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FISIOLOGÍA ECOLÓGICA DE MAMÍFEROS: COMPROMISOS Y

RESTRICCIONES EN EL USO DE LA ENERGÍA

Article · January 2007

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 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica

PRUEBA DE GALERA

FISIOLOGÍA ECOLÓGICA DE
MAMÍFEROS: COMPROMISOS Y
RESTRICCIONES EN EL USO DE LA
ENERGÍA
Francisco Bozinovic & Mauricio Canals

Más allá de los nombres que se adopte para definir esta disciplina, al trabajar en ecología fisio-
lógica se tendrá como objetivo principal: el análisis de los mecanismos fisiológicos de relevancia
ecológica y evolutiva, determinar cómo la variación en la fisiología afecta y es afectada por la
distribución y abundancia de los animales en el espacio y el tiempo, y el estudio de los patrones y
procesos por los cuales la variabilidad fisiológica se origina y/o persiste. Otro de los objetivos será
determinar: cómo algunas especies animales pueden explotar ambientes extremos (desiertos ex-
tremos, grandes alturas), y como las restricciones fisiológicas se reflejan en una adecuación bioló-
gica diferencial, límites o bordes de distribución de poblaciones y especies (véase Feder et al.
1987).
La fisiología ecológica es un área de investigación relativamente nueva que ha emergido como
el producto de dos disciplinas biológicas con diferentes trayectorias e historias de desarrollo: la
fisiología, o el estudio de la función desde la escala molecular a la escala individual y la ecología, o
el estudio de la distribución y abundancia e interacciones entre distintos tipos de organismos y de
éstos con su ambiente físico. Entonces, parece claro que la fisiología ecológica tiene como fin
explicar la diversidad fisiológica de los organismos, sus respuestas a los ambientes bióticos y abióticos
que ocupan, así como las restricciones ecológicas y evolutivas que operan sobre ellos. La fisiología
ecológica para sus estudios utiliza aproximaciones teóricas y empíricas, así como modelos de
optimización, principios de economía, y teorías de la biología evolutiva.

A continuación se definirán algunos concep- característica que afecta la adecuación bioló-

tos básicos que serán utilizados a lo largo del
capítulo, ellos son:
- Característica: cualquier propiedad cuantitati-
va de un organismo vivo.
- Adecuación biológica o Darwiniana: contribu-
ción de un individuo al conjunto de genes de
la generación siguiente. Esta contribución re-
presentará la adecuación biológica o
Darwiniana del individuo medida como éxito
reproductivo y/o sobrevivencia.
- Compromiso: efecto de una estrategia con con-
secuencias para un componente del fenotipo
y que podría tener consecuencias positivas o
negativas en otro componente del fenotipo. Ta-
les consecuencias determinarán un compro-
miso. Por ejemplo, si existen limitaciones fi-
siológicas, las variaciones en el valor de una
gica podría tener consecuencias sobre el va-
lor de otra característica.
- Plasticidad fenotípica: A partir de un mismo
genotipo, será un cambio en la expresión de
una o más características en función del am-
biente físico y biótico.
- Restricciones: Se usará este concepto en el
sentido de limitación. Es decir, ningún orga-
nismo puede hacer de todo pues esta limitado
por sus genes, su historia, sus características
biofísicas y mecánicas, su fisiología y conduc-
ta, estilo de vida y por el ambiente. En este
sentido existirán restricciones internas (histó-
ricas) y externas (ecológicas). Dentro de es-
tas restricciones existirán compromisos y plas-
ticidad que dictarán el conjunto posible de ca-
racterísticas.

267
 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica
- Optimización: Será la maximización de la dife-
rencia entre una determinada variable de sali-
da y una variable de entrada conocida. En este
sentido, un óptimo en una condición puede no
ser el mismo en otra. Habitualmente se consi-
dera la optimización como el proceso de
maximización del beneficio o la minimización
de los costos o la mejor solución de compro-
miso entre éstas dos (Alexander 1995).
- Factor de seguridad: Un factor de seguridad
se define como la razón entre la resistencia
máxima de una estructura y el esfuerzo máxi-
mo esperable (Alexander 1995). Este concep-
to se puede extender a las capacidades máxi-
mas. En general la existencia de factores de
seguridad en los organismos vivos implica una
inversión en estructura, es decir un uso no eco-
nómico de la masa.
En este capítulo, hemos seleccionado como
objeto de estudio a aquellos individuos, pobla-
ciones o especies de mamíferos endémicos que
mejor ejemplifiquen y revelen los principios ge-
nerales de la ecología fisiológica.
Integrando energética, fisiología y ecología
Como marco de trabajo, se postula que el
balance entre la adquisición y el gasto de
energía es crítico para la sobrevivencia y el éxito
reproductivo de los organismos. Este balance
depende de la interacción entre ingesta de
energía/materia, procesamiento digestivo,
asignación y gasto metabólico (Karasov 1986).
En un modelo fenotípico de un organismo
termodinámicamente abierto, se ha postulado
que el forrajeo y la digestión (entrada de energía)
operan en serie y los gastos de energía en
mantención, actividad y producción, en paralelo
(Weiner 1992).
Teóricamente, la combinación de eventos
organísmicos, incluyendo características
estructurales (e.g., peso de órganos), los
componentes conductuales, fisiológicos y
bioquímicos del forrajeo y digestión, y la
eficiencia termodinámica de uso y
transformación productiva de energía/materia,
están bajo presión selectiva. Un ejemplo es la
interacción depredador-presa pues, en ambos
casos el éxito futuro de los miembros que
interactúan depende de tasas (velocidades) y
rendimientos, los que en definitiva se traducen
en unidades de potencia (energía). De igual
268
modo, por ejemplo en mamíferos, la
sobrevivencia al frío depende de la capacidad
termogénica de un individuo, mientras que el
número y calidad de camada depende de la tasa
de producción de energía en la leche exportada
por la hembra. Entonces, la selección natural
solo favorecería aquellas estrategias de vida que
garanticen que los gastos de energía se
encuentren balanceados con las entradas de
energía asimiladas a partir del alimento. Un
paisaje adaptativo que incluye mecanismos y
procesos de transformaciones de materia y
energía específicos bajo las condiciones de
hábitat biótico y abiótico particulares, sería el
resultado de tales presiones selectivas
(MacMillen & Hinds 1992, Bozinovic et al. 1995).
Podría esperarse entonces, en términos
energéticos que los organismos que maximizen
la diferencia entre la entrada de energía y los
costos de funcionamiento fueran favorecidos
por la selección, ya que una mínima pérdida de
energía favorecería la asignación de ésta a
funciones de supervivencia y reproducción. Vista
de este modo se podría entender el proceso
adaptativo como la ruta de optimización en el
uso de la energía sujeta a las restricciones
impuestas por el medio, sean estas dadas por
el modo de vida, una restricción del espacio u
otra condición.
Existen evidencias de optimización en
sistemas tan diferentes como: i) tamaños
óptimos del huevo de las aves, con mínima
masa y máxima conductancia de oxígeno
(Alexander 1974, 1995) ii) el ajuste de la
contracción muscular de peces y anfibios a un
nivel que optimiza la tensión ejercida (Rome
1998), iii) el ajuste de las contracciones
musculares cíclicas en peces a un mínimo costo
y máxima eficiencia (Rome 1998), iv) el ajuste
del tamaño de las cámaras gástrica y cecal en
rumiantes y equinos con una máxima absorción
de energía (Alexander 1992,1993, 1995), v) el
ajuste de las redes vasculares, minimizando la
masa y la energía para transportar sangre (Zamir
1976, 1986, Zamir & Bigelow 1984) y vi) el
almacenamiento óptimo de energía elástica en
el sistema músculo-tendón (plantaris) de los
equinos (Biewiener 1990, 1998), vii) en la masa
de húmeros y fémures de carnívoros y
artiodáctilos (Alexander 1995) y viii) el sistema
respiratorio (Weibel & Gomez 1962, Weibel et
al. 1991,1992, Canals et al 2005). Sin embargo,
 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica
la predicción de optimización de órganos y
sistemas presenta algunas objeciones y
contraejemplos (ver Garland & Huey 1987 y
Garland 1998), entre otras razones porque: i)
los organismos no son diseñados, ii) el ambiente
es siempre cambiante lo que no daría tiempo
para la selección de sistemas óptimos e iii) los
organismos se encuentran adaptados a tareas
específicas y sometidos a situaciones
accidentales o improbables que no pueden ser
eludidas, obligando a soluciones de
“compromiso” o a un diseño no económico.
Alexander (1981) mostró que la existencia
de los factores de seguridad cuestiona la
economía de recursos pero son consistentes
con la optimización si se incorpora formalmente
el rol de la selección. La hipótesis de Alexander
propone que el rol de la selección consiste en
ajustar el valor de un factor de seguridad (s) a
un valor que minimice los costos impuestos por
el gasto energético en producir dicho factor
(U(s)) y el costo en adecuación biológica
impuesto por la posibilidad de falla de la
estructura (P(s)F). El modelo de Alexander
predice adecuadamente los factores de
seguridad de los huesos de vivérridos y gibones
y de las astas de los ciervos (Alexander 1995).
Una hipótesis que considera la optimización
es la simorfosis, que en su aspecto esencial
señala que si el apareamiento estructura-función
es acoplado a la estricta economía de energía
y materiales el resultado sería un diseño de
órganos optimizados para la función que
realizan (Weibel et al. 1991, 1992). Así la
simorfosis se considera un estado de diseño
estructural adecuado a las demandas
funcionales, resultante de morfogénesis
regulada (Taylor & Weibel 1981). Predice que:
i) el diseño de un organismo se encuentra
optimizado, ii) si el diseño es óptimo en el sentido
de no ocupar más estructura que la necesaria
para satisfacer su función (economía de
materiales), entonces la estructura es el factor
clave en determinar las capacidades máximas
de los órganos, y los ajustes en éstas necesitan
de procesos morfogenéticos, iii) en cada paso
intermedio de la función global de un órgano
debe operar la premisa anterior, lo que
determina que cada paso debe contribuir a la
limitación de la función global, o, de otra manera
en ningún paso debe existir más estructura que
la necesaria para su función (Jones 1998,
269
Weibel 1998). Sin embargo, la simorfosis no es
sinónimo de optimización, sino que la incluye
en parte. La simorfosis se debe considerar como
una hipótesis de diseño económico (ver
Bacigalupe & Bozinovic 2002) que incorpora dos
aspectos que no necesariamente tienen que
estar relacionados: i) optimización, e ii)
economía de materiales. Algunos estudios en
cierta medida han apoyado la hipótesis de la
simorfosis. Incluyendo gran variedad de
especies, Weibel et al. (1992) encontraron que
el volumen mitocondrial, el gasto cardiaco
máximo y el volumen capilar varían
alométricamente con la masa corporal pero con
el mismo exponente que el flujo máximo de
oxígeno (VO 2 max) de tal manera que la
mitocondria tiene la misma tasa de fosforilación
oxidativa en todos los mamíferos y lo mismo
ocurre con el volumen capilar y el gasto
cardíaco, lo que es un apoyo a la simorfosis
(Weibel et al. 1991, 1992). Sin embargo los
mismos autores encontraron que la capacidad
de difusión pulmonar estaba sólo parcialmente
ajustada a VO 2 max, y entonces algunas
especies tienen un exceso de capacidad de
difusión. Esto sugiere que la simorfosis no es
un principio general para el sistema respiratorio
de todos los mamíferos. De esta manera
parecen haber tantos hechos en apoyo como
en oposición a la hipótesis de la simorfosis
(Bacigalupe & Bozinovic 2002).
Si bien las relaciones entre selección natural,
conducta, rendimiento, fisiología, morfología y
bioquímica son multidireccionales, en forma
operativa postulamos que, dado que la selección
natural actúa sobre el rendimiento y la conducta
de los organismos; y los atributos morfológicos,
bioquímicos y fisiológicos determinan y
restringen el rendimiento organísmico y el
repertorio conductual de un animal; es posible
integrar estudios fisiológicos a nivel organísmico
con aproximaciones formales a la conducta de
los mismos. Conociendo que las respuestas
fisiológicas de los animales pueden ir desde las
inmediatas (en exposiciones agudas) a las de
aclimatación/aclimatización (durante exposicio-
nes crónicas desde semanas a meses) pasando
por los cambios ontogenéticos (desarrollo),
hasta las respuestas de generaciones
(adaptación evolutiva); en este capítulo
analizaremos y discutiremos, como un ejemplo
de estudio en ecología fisiológica, los
 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica
mecanismos de regulación entre uso y gasto de
energía, condiciones de habitat y variabilidad
fisiológica en el tiempo y espacio.
REGULACION DEL BALANCE DE
ENERGIA:¿DONDE ESTAN LOS LIMITES?,
¿CUALES SON LOS MECANISMOS?
Se ha hipotetizado que el balance de energía
de los organismos puede estar limitado
periféricamente (por la capacidad de los órga-
nos de gastar energía) o centralmente (por la
capacidad de asimilación de energía). Esta pri-
mera hipótesis ha sido apoyada por numerosos
estudios que demuestran que los mamíferos
usan reservas energéticas cuando las deman-
das son altas (e.g., lactación, frío) a pesar de
existir alimento en exceso. Hasta la fecha, los
estudios publicados muestran que las tasas
máximas de metabolismo de tiempo corto son
mayores que los balances de energía manteni-
dos en tiempo mayor (Bacigalupe & Bozinovic
2002). Por otra parte, la hipótesis de limitación
central sostiene que el balance energético de
largo tiempo puede alcanzar el mismo máximo
independientemente de la función metabólica de
gasto que esté operando.
En consecuencia y siguiendo el esquema
presentado en la Fig. 3-22, el balance de ener-
gía de los organismos puede modelarse desde
dos perspectivas (Ricklefs 1996): 1.- Por una
parte, la energía disponible para los individuos
podría estar limitada por la disponibilidad de
recursos (= alimento) en el ambiente y por res-
tricciones sobre el forrajeo, digestión, asimila-
ción y producción de sustratos energéticos. En
esta situación, el organismo se enfrenta con el
problema de asignación de energía limitante.
Consecuentemente, la eficiencia la obtención y
digestión de los recursos (= energía) podría ejer-
cer un fuerte impacto sobre los procesos aso-
ciados a la adecuación biológica (e.g., repro-
ducción). 2.- Por otra parte, la asignación de
energía podría estar fijada por el presupuesto
diario de actividad y requerimientos metabólicos
del organismo, en este caso, el individuo po-
dría ajustar sus demandas dentro de las restric-
ciones impuestas por la disponibilidad y/o cali-
dad del alimento.
Contrariamente a la visión clásica manejada
en la literatura, se piensa que este modelo ope-
270
ra en ambos sentidos y en forma
intercompatible, pues todas las actividades
crean demandas energéticas, y todos los pa-
sos de la cadena imponen costos dados por
problemas de oferta y demanda energética. En
un modelo de fenotipo termodinámicamente
abierto, el forrajeo y la digestión operan en se-
rie. Así, durante la adquisición de la energía
cuando el alimento es pobre y/o escaso, y ade-
más cuando los gastos metabólicos de salida
son altos, los animales podrían sufrir
desbalances energéticos. En consecuencia, las
restricciones que operan en la regulación del
balance energético incluirían limitaciones en la
adquisición de la energía (e.g., conducta de
forrajeo, absorción de nutrientes) y límites en
los gastos (e.g., producción de calor, crecimiento
de tejidos).
FIGURA 1. MODELO DE REGULACIÓN DEL PRE-
SUPUESTO ENERGÉTICO. MODIFICADO DE
RICKLEFS (1996).
El problema de regulación del balance de
energía por oferta o demanda es actualmente
central en ecología fisiológica. Las variaciones
en el gasto de energía basal a nivel
interespecífico es un reflejo de la maquinaria
metabólica necesaria para generar altas tasas
metabólicas durante períodos que demandan
altos costos. Dado que el alimento es ingerido,
digerido, absorbido y transportado al hígado y
a otros órganos, para después, ser metabolizado
y sus productos de desecho, excretados por los
riñones, entonces, el nivel de gasto de energía
representaría los costos de mantención de los
órganos metabólicamente activos responsables
de transportar, metabolizar y excretar los
sustratos energéticos. Así, el hígado (envuelto
en la mantención de un alto metabolismo); el
 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica
corazón (encargado de transportar energía); el
riñón (encargado de eliminar productos de de-
secho); y el intestino (encargado de asimilar
energía), sufrirían modificaciones frente a cam-
bios en la oferta y/o demanda energética de un
individuo. Basados en los conceptos
esquematizados anteriormente se revisará y
ejemplificará a continuación dos de las vías de
transformaciones de energía: la ecología fisio-
lógica de la obtención de energía (forrajeo y di-
gestión), y la ecología fisiológica de los gastos
de energía y termorregulación en mamíferos con
énfasis en especies endémicas de Chile.
OBTENCION DE ENERGÍA:
LAS ESTRATEGIAS DE FORRAJEO
La optimización del comportamiento de
alimentación (obtención de energía) de los
mamiferos se puede conseguir a través de dos
estrategias posibles: 1) maximizando los
retornos energéticos por unidad de tiempo en
el proceso de alimentación, estrategia que ha
sido denominada como de «maximización de la
energía», y 2) minimizando el tiempo empleado
en la obtención de una determinada unidad de
energía, estrategia conocida como de
«minimización del tiempo». A partir de ambas
premisas se han elaborado todas las hipótesis
que conforman el marco conceptual de la teoría
de forrajeo (Stephens & Krebs 1986).
Selección de alimento
Dado que no todas los itemes tróficos otorgan
los mismos beneficios energéticos para un
consumidor, algunos tipos de presas retribuyen
un valor energético muy bajo en comparación
con el tiempo ocupado en su captura y consumo
(Stephens & Krebs 1986).
La tasa neta de retorno energético que ob-
tiene un consumidor con un determinado ítem
alimentario estará dada por la relación entre la
energía obtenida (E), y el tiempo empleado en
consumirlo (T). Por otra parte, los costos de
búsqueda y manipulación determinan en parte
el tipo de alimento seleccionado y el tiempo asig-
nado a la selección de tal alimento. En efecto y
de acuerdo al modelo clásico de dieta óptima,
si se supone que un animal esta consumiendo
los mejores itemes tróficos que encuentra cada
T0 segundos, los que le entregan E1 unidades
271
de energía las que son manipuladas durante T1
segundos, entonces la tasa de obtención de
energía será (R):
R= E / T +T
1 0 1
Si otros itemes tróficos entregan E2 unidades
de energía y son procesados durante T2 segun-
dos, entonces serán consumidos si:
E E
__2 > 1
_______
T T +T
2 0 1
Para el caso particular cuando los tipos de pre-
sas entre las cuales un depredador debe selec-
cionar corresponden a una misma especie, el
tamaño corporal de éstas pasa a ser el factor
clave que determina la selección. Consecuen-
temente, la ganancia (consumo/tiempo de ma-
nipulación) corresponde a una función del ta-
maño corporal de la presa Por otra parte, las
presas más grandes (o más pequeñas) están
más capacitadas para escapar o resistir los ata-
ques de determinados depredadores, con lo cual
hace decrecer su valor de presa promedio. Con-
secuentemente, la máxima ganancia estará
dada para un tamaño particular de presa, es
decir el tamaño óptimo.
Respecto de la selección de dieta por herbí-
voros, muchos estudios han explorado el efec-
to individual de las defensas químicas de las
plantas sobre las preferencias dietarias de
micromamíferos. Sin embargo, poca atención
se ha puesto en el estudio del efecto combina-
do de polisacáridos complejos (e.g., celulosa) y
metabolitos secundarios (taninos) de las plan-
tas sobre la conducta de alimentación. Bozinovic
(1997) estudió el efecto de dietas con diferen-
tes concentraciones celulosa y el tanino
hidrolizable (ácido tánico) sobre la preferencia
de alimentación en dos especies de roedores
simpátridos que habitan en el matorral medite-
rráneo de Chile central, el roedor caviomorfo
herbívoro Octodon degus (especialista), y el
roedor Sigmodontino Phyllotis darwini
(generalista). Estas especies difieren en su ni-
cho trófico, y probablemente en características
conductuales y fisiológicas en el uso de defen-
sas vegetales. Este autor encontró que en prue-
bas de preferencias con dietas isocalóricas,
ambas especies prefieren itemes dietarios con
 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica
baja fibra y tanino, concluyendo que las carac-
terísticas dietarias no-energéticas influyen so-
bre las estrategias de alimentación, y que las
especies especialistas y generalistas se com-
portan de la misma forma. Propuso que los es-
tudios orientados a la ecología del forrajeo de
defensas químicas de plantas debiesen centrar-
se en forma más explícita en el rol de los efec-
tos interactivos de los compuestos defensivos
de las plantas más que en el estudio de facto-
res aislados.
Restricciones fisiológicas y ecológicas del
forrajeo
Una aproximación metodológica diferente para
el análisis de la optimización de dieta, aunque
basado en las hipótesis de maximización de la
energía utilizada en los primeros modelos, fue
la propuesta por Belovsky 1978 en Manning &
Dawkins 1992) quien a través de la técnica de
programación lineal incorporó un serie de
restricciones, tanto fisiológicas como
estructurales, para desarrollar modelos que
permitían caracterizar la selección de dietas en
mamíferos herbívoros (alces). Los supuestos
básicos que subyacen a la utilización de
programación lineal en el análisis de la dieta de
herbívoros han sido explicitados en cuatro
puntos por Belovsky: 1) el animal es capaz de
discriminar entre distintos alimentos sobre la
base de su contenido nutricional, 2) el animal
posee un completo conocimiento de la
abundancia y distribución de los distintos tipos
de alimentos en el ambiente, 3) alimentos no
equivalentes pueden ser linealmente sustituidos
por el consumidor y 4) el animal es capaz de
buscar los distintos tipos de alimentos tanto de
manera simultánea (alimentos aleatoria e
independientemente distribuidos) como no
simultánea (alimentos distribuidos en parches).
Por otra parte, como se notará por simple
inspección de las ecuaciones anteriores, ellas
no consideran las restricciones de diseño de los
organismos sobre la selección de dieta. La
cuantificación y predicción de otras caracterís-
ticas de los organismos (e.g., fisiológicas) y sus
consecuencias sobre la conducta de selección
de alimento y tiempo de actividad bajo diferen-
tes condiciones biofísicas y conductuales aso-
ciadas a la búsqueda y manipulación de los re-
cursos tróficos, podrían permitir la integración
272
de los efectos ambientales proximales sobre la
fisiología energética de los organismos con los
aspectos conductuales de forrajeo y asignación
de tiempo (véase más adelante en este mismo
capítulo). Un modelo más general de energéti-
ca del forrajeo debiese incluir al menos las si-
guientes variables (Maurer 1996):
E ET - EF - EP - E1
=
T TS + TH + TP + T1
donde, ET = Energía asimilable total obtenida
durante el forrajeo, EF = Energía gastada en
búsqueda y manipulación del alimento, EP =
Energía gastada en el procesamiento fisiológi-
co (digestivo) del alimento, EI = Energía gasta-
da en termorregulación, TS = Tiempo gastado
en la búsqueda del alimento, TH = Tiempo gas-
tado en la manipulación del alimento, TP = Tiem-
po gastado en el procesamiento fisiológico (di-
gestivo) del alimento, TI = Tiempo gastado en
termorregulación. Cada uno de los términos de
la ecuación anterior podría tener un impacto sig-
nificativo sobre el modo en que un consumidor
forrajea y eventualmente afectar los tipos de
respuestas y adaptaciones desarrolladas por las
especies en tiempo evolutivo.
Basados en un estudio de selección de die-
ta en el roedor diurno herbívoro Octodon degus
(degu) en Chile central, Torres-Contreras &
Bozinovic (1997) y Bozinovic & Vásquez (1999)
plantean que, dado que la selección de dieta
depende del contexto ecológico en el cual la
conducta de forrajeo ocurre, y debido a que la
calidad de dieta influye las preferencias
conductuales y la digestión y además, el riesgo
fisiológico de temorregulación restringe la con-
ducta de forrajeo, tanto la calidad de dieta como
la fisiología de los animales debiesen ser consi-
deradas en los estudios de forrajeo (véase a
continuación). En consecuencia, cuando los in-
dividuos están sujetos a cambios ambientales,
junto a sus propias restricciones fisiológicas,
ellos debiesen responder conductualmente a di-
chas restricciones ambientales minimizando el
tiempo de forrajeo, aumentando la cantidad de
energía y nutrientes ganados un tiempo fijo, o
ambos. Estos autores señalan que O. degus
responde a las variaciones en calidad de dieta
en forma lábil, siendo minimizadores de tiempo
 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica
al seleccionar y digerir los mejores itemes
tróficos posibles, pero evadiendo los riesgos fi-
siológicos de termorregulación durante el vera-
no. Durante el invierno sin embargo, ellos redu-
cirían los costos de termorregulación y selec-
cionarían las mejores categoría tróficas, siendo
minimizadores de tiempo y maximizadores de
energía a la vez (véase además, Kenagy et al.
2002 a,b, Bozinovic et al. 2004)
En efecto, Kenagy y colaboradores presen-
taron un análisis de la flexibilidad conductual en
la actividad diaria del degu en respuesta a la
heterogeneidad del ambiente temporal (diario,
estacional), espacial y térmica. Junto con las
condiciones térmicas, cuantificaron la conducta
de actividad y forrajeo en una población que vive
en un hábitat abierto en el matorral árido y
estacional de Chile central. La actividad de ve-
rano fue bimodal, la actividad de otoño y prima-
vera también fueron bimodales pero con una
mayor proporción de actividad bajo radiación
solar directa y con un período de inactividad
menor entre los dos eventos principales. La
actividad de invierno fue unimodal y toda bajo
radiación solar directa. En verano, otoño y pri-
mavera la actividad estuvo sesgada cuando el
índice de temperatura operativa bajó de 40 °C.
La flexibilidad en el tiempo de la actividad su-
perficial le permite a los degus en particular, y a
los pequeños mamíferos en general, mantener
su homeostasis térmica y balance de energía
anual. Los micromamíferos cambian sus perío-
dos de inicio y fin así como el número de even-
tos de actividad (unimodal o bimodal) durante
el año. Permanecen activos en la superficie bajo
un rango mucho más estrecho de condiciones
térmicas que las que ocurren durante el largo
del día y año.
OBTENCIÓN DE ENERGÍA: ECOLOGÍA
NUTRICIONAL Y ESTRATEGIAS DE
DIGESTIÓN
Se ha indicado anteriormente que todos los ani-
males deben alimentarse para obtener los
nutrientes y energía necesarios para su
sobrevivencia, crecimiento y reproducción. Así,
no es exagerado afirmar que lo que come un
animal, define su biología. Los hábitos dietarios
están asociados con características
conductuales, fisiológicas y morfológicas espe-
cíficas, con características de historia de vida,
273
e incluso con la sicobiología de los animales.
En consecuencia, no es sorprendente que el
estudio de la conducta de alimentación y la die-
ta animal sea un aspecto central en ecología
evolutiva (Stephens & Krebs 1986, Bozinovic
& Martínez del Río 1996).
La teoría de forrajeo ha sido muy fecun-
da en la creación de modelos matemáticos y en
la cantidad de investigación que ella ha gene-
rado en el ámbito de la ecología (véase sección
anterior). No obstante, y como ya fue sugerido,
desde sus inicios, la teoría de forrajeo ha
enfatizado los determinantes pre-ingestionales
de beneficio (e.g., abundancia de alimento, tiem-
po de manipulación) y parcialmente ignorado
los mecanismos fisiológicos post-ingestionales
asociados a la digestión y absorción de los ali-
mentos ingeridos. Tradicionalmente se ha con-
siderado que la conducta de selección de ali-
mento está fundamentalmente restringida por
su abundancia y disponibilidad. Es menos ob-
vio, sin embargo, que las capacidades de di-
gestión ejerzan restricciones importantes sobre
la conducta de selección de alimento. La selec-
ción del alimento se modela generalmente como
un problema de adquisición, pero es además
un problema de utilización, manejo y digestión
de los itemes tróficos y de los nutrientes conte-
nidos en el alimento. En una interacción trófica,
un animal no obtiene beneficios hasta que di-
giere y absorbe el alimento consumido o captu-
rado. Más aún, el tiempo requerido en la diges-
tión, es muchas veces mayor que el tiempo gas-
tado en la captura e ingestión del alimento.
En consecuencia y de acuerdo con Penry &
Jumars (1986) los procesos de selección de ali-
mento (estudiados por la etología) y los meca-
nismos de digestión (estudiados por la fisiolo-
gía), reflejados en patrones ecológicos de
interacciones tróficas, están tan fuertemente li-
gados que uno no puede ser cabalmente com-
prendido y modelado sin referencia al otro. Los
tópicos tratados en este capítulo se enmarcan
dentro de estos aspectos ecológicos y evoluti-
vos planteados por la teoría de digestión.
Modelos de Digestión
El estudio de los procesos digestivos tiene el
potencial de entregar un puente mecanicista
entre los procesos fisiológicos que ocurren en
el tracto digestivo y la ecología conductual del
forrajeo (Karasov & Diamond 1988). El diseño y
 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica
plasticidad del tracto digestivo podría determinar
la diversidad dietaria y la amplitud del nicho
trófico y las tasas de digestión podrían influir
sobre las tasas de alimentación, los
presupuestos de tiempo de los animales en la
naturaleza, y finalmente sobre las tasas a las
cuales los animales adquieren energía y
nutrientes esenciales. Además, dado que los
procesos de digestión pueden fijar los límites
de ingesta de energía metabolizable, éstos
podrían a la vez determinar las tasas de
crecimiento y reproducción. Debido a que el
tracto digestivo muestra una gran flexibilidad
dentro y entre los individuos, el estudio de los
mecanismos de digestión aparece como de alta
relevancia para entender la conducta de forrajeo
y plasticidad fenótipica, ambos, aspectos
centrales en ecología evolutiva.
La teoría de digestión de una manera análo-
ga a la teoría de forrajeo óptimo, predice que la
estrategia digestiva que maximice la adecua-
ción biológica será favorecida (Sibly & Calow
1986). Es decir, la teoría predice que los orga-
nismos debiesen maximizar la tasa neta de ener-
gía y nutrientes procesada una vez que el ali-
mento ha sido ingerido. En general, las restric-
ciones digestivas caen dentro de dos catego-
rías: 1) Limitaciones en las capacidades de de-
gradar o absorber componentes importantes de
los alimentos (restricciones de reacción o ab-
sorción), y 2) Limitaciones en la capacidad de
procesar suficiente cantidad de alimento para
obtenerlos requerimientos tanto de energía
como de nutrientes.
De la aplicabilidad de este marco se despren-
den diversas predicciones tales como: 1.- El
tiempo de digestión podría variar entre distintos
tipos de alimento, este tiempo sería dependien-
te de la calidad del alimento, 2.- Si la capaci-
dad del tracto digestivo es limitada, la estrate-
gia óptima seria maximizar la tasa de digestión
a través de seleccionar sólo ítemes alimentarios
de alta calidad y 3.- A un nivel de ingesta dado
un animal podría maximizar la retención de ali-
mento y de esta manera maximizar la tasa de
obtención de energía y nutrientes.
La modelación de las restricciones que ope-
ran en la tasa de reacción digestiva en el último
tiempo, se basa fuertemente en el uso de teoría
de reactores químicos (Penry & Jumars 1986).
Cáceres & Bozinovic (1994), Bozinovic (1995)
utilizando teoría de reactores, analizaron el uso
274
de alimentos con diferente contenidos de celu-
losa en el roedor herbívoro O. degus en Chile
central. Estos autores demostraron que cuan-
do los animales ingieren alimentos con bajo
contenido de fibra, el sistema digestivo funcio-
na como reactores CSTR-PFR en serie, y cuan-
do se alimenta con dietas ricas en fibra como
dos reactores CSTR-CSTR también en serie.
Así, en este último caso, el primer CSTR (estó-
mago) lo explican como un reactor donde ocu-
rre lísis ácida y el segundo (ciego) donde la
digesta se mezcla permitiendo la mantención y
la acción digestiva de microorganismos sobre
los polisacáridos complejos.
Uso de alimento pobre, plasticidad digesti-
va y energética: rompiendo restricciones
Teóricamente, para que los mamíferos usen ali-
mento pobre como las plantas ricas en fibra,
deberían poseer un tamaño corporal mayor que
15 Kg (Gross et al. 1985). Esta situación se con-
trapone claramente a los patrones observados
en la naturaleza. Como se analizó en las sec-
ciones anteriores, una estrategia alternativa en
el uso de dietas altamente fibrosas, sería
maximizar la tasa de ingestión logrando así la
digestión de los compuestos solubles. No obs-
tante, la capacidad máxima del tracto digestivo
representa el límite teórico en la adquisición de
energía de dietas fibrosas y con compuestos
defensivos a la herbivoría. Luego, y bajo el su-
puesto de maximización en la tasa neta de ener-
gía asimilada, se puede predecir que los ani-
males endotermos que se alimenten de plantas
presentarán: tiempos de retención cortos y, baja
eficiencia digestiva. Ejemplos de plasticidad en
la estructura y función digestiva en endotermos
se han documentado en Abrothrix andinus (roe-
dor cricétido que habita los Andes de Chile cen-
tral). Los individuos de A. Andinus muestran
cambios estacionales en sus preferencias
tróficas, un aumento en el tamaño, masa y la
capacidad de los organos del tracto digestivo
un aumento en el tiempo de retención del ali-
mento y un elevado transporte activo de
nutrientes por el intestino delgado (Bozinovic et
al. 1988, 1990, Bozinovic & Iturri 1991, Bozinovic
1993) durante los meses de invierno. Esta plas-
ticidad estructural y funcional puede ser inter-
pretada como respuestas digestivas a los altos
costos metabólicos durante el invierno y al au-
mento en la ingesta de alimento pobre. De esta
 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica
forma, se favorecería el retorno energético. En
la misma línea Sabat & Bozinovic (2000); Naya
et al. (2005) estudiaron las respuestas digesti-
vas dinámicas en el lauchón orejudo (Phyllotis
darwini) en Chile central frente a cambios
dietarios y en demandas energéticas, demos-
traron el papel de la plasticidad digestiva sobre
la homeostasis fisiológica y la sobrevivencia.
Entonces y como ya se mencionó, un aumento
en volumen y largo de las cámaras digestivas
han sido documentados para una serie de
vertebrados en respuesta a altos requerimien-
tos energéticos (e.g., frío, reproducción) y baja
calidad de dieta, i.e., dilución calórica y
nutricional del alimento.
Veloso & Bozinovic (1993) estudiaron expe-
rimentalmente el efecto de las restricciones
dietarias (calidad de dieta) sobre el metabolis-
mo energético en un roedor herbívoro de pe-
queño tamaño (degu) en Chile central. Como
predice la teoría de digestión, los individuos
mantenidos con dieta de baja calidad mostra-
ron una disminución significativa en la tasa
metabólica, digestibilidad y tiempo de retención,
y un aumento en la tasa de ingestión y egestión
en comparación a los individuos mantenidos con
dieta de alta calidad. Sin embargo, si bien las
capacidades digestivas pueden constituir un
cuello de botella para la adquisición de materia
y energía, y consecuentemente fijar los niveles
de gasto de energía, los mamíferos pueden ser
alternativamente visualizados como organismos
que ajustan plásticamente su metabolismo cuan-
do la abundancia y/o calidad de alimento en el
ambiente es baja. Conclusiones similares obtu-
vieron Silva et al. (2004, 2005) al estudiar el rol
de los cambios de dieta y en el zorro culpeo
Lycalopex culpaeus durante eventos de cuello
de botella nutricional en el norte de Chile. Usan-
do consideraciones alométricas, una baja tasa
metabólica podría llevar a un aumento en la efi-
ciencia digestiva debido a un aumento en el
tiempo de retención de alimento en el tracto di-
gestivo. Es decir, bajo condiciones ambientales
que impliquen un alto costo energético, y cuan-
do la abundancia y/o calidad de alimento en el
ambiente es baja, los mamíferos podrían au-
mentar su eficiencia de uso de energía e inges-
tión de energía metabolizable reteniendo alimen-
to en el tracto digestivo por el mayor tiempo
posible.
Por otra parte, Bozinovic & Muñoz-Pedreros
275
(1995 a,b) analizaron el rol de la dieta mixta en
el roedor omnívoro Abrothrix longipilis, que in-
giere una gran cantidad de hongos, insectos y
una dieta mixta de hongos con larvas de insec-
tos en los bosques templados del sur de Chile.
Basados en la digestibilidad observada para
hongos sin larvas y para larvas, predijeron la
digestibilidad de acuerdo a la siguiente ecua-
ción:
DP = [DH CH] + [DL CL]
donde, DP = digestibilidad de energía predicha,
DH = digestibilidad de energía para hongos sin
larvas, CH = fracción de energía en la dieta de
hongos con larvas contribuida por hongos, DL =
digestibilidad de energía para las larvas, y CL =
fracción de energía en la dieta de hongos con
lavas contribuida por larvas. Estos autores
calcularon que D P para hongos era de 0,5
mientras que el observado para la dieta mixta
fue de 0,73. Es decir, se demostró la existencia
de un incremento del 23% en digestibilidad de
energía cuando este roedor se alimenta de
dietas mixtas. Según estos autores, el
mecanismo que subyace a este fenómeno
radica en que las proteínas contenidas en la
dieta animal estimula el crecimiento de los
microorganismos intestinales los que a su vez
ayudan en la digestión del material vegetal.
USO Y GASTO DE ENERGÍA: LA
ECOLOGÍA FISIOLÓGICA DE LA
ENERGÉTICA Y LA TERMORREGULACIÓN
A continuación se analizarán una serie de pro-
blemas fisiológicos y ecológicos que abarcan
desde, los mecanismos metabólicos celulares
de producción de calor, hasta los costos y con-
secuencias de los procesos consuctuales y los
patrones de distribución e historia de vida.
En energética animal se estudia cómo el ba-
lance de energía y sus componentes se rela-
cionan con la sobrevivencia y éxito ecológico y
evolutivo de los animales. Se ha documentado
que este balance depende de la interacción
entre los procesos de minimización y
maximización en el gasto y ahorro de energía.
Las tasa máximas de gasto de energía afectan
la sobrevivencia de los organismos fijando los
límites superiores para actividad o
termogénesis, i.e., escape a depredadores o
 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica
frío. Por otra parte también se ha demostrado
que la minimización de los gastos de energía
(e.g., hibernación y sopor) también tienen, teó-
ricamente, efecto sobre el éxito reproductivo vía
los procesos de economía metabólica en man-
tención y su asignación diferencial a, por ejem-
plo, crecimiento y reproducción. Hasta la fecha
no se ha determinado completamente cuales
son los factores que dictan la magnitud de los
flujos de energía en mamíferos. Sin embargo,
se han dado los primeros pasos para entender
cómo los límites fisiológicos o restricciones ener-
géticas afectan la abundancia y distribución de
los organismos. A continuación pretendo docu-
mentar algunos de estos problemas.
Fisiología Energética y Termorregulación
Vías de Transferencia de Calor
Cualquier intento por entender la energética y
termorregulación animal requiere revisar las le-
yes físicas de transferencia de calor. En efecto,
los organismos vivos intercambian calor por
cuatro vías que son: radiación, conducción,
convección y evaporación (Bakken et al. 1981).
Radiación ocurre cuando existe transferen-
cia de energía por ondas electromagnéticas a
distancia, en longitudes de onda que van des-
de 10-1 a 102 µ m y se representa por la ley de
Stefan-Boltzmann:
dQ = A σ ε ( Tb 4 - Ta 4 )
dt
donde dQ es la tasa de intercambio calórico (Q
= calor y t = tiempo), A es el área de exposición
del organismo, σ es la constante de Stefan-
Boltzmann, ε es la emisividad o grado de cuer-
po negro (varía en entre 0 y 1), Tb y Ta la tem-
peratura corporal y ambiental respectivamente.
Existe transferencia de calor por conducción
cuando se verifica transferencia de calor entre
dos cuerpos en contacto y se representa por la
ley de Fourier siguiente:
dQ = - k A ( Tb - Ta)
dt d dt
donde k es la conductividad térmica y d el gro-
sor de la superficie de intercambio. Existe trans-
ferencia de calor por Convección entre una su-
276
perficie en contacto y un fluido. Cuando el mo-
vimiento del fluido es causado solamente por
una diferencia en temperatura existe convección
“natural”, sin embargo, si este fluido es movido
por una fuerza externa (e.g., viento) la transfe-
rencia de calor se denomina convección “forza-
da”, y se expresa por la ecuación de Newton
siguiente:
dQ = h A ( Tb - Ta)
dt
donde h es el coeficiente transferencia de calor
el cual a su vez depende, entre otras variables,
de la densidad y velocidad del fluido en cues-
tión. Por último, la transferencia de calor por
Evaporación depende del producto entre el ca-
lor latente de vaporización (L= 595.5 cal/ g de
agua) y de la cantidad de agua evaporada E.
dQ = L E
dt
Luego, sumando todas las ecuaciones (Canals
1998),
dQ = Radiación +Conducción +Convección +Evaporación
dt
dQ = ( ε σ A Ta3 - k A + h A ) (Tb - Ta) + L E
dt d
llamando conductancia térmica mínima “seca”
(Cm) o inverso de aislamiento térmico al primer
término del lado derecho de la ecuación,
entonces:
dQ = Cm (Tb - Ta) + L E
dt
Si las temperaturas ambientales ( Ta ) son
moderadas o bajas entonces, LE → 0 y se
puede escribir:
dQ = C (Tb - Ta)
donde C es la conductancia térmica “húmeda”.
A partir de la ecuación anterior se puede notar
que en su forma mas simple, el intercambio de
 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica
calor entre un organismo y su ambiente depende
del gradiente térmico entre su temperatura
corporal o Tb y la temperatura de ambiente o
Ta, y su conductancia térmica o inverso de
aislamiento (e.g., pelos, capa de grasa, forma
geométrica, área expuesta).
A partir de la ecuación anterior, se pueden
predecir que si existe regulación fisiológica de
Tb (= constante) y se cumple que Tb > Ta, se
define un organismo endotermo (mamífero).
Termorregulación en mamíferos
En mamíferos la producción de calor para
termorregulación se deriva de contracciones
musculares que producen calor y por liberación
de energía química sin actividad muscular. En
mamíferos, la producción de calor sin
contracciones musculares ocurre en la grasa
parda que es un tejido metabólicamente
ineficiente el cual al ser estimulado por fibras
simpáticas a través de norepinefrina, produce
calor. Por otra parte la capacidad termogénica
máxima, esta compuesta por la tasa metabólica
de reposo o basal cuando están en su período
de reposo, termogénesis por contracciones
musculares y termogénesis sin tiritar.
Los altos valores de termogénesis sin tiritar
así como de metabolismo máximo se asocian
con aclimatación a días fríos y fotoperíodos
cortos como se ha demostrado para las especies
de micromamíferos que habitan ambientes
extremos en Chile (Nespolo et al. 2001 a, b).
Después de estudiar algunas especies de
roedores como Spalacopus cyanus, Phyllotis
xanthopygus, P. darwini y O. degus, estos
autores concluyen que una elevada capacidad
termogénica es importante en términos de
preparar a los organismos para enfrentar
condiciones frías en ambientes estacionales,
pues se aumentan las probabilidades de
sobrevivencia en condiciones térmicas
extremas.
En consecuencia una baja tasa metabólica
de reposo y una alta termogénesis sin tiritar
permite a los roedores una baja tasa metabólica
de producción de calor durante la actividad pero
también permite una elevada y rápida
producción de calor bajo condiciones frías. Por
otra parte el metabolismo máximo se obtiene
por períodos breves de actividad a través del
metabolismo anaeróbico. Peterson et al. (1990)
ha indicado que el “techo metabólico” que un
277
animal endotermo puede mantener
indefinidamente es aproximadamente siete
veces el metabolismo de reposo. No obstante y
basado en relaciones alométricas, Bozinovic
(1992) ha indicado que la razón metabolismo
máximo/metabolismo de reposo en roedores es
cercana a seis (rango: 3.7-11.9). Por otra parte,
la termogénesis sin tiritar da cuenta de toda la
capacidad termogénica en roedores, en
consecuencia la vía más importante para
cambiar el metabolismo máximo sería a través
de cambios en termogénesis sin contracciones
musculares. Durante el invierno los pequeños
mamíferos muestran altos valores de
termogénesis sin contracciones musculares en
comparación a verano. Estos cambios ocurren
por modificaciones en el número de receptores
de norepinefrina, y por proliferación celular en
grasa parda, siendo gatillados por señales
ambientales tales como fotoperíodo y
temperatura. Se han documentado incrementos
en metabolismo máximo de 25 a 75% en
pequeños mamíferos aclimatados a frío.
En relación a la tasa metabólica basal, se
ha demostrado una gran influencia de los
hábitos alimentarios sobre esta variable (McNab
2002). Por ejemplo, los murciélagos
insectívoros, independientemente de su tamaño
corporal y relaciones filogenéticas, tienen tasas
metabólicas basales comparativamente bajas y
una propensión a entrar en sopor diariamente.
Los murciélagos frugívoros o nectarívoros tienen
tasas metabólicas basales altas, mientras que
los de dietas carnívoras, hematófagas o mixtas
tienen tasas basales de gasto de energía
intermedias (McNab 2002). Un ejemplo en Chile
es el murciélago orejas de ratón Myotis
chiloensis de hábitos insectívoros y que posee
una baja tasa metabólica basal (Bozinovic et al.
1985), fenómeno que se relacionaría con la
impredictibilidad espacial y temporal de sus
presas. También se ha observado una reducción
en la tasa de gasto de energía basal en el roedor
O. degus en función de una dieta de baja calidad
nutricional (Veloso & Bozinovic 1993). Bozinovic
& Rosenmann (1988) señalan que si la dieta de
un mamífero está constituida por dos tipos de
alimentos, uno correlacionado con altas tasas
metabólicas y el otro con bajas tasas, entonces
éstos mamíferos poseerían tasas de gasto de
energía basales no muy diferentes de las
esperadas para su tamaño corporal. Sin
 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica
embargo Veloso & Bozinovic (2000 a,b)
demostraron un incremento significativo en el
metabolismo basal de degus durante los eventos
reproductivos. Estos autores concluyen que, en
efecto, la lactación es un proceso de alta
demanda energética en mamíferos que se
refleja en altos costos energéticos los que
deben ser costeados con una mayor ingesta de
alimento.
Entre las diferentes manifestaciones de la
conducta de los mamíferos, la termorregulación
conductual tiene una importante función tanto
en la economía energética como en la
asignación diferencial de energía y, en definitiva,
en la adecuación biológica. Fenómenos tales
como el agrupamiento social, la construcción de
nidos y la selección de microclimas tienen un
gran significado en la sobrevivencia, retardando
la pérdida de calor de los individuos durante
períodos de alta demanda energética y
minimizando los costos de termorregulación. Por
ejemplo, los fenómenos de termorregulación
conductual que presenten los endotermos
serían de gran importancia, principalmente en:
especies pequeñas, las que poseen un alto
gasto de energía peso-específico; en especies
que habitan ambientes térmicamente variables;
y en especies donde el recurso alimento es de
abundancia y disponibilidad suficiente para
permitir la presencia de más de un individuo
conespecífico en un área dada. En Chile se ha
estudiado esta conducta en numerosos
pequeños roedores y en el marsupial Thylamis
elegans, mostrando que esta conducta tiene una
efectividad en reducir en promedio un 42% el
consumo de oxígeno masa específico con un
rango entre 36,8 y 51,5% (Canals et al. 1989;
Canals et al. 1997), pero en otras especies la
efectividad puede variar desde un 17,8 hasta
un valor tan alto como un 59,7 % en la rata topo
desnuda Hetrocephalus glaber (ver Canals et
al., 1998 a,b). En especies de gran tamaño
corporal como el guanaco (Lama guanicoe) se
han observado áreas desprovistas de pelo en
el vientre y piernas, las cuales actúan como
“ventanas térmicas” altamente irrigadas que
disipan el calor cuando existen altas
temperaturas ambientales (Morrison 1966) Sin
embargo a bajas temperaturas, el guanaco
cubre estas ventanas con sus extremidades,
impidiendo la pérdida de calor y minimizando
los costos de termorregulación. Bozinovic et al.
278
(1988) evaluaron el efecto de la temperatura
ambiente, agrupamiento social, uso de nidos y
la combinación de estos factores sobre el gasto
de energía del lauchón orejudo de Darwin (P.
darwini). Esta especie presenta una de las
conductas de termorregulación más conspicuas
entre los micromamíferos de Chile central,
agrupándose en nidos y disminuyendo sus
costos energéticos de termorregulación en más
de un 70%. Canals et al. (1989) estudiaron la
energética y geometría de la conducta de
agrupamiento social en los roedores simpátridos
de Chile central P. darwini, O. degus y en el
marsupial T. elegans, encontrando que el gasto
de energía disminuye en función del número de
individuos agrupados, siendo más eficiente en
el ahorro energético conductual, el marsupial T.
elegans. Probablemente los costos y beneficios
del agrupamiento social se relacionarían con
una reducción en los riesgos de depredación y
conservación de la energía durante los períodos
fríos. Estas manifestaciones conductuales, de
evasión de las demandas físicas impuestas por
el ambiente vía selección y modificación de
microclimas, podrían resultar cruciales en
procesos biológicos tales como reproducción y
mortalidad puesto que la energía ahorrada por
esta conducta podría ser asignada a crecimiento
somático o almacenada como reservas en los
tejidos para su posterior utilización en, por
ejemplo, el crecimiento de los individuos
juveniles o durante los propios eventos
reproductivos.
Una de las características funcionales de los
endotermos, especialmente los pequeños
endotermos, y que les permite mantener un
balance energético positivo, es el uso del sopor
o hipotermia natural e hibernación. Desde una
perspectiva energética los estados de sopor o
de hipotermia natural pueden considerarse
como mecanismos de conservación de energía,
y de evasión a situaciones temporalmente
inhóspitas en endotermos que, por su tamaño
pequeño, presentan un alto gasto metabólico,
favoreciendo su existencia en hábitats áridos y
fríos con baja productividad y altamente
variables. Bozinovic et al. (2005), Sabat et al
(1995) han demostrado que la llaca (T. elegans)
que habita las regiones semi-áridas y
mediterráneas de Chile central, presenta
estados de sopor facultativo. Es decir, bajo
restricciones de calidad y abundancia de
 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica
alimento y bajas temperaturas, e
independientemente de la estación del año, esta
especie muestra una disminución en el gasto
de energía de aproximadamente un 80%, y una
reducción en la temperatura corporal hasta
niveles semejantes a la temperatura ambiente.
Al igual que la llaca, el murciélago M. chiloensis
presenta estados circadianos de sopor, pero en
este caso son obligatorios. Mediante un análisis
del balance energético en este microquiróptero,
Bozinovic et al. (1985) señalan que los estados
de sopor circadiano obligatorios en este
murciélago parecen ser el medio para lograr un
presupuesto energético positivo que le permita
satisfacer sus diferentes costos energéticos, en
caso contrario en corto tiempo los individuos
caerían en un desbalance energético.
Otra situación de sopor facultativo se ha
documentado en el roedor Phyllotis rupestris,
un habitante del desierto costero del norte de
Chile (Bozinovic & Marquet 1991). Estos autores
sugieren que este hábitat habría actuado como
filtro permitiendo la colonización y/o persistencia
solamente de aquellas especies con tolerancias
fisiológicas a la vida del desierto. Este ejemplo
muestra que la capacidad de uso del sopor, por
sus implicancias en la conservación de energía
y agua, sería vital en la colonización y
persistencia de los mamíferos en hábitats
impredecibles y poco productivos. Por otra parte,
Bozinovic et al. (2004) han documentado
estados de hibernación en el monito del monte
(Dromiciops gliroides). Estos autores señalan
que este marsupial es capaz de permanecer
durante al menos cinco días con un gasto de
energía equivalente a 1/100 del valor en
eutermia. En síntesis, tanto la hibernación como
el sopor permiten a los pequeños endotermos
balancear sus altas demandas metabólicas con
sus relativamente pequeñas reservas
energéticas, ya que favorecen la conservación
de energía tanto durante períodos fríos como
de baja abundancia de alimento. En la Fig. 3-23
se resumen los factores asociados a la
energética y termorregulación de los mamíferos
y que estarían contribuyendo a la mantención
del balance energético.
Fisiología ecológica, clima y distribución
geográfica
La temperatura ambiente es una de las
características abióticas más importantes que
279
afecta los límites de distribución geográfica. A
escalas grandes, las restricciones impuestas por
la temperatura ambiente a nivel de costos
energéticos podrían afectar directa o
indirectamente los límites de distribución y las
abundancias de las especies.
FIGURA 3-23.- MODELO CONCEPTUAL DE
ASIGNACIÓN DE ENERGÍA A
TERMORREGULACIÓN BAJO CONDICIONES
DE BALANCE ENERGÉTICO EN UN
MAMÍFERO MODELO. Se indican los
mecanismos fisiológicos y conductuales
asociados a la regulación de la temperatura
corporal. BMR= metabolismo basal, NST=
producción de calor sin contracciones musculares
y MMR tasa metabólica máxima de
termoregulación.
La tasa metabólica máxima de termorregulación
en mamíferos representa el límite superior de
termogénesis en un individuo y se ha
considerado como un índice de efectividad
termorregulatoria en hábitats fríos (Rosenmann
1977). Por otra parte, la tasa metabólica basal
de termorregulación representa el límite inferior
de gasto de energía de un organismo
endotérmico y podría reflejar los costos de
mantener altos niveles de actividad sostenida.
Como se mencionó en las secciones anteriores,
las aclimatizaciones térmicas estacionales así
como los experimentos de aclimatación, indican
que tanto el metabolismo máximo como el basal
son muy flexibles. Además, se ha descrito en
mamíferos que tambas variables muestran
variaciones a niveles intra e ínterespecíficos.
La importancia de la masa corporal en fisio-
logía, ecología y evolución, ha sido un tema de
investigación de gran importancia entre los
 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica
fisiólogos evolutivos y comparados en la última
década. En efecto, muchos autores han anali-
zado las relaciones entre las variables fisiológi-
cas y la masa (McNab 2002). En este contexto
se han descrito relaciones entre metabolismo
basal y masa corporal en mamíferos (McNab
2002) y se ha demostrado que los factores que
afectan el gasto de energía en mamíferos son
diversos, incluyendo la masa, el clima y los há-
bitos alimentarios; pero, entre estos factores, la
masa corporal se destaca como el más impor-
tante.
Como se mencionó, la temperatura ambien-
te tiene profundas consecuencias sobre le ener-
gética animal, afectando su abundancia y dis-
tribución. La asociación entre capacidades
metabólicas y límites de distribución geográfica
ganaron una gran importancia en la última dé-
cada. Bozinovic & Rosenmann (1989) y
Rezende et al. (2004) indicaron que el nivel de
metabolismo máximo está asociado al clima en
que habitan los individuos de distintas especies
de roedores. Estos autores encontraron
correlatos entre las capacidades máximas de
tolerancia al frío y los rangos geográficos de las
especies. Por ejemplo, micromamíferos que
habitan el altiplano chileno, presentan toleran-
cias al frío que equivalen a valores más altos
que los predichos para su tamaño. El efecto del
clima sobre las variables termorregulatorias tam-
bién se ha estudiado principalmente en espe-
cies de tamaño corporal grande, tanto árticas
como tropicales, en especies de desierto y en
organismos fosoriales como el cururo
Spalacopus cyanus (Bozinovic et al. 2005).
En la altura, junto con el cambio en la tem-
peratura, la disminución de la presión parcial de
oxígeno juega un rol fundamental en limitar la
distribución de los mamíferos, encontrándose
sólo unos pocos mamíferos sobre los 6000 me-
tros (McNab 2002). Si bien en algunos roedo-
res la respuesta metabólica a la altitud simula-
da es baja (Morrison & Rosenmann 1975), en
la medida que los requerimientos metabólicos
son coadyuvados por las bajas temperaturas,
la dependencia a la PO2 ambiental se hace evi-
dente. Rosenmann & Morrison (1975) y
Rosenmann et al (2003), estudiaron la presión
crítica de oxígeno (Pc) bajo la cual el consumo
de oxígeno decae en 27 especies de roedores,
16 de altura y 11 de baja altitud, encontrándo
una respuesta diferencial de estos grupos. Los
280
animales de altura presentan menores valores
de Pc (111 mmHg en promedio) en compara-
ción con las especies de baja altitud (121
mmHg), demostrando una baja sensibilidad a
la hipoxia que puede ser explicada por una
mayor afinidad por oxígeno de la hemogobina,
lo que podría asociarse también a un mayor me-
tabolismo máximo en altura (Hayes 1989). Uno
de los cambios más conspicuos frente a la
hipoxia en altura es el de la respuesta
hematológica. Esta es clara cuando un mamí-
fero de baja altitud es llevado a la altura: au-
mento de la actividad hematopoiética: elevación
del hematocrito (Hct) y de la concentración de
hemoglobina (Hb), asociados a una facilitación
de la entrega a los tejidos (disminución de la
afinidad por oxígeno de la hemoglobina). Sin
embargo, las especies nativas de alta montaña
no muestran valores de Hct y Hb mas altos que
especies de tierras bajas (Novoa et al. 2003).
La respuesta en este caso se encuentra a nivel
de la curva de saturación de la hemoglobina,
que se desplaza a la izquierda (aumento de la
afinidad), favoreciendo la carga de oxígeno
(Ostojic et al 2002). En estas especies además
el tamaño del glóbulo rojo se reduce, favore-
ciendo la relación área/volumen de intercambio
de gases y el aumento del número de capilares
(Arieli & Ar 1981). Así en el ratón Andino A.
andinus se ha descrito una reducción del volu-
men corpuscular en épocas de alto requerimien-
to energético (Rosenmann & Ruiz 1993).
Otro ejemplo de respuestas fisiológicas al
clima, específicamente sobre la economía
hídrica y evaporación pulmocutánea de los roe-
dores simpátridos de ambientes semiáridos del
norte de Chile, fue documentado por Cortés et
al. (1988). Las adaptaciones de los mamíferos
a ambientes desérticos incluyen diferentes com-
binaciones de características morfológicas, fi-
siológicas, conductuales y ecológicas. Bajos ni-
veles de gasto de energía, unidos a ciertas es-
pecializaciones renales y dietarias, se han
considerado adaptativos en ambientes xéricos
pues conllevan bajos requerimientos de alimento
y agua en estos ambientes variables e impre-
decibles (véase Bozinovic & Gallardo 2006 para
una revisión en mamíferos de desiertos sudame-
ricanos). En efecto, en especies de roedores del
norte y norte-centro de Chile, Cortés et al (1988,
1990, 2000a) y Bozinovic et al. (1995) han mos-
trado los atributos energéticos, renales y
 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica
pulmocutáneos que favorecen la conservación
de energía y agua. Para mamíferos de igual ta-
maño, tanto la pérdida de agua por evapora-
ción pulmocutánea como el costo energético
para mantener el balance hídrico es mayor en
ambientes mésicos que en ambientes xéricos
(Cortés et al. 2000b). Como la capacidad de
concentración de la orina depende de la longi-
tud del asa de Henle y esta determina el tama-
ño de la médula, el tamaño relativo de la médu-
la (RMT) es un buen indicador de la capacidad
de concentración de la orina, conservando el
agua por vía renal. Los índices RMT y la con-
centración máxima de la orina de los roedores
sudamericanos son semejantes a otras espe-
cies del desierto como jerbos y ratas canguros,
mostrando un alto grado de especialización re-
nal (Cortés 1985, Díaz & Ojeda 1999). Además
a medida que aumenta la aridez del hábitat du-
rante la estación seca se ha observado hiper-
trofia renal y mayor capacidad de concentración
de la orina (Cortés et al. 1994). Todos estos
ejemplos indican la existencia de correlatos en-
tre el gasto de energía y la capacidad de los
mamíferos de penetrar en ambientes fríos, tan-
to altitudinal como latitudinalmente. Solamente
las especies con altas tolerancia podrían colo-
nizar y sobrevivir en aquellas regiones geográ-
ficas donde los costos de mantención, actividad,
crecimiento y reproducción sean altos.
Asignación de la energía: el modo de vida
y la locomoción
El modo de vida es otra variable importante que
condiciona todos los aspectos morfológicos y
fisiológicos de los animales. Así por ejemplo los
mamíferos fosoriales se enfrentan a ambientes
hipóxicos e hipercápmicos, los mamíferos de
altura a ambientes hipóxicos y los mamíferos
voladores combinan las fuertes exigencias ener-
géticas del vuelo, el frío, la altura y la combina-
ción de una gran superficie un tamaño corporal
pequeño. En este sentido, los quirópteros se
pueden considerar como mamíferos adaptados
a ambientes extremos donde el manejo del oxí-
geno es fundamental. Tanto el sistema respira-
torio como cardiovascular sufren modificaciones
o refinamientos que les permiten optimizar la
adquisición y entrega de oxígeno a los tejidos,
y así sobrevivir a esta extrema forma de vida.
Los quirópteros tienen un volumen pulmonar
alrededor de un 72% mayor que el de sus pa-
281
res no voladores de similar peso (Canals et al.
2005a) y extraen alrededor de un 60% de la
capacidad pulmonar total en cada respiración
durante el vuelo (Neuweiler 2000). Aunque en
reposo la ventilación pulmonar es similar a la
de los mamíferos no voladores, esta puede au-
mentar rápidamente 10 a 17 veces en cuanto
inicia el vuelo (Thomas 1987). Esto se debe a
aumentos de 3 a 5 veces en la frecuencia respi-
ratoria y de 2 a 4 veces en el volumen corriente.
La frecuencia respiratoria se sincroniza con la
frecuencia del batido de las alas, llegando a
valores de 400 min-1. Estas adaptaciones respi-
ratorias, junto a cambios estructurales del pul-
món conducen a consumos de oxígeno 2,5 a 3
veces mayores que los mamíferos del mismo
tamaño (Thomas 1987) y a elevados consumos
máximos de oxígeno, que pueden llegar a los
22 mlO2/gh a bajas temperaturas (Canals et al.
2005b) y durante el vuelo estacionario (Winter
et al. 1998, Voigt & Winter 1999, Voigt 2004).
La morfología de la vía aérea también parece
tener un rol en el ahorro de energía durante el
vuelo. Canals et al. (2005b) estudiaron la vía
aérea del murciélago coludo guanero Tadarida
brasiliensis encontrando que esta especie mos-
traba estructuras finas en la geometría de las
bifurcaciones bronquiales que conducían a una
mejor optimización de la vía aérea a nivel
proximal. Como la vía aérea es responsable del
80% de la resistencia pulmonar y de este por-
centaje un 80% se genera en la vía aérea
proximal, esta mejor optimización proximal pue-
de significar una menor pérdida de energía du-
rante el vuelo.
La densidad de superficie alveolar por uni-
dad de volumen es semejante a la de los mamí-
feros no voladores (Maina 2000) pero como el
pulmón es mas grande el área total de inter-
cambio de gases es mayor. Además, estos ani-
males tienen una muy delgada barrera alvéolo-
capilar (Maina et al. 1991, Maina 2000) que pue-
de llegar a un valor de 0.1204 _m en
Phyllostomus hastatus, el menor valor medido
en un mamífero. Así obtienen altísimas capaci-
dades de difusión de oxígeno, semejantes a las
de las aves. En Chile se ha mostrado una ma-
yor capacidad de difusión de oxígeno en los
murciélagos T. brasiliensis y de el murciélago
orejas de ratón M. chiloensis que en los roedo-
res endémicos Abrothrix olivaceus, A. andinus
y P. darwini (Canals et al. 2005b, Figueroa et
 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica
al. 2006).
El corazón de los murciélagos es el que pre-
senta un mayor tamaño relativo que todos los
demás mamíferos, representando alrededor de
un 1% del peso corporal (Neuweiler 2000), pero
pudiendo llegar a valores de un 2% (Jurgens et
al. 1981, Canals et al. 2005a). Presentan un gran
desarrollo del ventrículo derecho asociado a una
mejor perfusión pulmonar y una mayor densi-
dad de capilares por unidad de volumen. Ade-
más presentan los mas altos niveles de reserva
energética en forma de ATP que se haya medi-
do en el corazón de cualquier animal (Neuweiler
2000). La frecuencia cardiaca es tremendamen-
te variable pudiendo fluctuar desde unos pocos
latidos por minuto durante la hibernación hasta
más de 1000 latidos por minuto durante el vue-
lo (Wolk & Bogdanowics 1987, Neuweiler 2000).
El volumen de sangre es similar al resto de los
mamíferos al igual que la afinidad por la hemo-
globina. Sin embargo, los murciélagos presen-
tan los más altos niveles de hematocrito que se
hallan medido, pudiendo llegar a valores sobre
el 70% en T. brasiliensis y en Miniopterus minor.
Los glóbulos rojos son mas pequeños y la he-
moglobina se encuentra en mayor concentra-
ción (18-24 g/100ml de sangre) similar a lo en-
contrado en picaflores (Johansen et al. 1987).
Como resultado los quirópteros tienen una ca-
pacidad de transporte de oxígeno en la sangre
de 25 a 30% mientras que los mamíferos no
voladores tienen una capacidad de transporte
de oxígeno de alrededor de un 18% (Thomas
1987, Neuweiler 2000).
Asignación de la energía: el proceso
reproductivo
Los mecanismos y procesos asociados a la
maximización de recursos asignados a la repro-
ducción pueden ser uno de los principales re-
sultados de la selección natural que operaría a
través del éxito reproductivo diferencial, princi-
pal constituyente de la adecuación biológica
(Veloso 2003). La reproducción sin embargo es
un proceso costoso que va desde la genera-
ción de nuevos individuos hasta la sobrevivencia
de la camada. El gasto energético asociado al
período reproductivo puede llegar a aumentar
en un 50% el presupuesto energético de un año
en la ardilla Spermophillus saturatus y se pue-
de constatar una relación positiva entre gasto
de energía y tamaño de la camada en esta es-
282
pecie (Kenagy 1987) y con tamaño y biomasa
de la camada en O. degu (Veloso & Bozinovic
2000). Sin embargo el mayor gasto energético
ocurre en la lactancia, la que puede llevar al lí-
mite de las capacidades diarias de mantención
y producción (Kirkwood 1983, Kenagy et al.
1990), la que puede ir acompañada de un au-
mento del consumo de alimentos (Sadleir 1984).
Durante la preñez las hembras presentan un au-
mento de la masa corporal asociada a la incor-
poración de masa y energía asociada a los fetos
y a la acumulación de reservas, producción de
anexos y desarrollo de las glándulas mamarias.
Los mamíferos pueden disminuir, mantener o
aumentar el gasto energético masa específico.
Racey & Speakman (1987) propusieron que las
demandas de energía masa específicas se
mantienen constante en mamíferos bajo los
300g y que sobre este valor aumentan, sin em-
bargo los requerimientos propios de la preñez
indudablemente aumentan. Veloso & Bozinovic
(2000) encontraron que las hembras de O.
degus presentan una relativa mantención de la
tasa metabólica de reposo durante la preñez,
independiente de la calidad de la dieta ingeri-
da, pero un fuerte incremento de esta durante
la lactancia, acentuada por la alimentación de
alta calidad energética. Los experimentos de
Veloso (1997) que muestran una respuesta di-
ferencial en la reserva corporal frente a diferen-
tes dietas y los resultados ya mencionados de
Veloso & Bozinovic (2000) apoyan un aumento
de las reservas maternas y un aumento en la
tasa de adquisición de materia y energía por
parte de la madre, apoyando así la hipótesis de
limitación central sobre el presupuesto de ener-
gía durante la lactancia ya que sólo las hem-
bras mantenidas con alimentos de alta calidad
son capaces de aumentar significativamente los
niveles de asimilación y metabolismo de reposo.
ENERGÉTICA, FISIOLOGÍA Y EVOLUCIÓN:
¿UNA NUEVA APROXIMACIÓN A LA
FISIOLOGÍA ECOLÓGICA?
Finalmente y para terminar esta breve
aproximación a las áreas de estudio en ecología
fisiológica de mamíferos, parece necesario
dedicar unas breves palabras a un campo de la
fisiología ecológica que es relativamente nuevo
y que se vislumbra como promisorio. Se
discutirá a continuación uno de los aspectos de
fisiología evolutiva y que se refiere a los estudios
 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica
de evolución y selección natural de atributos
fisiológicos.
La definición más simple y operacional de
selección natural es aquella en que la variación
en la adecuación Darwiniana está
correlacionada con la variación en uno o más
rasgos fenotípicos. Esta definición enfatiza que
la selección natural es un fenómeno puramente
fenotípico que ocurre y puede ser medido dentro
de generaciones. La cuantificación de selección
en la naturaleza requiere de la medición de
diferencias individuales en adecuación biológica
y en algunos rasgos fisiológicos de interés. Esto
permite observar la evolución en acción y no
solo especular sobre su operación a través de
sus consecuencias. Además, los estudios de
selección permiten realizar experimentos
dirigidos a probar hipótesis a priori de evolución.
Los estudios de selección pueden ser
divididos en dos categorías: estudios de
selección en la naturaleza y estudios de
selección en el laboratorio. Los estudios de
selección natural en laboratorio permiten
observar la evolución bajo condiciones
controladas en el laboratorio. Estos tipos de
estudios en laboratorio pueden ser divididos en:
1) aquellos en los cuales una población replicada
es expuesta a alguna alteración de una variable
ambiental y los cambios dentro las poblaciones
son medidos y analizados sobre varias
generaciones; 2) experimentos de selección
artificial truncada, en los cuales los organismos
que poseen ciertas características son
escogidos a priori y reproducidos,
encontrándolos en la generación siguiente; y 3)
experimentos de selección de los mejores ó
«laboratory culling», en el cual los individuos son
expuestos a condiciones ambientales extremas
y solo una pequeña porción de la población
sobrevive y se le permite su reproducción. Los
estudios de selección en el laboratorio pueden
ser particularmente poderosos para la fisiología
evolutiva dado que poseen gran versatilidad y
dan la posibilidad de producir y analizar nueva
variación genética.
Aunque los ecofisiólogos evolutivos se han
interesado recientemente en la variación de
caracteres fisiológicos dentro de poblaciones
(Feder et al. 1987), se han efectuado muy pocos
estudios sobre selección de rasgos fisiológicos
en poblaciones naturales. Los estudios en
condiciones controladas de laboratorio son
283
apropiados para comenzar cualquier análisis de
significancia evolutiva en el desarrollo de
aclimatación y selección. No obstante, es
evidente que el ambiente natural es más
complejo que el laboratorio. Por ejemplo, la
plasticidad conductual de los organismos puede
permitir que ellos eviten presiones fisiológicas,
lo cual es imposible de detectar en experimentos
de laboratorio, o factores como la productividad
(en áreas marinas) pueden controlar las
respuestas de los patrones de aclimatación en
la naturaleza. Probar la importancia de rasgos
fisiológicos en poblaciones naturales debe ser
una parte integral de los estudios futuros de
fisiología ecológica y evolutiva.
Hemos indicado en secciones anteriores que
los ajustes fisiológicos que, por aclimatación,
modifican el fenotipo a corto plazo tendrían una
importancia central en aquellos organismos que
habitan ambientes fluctuantes. Bajo la premisa
de que esta capacidad de cambio es adaptativa,
en las últimas décadas un gran número de
trabajos ha analizado el patrón desde variadas
perspectivas. Sin embargo, esta premisa ha
estado siempre relegada a las discusiones y
muy pocas veces se ha puesto a prueba teórica
o empíricamente, esto a pesar de que la biología
evolutiva y la genética cuantitativa han
desarrollado los marcos teóricos y las
herramientas metodológicas para hacerlo.
Recientemente y utilizando como modelo de
estudio al lauchón orejudo de Darwin (P. darwini)
que habita en los ambientes Mediterráneos de
Chile central; Nespolo et al. (2003, 2005);
Bacigalupe et al. (2004) han abierto una avenida
de investigación orientada a entender la
evolución de los rasgos fisiológicos/energéticos,
incorporando las correlaciones genéticas
íntegramente en los modelos microevolutivos.
Esta aproximación se logró determinando los
rasgos metabólicos de interés en una población
focal, y estableciendo su heredabilidad y
covarianzas genéticas en los individuos de esta
especie. Esto combina de manera simple e
independiente todos los componentes de la
evolución por selección natural, es decir,
herencia, variación fenotípica, intensidad de
selección y respuesta a la selección a través de
las generaciones. El punto importante de
destacar aquí es que es que la adaptación
fisiológica, muchas veces no definida
formalmente dentro de nuestro contexto
 MAMÍFEROS DE CHILE. Fisiología ecológica
ecológico y microevolutivo, puede finalmente ser
medida, modelada y predicha. Es decir no solo
pretendemos explicar como funcionan los
animales (en este caso los mamíferos) en su
ambiente natural, sino que además la diversidad
de funciones que existe en le fauna de
mamíferos en los diferentes hábitats en Chile,
sino que además conocer como ha
evolucionado la función fisiológica y cual es el
potencial de evolución de atributos fisiológicos.
Sin duda que el presente es estimulante y el
futuro promisorio.
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