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RECONOCIMIENTOS
Quiero agradecer especialmente a mi director de tesis, el Dr. Octavio Rojas por ser mi guía y por todo el
apoyo, los comentarios y consejos a lo largo de mi estudio.
A los miembros del comité tutorial, la Dra. Fabiola López Barrera y la Dra. María del Coro Arizmendi
Arriaga, por sus aportaciones y comentarios que sin duda enriquecieron este trabajo.
A los miembros del jurado la Dra. Cecilia Díaz Castelazo y el Dr. Fernando Puebla Olivares, por sus
importantes observaciones y contribuciones que mejoraron la calidad de esta tesis.
A los doctores Armando Aguirre, Gonzalo Castillo y Eduardo Pineda, por su valiosa e inmediata ayuda en
los momentos de dificultad.
A Allan y Paula por permitir que el estudio se llevara a cabo en su propiedad y brindarme las facilidades
para realizarlo.
A quienes me acompañaron al campo en especial a Romeo, Aline, Ricardo, Gerardo, Betty, Lupita,
Claudio y a Santiago Sinaca por su ayuda en la identificación de las semillas.
A mis padres, mi hermana, mi novio y a todos mis amigos, en especial a Nathalia, Ponchis, Karla, Carlos,
Flor, Crystell, Leonora, Alicia, Aleyda, Iván, Ahmed, Citlalli y Victor, por confiar en mí, por darme
ánimos y alentarme a seguir adelante.
3
DEDICATORIA
Con mucho amor, respeto y agradecimiento a mis padres por todo su apoyo, su comprensión y por creer
en mí
Con todo mi amor a Antonio por ayudarme a ser una mejor persona cada día, por ser el motor de mi vida
y mi apoyo en los momentos más difíciles
A mi hermana, por enseñarme que nunca hay que renunciar a los sueños
4
DECLARACIÓN
Las investigaciones reportadas en esta tesis no han sido utilizadas anteriormente para obtener
otros grados académicos, ni serán utilizadas para tales fines en el futuro.
Candidato: _____________________________
5
ÍNDICE
Resumen………………………………………..………………………………………………....8
Capítulo I. Introducción………...…..……….…………………………………………….……10
Área de estudio…………………..……………………………………………….………17
Literatura citada……….………………………..………………………...…………………….38
Apéndice 3. Especies leñosas encontradas en las parcelas de restauración pasiva, familia a la que
pertenecen, estado sucesional y valor de importancia……………………………………………45
6
LISTA DE FIGURAS Y CUADROS
Lista de figuras
Figura 3. Curvas de acumulación de especies de aves frugívoras capturadas y esperadas bajo los
estimadores de Chao2 y Bootstrap…………………………………………………….................26
Lista de cuadros
7
RESUMEN
En este trabajo se analizó la ingesta y posible dispersión de semillas por las aves frugívoras como
coadyuvantes en la restauración del bosque mesófilo de montaña en una localidad en el centro del
estado de Veracruz, México. Se analizaron muestras fecales de 93 individuos de 23 especies de
aves frugívoras, las cuales fueron clasificadas de acuerdo a su afinidad al bosque y al estrato
arbóreo en el que centran su actividad, con el fin de determinar si estas características se
relacionan con la diversidad de las semillas que ingieren y potencialmente dispersan. Además, se
analizó si existió una correlación entre el tamaño de las semillas y el tamaño del pico para las seis
especies más capturadas. Para evaluar el efecto de la ingesta por aves en la germinación de las
semillas se realizaron dos tipos de experimentos, uno analizando la germinación en el total de las
semillas capturadas, y otro analizando la proporción de germinación de las semillas de una
especie vegetal (Conostegia xalapanesis) entre dos tratamientos: las ingeridas por aves (semillas
ofrecidas en cautiverio momentáneo) y las semillas control. Además se monitorearon 12 parcelas
de restauración pasiva para analizar si el establecimiento de plántulas podría ser producto de la
dispersión por aves. En el total de las excretas se encontraron 2699 semillas pertenecientes a 17
especies vegetales, de las cuales la más abundante fue el arbusto leñoso Conostegia xalapensis.
De las especies de aves, Myadestes occidentalis presentó el mayor índice de diversidad de
semillas ingeridas. No se encontraron diferencias significativas en la riqueza y abundancia de
semillas consumidas con relación a la afinidad al bosque y al estrato arbóreo en el que las aves
centran su actividad; tampoco se observó una asociación significativa entre el tamaño de las
semillas con el tamaño del pico. Del total de las especies de semillas encontradas en las excretas
el 59% germinó; lo que implica que el 78% de las especies de aves presentó casos de
germinación exitosa en las semillas que consumió. Por último, en las especies vegetales de las
parcelas que presentan el síndrome de dispersión por zoocoria, únicamente se encontraron dos
que también fueron consumidas por las especies de aves capturadas. A pesar de ello, la diversidad
de ingesta semillas y la proporción de germinación exitosa, sugieren que las aves poseen un papel
importante en la restauración pasiva del BMM.
8
9
CAPÍTULO I
INTRODUCCIÓN
10
11
Introducción
En estos paisajes, urge revertir este proceso de degradación y aumentar las áreas de
bosque, por lo que es esencial el diseño de experimentos que permitan incrementar el
conocimiento básico de la ecología de la restauración y mejorar las estrategias de manejo para
incrementar el éxito en la conservación de los ambientes (Holl et al. 2000, Hobbs y Harris 2001).
Existen dos tipos de restauración desde el punto de vista del manejo: 1) la restauración ecológica
pasiva, que es un proceso en donde se detiene el disturbio y los ambientes se regeneran por medio
de procesos ecológicos naturales y, 2) la restauración asistida o activa, que es un proceso
inducido por el hombre para recuperar la estructura y función de un ecosistema perturbado
(Jackson et al. 1995).
12
Existen diversos estudios que demuestran que la participación de animales en la
dispersión de semillas es de gran importancia en la recuperación de los bosques, como un proceso
clave en la dinámica de la vegetación natural y cobertura de vegetación después la perturbación
(e.g. Corlett 1998, Figueroa y Castro 2002, Holl 2002, Barrantes y Pereira. 2002, Amico y Aizen
2005). Además de los murciélagos, las aves son de los dispersores que más contribuyen en la
sucesión del bosque (Gorchov et al. 1993 Wunderlee 1997) ya que son diversas las especies que
ingieren frutos y defecan o regurgitan las semillas en áreas abiertas (Gorchov et al. 1995, Cardoso
y Murray 1996, Corlett 1998, Figueroa y Castro 2002, Holl 2002, Amico y Aizen 2005, Wilms y
Kappelle 2006, Fink et al. 2008). Las especies vegetales dispersadas son tanto de especies propias
del bosque, como de especies pioneras que facilitan la llegada y el establecimiento de otras de
etapas sucesionales tardías (Vandermeer 1990), contribuyendo a mantener el reclutamiento de
plántulas y el flujo génico (Figueroa et al. 2009). Además en algunos casos facilitan su
germinación (Rodríguez-Pérez et al. 2005) ya que la capacidad de germinación de las semillas
está influenciada por el agente dispersor, y en el caso de la endozoocoria, jugos y movimientos
gástricos pueden afectar positivamente la semilla al remover la capa inhibidora y aumentando con
ello la tasa de germinación (Galindo-González 1998, Yagihashi et al. 1999, Buckley et al. 2006).
A pesar de la existencia de diversos estudios que han analizado el papel de las aves en la
restauración de bosques a través de la dispersión de las semillas (e.g. Howe 1977, Wheelwright et
al. 1984, Cardoso y Murray 1996, Barrantes y Pereira 2002), son aún escasos los estudios sobre
la participación de la aves en la restauración pasiva en los bosques mesófilos de México, cuya
composición avifaunística y florística es biogeográficamente más compleja que los bosques
centroamericanos (Navarro y Benítez 1993, Hernández-Baños et al. 1995, Luna et al. 1999),
además de que, al considerar los bosques mesófilos mesoamericanos, los de México son
climática y latitudinalmente extremos (Rojas-Soto et al. en prep.). En este estudio se analizó la
ingesta y posible dispersión de semillas por las aves frugívoras como coadyuvantes en
restauración del bosque mesófilo de montaña en el centro del estado de Veracruz, México,
analizando a las principales especies de aves dispersoras y algunas de sus características en
cuanto a uso y preferencia de hábitat, las especies de plantas que dispersan, así como el efecto de
la ingestión sobre la germinación de las semillas.
13
14
CAPÍTULO II
MÉTODOS
15
16
Método
Área de estudio
17
Figura 1. Imagen que ejemplifica la vegetación predominante en el área de estudio.
El estudio se llevó a cabo en dos temporadas, la primera de Abril a Agosto del año 2009 y la
segunda de Junio a Agosto del año 2010. Para determinar las especies de aves frugívoras
presentes en el área de estudio, durante la primera temporada se realizaron observaciones de aves
mediante un censo de búsqueda intensiva (Ralph et al. 1996), el cual permite seguir a las especies
hasta lograr su identificación. Las observaciones se llevaron a cabo desde el amanecer hasta las
10:00 am cuando es mayor la actividad de las aves (Melo 1997). Para la obtención de muestras
fecales se usaron 10 redes ornitológicas de 9 m, con una luz de malla de 19 mm, las cuales se
mantuvieron abiertas durante 8 horas diarias acumulando un total de 2400 horas/red. Las redes
fueron ubicadas a lo largo de un transecto de 200 mts. cuya separación varió entre 5-10 mts.
dependiendo de la cobertura vegetal, la cual incluía remanentes de bosque y bosque secundario
de crecimiento temprano y tardío.
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Para la recolección de las excretas las aves capturadas fueron colocadas en sacos de tela;
sin embargo, debido a que muchas defecan en las redes, se colocó una tela bajo cada red para
asegurar la recolección (Galindo-González et al. 2009). Las excretas se colocaron en micro-tubos
Eppendorf de 1.5 ml para ser transportadas y analizadas en el laboratorio. Para facilitar la
identificación de las semillas en las excretas, se llevó a cabo una colecta botánica de las
principales especies de plantas leñosas durante los meses de abril y mayo de 2009; sin embargo,
la identificación de la mayoría se logró hasta familia, por lo que se caracterizaron a nivel de
morfotipo con la ayuda de un microscopio estereoscópico 4x, exceptuando en 5 casos donde se
lograron identificar a un nivel de especie con la asesoría de expertos.
19
Para el caso de las aves se tomaron medidas de los picos de los machos adultos (para
evitar sesgos en la edad y el sexo de los ejemplares) de las 23 especies capturadas, utilizando para
ello ejemplares de la colección ornitológica del Museo de Zoología de la Facultad de Ciencias de
la UNAM. Las medidas obtenidas fueron cuatro: dos de longitud (desde la base del pico y desde
los nostrilos, hasta la punta) ancho y alto del pico, con un vernier electrónico. Para las semillas,
se agruparon en categorías con base en su tamaño, en pequeñas (< 2 mm), medianas (2-4 mm) y
grandes (> 4 mm). Para establecer si existió una correlación entre el tamaño de las semillas
consumidas y el tamaño del pico de las aves, se aplicó un análisis de correlación por rangos de
Spearman, utilizando el software BioEstat 5.0 (Ayres et al. 2007).
20
2002) dentro de cajas “petri”, las cuales se incubaron en una cámara de germinación iluminadas
por 12 horas a una temperatura de 30° C durante el día y 25° C durante la noche y aplicando agua
cada 2 ó 3 días para mantener la humedad (Galindo-González et al. 2000).
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22
CAPÍTULO III
RESULTADOS
23
24
Resultados
30
25
No. de individuos
20
15
10
5
0
Especies de aves
Las curvas de acumulación de especies mostraron que las especies de aves capturadas
durante el trabajo de campo representaron el 80% de las especies esperadas en el área de estudio
con base en el estimador de Chao 2 y el 85% con base en el estimador Bootstrap (Fig. 3).
25
35
30
25
Especies observadas
20
15
Chao 2 Mean
5
Bootstrap Mean
0
1 6 11 16 21 26
Días de muestreo <<
Figura 3. Curvas de acumulación de especies de aves frugívoras capturadas y esperadas bajo los
estimadores de Chao2 y Bootstrap.
26
25
20
Especies observadas
15
10
Sobs (Mao Tau)
5 Chao 2 Mean
Bootstrap Mean
0
1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29
Días de muestreo
La especie de ave con mayor índice de diversidad de semillas fue Myadestes occidentalis
(H= 1.78) (Cuadro 1). Sin embargo, no existieron diferencias significativas con relación a las
otras especies evaluadas: Catharus aurantiirostris (p= 0.45), Catharus occidentalis (p= 0.86),
Chlorospingus ophthalmicus (p=1.15), Saltator maximus (p=1.38) y Euphonia hirundinacea
(p=1.31).
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Cuadro 1. Índice de diversidad de Shannon por especie de ave.
Especie Índice de
Shannon
Myadestes occidentalis 1.78
Catharus occidentalis 1.33
Euphonia hirundinacea 0.92
Chlorospingus
0.63
ophthalmicus
Saltator maximus 0.47
Catharus aurantiirostris 0.40
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Cuadro 2. Morfotipos y abundancia de semillas consumidas por especie de ave.
Especie\Morfotipo de Lantana Conostegia Miconia Trema Tournefortia
semilla camara xalapensis mexicana micrantha glabra 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17
Leptotila verreauxi 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3 0 0
Thamnophilus doliatus 0 7 0 0 0 8 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Myiodinastes maculatus 0 35 0 8 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Vireo brevipennis 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Myadestes occidentalis 0 23 38 3 7 0 0 15 0 0 0 2 4 17 0 5 0
Catharus aurantiirostris 3 80 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 10 0 0 0
Catharus occidentalis 0 47 0 0 6 7 0 0 0 0 0 0 0 20 0 0 5
Turdus assimilis 0 145 70 5 0 0 0 0 0 0 0 5 3 14 0 0 0
Toxostoma longirostre 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 8 0 0 51
Melanotis caerulescens 0 20 30 4 0 0 0 0 0 0 0 0 14 6 0 0 0
Coereba flaveola 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Chlorospingus ophthalmicus 0 766 369 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Piranga leucoptera 0 15 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0
Cyanerpes cyaneus 0 3 0 18 0 0 0 0 0 0 0 3 0 0 0 0 0
Thraupis abbas 0 0 0 3 0 7 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0
Sporophila torqueola 0 20 0 0 0 0 0 0 8 0 0 0 0 0 0 0 0
Cyanocompsa parellina 0 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Buarremon brunneinucha 0 10 8 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Buarremon albinucha 0 0 10 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Aimophila rufescens 0 57 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Saltator maximus 0 279 0 7 0 25 3 0 0 0 0 0 2 0 0 0 0
Euphonia hirundinacea 0 244 34 0 0 0 27 0 0 23 0 0 0 0 0 0 0
Euphonia elegantissima 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 21 0 0 0 0 0 0
Cuadro 3. Resultados en la germinación de Conostegia xalapensis: especies de aves frugívoras,
número de individuos capturados, número de semillas ingeridas que germinaron y número de
semillas control que germinaron.
Germinación en Germinación en
Especie No. individuos
semillas ingeridas semillas control
Chlorospingus 11
11 21
ophthalmicus
Buarremon brunneinucha 2 21 0
Saltator maximus 5 1 0
Euphonia hirundinacea 7 1 0
A partir de los monitoreos de las parcelas de restauración pasiva se encontraron 297 individuos
de plantas leñosas juveniles de 35 especies pertenecientes a 20 familias (Apéndice 3). El 72% de
estas especies vegetales presenta dispersión zoocora, el 14% se dispersa mediante la gravedad, el
6% tiene dispersión a través del viento y el 8% restante se desconoce su síndrome de dispersión.
De las especies que presentan dispersión por zoocoria, algunas de ellas son dispersadas por aves
(Sambucus nigra, Miconia mexicana, Conostegia xalapensis, Lantana cámara, Psidium guajava,
Cestrum racemosum). Sin embargo, sólo dos especies presentes en las parcelas fueron
encontradas durante el análisis de las semillas en las excretas de las aves capturadas.
31
CAPÍTULO IV
DISCUSIÓN
32
33
Discusión
A pesar de su grado de perturbación, la zona de estudio tiene una riqueza de aves frugívoras (23)
que corresponde con un alto porcentaje de este gremio si se compara con los listados para
bosques relativamente bien conservados en otras partes de la Sierra Madre Oriental (36 especies
para Tlanchinol, Hidalgo, Martínez-Morales 2007; y 38 especies para Zacapoaxtla, Puebla: Villa-
Bonilla et al. 2009). Por otro lado, la curva de acumulación de especies mostró que el número de
aves frugívoras capturadas representa una buena proporción de las especies totales en la localidad
que integran este gremio, siendo la tendencia al registro de una especie nueva por día de
muestreo. Sin embargo, no se llegó al 90% de las especies debido a factores tales como el método
de captura, el cual está enfocado principalmente a especies de tamaño medio y menor y asociadas
generalmente a estratos medios o de sotobosque, por lo que las especies de dosel de gran tamaño
no fueron capturadas (e.g. Ortalis vetula, Cyanocorax morio, Psarocolius montezuma, etc). Por
otro lado, existen cambios que la comunidad de aves experimenta a través del tiempo (Begon
2006) modificando la representatividad de las aves en ciertas etapas del año, como sucedió en
este estudio, ya que a medida que el trabajo de campo se prolongó, disminuyó la captura de aves
frugívoras y se incrementó la captura de aves migratorias insectívoras. Este cambio en la
estacionalidad se marcó por el término en la temporada de fructificación para muchas de las
especies de plantas y quizá haya propiciado a su vez una posible migración altitudinal de algunas
especies de aves.
Por su parte, las curvas de acumulación de especies de las semillas mostraron que, a pesar
de que no se alcanzó el 90% de las especies del área, probablemente por la diferencia temporal en
los tiempos de fructificación; se obtuvo una buena representación de la comunidad de las semillas
de la zona que son consumidas por aves residentes durante los meses del muestreo. Los análisis
de las excretas mostraron que la especie de especie vegetal más consumida por el 78% de las
aves, fue el arbusto leñoso Conostegia xalapensis (Melastomataceae), familia que también ha
sido la mejor representada también en otros estudios (e.g. en Perú, Gorchov et al. 1993). A pesar
de tratarse de una especie que no se considera como parte de la vegetación primaria del BMM, al
ser dispersada en zonas abiertas donde predominan los pastos, facilita la llegada de otras especies
de etapas sucesionales posteriores mediante la modificación de las condiciones del microhábitat,
por lo que se considera de gran importancia en la restauración pasiva de zonas deforestadas y
abiertas (Almeda 1993, Puebla-Olivares y Winker 2004). Además, por encontrarse en zonas
34
abiertas, esta especie también puede ser dispersada por aves de poca y mediana afinidad al
bosque, al servir de perchas facilitan la dispersión de otras semillas provenientes del bosque. De
este modo, funcionan como núcleo de establecimiento de especies durante la sucesión secundaria
(Guevara et al. 1986, Barrantes y Pereira 2002). Otra especie que fue muy abundante en las
excretas fue Miconia mexicana (Melastomataceae), la cual también pertenece a los primeros
estadios sucesionales de bosque mesófilo.
35
considerarse como especies que potencialmente permiten una mayor dispersión de plántulas en
áreas abiertas, ya que pueden depositar semillas por defecación durante su paso por estas zonas
(Guevara et al. 1986, Jansen 2005). Otras especies de aves que presentaron una alta riqueza de
semillas en sus excretas fueron Melanotis caerulescens y Saltator maximus las cuales
consumieron cinco especies de plantas, germinando dos y cuatro respectivamente. Sin embargo,
se trata de especies con una alta afinidad al bosque por lo que cruzan áreas abiertas con poca
frecuencia, aunque también podrían ser potencialmente importantes en la restauración del bosque,
al incrementar la lluvia de semillas particularmente en los bordes del mismo.
Si bien es cierto que las aves ingieren diversos tipos de frutos, ya sea tragándolos
completamente cuando la apertura del pico se los permite o ya sea picando los frutos cuando no
pueden ingerirlos, el tamaño de las semillas podrían ser un factor sujeto a selección dependiendo
del tamaño del pico; sin embargo, no se encontró una relación significativa entre al tamaño de la
semilla y tamaño del pico de las aves, lo que sugiere que las aves quizá seleccionan los frutos de
acuerdo a la disponibilidad temporal, al contenido energético o al tipo de pulpa (Yoshikawa et al.
2009). Es necesario continuar con estudios encaminados al análisis de las estrategias de forrajeo,
para determinar si las aves seleccionan los frutos de acuerdo al tamaño total del mismo, al tipo de
pulpa, al número de semillas o al tamaño de las mismas; así como para analizar en qué casos es
mayor el éxito de dispersión, como lo encontrado por Levey (1987), donde de acuerdo al tamaño
de las semillas éstas eran o no ingeridas por algunas especies según las estrategias de forrajeo.
36
causa de la inviabilidad de las semillas durante la segunda etapa pudo haber sido la intensa
precipitación y por ende una alteración en los tiempos de fructificación en la zona durante el año
2010. Otra posibilidad es que las alteraciones climatológicas produjeran semillas que
permanecieran en un estado de latencia, ya que la fenología de las plantas es fuertemente
controlada por el clima (Gordo 2010). A pesar de ello, los resultados sugieren que el paso de las
semillas a través del tracto digestivo de las aves sí podría estar favoreciendo la proporción de
germinación, ya que el análisis entre los dos tratamientos considerando a las aves en general,
mostraron diferencias significativas (mayor germinación en semillas ingeridas contra no
ingeridas), al igual que lo observado para Buarremon brunneinucha al considerar este mismo
análisis por especie. A pesar de que no se encontraron diferencias entre los tratamientos para
Chlorospingus ophthalmicus, su proporción es relativamente mayor para aquellas semillas que
pasaron por su tracto digestivo. El hecho de que las dos especies restantes no presentaran
diferencias significativas podría deberse a las anomalías meteorológicas. Sin embargo, es
necesario realizar este tipo de análisis en años climatológicamente normales e incluir, además de
otras especies de plantas, un análisis de la velocidad de germinación que también podría aportar
información sobre el efecto en la germinación de las semillas debido a la ingesta por aves.
Por último, de las especies de plantas leñosas ornitocooras encontradas en las parcelas de
restauración, éstas estuvieron pobremente representadas en las excretas de las aves capturadas, lo
que podría atribuirse a que las especies frugívoras no capturadas (como las de mayor tamaño)
sean las que estén mayormente dispersando a las plantas leñosas ornitocooras. A pesar de ello, en
las excretas de las aves se encontraron de manera abundante dos especies de plantas (Conostegia
xalapensis y Miconia mexicana) asociadas a los estados de sucesión temprana. Estas son de gran
importancia en la restauración pasiva en bosques mexicanos, ya que se produce gran variabilidad
ambiental debido a su corta vida, a la alta producción y longevidad de las semillas y a que en
cortos períodos son reemplazadas por la vegetación primaria (Gómez-Pompa 1971).
Los resultados en general sugieren que en el área de estudio la participación de las aves es
potencialmente importante en la recuperación del BMM, aunque aún hacen falta estudios
enfocados al entendimiento de la ornitocoria en sitios con distintos grados de perturbación,
particularmente por la importancia en la restauración ecológica de esta comunidad altamente
amenazada.
37
Literatura citada
Almeda, F. 1993. Melastomatacea. Flora del Bajío y regiones adyacentes. Fascículo 10: 8-9.
Amico, G. C. & M. A. Aizen. 2005. Dispersión de semillas por aves en un bosque templado de
Sudamérica austral: ¿quién dispersa a quién? Ecología Austral, 15: 89-100.
Ayres, M., M. Ayres Jr., D. Lima & A.Santos. 2007. BioEstat. Aplicacoes estatísticas em
ciencias biológicas e medicina. Belém, Sociedade Civil Mamirauá, Brasilia DF.
Barnea, A., Y. Yom-Tov & J. Friedman. 1990. Differential germination of two closely related
species of Solanum in response to bird ingestion. OIKOS, 57: 222-228.
Barrantes, G. & A. Pereira. 2002. Seed dissemination by frugivorous birds from forest fragments
to adjacent pastures on the western slope of Volcán Barva, Costa Rica. Revista de Biología
Tropical, 50: 569-575.
Begon, M., C. R. Townsend & J. L. Harper. 2006. Ecology from individuals to ecosystems.
Fourth edition. Blackwell publishing. Londres, Inglaterra.
Bubb, P., I. May, Miles, L. & Sayer, J. 2004. Cloud forest agenda. UNEP-WCMC, Cambridge,
UK. (wcmc.org/resources/publications/UNEP_WCMC_bio_series/20.htm)
Cardoso, J. M., C. Uhl & G. Murray. 1996. Plant succession, landscape management and the
ecology of frugivorous birds in abandoned Amazonian pastures. Conservation Biology, 10: 491-
503.
Colwell, R. K. 2005. EstimateS: Statistical of Species Richness and Shared Species from
Samples, Version 7.5. Disponible en http://viceroy.eeb.uconn.edu/estimates.
Corlett, R. T. 1998. Frugivory and seed dispersal by vertebrates in the Oriental (Indomalayan)
Region. Biological Review, 73: 413-448.
38
Figueroa, J. A. & S. A. Castro. 2002. Effects of bird ingestion on seed germination of four woody
species of the temperate rainforest of Chiloé Island, Chile. Plant Ecology, 160: 17-23.
Fink, R. D., C. A. Lindell, E. B. Morrison, R. A. Zahawi & K. D. Holl. 2008. Patch size and tree
species influence the number and duration of bird visits in forest restoration plots in Southern
Costa Rica. Restoration Ecology, 17: 479-486.
Galindo-González, J., S. Guevara & V. J. Sosa. 2000. Bat and bird generated seed rains at
isolated trees in pastures in a tropical rainforest. Conservation Biology, 14: 1693-1703.
Galindo-González J., G. Vázquez, R. Saldaña & J. Hernández. 2009. A more efficient technique
to collect seed dispersed by bats. Journal of Tropical Ecology, 25: 205-209.
Gorchov, D. L., F. Cornejo, C. Ascorra & M. Jaramillo. 1993. The role of seed dispersal in the
natural regeneration of rain forest after strip-cutting in the Peruvian Amazon. Vegetatio, 107/108:
339-349.
Gorchov, D. L., F. Cornejo, C. Ascorra & M. Jaramillo. 1995. Dietary overlap between
frugivorous birds and bats in the Peruvian Amazon. OIKOS, 74: 235-250.
Gordo, O. J. & J. Sanz. 2010. Impact of climate change on plant phenology in Mediterranean
ecosystems. Global Change Biology, 16: 1082-1106.
Guevara, S., S. E. Purata & E. Van der Maarel. 1986. The role of remnant trees in tropical
secondary succession. Vegetatio, 66: 77-84.
Hobbs, R. J. & J. A. Harris. 2001. Restoration ecology: repairing the earth’s ecosystems in the
new millennium. Restoration Ecology, 9: 239-246.
39
Holl, K. D., M. E. Loik, E. H. V. Lin & I. A. Samuels. 2000. Tropical montane forest restoration
in Costa Rica: overcoming barriers to dispersal and establishment. Restoration Ecology, 8: 339–
349.
Howe, H. F. 1977. Bird activity and seed dispersal of a tropical wet forest tree. Ecology, 58: 539-
550.
Howell, S. N. G. & S. Webb. 1995. A guide to the birds of Mexico and Northern Central
America. Oxford University Press. USA.
Jackson, LL., N. Lopoukhine & D. Hillyard. 1995. Ecological restoration: a definition and
comments. Restoration Ecology, 3: 71-75.
Jansen, A. 2005. Avian use of restoration plantings along a creek linking rainforest patches on the
atherton tablelands, North Queensland. Restoration Ecology, 2: 275-283.
Levey, D. 1987. Seed size and fruit-handling techniques of avian frugivores. The American
Naturalist, 129: 471-485.
Luna, I., O. Alcántara, D. Espinosa & J. Morrone. 1999. Historical relationships of the Mexican
cloud forests: a preliminary vicariance model applying parsimony analysis of endemicity to
vascular plant taxa. Journal of Biogeography, 26: 1299-1305.
Martínez-Morales, A. 2007. Avifauna del bosque mesófilo de montaña del noreste de Hidalgo.
Revista Mexicana de Biodiversidad, 78: 149-162.
Melo, A. V. 1997. Poleiros artificiais e dispersão de sementes por aves em uma área de
reflorestamento, no estado de Minas Gerais. Universidad Federal de Vicosa. Tesis de Maestría en
Ciencias.
Moreno, C. E. 2001. Métodos para medir la biodiversidad. M & T. Manuales y Tesis SEA, vol. 1
Zaragoza.
Mueller-Dombois, D. & H. Ellenberg. 1974. Aims and methods of vegetation ecology. John
Willey & Sons, Nueva York.
40
Puebla-Olivares, F. & K. Winker. 2004. Dieta y dispersión de semillas por dos especies de
Tangara (Habia) en dos tipos de vegetación en los Tuxtlas, Veracruz, México. Ornitología
Neotropical, 15: 1-12.
Ralph, C. John; G. R. Geupel, P. Pyle, T. E. Martin, D. F. DeSante & B. Milá. 1996. Manual de
métodos de campo para el monitoreo de aves terrestres. Gen. Tech. Rep. PSW-GTR-159.
Albany,CA: Pacific Southwest Research Station, Forest Service, U.S. Department of Agriculture.
Rodríguez-Pérez, J., N. Riera & A. Traveset. 2005. Effect of seed passage through birds and
lizards on emergence rate of Mediterranean species: differences between natural and controlled
conditions. Functional Ecology, 19: 699-706.
Seaby, R. M. & P. A. Herdenson. 2006. Species diversity and richness Version 4. Pisces
Conservation Ltd., Lymington, Inglaterra.
Slocum, M. G., T. M. Aide, J. K. Zimmerman & L. Navarro. 2006. A strategy for restoration of
montane forest in anthropogenic fern thickets in the Dominican Republic. Restoration Ecology,
14: 526-536.
Solow, A. R. 1993. A simple test for change in community structure. Journal of Animal Ecology,
62: 191-193.
SPSS. 2005. SPSS for Windows Release 14.0. SPSS, Inc., Chicago, USA.
Wheelwright, N., W. Haber, G. Murray & C. Guindon. 1984. Tropical fruit-eating birds and their
food plants: a survey of a Costa Rican lower montane forest. Biotropica 16: 173-192.
Wilms, J. J. A. & M. Kappelle. 2006. Frugivorous birds, habitat preference and seed dispersal in
a fragmented Costa Rican Montane oak forest landscape. En M. Kappelle (ed.). Ecology and
conservation of neotropical montane Oak forest. Springer-Verlag, Heidelberg Berlin. Pp 309-324.
Wunderlee, J.M. 1997. The role of animal seed dispersal in accelerating native forest
regeneration on degraded tropical lands. Forest Ecology and Management, 99:223-235.
Yagihashi, T., M. Hayashida & T. Miyamoto. 1999. Effects of bird ingestión on seed germination
of two Prunus species with different fruit-ripening seasons. Ecological Research, 14: 71-76.
41
Yoshikawa, T., Y. Isagi & K. Kikuzawa. 2009. Relathionships between bird-dispersed plants and
avian fruit consumers with different feeding strategies in Japan. Ecological Restoration, 24:
1301-1311.
42
Apéndice 1. Especies de aves frugívoras capturadas en la primera etapa, número de individuos,
afinidad al bosque, y estrato al que pertenecen.
43
Apéndice 2. Plantas dispersadas por aves en un área de restauración en Huatusco, Veracruz.
(Nota: 10 morfotipos de semillas no pudieron ser determinadas).
Número de semillas
Familia Especie encontradas en las
excretas
Solanaceae Solanum sp 47
Moraceae Ficus sp 30
Poaceae 23
Moraceae 10
Araceae 24
44
Apéndice 3. Especies leñosas encontradas en las parcelas de restauración pasiva, familia a la que
pertenecen, estado sucesional y valor de importancia.
45
46