UNIVERSIDAD NACIONAL MAYOR DE SAN MARCOS

(Universidad del Perú, DECANA DE AMÉRICA)

FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS
ESCUELA ACADÉMICO PROFESIONAL DE CIENCIAS BIOLÓGICAS

Análisis filogenético de los Nemátodos. Secernentea. Filariata.

Aplicaciones de su conocimiento.

CURSO: Invertebrados Acelomados y Pseudocelomados

PROFESOR: Ruperto Severino

ALUMNA: Dipas Elises Carolina (15100063)

Lima, 2019
INFRAORDEN FILARIATA

Teniendo en cuenta la relación entre la estructura de las espículas y los elementos peribucales,
por un lado, y la estructura de los huevos y las larvas de la primera etapa, por el otro se puede
dividir a Filariata de la siguiente manera:

SUPERFAMILIA APROCTOIDEA

Diagnóstico: cuerpo filariforme pero relativamente robusto. Sin apéndices cefálicos. Cápsula
bucal presente. Cola con extremidad redondeada. Macho sin ala caudal. Espículas robustas,
simples, similares o diferentes, con la espícula izquierda dos veces más larga que la derecha.
Esófago de tamaño mediano, indiviso o dividido. Huevos de cáscara gruesa, que contiene una
larva de primera etapa. Extremo cefálico de la larva de la primera etapa con o sin gancho
izquierdo e hileras de espinas, cola corta con espinas subterminales o largas y no
ornamentadas. La única larva infecciosa conocida tiene un esófago dividido, y la punta de su
cola lleva procesos.

Distribución, rango de huéspedes, sitio de infección y ciclo de vida.

Los Aproctoidea tienen una distribución mundial. Viven en el complejo sistema de bolsas de
aire (Anderson 1959a), cavidades nasales y tejidos subcutáneos de la cabeza y el cuello de
muchos grupos de aves. Los Desmidocercidae son parásitos de aves comedoras de peces,
Ciconiiformes (garzas, cormoranes y albatros). Su diversidad puede ser subestimada ya que
los adultos tienen solo unos pocos mm de largo y son difíciles de recuperar en grandes
huéspedes emplumados. Se supone que los peces podrían ser anfitriones paraténicos para
esta familia (Anderson 2000). Los géneros numéricamente importantes Aprocta y Lissonema
(Aproctidae) tienen un rango de huéspedes distinto, el primero en Passeriformes,
Falconiformes, Gruiformes y Charadriiformes, el último en Strigiformes, incluidos
Caprimulgidae, Cuculliformes y Coraciiformes (Bain y Mawson 1981). Se aclaró un solo ciclo
de vida aproctoide, en una especie de Aprocta desde la órbita. Las larvas subinfecciosas se
obtuvieron experimentalmente en Locusta (Quentin et al. 1976b), y no en insectos que se
alimentan de sangre, como lo sugirieron Anderson y Chabaud (1958), al estudiar estas
"filarias sin microfilarias".

Filogenia y taxonomía

Es difícil definir esta superfamilia porque la mayoría de los personajes tienen muchas
excepciones. Dentro de la Aproctoidea, según lo delineado por Anderson y Bain (1976), la
pequeña familia Desmidocercidae es única en la morfología de adultos y larvas (Fig. 7.224,
Fig. 7.225). Ya señalado por Anderson (1959a), ahora se puede dar más peso a las diferencias
observadas en las larvas de la primera etapa a medida que se han descrito más. La cabeza
plana de los Desmidocercidae y la ausencia de un anzuelo cefálico en la larva de incubación
son notables y no se han observado en otras partes de las diversas superfamilias de Spirurida.
Skrjabin y col. (1967a) colocaron las Desmidocercidae en Thelazioidea pero todas las larvas
de eclosión descritas en esta superfamilia poseen un anzuelo cefálico (tratado en la sección
7.21.5, Fig. 7.225 A - C, Fig. 7.216 D, E). En ausencia de más datos sobre la morfología de las
larvas, no se puede proponer una hipótesis sólida, y estas espiruridas siguen siendo
enigmáticas.

Los caracteres distintivos observados en la eclosión de las larvas de la primera etapa de la

familia Aproctidae (Fig. 7.225 C, E), junto con los caracteres adultos, llevaron a Bain y Mawson
 (1981) a rechazar la sinonimia de Lissonema con Aprocta. La larva de la primera etapa de
Aprocta, de aproximadamente 200 μ de largo, tiene una escofina de pequeñas espinas
además del gancho cefálico izquierdo, y la cola es corta con una fila subterránea de espinas.
Estos caracteres se encuentran en Spiruroidea y algunos Habronematoidea
(Habronematidae, Tetrameridae, tratados en la sección 7.21.7). La etapa infecciosa con un
esófago dividido (Fig. 7.225 M) también es similar a la Spiruroidea (Fig. 7.218 C). En contraste,
en Lissonema y Pseudaprocta, la larva de eclosión tiene el doble de longitud y tiene solo unas
pocas espinas además del anzuelo, y la cola está alargada y atenuada (Chabaud et al. 1959a,
Bain y Mawson 1981). La morfología de la larva de incubación de Tetracheilonema es
bastante similar, pero es más corta y su cola menos alargada (L ó pezNeyra 1956). La falta de
ciclos de vida conocidos en los diversos géneros de Aproctidae obstaculiza más hipótesis
sobre sus relaciones.

Cabe señalar claramente que la Aproctoidea en la concepción de Chabaud (1974) difiere de

la de Sonin (1966). Este último combinó Aproctoidea con géneros productores de
microfilarias de Splendidofilariidae y no aceptó la propuesta de Wehr (1935) para separarlos.

A pesar de los asuntos no resueltos mencionados anteriormente, la clave de Aproctoidea

sigue a la de Anderson y Bain (1976) con pocas excepciones. Desde entonces, Lissonema ha
sido reincorporada y Squamofilaria Schmerling, 1925 sinónimo pro parte con Lissonema y
Aprocta (lista de especies en Bain y Mawson 1981). Se reconocen los dos subgéneros de
Desmidocercella, Desmidocercella (vulva anterior) y Skrjabinocercella (vulva posterior). Los
géneros poco descritos en Gibbons (2010) son difíciles de clasificar y no pertenecen a
Aproctidae: Hovorkonema Jur á š ek, 1977; Pseudodiomedenema Gupta y Johri, 1988
(publicado en 1989) y Parasaurositus Gupta y Johri, 1989. Los dos últimos carecen de una
cápsula bucal; Además, Parasaurositus es un parásito de las tortugas.

Superfamilia Aproctoidea Yorke y Maplestone, 1926

1 (4) Espículas similares y simples.

Aproctidae Yorke & Maplestone, 1926

2 (3) Papilas de la cabeza situadas en elevaciones cefálicas parenquimatosas.

Tetracheilonematinae Wehr, 1935

Tetracheilonema Diesing, 1861, especie tipo en Tinamiformes, Reino Neotropical;

parásito de la segunda especie de un ave charadriiforme de un zoológico europeo.

3 (2) Papilas de la cabeza no situadas en elevaciones cefálicas parenquimatosas prominentes.

Aproctinae Yorke & Maplestone, 1926

Aprocta Linstow, 1883, 13 especies, parásitos de Passeriformes, Falconiformes,

Gruiformes y Charadriiformes, en todo el mundo.
Lissonema Linstow, 1903, 19 especies, parásitos de Strigiformes, incluidos
Caprimulgidae, Cuculliformes y Coraciiformes, en todo el mundo.
Mawsonfilaria Anderson y Chabaud, 1958, monotípico, parásito de Passeriformes,
Australia.
 Pseudaprocta Schikhobalova, 1930, ocho especies, Piciformes, Passeriformes,
Falconiformes, Reinos Paleárticos e Indomalayan y Australia.

4 (1) Espículas diferentes.

Desmidocercidae Cram, 1927

Parásitos de sacos aéreos de aves que se alimentan de peces.

Desmidocerca Skrjabin, 1916, monotípico, parásito de Ardeidae y Phalacrocoracidae, en

todo el mundo.
Desmidocercella Yorke y Maplestone, 1926, dos subgéneros: Desmidocercella, cuatro
especies, casi exclusivamente parásitos de los Reinos Ardeidae, Paleártico e Indomalayo;
Skrjabinocercella Gushanskaya, 1953, dos especies, parásitos de Phalacrocoracidae,
Reino Paleártico.
Diomedenema Johnston & Mawson, 1952 monotípico, parásito de Diomedeidae,
Antártico.

SUPERFAMILIA DIPLOTRIAENOIDEA

Diagnóstico: grandes gusanos filariformes. Sin apéndices cefálicos salientes. Estructuras

cuticulares cefálicas como formaciones planas tipo charretera o elevaciones cónicas o
procesos internos tipo tridente lateral presentes. Boca aplanada lateralmente. Cápsula bucal
ausente. Esófago dividido, con parte glandular larga. Espículas complejas, robustas,
generalmente largas, marcadamente diferentes en tamaño y estructura. Vulva anterior.
Huevos de cáscara gruesa y lisos, que contienen larvas de primera etapa con un gancho
cefálico izquierdo, una escofina de espinas y una cola con espinas subterminales. Larva
infecciosa con esófago dividido, engrosamiento cuticular circumoral, cavidad bucal ausente.

Distribución, rango de huéspedes, sitio de infección y ciclo de vida.

Los Diplotriaenoidea tienen una distribución mundial (Sonin 1968). Son parásitos de las aves,
pero un género, Hastospiculum, es parásito en los varanidos y, curiosamente, los boidos y
pitónidos (dos de las especies de serpientes se encontraron en los zoológicos; Chitwood
1932). Todos viven en tejidos y generalmente se encuentran en las paredes de los sacos
aéreos de sus anfitriones (Anderson, 1957b). El ciclo de vida de estas "filarias" que producían
huevos con cáscara gruesa en lugar de microfilarias (Wehr 1935) fue una pregunta
desconcertante hasta que Anderson (1957b) mostró que los huevos pasaron del sistema de
bolsas de aire a la tráquea, de allí al intestino, y finalmente fueron expulsados en las heces,
de manera similar a los huevos de los espíritus en el tracto digestivo. Los insectos omnívoros
son los huéspedes intermedios, y las langostas se usan comúnmente en infecciones
experimentales (Anderson 1957b, Bain y Vassiliades 1969, Bain y Vaucher 1973, Cawthorn y
Anderson 1980, Quentin et al.1983a, Anderson 2000). Los diplotriaenoides pueden ser
patógenos (Cawthorn et al. 1980). En capitividad, las tasas de transmisión pueden ser altas y
causar enfermedades. La serratospiculosis (hemorragias fecales y necrosis, neumonía), por
ejemplo, se ha observado en halcones cautivos (Samour y Naldo 2001, Tarello 2006).

Filogenia y taxonomía

Las larvas de la primera etapa de las dos subfamilias de Diplotriaenoidea son similares entre
sí y con las de muchas Spiruroidea, así como parte de Habronematoidea (Tetrameridae,
Cyrnea en Habronematinae). Su cabeza tiene un característico gancho cefálico izquierdo
 plano y una gran escofina de varias filas de espinas pequeñas, y su cola tiene una fila
subterránea de espinas (Fig. 7.227 A, B). Esto se interpreta como la firma de un linaje que
comprende ambas especies especializadas en colonizar la mucosa intestinal y los tejidos
invasores (la pared de los sacos aéreos), la Diplotriaenoidea. Todos ponen huevos de cáscara
gruesa. El aparato muy peculiar utilizado para examinar tejidos encontrados en Diplotriaena
(procesos similares a tridentes y sus poros), ha evolucionado a partir de las elevaciones
cuticulares más simples que se observan en las etapas larvales (Cawthorn y Anderson 1980).
Los adultos de Chabaudiella de paseriformes neotropicales pueden representar un paso
inicial y todo el grupo podría haber surgido en esta región durante el Terciario (Chabaud y
Bain 1994). Los parásitos adultos de los varanidos no muestran características particulares, y
en ausencia de características larvarias no es posible decir si están en el origen de los
parásitos de las aves o como resultado del cambio de huésped en el Viejo Mundo.
Versternema Chabaud & Burger, 1992, un parásito de avestruces en África, no tiene
formaciones cefálicas cuticulares y un esófago relativamente corto, así como espículas
cortas. Los huevos en las hembras estudiadas eran inmaduros. Versternema se ha colocado
tentativamente en Dicheilonematinae (Bain et al. 1992), pero probablemente sea un
sinónimo menor de Struthiofilaria Noda y Nagata, 1976, Onchocercinae, de un avestruz en
un zoológico.

Los análisis moleculares de diplotriaenoides se han realizado exclusivamente con fines de

código de barras (Ferri et al. 2009). La clave de la Diplotriaenoidea sigue a Anderson y Bain
(1976). Se reconoce una sola familia con dos subfamilias. Spinodiplotriaena Kalyankar &
Palladwar, 1989, publicado en Gibbons (2010), es sinónimo de Diplotriaena.

Superfamilia Diplotriaenoidea Skrjabin, 1916

1 (2) Extremidad cefálica con formaciones cuticulares laterales con base trilobulada, ya sean
procesos o cuchillas protrusibles tipo tridente o dos pares de poros. Ano subterminal, sin alas
caudales.

Diplotriaeninae Skrjabin, 1916

Parásitos de pájaros, en todo el mundo.

Un par de cuchillas cefálicas con base trilobulada: Chabaudiella Díaz-Ungria, 1963,

monotípico, Passeriformes, Reino Neotropical.

Un par de tridentes: Diplotriaena Railliet y Henry, 1909, aproximadamente 60

especies, parásitos de una gran variedad de aves insectívoras, en todo el mundo.

Dos pares de poros cefálicos: Quadriplotriaena Wehr, 1935, dos especies, parásitos
de Passeriformes, Reino Neártico.

2 (1) Formaciones cefálicas cuticulares no trilobuladas en la base, ya sea elevaciones o

engrosamientos en forma de charreteras, excepcionalmente sin formaciones cuticulares. En
general, el ano no es subterminal y las alas caudales presentes.

Dicheilonematinae Wehr, 1935

3 (4) Papilas cefálicas dobles.

 Elevaciones laterales parecidas a dientes: Monopetalonema Diesing, 1861, tres
especies, principalmente parasitarias en alcedínidos, Reinos Holarctic y Afrotropical.

4 (3) Papilas cefálicas ampliamente separadas.

5 (8) Elevaciones laterales como dientes.

6 (7) Ano subterminal.

Petrovifilaria Sonin, 1961, monotípico, parásito de otididos, Reinos Paleártico e

Indomalayo.

7 (6) Ano no subterminal.

Dicheilonema Diesing, 1861, diez especies, parásitos de estruthionids, ardeids y

Passeriformes, Holarctic, Afrotropical, e Indomalayan Realms.
Hamatospiculum Skrjabin, 1916, nueve especies, parásitos de Passseriformes,
Strigiformes, Falconiformes, Holarctic, Indomalayan y Australasian.
Hastospiculum Skrjabin, 1923, siete especies, parásitos de varanidos, raramente
boidos y pitónidos, Afrotropical, Indomalayan y Nearctic Realms.

8 (5) Sin elevaciones laterales como dientes.

Heterospiculum Schigin, 1951, dos especies, parásitos de las ardeidas, los Reinos
Paleártico e Indomalayo.
Serratospiculoides Sonin, 1968, monotípico, parásitos de halcónidos, Reino de
Indomalayan.
Serratospiculum Skrjabin, 1915, nueve especies, parásitos de Falconiformes, en todo
el mundo.

SUPERFAMILIA FILARIOIDEA

Diagnóstico: sin apéndices cefálicos; sin labios, sin seudolabia. Boca pequeña, generalmente
circular. Cápsula bucal pequeña o ausente. Esófago dividido o no. Deiridos pequeños o
ausentes. Las espículas izquierda y derecha siempre tienen una estructura diferente. Vulva
generalmente en la región anterior. Huevos finos sin cáscara, con muy pocas excepciones.
Concha transformada en vaina que contiene una larva delgada, miniaturizada de primera
etapa, la microfilaria. Microfilaria con gancho cefálico izquierdo y algunas espinas o
rugosidades en el lado opuesto. Etapa infecciosa con esófago dividido (muy pocas
excepciones), punta de la cola adornada con lappets o no.

Distribución, rango de huéspedes, sitio de infección y ciclo de vida.

Filarioidea ocurre en todo el mundo. Nunca son parásitos de peces sino de todos los demás
vertebrados. En general, el rango de hospedadores de un género dado corresponde a un
grupo de hospedadores definido, por ejemplo, ungulados parasitarios Onchocerca (excepto
una captura en humanos y otra en perros). Una notable excepción se observa en
Cercopithifilaria. El género parece haberse originado a partir de bóvidos y cérvidos en Eurasia
(Uni et al. 2002), pero posteriormente se diversificó en todo el mundo en carnívoros,
primates, lagomorfos, roedores y marsupiales australianos, probablemente a través de sus
vectores de garrapatas duras. Litomosoides es otro género con dos grupos principales de
anfitriones distintos, los quiropteranes y los cricetidos modernos, que se diversificaron en
América del Sur. Este último probablemente se infectó a través del cambio de host (Guerrero
et al. 2002). Entre las filarias de las aves, las especies de Paronchocerca están restringidas a
una familia de huéspedes aviares (Bartlett y Anderson 1986b), mientras que la misma especie
de Splendidofilaria infecta a una variedad de grupos de huéspedes en una determinada
comunidad geográfica de aves (Bartlett y Anderson 1987b). En el caso de Eulimdana, en el
que los adultos son de corta duración pero las microfilarias de popa son persistentes, la
especificidad del huésped es estricta y la diversidad es alta: cada ave charadriiforme alberga
su propia especie filarial, probablemente porque la transmisión por malófagos específicos
ocurre cuando los polluelos aún están en el nido (Bartlett 1992b, 1993).

Las filarias adultas viven en tejidos o cavidades y pueden estar en cualquier parte del
huésped: en cavidades celómicas (por ejemplo, Setaria en équidos y rumiantes,
Dipetalonema en monos sudamericanos), vasos linfáticos (los parásitos humanos Brugia y
Wuchereria; Rumenfilaria en renos, Laaksonen et al.2010), tejidos subcutáneos
(Cercopithifilaria), aponeurosis (varias especies de Mansonella), tendones (Pelecitus en aves,
Bartlett y Greiner 1986), las envolturas del globo ocular y el cerebro (Onchocerca lupi
Rodonaja, 1967 en perros, Meningonema en cercopitecidios africanos, Dunnifilaria en
roedores, Molossinema en murciélagos, alrededor de arterias (Chandlerella en aves) y en la
luz de los vasos sanguíneos [Dirofilaria immitis (Leidy, 1856) de perros; algunas Monanema
spp. de roedores; especies de Acanthocheilonema en cetáceos; Eleaophora en cérvidos y
bóvidos; Deraiophoronema en camellos; Macdonaldius en serpientes]. Las microfilarias se
producen en la sangre o en la dermis. Las microfilarias de popa, observadas originalmente en
el género Onchocerca, parecen ser más frecuentes de lo esperado inicialmente, como es
evidente en los parásitos de mamíferos, Monanema, Loxondotonfilaria, Cherylia y
Cercopithifilaria, un género con una distribución mundial (Bain et al. 1986, Uni et al. 2002).
En las aves, Pelecitus y Eulimdana también tienen microfilarias de popa (Bartlett y Greiner
1986, Bartlett y Anderson 1987b). Las microfilarias que habitan en la piel generalmente pasan
desapercibidas porque rara vez se toman muestras de la piel (Bartlett 1993, Otranto et al.
2011). Aunque las microfilarias de Onchocercidae se forman en todo el huésped,
generalmente no se distribuyen uniformemente, sino que tienen ciertos sitios de
predilección. En Filaria, Parafilaria y Stephanofilaria, las microfilarias que habitan en la piel
se localizan cerca del gusano hembra, ya sea en llagas en la piel o en puntos de sangrado
provocados durante la oviposición.

Los filarioidea son transmitidos por artrópodos que se alimentan de sangre (Anderson 2000),
los llamados vectores, con mayor frecuencia dipterans: Culicidae (por ejemplo, Wuchereria
y Brugia, Dirofilaria y Loaina de mamíferos; Deraiophoronema, Cardiofilaria y Aproctella de
aves; Saurositus de lagartos) ; Oswaldofilaria de cocodrilos y lagartos; Waltonellinae de
ranas), Ceratopogonidae (Onchocerca y Mansonella de mamíferos; Eufilaria de aves;
Icosiellinae de anurans), Psychodidae (Thamugadia y Madathamugadia de lagartos; Reznik
1982, Hering-Hagenbeuli y Simagen, et al. (Onchocerca; Takaoka et al. 2012) y Tabanidae [L.
loa de humanos; Pelecitus roemeri (Linstow 1905) de marsupiales australianos; Spratt 1972].
Otros vectores son Ctenocephalidae [Acanthocheilonema reconditum (Grassi 1889) de
perros], mallophagans (Pelecitus, Sarconema, Eulimdana de aves; Bartlett y Anderson 1987b,
Bartlett 1993, Cohen et al. 1991), ácaros (Litomosoides; Guerrero et al. 2006) , garrapatas
duras (Cherylia, Monanema, Cercopithifilaria, todas con microfilarias que habitan la piel;
Bianco et al. 1983, Bain et al. 1986) y garrapatas argasidas (Macdonaldius de serpientes;
Acanthocheilonema de mamíferos). No se ha dilucidado ninguno de los ciclos de vida de las
especies de Filaria que ponen huevos gruesos o de cascarón delgado, pero se sospecha que
 los muscidos, que son hospedadores intermedios de las Stephanofilaria y Parafilaria
relacionadas (Anderson 2000).

Varias especies entre los Filarioidea son parásitos humanos y agentes de enfermedades
graves en áreas tropicales (filariosis linfáticas, oncocercosis, loaosis, mansonelosas), mientras
que los parásitos de animales domésticos y salvajes pueden causar zoonosis: especies de
perros Dirofilaria (Orihel y Eberhard 1998, Pampiglione et al. 2009), especies de Onchocerca
de jabalí (Takaoka et al. 2004), ciervos (Koehsler et al. 2007) y perros (Otranto et al. 2011),
así como otras filarias de animales salvajes, como las especies de Pelecitus (Otranto y
Eberhard 2011). En bovinos y rumiantes salvajes, las enfermedades de la piel son causadas
por filarias dérmicas o subcutáneas y sus microfilarias que habitan en la piel (parafilariosis
hemorrágicas, estefanofilariosis). Setaria digitata (Linstow 1906), un parásito del ganado
bovino en Asia, causa trastornos neurológicos dramáticos durante la fase migratoria
temprana de larvas en cabras, ovejas y caballos (Shoho y Nair 1960).

Género Filaria

Filaria clasifica nematodos de gran tamaño, que viven en los tejidos subcutáneos de varios
animales salvajes generalmente sin evocar una respuesta inflamatoria significativa
(Anderson 1960, 1997).

El género es notablemente homogéneo y las diferencias en las mediciones tienen poca

importancia; dependen de la naturaleza del huésped, su estado inmune, la edad de los
parásitos, etc.

Los especímenes de distinto huésped muestran diferencias significativas principalmente en:

la morfología del anillo cuticular preoesofágico (Fig. 1); la punta caudal de la hembra (Fig. 2);
la disposición general de las papilas cloacales y las alas caudales del macho (Fig. 3); la
morfología de los huevos.

Fig. 1.- Extremidades anteriores, hembras, vistas dorsales: A, F. martis; B, F. melis, alotipo; C, F.
bakerhugoti, alotipo; D, F. latala, alotipo; E, F. versterae, holotipo.
Fig. 2. Colas (escala 200 (μm) y puntas caudales (escala de 100 μm), hembras, vistas laterales: A,
F. martis, B, F. melis, alotipo, C, F. bakerhugoti, alotipo, D, F. latala, alotipo, E, F. versterae,
holotipo

Fig. 3.- Colas, machos, vistas ventrales: A, F. martis; B, F. melis, holotipo; C, F. bakerhugoti,
holotipo; D, F. latala, holotipo.

Los hallazgos filariales subcutáneos más comunes en carnívoros mustelidos se atribuyeron a

Filaria martis habiendo sido reportado repetidamente en Europa, Norteamérica y Japón. Sin
embargo, Chabaud y Mohammad (1989) estudiaron especímenes de varios huéspedes y
reportaron 11 especies dentro del género Filaria. Hoy en día se acepta que F. martis afecta
solo a las especies de mustélidos palearticos aunque han habido casos esporádicos de
parasitismo en Europa.
F. taxideae es el único representante del género Filaria para el cual se dispone de datos
confiables del ciclo de vida. Los huevos de F. taxideae, una especie que infecta tejones
americanos (Taxidea taxus) y zorrillos rayados (Mephitis mephitis), producen lesiones en la
piel después de ser colocados entre la epidermis y la membrana basal cutánea. Los huevos y
las larvas quedan expuestos en la superficie de la piel, donde están disponibles para los
huéspedes intermedios involucrados en la transmisión, que son atraídos por las llagas
abiertas en los mamíferos.

Las especies del género han sido reportadas repetidamente en Mustelinae europeas, pero
también en otras partes del mundo (regiones etíopes, neárticas, neotropicales) y en varios
huéspedes (Melinae, Mellivorinae, Mephitinae, Viverridae, Felidae, Hystricidae, Pedetidae,
Orycteropidae, Procaviidae, Bóvidos).

Además de una especie F. cephalophi fácilmente distinguible por su cápsula oral, todas las
especies del género están morfológicamente extremadamente cercanas entre sí. El género
parece estar ausente en las regiones oriental y australiana y, con la excepción de Hystrix, solo
se conoce de fisipedos en las regiones paleártica, neártica y neotropical. Por el contrario, en
la región de Etiopía, hay varios mamíferos arcaicos: tubulideados, hiracoides, antiguos
roedores (pedetidae e hystricidae). La asociación en los espectros del huésped de mamíferos
arcaicos y fisipedos se ha observado en otros grupos (CHABAUD y BAIN, 1965, DURETTE-
DESSET y CHABAUD, 1981); esto se explicaría por el hecho de que, a diferencia de otros filos,
el linaje creodonte-carnívoro es muy continuo. Se puede concluir que el género Filaria tiene
un espectro de hospedadores zoológicamente coherentes en regiones holárticas y
neotrópicas y un espectro cronológicamente coherente en la región etíope (CHABAUD,
1982). Por lo tanto, el carácter arcaico del género y su origen africano son probables y es
sorprendente que la morfología haya permanecido tan estable.

Filariasis en humanos

Los vectores responsables de transmitir las infecciones varían en función de las localizaciones
geográficas y, por ello, la distribución de las filariasis en el mundo es muy variable.

En los últimos años se ha estudiado el papel que juega la bacteria endosimbiótica obligada
intracelular Wolbachia, presente en todas las filarias excepto en Loa loa. Su importancia
radica en que esta bacteria es necesaria para el crecimiento, desarrollo, embriogénesis y
supervivencia de las filarias. Además, tras la muerte del helminto adulto o de las microfilarias,
se liberan los antígenos de Wolbachia a la sangre, lo que puede favorecer la linfangiogénesis,
la proliferación endotelial linfática y la dilatación de los vasos linfáticos, por lo que su
eliminación constituye una nueva diana terapéutica.
Las principales características epidemiológicas de las filarias humanas más importantes se
describen en la tabla 1.

Filariasis Linfática

La filariasis linfática es una enfermedad crónica desfigurante que es una causa importante de
discapacidad en el mundo en desarrollo. Un programa masivo coordinado por la
Organización Mundial de la Salud apunta a la eliminación global de la filariasis linfática para
2020. Tres especies de gusanos filariales que habitan en linfa (Wuchereria bancrofti, Brugia
malayi y B. timori) causan filariasis linfática en humanos. Los parásitos son transmitidos por
mosquitos (Anopheles, Culex, Aedes y Mansonia spp.). La infección con W. bancrofti también
se conoce como filariasis bancroftiana, mientras que la filariasis brugiana se refiere a la
infección por las otras dos especies. W. bancrofti está geográficamente mucho más
extendido que Brugia spp.

Epidemiología, ciclo biológico y patogenia

Wuchereria bancrofti y Brugia malayi/timori

W. bancrofti B. malayi

La filariasis linfática producida por W. bancrofti está presente en 83 países de África

Subsahariana, Sudeste Asiático, subcontinente indio, algunas islas del Pacífico y en áreas
focales de Latinoamérica. Brugia malayi se localiza en zonas del este y sur de Asia, India,
Indonesia, Malasia, Filipinas y algunas islas del Pacífico. Brugia timori se circunscribe a las
Islas de Timor e Indonesia. Los mosquitos implicados en la transmisión pertenecen al
género Anopheles, Culex, Aedes y Mansonia. Se estima que unos 120 millones de
personas de áreas tropicales y subtropicales están infectadas por filarias linfáticas, de las
que al menos 25 millones de hombres tienen enfermedad genital y 15 millones tienen
linfedema. Clásicamente, la adquisición de una filariasis por el viajero se ha asociado a
estancias prolongadas, pero hay casos descritos de viajeros infectados tras una
permanencia corta en zona no endémica, incluso inferior a 10 días.

Tras la picadura del insecto vector, las larvas infectivas se depositan en la piel para migrar
a través de la dermis hacia los vasos linfáticos locales. En los siguientes 6-12 meses, la
larva madura hasta convertirse en adulto y alcanza los ganglios linfáticos, donde vive
durante períodos que oscilan entre los 5 y los 12 años. Tras la cópula de los adultos, se
producen microfilarias que, dependiendo de la especie, se liberan a la sangre. La vida
media de las microfilarias es de entre 3 meses y 3 años, dependiendo del agente
etiológico. La captación desde la sangre de las microfilarias por el insecto adecuado cierra
el ciclo biológico.

Característicamente, los mosquitos implicados en la transmisión de las filariasis linfáticas

se alimentan fundamentalmente por la noche, por lo que la evidencia de microfilarias en
sangre sigue un patrón periódico nocturno (microfilaremia sólo por la noche) o un patrón
subperiódico (microfilaremia continua, con aumento por la noche). Los helmintos adultos
producen constantemente microfilarias, pero no se multiplican dentro del hombre. Por
ello, la cantidad de helmintos adultos no puede aumentar una vez el individuo no esté
expuesto a picaduras infectivas (p. ej., al salir del área endémica). Las manifestaciones
clínicas varían entre personas y dependen del nivel de exposición a la picadura de
mosquitos infectivos, de la cantidad de adultos que viven en los linfáticos, de la duración
de la infección, de la coinfección con otros patógenos bacterianos y micóticos, y de
factores genéticos e inmunológicos. La mayoría de los síntomas son consecuencia de
reacciones inflamatorias mediadas por la muerte del helminto adulto dentro de la luz de
los vasos linfáticos (fase de linfangitis aguda recurrente), con el resultado a largo plazo,
años después, de ectasia y obstrucción al flujo linfático (fase de linfedema crónico
irreversible).
Oncocercosis

Onchocerca volvulus

La filariasis producida por O. volvulus está presente en 34 países, fundamentalmente en

África Subsahariana y Yemen, aunque hay algunos pequeños focos en América Central y
del Sur. Se transmite mediante la picadura de la mosca negra del género Simulium, que
tiene su ecosistema en aguas muy oxigenadas de los ríos; por ello, a esta enfermedad se
la conoce también como ceguera de los ríos. En zonas hiperendémicas (p. ej., en las riveras
de los ríos de zonas endémicas) más del 60% de la población presenta microfilarias en la
piel. Se estima una prevalencia de oncocercosis de 37 millones, de los que cerca de
500.000 personas presentan afectación visual y la mitad padecen ceguera irreversible.
Simulium es un vector poco eficiente y para el desarrollo de la enfermedad son necesarias
multitud de picaduras infectivas, habiéndose estimado en unos 12 meses la estancia
mínima en un área endémica para adquirir la enfermedad. Por ello, es menos probable el
diagnóstico en viajeros de corta estancia, aunque se han descrito algunos casos.

Tras la picadura de un Simulium infectado, las larvas infecciosas son depositadas en la piel
del hombre, donde se transformarán en adultos pasados unos 6-12 meses. Los adultos
vivirán ovillados hasta 15 años en nódulos subcutáneos liberando microfilarias
microscópicas que migran a través del tejido subcutáneo, conjuntival e intraocular. Las
microfilarias subcutáneas, que viven entre 6-24 meses, serán ingeridas por las moscas,
completando así el ciclo.

La patogenia se caracteriza por la sustitución del colágeno y fibras elásticas por

fibroblastos, con lo que la piel adquiere una característica apariencia envejecida.

Las macrofilarias viven encapsuladas en los nódulos (oncocercomas) sin producir

sintomatología. Las microfilarias vivas jóvenes migran a través de la piel y del ojo sin que
aparentemente se vean afectadas por la respuesta inmune o inflamatoria del hospedador,
pero las microfilarias moribundas producen una marcada respuesta inflamatoria (no está
claro qué es lo primero, si la muerte o la inflamación) cutánea y ocular. La severidad de la
oncodermatitis está directamente relacionada con la actividad citoadherente y la
proliferación celular del huésped, e inversamente correlacionada con la carga de
microfilarias mediante un fenómeno de inmunointolerancia a los antígenos de
Onchocerca y no a los de Wolbachia. Sin embargo, tanto los antígenos de Onchocerca
como los de Wolbachia liberados durante la muerte de las microfilarias son los
responsables de la inflamación corneal y de la eventual ceguera. La ceguera,
característicamente, es mucho más frecuente en las áreas de sabana que en las de zona
tropical.
Otras infecciones filariales

Otras cuatro especies de filarias comúnmente infectan a los humanos además de las que
causan filariasis linfática humana y oncocercosis. Estos son Loa loa, Mansonella perstans,
M. streptocerca y M. ozzardi. Además de estos, varios parásitos filariales de animales rara
vez causan infecciones en humanos.

Loa loa

La filariasis producida por Loa loa se circunscribe a regiones centrales y del oeste de África.
Se transmite mediante la picadura de la mosca (tábano) Chrysops que vive en áreas
pantanosas. Se estima que entre 3 y 13 millones de personas están afectadas.

Las larvas infecciosas se transmiten al hospedador tras la picadura infectiva del tábano
Chrysops, cuyos hábitos alimenticios son exclusivamente diurnos16. Tras 6-12 meses las
larvas van madurando hasta convertirse en adultos muy móviles que migran a través del
tejido subcutáneo y de la conjuntiva. Los gusanos adultos pueden vivir hasta 17 años,
liberando microfilarias al torrente sanguíneo, desde el que pueden ser ingeridas por el
vector al alimentarse con la sangre y así completar el ciclo. Se postula que la mayoría de
las manifestaciones clínicas están mediadas inmunológicamente. Así, los angioedemas
subcutáneos se deben a la reacción de hipersensibilidad del adulto migrando a través del
tejido subcutáneo y a la eliminación de las microfilarias. La afectación sistémica más grave
deriva de la respuesta inmune del hospedador frente a los antígenos del parásito, en
forma de miocardiopatía en pacientes con eosinofilia intensa, nefropatía por depósito de
inmunocomplejos o encefalitis por presencia de microfilarias en el líquido
cefalorraquídeo.

Mansonella spp.

M. ozzardi

M. perstans y M. streptocerca afectan principalmente a zonas centrales de África, y M.

ozzardi se ciñe a América Central (área peninsular y Caribe) y América del Sur. Estas 3
especies se transmiten mediante la picadura de moscas del género Culicoides. No hay
buenas estimaciones de la carga de estas enfermedades en el ámbito mundial.

Las larvas infectivas de Mansonella se transmiten al hospedador a través de la picadura

de Culicoides. Tras un período de meses a años estas larvas se transformarán en helmintos
adultos y liberarán microfilarias que residen en la capa dérmica superior y en capas
colágenas de la piel.

Mansonella está bien adaptada al hospedador y provoca una mínima reacción

inflamatoria en ausencia de tratamiento. Sin embargo, con la terapia filaricida aparecen
reacciones inflamatorias alrededor del gusano adulto y microfilarias, lo que sugiere que
el parásito está liberando antígenos a los que responde el sistema inflamatorio del
hospedador.
Filogenia
Actualmente, la familia se divide en ocho subfamilias, que incluyen 88 géneros.
Una pronunciada regresión de las características morfológicas y una serie de convergencias
resultantes de un estilo de vida parasitario, así como la ausencia de material fosilizado, dificultan
la producción de hipótesis filogenéticas para esta familia.
Elaborado por primera vez por Wehr en 1935, la clasificación de la familia se ha reconstruido
varias veces.
En 1994, el desarrollo de técnicas moleculares hizo posible la construcción de la primera
filogenia molecular de Onchocercidae, basada en las secuencias de ADNr 5S. Este estudio
pionero se centró en diez especies de seis géneros, que representan dos subfamilias
(Dirofilariinae y Onchocercinae). Con el surgimiento del enfoque de código de barras de ADN
para distinguir entre especies, los estudios sobre filogenia de nematodos filariales se han basado
predominantemente en análisis de genes 12S rDNA y coxI, y se han propuesto filogenias para
especies de oncocercidos seleccionados. Sin embargo, el material biológico ha sido escaso, lo
que impide el muestreo taxonómico amplio, y los marcadores utilizados no fueron adecuados
para resolver los nodos internos que describen la evolución de los Onchocercidae.

Materiales y métodos
Sesenta y dos especímenes que comprenden 48 especies pertenecientes a 25 géneros y que
representan siete de las ocho subfamilias de oncocercidos se analizaron. Debido a la falta de
material, las Lemdaninae no pudieron ser incluidas en este estudio.

Cribado molecular
La detección por PCR de nematodos filariales se basó en siete secuencias parciales de siete genes
diferentes: dos genes mitocondriales, ADNr 12S (secuencia de aproximadamente 450 pares de
bases (pb)) y subunidad I de citocromo oxidasa ( coxI ; aproximadamente 600 pb); cinco genes
nucleares, ADNr 18S (aproximadamente 740 pb), ADNc 28S (aproximadamente 900 pb), la
cadena pesada de miosina ( MyoHC ; aproximadamente 785 pb), subunidad grande de ARN
polimerasa II ( rbp1 ; aproximadamente 640 pb), proteínas de choque térmico de 70 kilodalton
( hsp70; aproximadamente 610 pb).

Análisis filogenéticos
Las secuencias generadas durante el estudio actual y las secuencias previamente publicadas del
borrador / genomas completos se alinearon utilizando MAFFT. Para verificar la ausencia de
codones de parada, la alineación de los genes de codificación se tradujo utilizando EMBOSS
Transeq [ 61 ], y se realizó una comparación con las secuencias de transcripción disponibles.
Utilizando la versión corregida del Criterio de Información de Akaike (AICc), se realizó el análisis
JModelTest [ 62 ] para establecer el modelo de evolución mejor adaptado a la alineación de
secuencias para cada gen individual y para la concatenación de todos los genes. El sitio general
reversible en el tiempo más los sitios invariantes más el modelo distribuido Gamma (GTR + I + Γ)
ofreció el mejor ajuste para coxI , hsp70, Secuencias de ARNr 12S y ARNr de 28S, así como la
alineación concatenada; el modelo distribuido General Time-Reversible plus Gamma (GTR + Γ)
para la alineación de secuencias MyoHC y rbp1 ; y los sitios invariantes de 2 parámetros de
Kimura más el modelo distribuido Gamma (K80 + I + Γ) para la alineación de secuencias de ARNr
18S. Para enraizar los árboles, se incluyeron dos especies como grupos externos: Filaria latala
(Spirurida: Filariidae) y Protospirura muricola (Spirurida: Spiruridae). Las relaciones filogenéticas
entre taxones oncocercidos, basadas en el conjunto de datos concatenados, fueron realizadas
por inferencia bayesiana utilizando MrBayes [ 63] Se implementó un modelo dividido para
estimar los parámetros de evolución por separado para cada gen. Se realizaron dos corridas
utilizando cinco millones de pasos con cuatro cadenas, con muestreo de árboles cada 1,000
generaciones; Los primeros 1.250 puntos se descartaron como quemados y las probabilidades
posteriores se calcularon a partir de estos árboles posteriores a la quema. Además, la máxima
verosimilitud (ML) se usó para inferir un árbol filogenético basado en el conjunto de datos
concatenados particionados, y se ejecutó con 1000 réplicas de arranque lento utilizando RaxML.

Resultados y Discusión
Elegir un grupo externo
Una consideración importante al proponer una filogenia integral para cualquier grupo
taxonómico es el enraizamiento adecuado del árbol y, por lo tanto, la elección de los grupos
externos apropiados. Estudios previos de Onchocercidae, basados en análisis de genes de ARNr
coxI y 12S, han utilizado representantes espiruridos de Thelaziidae y Filariidae como grupos
externos. Además, algunos análisis filogenéticos de nematodos basados en SSU rDNA o
secuencias completas del genoma mitocondrial sugirieron que otros espirúridos como
Physalopteroidea o Diplotriaenoidea son grupos externos apropiados para Onchocercidae. En el
presente estudio, P . muricola(Spiruridae) y F . latala (Filariidae) se investigaron como posibles
grupos externos. Nuestros análisis de múltiples genes indican que esta elección es razonable.
Para apoyar este resultado, la divergencia genética promedio entre el grupo afuera y ingroup
taxones fue de aproximadamente 20% (21% para P . Muricola ; 25% para F . Latała ), y sólo
alrededor de 14% entre los mismos especímenes onchocercido. Fue, por lo tanto, la conclusión
de que tanto P . muricola y f . lata son grupos externos apropiados para el presente conjunto de
datos de múltiples genes. En congruencia con análisis sistemáticos previos, el enraizamiento
elegido claramente apoyaba la monofilia de los Onchocercidae.
Monofilia de los Onchocercidae
Todos los taxones oncocercidos examinados en el presente estudio formaron un grupo
monofilético y se identificaron cinco clados fuertemente apoyados dentro de la familia. Según
su monofilia y para facilitar la descripción de la topología de los árboles, estos clados se
denominarán ONC1 a ONC5.
Las subfamilias derivadas ancestralmente son consoladas
En el presente análisis filogenético, Oswaldofilariinae, Icosiellinae y Waltonellinae ocuparon una
posición común como un clado altamente apoyado (ONC1) y un grupo hermano de todos los
otros taxones estudiados dentro de Onchocercidae. Las tres subfamilias parecían estar
estrechamente relacionadas, ya que ONC1 había evolucionado independientemente de los
representantes de oncocercidos restantes. Estudios morfológicos previos revelaron una serie de
caracteres ancestrales en las Icosiellinae y Oswaldofilariinae, como las larvas infecciosas que
poseen espinas cefálicas (Icosiellinae) y una vulva que se coloca posterior al esófago
(Oswaldofilariinae), por lo tanto, estas subfamilias se han considerado tradicionalmente
"antiguas". Además, se ha sugerido que su distribución gondwaniana es una indicación de una
evolución antigua que ocurrió antes de la ruptura del supercontinente. Curiosamente, las
Oswaldofilariinae parecen haber evolucionado independientemente de las dos subfamilias
restantes del clado ONC1 y se colocaron como grupo hermano de un clado que consiste en
Ochoterenella spp. (Waltonellinae) e Icosiella neglecta (Icosiellinae). De hecho, estudios previos
enfatizaron la presencia de numerosos caracteres plesiomórficos (esófago largo, cápsula bucal
grande y la presencia de deiridos) dentro de Oswaldofilaria spp. Además, el espectro del
huésped de estas subfamilias difiere: las oswaldofilariinas son parásitos de los escuamatos,
mientras que los miembros de Icosiellinae y Waltonellinae son exclusivamente parásitos de
anuros.

Setariinae son Onchocercidae inusuales con una posición intermedia

La posición sistemática de las Setariinae entre la superfamilia Filarioidea ha sido cuestionada
durante mucho tiempo. Inicialmente, las Setariinae se habían colocado en Filariidae porque
comparten ciertas similitudes morfológicas con representantes de esta familia (espinas en el
extremo anterior de la larva de la primera etapa y elevación cuticular adulta). No obstante, sobre
la base de otros rasgos biológicos y morfológicos ( e . G . Vivíparos, largas microfilarias con cola
puntiaguda sin espinas), habría sido igualmente posible consignarlos a la Onchocercidae. En una
etapa posterior, los Setariidae fueron propuestos como una familia con el propósito de eliminar
a los Setariinae de los Filariidae, y las clasificaciones actuales enumeran a las Setariinae como
una subfamilia dentro de Onchocercidae. Tal afiliación entre Setariinae y Onchocercidae ha sido
apoyada desde entonces por muchas filogenias moleculares. Lo mismo fue cierto para el
presente estudio, donde las dos especies de Setaria se agruparon en un clado (ONC2) con buen
apoyo. Excepto ONC1, el clado que consiste en Setaria spp. fue hermana de todos los taxones
oncocercidos restantes muestreados en este estudio. En el pasado, las Setariinae,
Oswaldofilariinae y Waltonellinae se agruparon en los árboles filogenéticos anteriores a pesar
de una topología no resuelta. Durante algún tiempo, los estudios morfológicos de estadios
infecciosos de Setaria spp. (larvas largas, presencia de deiridos) han apoyado la hipótesis de que
Setariinae puede haber surgido temprano en la evolución de Onchocercidae. Por el contrario, el
estudio de desarrollo de las larvas de S . labiotopapillosa sugirió que Setariinae, como el resto
de Onchocercidae, podría haberse derivado de ancestros habronemátidos, pero que la
especiación que condujo a Setariinae ocurrió más tarde e independientemente del resto de
Onchocercidae. Por ejemplo, se demostró que el desarrollo de las células glandulares del
esófago en las Setariinae está cerrado al desarrollo observado en algunos antepasados
potenciales de los Onchocercidae, a saber, los Habronematidae. La filogenia actual apoyaba
firmemente la posición de Setariinae como un grupo derivado de una especiación independiente
de los Onchocercidae examinados.

Subfamilias dentro de Onchocercidae: una necesidad de revisión sistemática

Los taxones restantes de Onchocercidae analizados en este estudio se agruparon en tres clados
distintos y bien respaldados (ONC3, ONC4 y ONC5), incluidos los representantes de
Dirofilariinae, Onchocercinae y Splendidofilariinae. Es de destacar que la topología del árbol que
se muestra aquí no es congruente con las delineaciones sistemáticas clásicas:
i. El primer clado, ONC3, contenía representantes de los géneros Dirofilaria (Dirofilariinae),
Loxodontofilaria y Onchocerca (Onchocercinae) como lo sugieren varios análisis moleculares
anteriores. Aunque estos géneros pertenecen a dos subfamilias diferentes cuando se
observan las clasificaciones establecidas, la posible necesidad de fusionar estas subfamilias
se ve reforzada por varios rasgos biológicos. En primer lugar, las etapas infecciosas de
Dirofilaria spp. y Onchocercaspp. poseen similitudes morfológicas (cápsula bucal
normalmente desarrollada; cola cilíndrica con pequeñas laminillas caudales). En segundo
lugar, hay rasgos de historia de vida compartidos: una primera muda temprana en el huésped
vertebrado tiene lugar temprano, i . e 2-3 días después de la infección, en Dirofilaria spp. y
Onchocerca spp., a diferencia de una muda tardía, i . e . 6-10 días después de la infección, en
todas las demás especies de oncocercidos estudiadas hasta ahora. Actualmente no hay
información disponible sobre las larvas infecciosas y el desarrollo en el anfitrión final de
representantes de Loxodontofilaria. Este clado (ONC3) constituye el grupo derivado más
ancestralmente que pertenece a las Onchocercidas modernas. Clade ONC3 era el grupo
hermano de ambos clados ONC4 y ONC5, lo que sugiere una evolución independiente.
ii. El segundo clado, ONC4, estaba compuesto por los géneros Dipetalonema ,
Acanthocheilonema , Monanema , Cruorifilaria , Cercopithifilaria , Yatesia y Litomosoides .
Durante mucho tiempo, los taxonomistas utilizaron Dipetalonema como un género de
"atrapar a todos". En los años siguientes, numerosos subgéneros incluidos anteriormente en
este género se elevaron al rango genérico, mientras que otras especies se transfirieron en
géneros recién erigidos; juntos, se les denominó el " linaje Dipetalonema ". Este linaje
combinó aquellas especies de Onchocercinae que presentan adultos con una cola larga, una
cápsula bucal dividida en dos segmentos (o tres en Skrjabinofilaria spp.) Y una extremidad
caudal con dos lapetas subterminales. Sin embargo, estas estructuras podrían estar más o
menos atrofiadas en las formas más especializadas, como se ve en la cápsula bucal de las
especies Monanema y Cercopithifilaria. El árbol filogenético actual respalda la precisión del
linaje Dipetalonema , ya que todos los géneros incluidos en el clado ONC4, con la excepción
de Litomosoides , han sido asignados a este linaje. Antes de este estudio, los análisis
moleculares solo habían respaldado la agrupación de Dipetalonema con Acanthocheilonema.
Una mirada más cercana al clado ONC4 reveló su división en dos grupos:
a. Dipetalonema spp. eran hermanas de todos los taxones restantes dentro del
clado ONC4. Esta posición concuerda con las hipótesis anteriores de que, según las
particularidades morfológicas ancestrales (esófago dividido, cápsula bucal bien
desarrollada y altamente cuticularizada), el género Dipetalonema debe considerarse
distinto de los géneros restantes en el linaje Dipetalonema. Además, se había propuesto
que el género podría haberse derivado a través del aislamiento geográfico en la región
neotropical después de la fragmentación de Gondwana, por lo que sería un género
sudamericano paleoendémico.
b. El segundo grupo de subclades compuesto por miembros de
Acanthocheilonema , Monanema Cercopithifilaria , Yatesia , Cruorifilaria y Litomosoides
parece más derivado. Sin embargo, las especies de Acanthocheilonema y Monanema
parecían estar más estrechamente relacionadas y eran hermanas de los taxones restantes
en este grupo. Estudios taxonómicos anteriores describieron la acantoqueilonemacomo
género ancestral debido a varios caracteres plesiomorfos de sus representantes (esófago
fuertemente dividido, cápsula bucal altamente cuticularizada, forma de espícula derecha
del macho). En contraste, la morfología de Monanem a incluye tanto ancestrales
(numerosas papilas caudales distribuidas a lo largo de la cola) como caracteres derivados
(esófago no dividido). Bain y col . (70) consideraron Monanema como derivado de la
especie etíope Acanthocheilonema. Los géneros restantes formaron dos grupos
hermanos: el que une los taxones de Cruorifilaria, Yatesia y Cercopithifilaria , las otras
especies que contienen Litomosoides . Estudios anteriores habían sugerido que la
Cercopithifilaria se derivara de Acanthocheilonema y, como lo indican los caracteres
 morfológicos derivados de sus miembros (cápsula bucal reducida, esófago indiviso, forma
de espícula derecha del macho, número y reparto de papilas caudales), para representar
la papila caudal más evolucionada) formas del linaje Dipetalonema. Litomosoides no
había sido incluido en el linaje Dipetalonema en la clasificación de 1976 de Chabaud y
Bain. Sin embargo, los últimos autores señalaron que la razón de esta omisión era algo
arbitraria. De hecho, las especies de Litomosoides comparten similitudes morfológicas
con otros representantes del linaje Dipetalonema (cola larga, cápsula bucal larga).
iii. El tercer clado (ONC5) unió géneros pertenecientes a las Dirofilariinae ( Loa , Foleyella ,
Pelecitus ), Onchocercinae ( Wuchereria , Brugia , Breinlia , Mansonella ) y Splendidofilariinae
( Aproctella , Cardiofilaria , Madathamugadia , Rumenfilaria ). La mayoría filariae humano se
incluyeron en este clado, con la excepción de O . vólvulo , que se agrupa en el clado ONC3.
Se podrían identificar tres grupos en el clado ONC5:
a. El primer grupo, incluido Brugiay Wuchereria , era hermana de todos los
representantes restantes del clado ONC5. Estudios moleculares previos destacaron una
estrecha relación entre estos dos géneros, que se apoya en similitudes morfológicas
compartidas (cápsula bucal reducida, parte glandular del esófago, vagina con dobleces y
cámara en adultos; larvas infecciosas con un cola larga y tres lappets). Además, su modo
de transmisión y desarrollo es similar (vector culicida, ubicación linfática en el huésped).
b. El segundo grupo comprendía especies asignadas exclusivamente a la
Dirofilariinae: L .loa , P . fulicaeatrae y F . candezei . Estos parásitos no se agruparon en
análisis moleculares anteriores. Sin embargo, comparten similitudes morfológicas, en
base a las cuales se introdujo originalmente esta subfamilia (alae caudal altamente
desarrollada de los machos adultos). Futhermore, L . escapiceps de loa y pelecitus Leidy,
1886 presenta rasgos biológicos similares, como una tercera muda tardía
(respectivamente en el día 8 y el día 6 después de la infección) y una cuarta infección
anterior al día 20, ambas cercanas al patrón de desarrollo observado en muchas especies
de Onchocercinae y Splendidofilariinae.
c. El último grupo en el clado ONC5 estaba compuesto por representantes de
Splendidofilariinae y Onchocercinae. Hasta ahora, Splendidofilariinae rara vez se han
estudiado. En el presente análisis, las especies de Madathamugadia y Rumenfilaria
(Splendidofilariinae) aparecieron más estrechamente relacionadas con las dos especies
de Mansonella(Onchocercinae), de los cuales eran un grupo hermano, de lo que eran para
los géneros espléndidos de la espléndida, Cardiofilaria y Aproctella restantes . La estrecha
relación entre Cardiofilaria y Aproctella ha sido subrayada por similitudes morfológicas en
larvas infecciosas (longitud del cuerpo superior a 1300 μm, cola gruesa y corta, que
termina en dos pequeñas papilas terminales laterales). Mansonella es un género complejo
y taxonómicamente desafiante y se han realizado numerosos intentos de reorganizar su
clasificación, incluida la descripción de varios subgéneros a lo largo de los años. Su relación
con los representantes de la Splendidofilariinae no ha sido resuelto, pero sí comparten
similitudes con algunos géneros splendidofilariine como el Madathamugadia ( e . G corto
y larvas infectantes delgada con la cola larga). Las especies de Breinlia han sido descritas
como representantes australianos del linaje Dipetalonema que más recientemente han
migrado a Asia, y son morfológicamente distintas de las especies restantes de este linaje.
Su posición algo aislada fue confirmada por la filogenia actual. Es interesante notar que
estas diversas especies ( p . Ej .. Madathamugadia o Foleyella ) se han descrito como un
grupo evolucionado.
Una de las principales dificultades para comparar los resultados del presente estudio con los de
los análisis moleculares anteriores fue la falta de muestreo taxonómico amplio o las relaciones
filogenéticas más profundas resueltas de forma incompleta en los estudios anteriores. Sin
embargo, un equivalente al clado ONC5 clado habían sido identificados antes, en la primera
filogenia incluyendo L . Loa , B . malayi y w . bancrofti y Mansonella ( M. ) perstans (Manson,
1891). Un clado similar, que incluyeB . malayi , W . bancrofti , L . Loa y Chanderella quiscali
Linstow, 1904, una Splendidofilariinae, fue confirmada por un análisis reciente de genomas
mitocondriales.

En resumen, la filogenia actual no apoyaba la monofilia de las Dirofilariinae, Onchocercinae ni

Splendidofilariinae (ver ONC3 y ONC5). Curiosamente, sin embargo, las relaciones exhibidas
entre los diversos taxones en los clados ONC3 y ONC5, aunque tradicionalmente incluidas en
diferentes subfamilias, están respaldadas por características morfológicas y biológicas (ver
discusión más arriba). Basado en el análisis combinado de caracteres moleculares, estructurales
y de desarrollo, concluimos que se requiere una reevaluación de los límites entre estas tres
subfamilias.

Evolución de las filarias, su vector y huésped: ¿hay alguna relación?

El estilo de vida parasitario de los Onchocercidae ha llevado a la reducción de ciertos rasgos
morfológicos y ha promovido la evolución convergente en otros, reduciendo la utilidad de los
caracteres estructurales en el desarrollo de un marco filogenético para esta familia. Por lo tanto,
se podría observar el papel de los vectores y los anfitriones para obtener más pistas sobre la
especiación de los Onchocercidae. Tres (ONC1, ONC2 y ONC3) de los cinco clados exhibidos en
el árbol filogenético actual usan exclusivamente dipterans como vectores. Además, los dipterans
están involucrados en la transmisión de miembros de los clados ONC4 y ONC5, lo que respalda
la hipótesis de que existen antiguos enlaces evolutivos entre este orden y los Onchocercidae. La
diversidad de vectores utilizados en los clados ONC4 y ONC5, por otro lado, sugiere que la
evolución de los nematodos filariales no está estrictamente limitada por su vector, pero permite
cambios a otros grupos de vectores más apropiados, para garantizar la transmisión del parásito,
la colonización de nuevos nichos ecológicos y la diversificación. Clado ONC4 muestra una
adaptación a un nuevo grupo de vectores: garrapatas y ácaros. Sin embargo, debe enfatizarse
que algunas Acanthocheilonema spp. (ONC4) se sabe que usan pulgas, moscas hipobóscicas o
piojos chupadores como vectores y Dipetalonema spp. son transmitidos por mosquitos
ceratopogonidos. Considerando las relaciones de los Onchocercidae con sus hospedadores
definitivos, el presente análisis reveló un grupo de parásitos adaptados exclusivamente a los
tetrápodos de sangre fría, es decir, escuamatos, cocodrilos y anfibios (ONC1), mientras que su
grupo hermano se diversificó en varios grupos de mamíferos (ONC2-5) , así como pájaros y
escuamatos (ONC5). Se ha sugerido que las relaciones parásito-hospedador de M . hiepei
(parásito de la gecko turneri Chondrodactylus ) y F . candezei (parásito de lagartos) puede ser el
resultado de una captura secundaria con la localización geográfica estrecha de Foleyella y
Madathamugadia ,i . e . África y Madagascar, apoyando la hipótesis de los fenómenos de
captura. El presente análisis filogenético no respalda una estrecha relación entre los parásitos
de las aves, pero la representación de los parásitos aviares fue limitada. Los tres parásitos de las
aves formaban parte del clado ONC5, que presentaba el rango de hospedadores más
heterogéneo dentro de Onchocercidae, que comprende parásitos de tres clases de vertebrados,
reptiles, aves y mamíferos. Los diversos hospedadores mamíferos representados en los clados
ONC3-5 indican múltiples eventos de conmutación de hospedantes y radiación dentro de la
historia evolutiva del grupo.

Observaciones finales
El presente estudio arroja dudas sobre la validez de las ocho subfamilias tradicionales de
oncocercidos actualmente. Las clasificaciones tradicionales de Onchocercidae se han
establecido principalmente sobre la base de los caracteres morfológicos de los gusanos adultos.
Sin embargo, como lo sugieren autores anteriores, las características biológicas, como la biología
larval o la morfología de la larva de la tercera etapa, pueden ofrecer una mejor resolución
filogenética. Se espera que un enfoque que combine un amplio muestreo taxonómico molecular
y estudios morfológicos tradicionales y de historia de vida, eventualmente conduzca al
desarrollo de hipótesis filogenéticas más completas para este fascinante grupo de nematodos.
Superfamilia Filarioidea Weinland, 1858

1 (4) Vulva en la región cefálica, anterior al anillo nervioso.

Familia Filariidae Weinland, 1858

2 (3) Esófago corto y no glandular.

Los filarioides son transmitidos por artrópodos hematófagos. Los Filariidae provocan lesiones
en la piel y liberan huevos y/o larvas que atraen a los vectores de artrópodos, principalmente
Muscidae.

Stephanofilariinae Wehr, 1935

Stephanofilaria Ihle & Ihle-Landenberg, 1933, seis especies, en bóvidos, rinocerontes,

hipopótamos, suidos, reinos holarctic, afrotropical e indomalayan, larvas infecciosas
conocidas.
Parafilaria Yorke y Maplestone, 1926, cuatro especies, parásitos de équidos, bovinos,
rumiantes salvajes, en los Reinos Paleárticos y Afrotópicos, se conocen larvas
infecciosas.
Pseudofilaria Sandground, 1936, dos especies, en rumiantes, Reino Afrotropical.

3 (2) Esófago con parte glandular larga.

Filariinae Weinland, 1858

Filaria Mueller, 1787, cinco especies, en carnívoros, rumiantes, reinos Holarctico y

Afrotropical.
Suifilaria Ortlepp, 1937, monotípica, en suidos, Reino Afrotropical.

4 (1) Vulva no en región cefálica, posterior al anillo nervioso.

Familia Onchocercidae Leiper, 1911

5 (6) Vulva cerca de la mitad del cuerpo, raramente posterior y, excepcionalmente, en el

primer tercio del cuerpo.

Oswaldofilariinae Chabaud & Choquet, 1953

Parásito en cocodrilos y saurios.

Oswaldofilaria Travassos, 1933, 14 especies, y Befilaria Chabaud, Anderson & Brygoo,

1959, cuatro especies, Reinos Neotropicales y Afrotropicales, se conocen larvas
infecciosas.
Piratuba Freitas & Lent, 1941, seis especies, Reino Neotropical.
Piratuboides Bain y Sulahian, 1974, tres especies, Neotropical y Australasia.
Solafilaria Chabaud, Anderson y Brygoo, 1959, monotípico, Madagascar.
Conispiculum Pandit, Pandit & Iyer, 1929, dos especies, y Gonofilaria Mullin, 1973,
monotípico, Reino Indomalaya.

6 (5) Vulva en la región anterior del cuerpo, esofágica o postesofágica.

7 (12) Formaciones cuticulares salientes en la cabeza.

 8 (9) Cápsula bucal bien esclerotizada, anillo peribucal presente, pero puede ser
delgado, complejo de la vagina, punta de la cola con lamas conspicuas, gusanos
grandes, parásitos de mamíferos.

Setariinae Yorke & Maplestone, 1926

Chabfilaria Bain, Purnomo y Dedet, 1983, dos especies, parásitos de edentados, Reino
Neotropical.
Setaria Viborg, 1795, alrededor de 45 especies, parásitos de ungulados e Hyracoidea,
en todo el mundo, se conocen larvas infecciosas.
Papillosetaria Vevers, 1922, tres especies, parásitos de ungulados, Reino Indomalyan.

9 (8) Sin cápsula bucal, sin anillo peribucal, vagina simple, gusanos pequeños, parásitos
de anuros.

10 (11) Dos pares de espinas cefálicas submedias, ano subterminal, pocas papilas
caudales.

Icosiellinae Anderson, 1958

Icosiella Seurat, 1917, nueve especies, reinos paleártico, australasiano e indomalayo,

larva infecciosa conocida.

11 (10) Pares de espinas cefálicas submedias ausentes, un par de proyecciones

laterales, parastomales, similares a dientes, generalmente presentes, ano no
subterminal, varios pares de papilas en la cola.

Waltonellinae Bain & Prod ’ Hon, 1974

Foleyellides Caballero, 1935, nueve especies, parásitos de ranidos, Reinos

Neotropical, Neártico, Afrotropical e Indomalaya.
Ochoterenella Caballero, 1944, 16 especies, parásitos de bufónidos y leptodactílidos,
Reinos Neotropicales e Indomalayan.
Madochotera Bain & Brunhes, 1968, tres especies, y Paramadochotera Esslinger,
1986, monotípico, parásitos de anuros, Madagascar.
Paraochoterenella Purnomo & Bangs, 1999, monotípico, parásito del ranido, Reino de
Indomalayan.

12 (7) Sin formaciones cuticulares salientes en la cabeza.

13 (14) Grandes alas caudales en el macho, varios pares de papilas pedunculadas.

Dirofilariinae Sandground, 1921

- Parásitos de saurios.

Foleyella Seurat, 1917, cuatro especies, Reino Afrotropical y subregión mediterránea,

se conocen larvas infecciosas.

- Parásitos de pájaros.

Pelecitus Railliet & Henry, 1910, 17 especies, parásitos de aves con algunas capturas
en mamíferos, en todo el mundo, se conocen larvas infecciosas.

- Parásitos de mamíferos.
 Bostrichodera Sandground, 1938, monotípico, parásito de los edentados, Reino
Neotropical.
Dirofilaria Railliet & Henry, 1910, se conocen larvas infecciosas, dos subgéneros:
Dirofilaria Railliet et Henry, 1910, monotípico, principalmente en perros, pero
también se informa de otros cánidos, felinos, pinnipedia, mustelidos, ciervos, caballos
y primates, incluidos los humanos, en todo el mundo; Nochtiella Faust, 1937,
aproximadamente 20 especies, parásitos de mamíferos, en todo el mundo.
Dirofilariaeformia Lubimov, 1935, monotípico, parásito de sciurid, reino paleártico.
Edesonfilaria Yeh, 1960, dos especies, parásitos de dermopterans, Reino de
Indomalayan.
Loa Stiles, 1905, monotípico, cercopitecidos, monos antropoides y humanos, Reino
Afrotropical, larva infecciosa conocida.
Loaina Eberhard & Orihel, 1984, monotípica, en conejos, Reino Neártico, conocida
como larva infecciosa.
Macacanema Schad y Anderson, 1963, monotípico, Reino Paleártico.
Skrjabinodera Gnedina y Vsevolodov, 1947, tres especies, parásitos de ungulados,
reinos paleárticos y afrotropicales.
Tawila Khalil, 1932, monotípico, parásito de primates, Reino Afrotropical.

14 (13) Sin grandes alas caudales en los machos, sin papilas pedunculadas (excepto
Skrjabinofilaria).

15 (22) Cola larga en ambos sexos.

16 (21) Espículas desiguales y diferentes, larvas infecciosas a menudo grandes.

Onchocercinae Leiper, 1911

17 (20) El esófago no tiene forma de hilo y la cápsula bucal generalmente

está bien esclerotizada.

18 (19) Cápsula vestibular segmentada.

Litomosa Yorke y Maplestone, 1926, 26 especies, parásitos de quirópteros y

geomídicos, en todo el mundo excepto el Reino Neotropical.
Litomosoides Chandler, 1931, 32 especies, parásitos de quiropterans, cricetids y
didelphids, Neotropical Realm, se conocen larvas infecciosas.
Skrjabinofilaria Travassos, 1925, monotípico, parásito de didelphids, Neotropical
Realm, larva infecciosa conocida.

19 (18) Anillo bucal, a veces delgado.

- Parásitos de reptiles.

Macdonaldius Khanna, 1933, cinco especies, parásitos de ofidios y saurios, reinos

neotropicales, neárticos e indomalayos, se conocen larvas infecciosas.

- Parásitos de pájaros.

Struthiofilaria Noda & Nagata, 1976, monotípico, parásito del avestruz, zoológico
japonés.

- Parásitos de mamíferos.
Acanthocheilonema Cobbold, 1870, 15 especies, parásitos de carnívoros, insectívoros,
pinnípedos, roedores, Holarctic, Afrotropical Realms, larvas infecciosas conocidas.
Ackertia Vaz 1934, dos especies, parásitos de caviomorfos, Reino Neotropical.
Bisbalia Bain y Guerrero, 2003, monotípico, parásito de roedores geomídicos, Reino
Neotropical.
Breinlia Yorke y Maplestone, 1926, dos subgéneros: Breinlia Yorke y Maplestone,
1926, 15 especies, parásitos de marsupiales de macropodidos y falangeridos, primates
(lémures) y roedores, reinos australasianos e indomalaianos, larvas infecciosas
conocidas; Johnstonema (Yeh 1957), tres especies, parásitos de marsupiales de
macrópodos y falangeridos, Reino de Australia.
Brugia Buckley, 1958, 11 especies, parásitos de carnívoros, lagomorfos, tupaides,
primates, incluidos humanos, indomalayanos, afrotropicales, neárticos y
neotropicales, larvas infecciosas conocidas.
Cercopithifilaria Eberhard, 1980, 24 especies, en bóvidos, cérvidos, primates,
carnívoros, roedores, marsupiales, en todo el mundo, se conocen larvas infecciosas.
Cherylia Bain, Petit, Jacquet-Viallet & Houin, 1988, monotípico, parásito de los
didelphids, Neotropical Realm, larva infecciosa conocida.
Cruorifilaria Eberhard, Morales y Orihel, 1976, monotípico, parásito del caviomorfo
(capibara), Reino Neotropical.
Dasypafilaria Eberhard, 1982, monotípico, parásito de dasipodids.
Deraiophoronema Romanovitch, 1916, monotípico, parásito de camélidos, Reinos
Afrotropical e Indomalayan, introducido en Australia, conocida como larva infecciosa.
Dipetalonema Muriendo, 1861, seis especies, parásito de primates platyrhinian, Reino
Neotropical, se conocen larvas infecciosas.
Elaeophora Railliet & Henry, 1912, seis especies, parásitos de bóvidos, cérvidos y
équidos, Reinos Holarctic, Afrotropical e Indomalayan, larvas infecciosas conocidas.
Josefilaria Moorhouse, Bain & Wolf, 1979, monotípico, parásito de quiropteranes
megadermátidos, Australia.
Molinema Freitas & Lent, 1939, ocho especies, parásitos de caviomorphs, castorids,
didelphids, Neotropical y Nearctic Realms, larvas infecciosas conocidas.
Loxodontofilaria Berghe & Gillain, 1939, tres especies, en elefantes y bóvidos,
Afrotropical, Indomalayan y Palearctic Realms.
Cuaresma de Migonella, Freitas & Proen ç a, 1946, monotípico, parásito de
quiropteranes, Reino Neotropical.
Molossinema Georgi, Georgi, Jiang y Frongillo, 1987, monotípico, parásito de
michrochiropterans, Trinidad.
Monanema Anteson, 1968, cinco especies, parásitos de murids y sciurids, Afrotropical,
Australasian y Nearctic Realm, larvas infecciosas conocidas.
Onchocerca Diesing, 1841, 33 especies, parásitos de ungulados, hombre y cánidos,
Reinos Holarctic, Afrotropical e Indomalayan (parásito humano importado de África a
América del Sur; parásitos bovinos importados del sudeste asiático a Australia), se
conocen larvas infecciosas.
Orihelia Chabaud & Bain, 1976, monotípico, parásitos de dasypodids, Reino
Neotropical.
Paulianfilaria Chabaud, Petter & Golvan, 1961, monotípico, parásito de lemurianos,
Madagascar.
Sprattia Chabaud & Bain, 1976, dos especies, parásitos de marsupiales phalangerid y
dasyurid, Australia.
 Strianema Eberhard, Orihel & Campo Aasen, 1993, monotípico, parásito de
dasypodids, Reino Neotropical.
Wuchereria Silva Araujo, 1877, dos especies, parásitos de cercopitecidios indonesios
y humanos en regiones tropicales, se conocen larvas infecciosas.
Yatesia Bain, Baker & Chabaud, 1982, monotípico, parásito de caviomorfos, Reino
Neotropical, larva infecciosa conocida.

20 (17) Esófago con rosca y cápsula bucal ausente.

Courduriella Chabaud, Brygoo & Petter, 1961, monotípico, lemuriano, Madagascar.

Filarissima Chabaud 1974, monotípico, parásito de los caviomorfos, Reino
Neotropical.
Mansonella Faust, 1929, seis subgéneros: Cutifilaria Bain y Schulz-Key, 1974, dos
especies, cérvidos, Reino Paleractico; Esslingeria Chabaud & Bain, 1976, seis especies,
parásitos de primates antropoides, humanos y caviomorfos, reinos Afrotropical y
Neotropical, se conocen larvas infecciosas; Mansonella Faust, 1929, cuatro especies,
parásitos de sciuridos, carnívoros y humanos, Reinos Hoárticos y Neotropicales, se
conocen larvas infecciosas; Sandnema Chabaud & Bain, 1976, dos especies, en
primates asiáticos e insectívoros, Reino Indomalayan; Tetrapetalonema Faust, 1935,
13 especies, parásitos de primates platyrhinian, Reino Neotropical, se conocen larvas
infecciosas; Tupainema Eberhard & Orihel, 1984, monotípico, parásito de tupaids,
Reino de Indomalayan.
Pseudolitomosa Yamaguti, 1941, monotípico, parásito de sciuridas, Reino de
Indomalayan.

21 (16) Espículas de tamaño y morfología similares, rara vez dejan la espícula

dos veces más larga que la derecha, la larva infecciosa suele ser pequeña.

Splendidofilariinae Chabaud & Choquet, 1953

- Parásitos de quelonios y lagartos.

Cardianema Alicata, 1933, monotípico, parásito de las tortugas, Reino Neártico.

Madathamugadia Chabaud, Anderson & Brygoo, 1959, nueve especies, parásitos de
saurios, Reino Afrotropical, se conocen larvas infecciosas.
Pseudothamugadia Lopez-Neyra, 1956, monotípico, parásito de saurios, Australia.
Thamugadia Seurat, 1917, cuatro especies, Reino Paleártico, se conocen larvas
infecciosas.

- Parásitos de pájaros.

Andersonfilaria Bartlett & Bain, 1987, dos especies, parásitos de Passeriformes y

Coraciiformes, Reino Afrotropical.
Aproctella Cram, 1931, cinco especies, parásitos de Passeriformes, Nearctic y
Neotropical Realms, Madagascar, se conocen larvas infecciosas.
Cardiofilaria Strom, 1937, 11 especies, parásitos de Galliformes, Passeriformes,
Ciconiformes (Ardeidae), Falconiformes (Accipitridae), Charadriiformes, Cuculliformes,
Strigifromes y Apodiformes, Holarctic, Indomalayan y Australasian Realms, larvas
infecciosas conocidas.
 Chandlerella Yorke y Maplestone, 1926, 26 especies, parásitos de principalmente
Passeriformes, Galliformes, rara vez Gruiformes, y algunas otras órdenes, Reinos
Holarctic e Indomalayan, larvas infecciosas conocidas.
Dessetfilaria Bartlett & Bain, 1987, monotípico, parásito de los rhamphastids,
Afrotropical Realm.
Paronchocerca Peters, 1936, 17 especies, parásitos de once órdenes de aves, como
Charadriiformes, Ciconiformes, Gruiformes, Galliformes, Cuculliformes,
Passeriformes, Tinamiformes, Struthioniformes, Sphenisciformes y Piciformes,
Nearctic, Palaearctic, Neotropical y Afrotropical Realms, India.
Pseudlemdana Sonin y Shumilo, 1964, monotípico, parásitos de córvidos, Reino
Paleártico.
Splendidofilaria Skrjabin, 1923, 31 especies, parásitos de Passeriformes,
Coraciiformes, Charadriiformes, Galliformes, Anseriformes, Holarctic, Neotropical,
Afrotropical e Indomalayan Realms, larvas infecciosas conocidas.
Striatofilaria Lubimov, 1927, monotípico, parásitos de Upupiformes
(Phoenicopteridae), Paleártico y Afrotropical.

- Parásitos de mamíferos.

Dunnifilaria Mullin & Balasingham, 1973, dos especies, parásitos de roedores,

Indomalayan y Nearctic Realms.
Micipsella Seurat, 1921, dos especies, parásitos de lagomorfos, reinos paleártico e
indomalayo.
Meningonema Orihel & Esslinger, 1973, monotípico, parásito de los cercopitecidos,
Reino Afrotropical.
Onchocercella Yorke y Maplestone, 1931, monotípico, parásitos de macroscelideos,
Reino Afrotropical.
Protofilaria Chandler, 1929, monotípico, parásito de lemurianos, Madagascar.
Rumenfilaria Lankester & Snider, 1982, monotípico, en cérvidos, Reino Holarctic.

22 (15) Ano subterminal en ambos sexos.

Lemdaninae Lopez-Neyra, 1956

- Parásitos de reptiles.

Saurositus Macfie, 1924, tres especies, parasitan saurios agámidos en las zonas
Afrotropical e Indomalaya.

- Parásitos de pájaros.

Aproctiana Skrjabin, 1934, monotípico, parásitos de Psittaciformes, Reino

Neotropical.
Eufilaria Seurat, 1921, 17 especies, parásitos de Passeriformes, Apodiformes,
Charadriiformes (Laridae), Paleártico, Afrotropical, Reinos Indomalayos, larvas
infecciosas conocidas.
Eulimdana Founikoff, 1934, 17 especies, en Columbiformes, Apodiformes,
Charadriiformes, en todo el mundo, se conocen larvas infecciosas.
Lemdana Seurat, 1917, ocho especies, parásitos de los reinos Falconiformes,
Strigiformes, Galliformes, Indomalaya y Holarctico.
 Sarconema Wehr, 1939, cinco especies, parásitos de Anseriformes, Reino Holarctico,
larva infecciosa conocida.

- Parásitos de mamíferos.

Chiropterofilaria Yeh, Symes & Mataika, 1958, monotípico, parásito de

megaquirópteros, zona Indomalaya.

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