por las personas. Las muestras
fueron empacadas en bolsas de polietileno con
hielo, y luego congeladas a -20 °C hasta el
análisis químico.
Las muestras fueron homogeneizadas por
Mixer B-400 (BUCHI, Suiza) equipado con un
cuchillo de cerámica y molidas en una picadora
doméstica de alimentos , y luego pesadas con
precisión (0,05 g) para colocarse directamente
en el analizador automático de Hg (Hydra II,
Leeman labs, América) para medir la
concentración total de mercurio. El método da
resultados rápidos del análisis de mercurio (en
aproximadamente 5 minutos) con límite bajo de
detección (LOD) (0.0004 mg kg-1). Antes de la
determinación de otros metales, se llevó a cabo
un proceso de digestión por microondas.
Brevemente, las muestras homogenizadas de
pescado (0,5 g) se mineralizaron con 5 ml de
ácido nítrico, 2 ml peróxido de hidrógeno y 1 ml
de agua ultrapura en recipiente cerrado de PTFE
(politetrafluoroetileno) a 185° C para 14.5
minutos usando el sistema de digestión por
microondas MarXpress (CEM, EE. UU.).
Después de enfriar, se añadió 0.5 ml de patrón
interno y luego se diluyó con agua ultrapura
hasta el volumen final de 50 ml. La
determinación de Cu, Zn, Cr, As, Cd y Pb se
realizó mediante espectrometría de masas con
plasma acoplado inductivamente y equipada
con un sistema de reacción octopolo (ORS)
(Agilent 7500 cx, Agilent Technologies, USA).
Los límites de detección de Cu, Zn, Cr,
As, Cd, Pb y Hg fueron 0.003, 0.006, 0.002,
0.001, 0.001, 0.001 y 0.0004 mg.kg-1,
respectivamente. Todas las muestras fueron
analizadas por triplicado, incluyendo métodos
en blanco y estándares conocidos. La precisión
se verificó mediante análisis repetidos de
material de referencia certificado GBW08573
(NRCC, Beijing, China) para valores
certificados de Cu, Zn, Cr, As, Cd, Hg y Pb. Las
recuperaciones de las muestras de referencia y
las enriquecidas fueron del 89-110% con una
desviación relativa < 5%. Los detalles sobre el
análisis instrumental se basaron en gran medida
en métodos usados previamente (Qin et al.,
2015).
El cociente de riesgo (HQ) y el riesgo de
cáncer de por vida (CR) fueron empleados para
representar el potencial no cancerígeno y los
efectos cancerígenos de los oligoelementos
ingeridos por las personas, respectivamente
(USEPA, 2006). Si el valor del HQ es menor
que 1, no habría riesgos de toxicidad crónica
significativos debido a la ingesta de
contaminantes por el consumo de pescado. La
ingesta diaria estimada (IED) y los HQs fueron
estimados utilizando las siguientes ecuaciones:
EDI = Cfish(IR/BWa); HQ = EDI/RfDo, donde
Cfish = concentración de oligoelementos en
peces (μg.kg-1), IR = tasa de ingesta individual
estimada de pescado (g.día-1 peso húmedo),
BWa = peso corporal promedio de un adulto,
RfDo = dosis oral de referencia (μg.kg-1 día-1,
peso húmedo) (USEPA, 2013). Se calculó el
riesgo carcinogénico de As utilizando la
siguiente ecuación: CR = EDI x SF, donde SF =
factor de pendiente cancerígeno proporcionado
por EPA para As inorgánico (riesgo por μg.kg-1
día-1, peso húmedo) (USEPA, 2013).
Todas las concentraciones se presentan
en peso húmedo (w.w). Para algunas muestras,
valores elementales menores que el LOD fueron
asignados como 1/2 LOD, respectivamente,
pero excluidos de un análisis posterior si más
del 50% de las muestras fueron menores del
límite de detección (LOD) (USEPA 2006). Para
explorar las diferencias de niveles tróficos en la
bioacumulación de metales pesados, la prueba
no paramétrica ANOVA de Kruskall-Wallis fue
3
 Niveles de metales pesados en peces del río Heilongjiang y la evaluación del riesgo potencial para la
salud

utilizada ya que los datos no presentaban una RESULTADOS Y DISCUSIONES

distribución normal. El coeficiente de
correlación de Pearson (prueba de dos colas) se
empleó para explorar las relaciones lineales
entre el tamaño de los peces y las
concentraciones de metales. Muestras de bajo
número (4 C. idellus, 2 A. nobilis, 5 S. dabryi, 5
H. labeo, 2 H. maculatus y 1 A. schrenckii)
fueron excluidas del análisis de correlación
entre el tamaño de peces y la concentración de
metales. El análisis estadístico fue realizado con
el software SPSS (IBM, USA, Versión 19.0) y
el software estadístico R (R Core Team 2013).
Los niveles de metales pesados en las
diferentes especies de peces del río
Heilongjiang se representan en el cuadro 2. El
contenido de metal (w.w) se encontró en el
rango de: 0.067-1.604 mg.kg-1 para Cu, 2.021-
21.768 mg.kg-1 para Zn, < LOD -0.045 mg.kg-1
para Cr, < LOD -1.295 mg.kg-1 para As, < LOD
-0.063 mg.kg-1para Cd, < LOD 0.238 mg.kg-1
para Pb y 0.002–0.790 mg kg-1 para Hg. Las
concentraciones medias de Zn fueron los más
altos, seguidos de Cu, Hg, As, Cr, Pb y Cd.

Figura 1. Ubicación de los sitios de muestreo

Cuadro 1. Lista de especies de peces examinadas y datos biométricos (media y rango)

Nombre científico Nombre común N Longitud (mm) Peso (g) Nivel trófico

Los elementos esenciales, es decir, Cu,
Zn y Cr se detectaron en todas las especies de
peces analizadas: el mínimo y el máximo de las
concentraciones medias fueron 2.411 mg.kg-1
en C. idellus y 13.464 mg.kg-1 en L.
camtschaticum para Zn; 0.165 mg kg-1 en H.
molitrix y 1.301 mg.kg-1 en L. camtschaticum
para Cu; 0.015 mg.kg-1 en C. auratus y 0.266
mg.kg-1para L. camtschaticum para Cr. Para
metales no esenciales, se detectaron
generalmente As y Hg en todas las especies de
peces, mientras que Cd y Pb tenía una tasa de
detección considerablemente baja: el mínimo y
máximo de las concentraciones medias de As
Cuadro 2. Concentraciones de metales pesados en muestras de peces (mg.kg-1 w.w)
Especies Cu Zn
Las medias en las mismas filas con superíndices diferentes son significativamente diferentes (p<0.05)
* Rango, ND no detectable
H. Jiang et al.
fueron 0.003 mg.kg-1 en C. idellus y 0.828
mg.kg-1en L.camtschaticum, con niveles no
detectados en L. waleckii; Cd solo se detectó en
L. camtschaticum en 0,044 mg.kg-1; Pb se
encontró como : 0.018 mg,kg-1 en C. auratus,
0.017 mg.kg-1en C. ussruiensis y 0,020 mg.kg-1
en L. camtschaticum; el mínimo y máximo nivel
de Hg observados fueron 0.028 mg.kg-1 en C.
idellus y 0.550 mg.kg-1 en C. erythropterus.
Basado en los límites establecidos de las
partes comestibles de peces en China (GB 2762-
2012), los límites máximos (MLs) para Cr, As
inorgánico, Pb, Cd y metil Hg (MeHg) fueron 2
Cr As Cd Pb Hg
5
 Niveles de metales pesados en peces del río Heilongjiang y la evaluación del riesgo potencial para la
salud
mg.kg-1, 0.1 mg kg-1, 0.5 mg.kg-1, 0.5 mg.kg-1
(1.0 mg.kg-1 para peces carnívoros),
respectivamente. Asumiendo que los
contenidos de As inorgánico y metil Hg
representaron 10% del total de As y 75% del
total de Hg en los peces respectivamente,
además que 28.6% de muestras de L.
camtschaticum excedió los límites para As
inorgánico (Nakagawa et al., 1997; Qin et al.,
2015).
Las diferencias estadísticamente significativas
(p < 0.05) fueron encontradas en diferentes
especies de peces respecto a las concentraciones
de metales pesados (cuadro 2). Se ha sugerido
que las diferencias interespecíficas de las
bioacumulaciones de metales pesados están
estrechamente relacionadas con los hábitos
alimenticios y niveles tróficos de los peces
(Canli et al., 2003). Los metales pesados pueden
ser bioacumulados y biomagnificados según los
niveles tróficos de la cadena alimenticia
(Svobodová et al., 1999; Burger et al., 2001).
Sin embargo, en el presente estudio, la
bioacumulación de metales pesados no varió
significativamente entre peces carnívoros y
omnívoros, pero eran generalmente más
elevados que los de los peces herbívoros. Esto
podría ser resultado de los diferentes: tamaños
de peces, necesidades ecológicas, metabolismo,
hábitats, niveles de contaminantes, así como del
ciclo de vida de los distintos organismos (Al-
Yousuf et al., 2000; Cai et al., 2012). Por
ejemplo, los niveles más altos de Cu, Zn, Cr y
As fueron encontrados en L. camtschaticum,
esto puede atribuirse a su hábito de
alimentación parasitaria único, P. fulvidraco no
es un típico piscívoro consume también
zooplancton y pequeños peces pelágicos, tales
como E. reichertii, C. ussruiensis y L. lota que
son peces de agua fría, que migran a afluentes
en verano, donde hay escaso impacto por parte
de los humanos, luego regresan al río principal
para alimentarse y desovar. El nivel más alto de
Hg se encontró en C. erythropterus, que es un
depredador superior en una cadena alimentaria
relativamente larga. Sin embargo, con la
excepción de O. keta y L. camtschaticum,
generalmente los otros peces carnívoros
exhibieron mayores niveles de Hg que los peces
herbívoros. Peces anádromos, como O. keta y L.
camtschaticum, son conocidos por pasar años
en el océano y regresar a su río de origen para
desovar. Ellos básicamente dejan de
alimentarse durante las migraciones de
reproducción de largas distancias, por lo tanto,
se puede sugerir que los resultados reflejan los
entornos de vida principales de donde fueron
capturados los peces.
Se observaron algunas relaciones
significativas entre la concentración de metales
y el tamaño de los peces, como se muestra en el
cuadro 3. En general, en la mayoría de los casos,
los elementos esenciales mostraron una
correlación no significativa o negativa respecto
al tamaño de los peces, esto concuerda con el
patrón general de bioacumulación reportado
para peces (Al-Yousuf et al., 2000; Canli et al.,
2003; Cai et al., 2012; McKinley et al., 2012).
Para elementos no esenciales, se encontró sólo
correlación positiva entre los niveles de Hg en
C. carpio y niveles de As y Hg en L. lota. Los
peces a menudo muestran niveles crecientes de
sustancias tóxicas según el tamaño o edad, esto
parece estar relacionada con largos periodos de
exposición en los especímenes más antiguos
(Juresa et al., 2003).
Sin embargo, muchos estudios sobre la
relación entre la bioacumulación y el
crecimiento, muestran grandes variaciones, esto
puede atribuirse a los diferentes elementos
regulatorios en relación con las condiciones
ambientales en diferentes especies de peces
(Canli et al., 2003; McKinley et al., 2012;
Merciai et al., 2014; Zhu et al., 2015). Por otra
parte, en este estudio hay una fuerte correlación
entre las concentraciones de metales y la
longitud de los peces, que con los pesos de
estos, especialmente para Zn en E. reichertii y
Cr en O. keta, que solo fueron estadísticamente
significativos en la correlación con la longitud
del pez. Este resultado indica que la longitud del
pez reflejaría con mayor precisión la carga de
metales, que el peso del pez; esto se explica en
el hecho de que la longitud de los peces está más
correlacionada con la edad que con el peso de
estos (Zrncic et al., 2013; Liu et al., 2014).
La ingesta per cápita estimada de pescado
por la población en general se calculó como
32,38 g.día-1, en función a la producción de
pescado de agua dulce en las provincias de
Heilongjiang registrada en el Anuario
Estadístico de Pesca de China (CMAFB, 2014).
Se presume que los pescadores consumen 2.4
veces más peces que la población en general (Yi
 H. Jiang et al.

et al., 2011), es decir, 77.7 g.día-1 y el peso
corporal promedio estimado de un adulto fue de
60 kg. El riesgo potencial para la salud por el
consumo se estimó solo para los elementos no
esenciales. Asumiendo que los contenidos de
As inorgánico y de metil Hg representaron el
10% del total de As y 75% del total de Hg en
peces, respectivamente (Nakagawa et al., 1997;
Qin et al., 2015). Los valores HQ calculados
para la población general y los pescadores se
muestran en la figura 2. Los HQs de As, Cd, Pb
y Hg estaban muy por debajo de 1, y el total de
los valores de HQ variaron de 0.011 a 0.226 y
0.027 a 0.543 para población general y
pescadores, respectivamente; indicando que los
elementos contaminantes no esenciales no
plantean o representan un riesgo no canceroso
para los humanos a través del consumo de 18
Tabla 3. Coeficientes de correlación entre concentración de metales pesados y talla de peces
especies de peces. Se resalta que el valor más
alto de HQ se observó en C. erythropterus, y Hg
fue el contribuyente de riesgo dominante
(variaciones de 68.9% a 99.9%) en todas las
especies de peces, excepto L. camtschaticum
(26.4%). Con respecto al efecto carcinogénico
de As, un nivel de riesgo generalmente
aceptado, 10-6 a 10-4 fue adoptado (Qin et al.,
2015). Los valores de CR variaron entre 1.619
x 10-7 a 6.702 x 10-5 , y 3.885 x 10-7 a 1.608 x
10-4 para la población general y pescadores,
respectivamente.
El valor más alto de TR encontrado en L.
camtschaticum fue de 1.608x10-4, que está más
allá del umbral de seguridad, lo que indica que
la ingestión o consumo de L. camtschaticum
todos los días durante mucho tiempo podría ser
perjudicial para grandes consumidores como los

* Correlación es significante al nivel de 0.05

** Correlación es significante al nivel de 0.01

Figura 2. Ratios de riesgo de los elementos no esenciales para los efectos no-cancerígenos en la
población general y los pescadores a través del consumo de pescado a) valores de HQ para la
población general; b) valores de HQ para pescadores

7
 Niveles de metales pesados en peces del río Heilongjiang y la evaluación del riesgo potencial para la
salud
pescadores. Sin embargo, teniendo en cuenta
los hábitos migratorios de los peces, que hace
que las grandes pescas solo ocurran durante el
período de desove (generalmente de enero a
febrero), causa que no se propicie un consumo
regular por parte de los residentes locales. Por
lo tanto, se puede concluir que un elemento no
esencial no constituiría peligros para la salud de
la población local a través del pescado del
consumo.
El presente trabajo investigó las
características de bioacumulación de 7 metales
pesados en 18 especies de peces del río
Heilongjiang, y evaluó el potencial riesgo en la
salud de los residentes locales, asociado al
consumo de pescado. En general, se encontró
que las cantidades presentes de todos los
metales analizados eran inferiores a los límites
permisibles, excepto As, que se presentó en el
28.6% de las muestras de L. camtschaticum
excediendo los MLs. Las concentraciones de
metales en los músculos de los peces siguieron
la siguiente secuencia decreciente: Zn > Cu >
Hg > Cr > As > Cd ≈ Pb, mientras que, Cd y Pb
fueron apenas detectables en las especies de
peces analizadas. La evaluación del riesgo para
la salud indicó que los valores HQ de los
metales individuales estaban muy por debajo de
1. En conclusión, consideramos que los peces
del río Heilongjiang tienen altos niveles de
seguridad comestible en cuanto a elementos
contaminantes no esenciales, lo que puede
atribuirse a los niveles de contaminación
relativamente más bajos
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen el apoyo
financiero proporcionado por el Fondo Especial
para la Investigación Agrocientífica en el
interés Público (No. 201503108).
LITERATURA CITADA
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