Propuesta presentada por el Grupo de Trabajo del Taller para la evaluación

del estado de riesgo de los pastos marinos mexicanos

para la inclusión de

Thalassia testudinum Banks & Sol. ex K. D. Koenig, 1805

Thalassia testudinum
©D.S. Littler & M.M. Littler

bajo la categoría de Protección especial en la

NORMA OFICIAL MEXICANA
NOM-059-SEMARNAT-2010

Enero de 2016

1
EVALUACIÓN DEL RIESGO DE EXTINCIÓN DE Thalassia testudinum Banks & Sol. ex K. D.
Koenig DE ACUERDO AL NUMERAL 5.7 DE LA NOM-059-SEMARNAT-2010

5.7.1 Datos generales del responsable de la propuesta

Especialistas (en orden alfabético):

Margarita Gallegos. UAM. gmm@xanum.uam.mx. Tel: 58044745 o 58044600 ext 2755

Jorge Manuel López Calderón. UABCS. jlopez@uabcs.mx.

Alf Meling López. UNISON. ameling@guayacan.uson.mx.

Pedro Ramírez García. IB-UNAM. armora9@gmail.com. Tel. 5622-9091 ext. 47772 y 47771

Rafael Riosmena. UABCS. riosmena@uabcs.mx. Tel. 045 6121401096

5.7.2 Nombre científico válido

Thalassia testudinum Banks & Sol. ex K. D. Koenig

Sinónimos
Thalassia vitrariorum Pers.

Nombre común
Turtle grass (IUCN, 2010)

Clasificación taxonómica (APG III)

Reino: Plantae
División: Tracheophyta
Clase: Equisetopsida
Orden: Alismatales
Familia: Hydrocharitaceae
Género: Thalassia
Epíteto específico: testudinum

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Motivos de la propuesta
Esta propuesta obedece a la situación en la que actualmente se encuentran los pastos
marinos que se desarrollan en las costas de México, cuyas poblaciones están siendo
amenazadas por diversos factores ambientales ya que se ha establecido que son un grupo
susceptible al calentamiento global y, en mayor medida, están siendo afectados por las
actividades antropogénicas que se realizan en las costas de las que se destacan el
dragado, sedimentación, eutrofización, desarrollo costero, prácticas pesqueras,
contaminación por metales, pesticidas, fertilizantes, hidrocarburos y favorecimiento del
establecimiento de especies invasoras, entre otros.

Las praderas de pastos marinos conforman el hábitat de una gran cantidad de especies,
por ejemplo, sólo para la Laguna Madre de Tamaulipas se reportan como fauna asociada a
las praderas de pastos marinos, 76 especies de moluscos, 42 especies de crustáceos y 105
especies de peces; (Green & Short, 2003) y además proveen de importantes servicios
ecosistémicos entre los que están la producción de carbono orgánico, el reciclaje de
nutrientes, la estabilización de sedimentos, son sitios de crianza para pesquerías y lugares
de alimentación de aves residentes y migratorias, así como de tortugas y manatíes, (Orth
et al., 2006); además son indicadores de la calidad de los hábitats costeros. Evaluar el
estado de riesgo de estas especies permitirá contar con una herramienta estratégica para
definir prioridades de conservación y promover las acciones necesarias para atenderlas.

Thalassia testudinum es una especie que se distribuye en el Atlántico occidental desde

Florida hasta Venezuela, incluyendo el Golfo de México, Mar Caribe y Bahamas (Short et
al., 2010). En México se le encuentra en la costa del Golfo de México y el Mar Caribe, en
los estados de Tamaulipas, Veracruz, Campeche Yucatán y Quintana Roo (Gallegos et al.,
1993; Herrera-Silveira et al., 2006; Onuf et al., 2003). En la Reserva de la Biosfera Los
Petenes, se conserva la mayor superficie de pastos marinos del Golfo de México y el
Caribe Mexicano compuesta por Thalassia testudinum, Halodule wrightii, Syringodium
filiforme, Halophila decipiens y Ruppia maritima (CONANP, 2003). La Laguna de Términos

3
en Campeche es una laguna costera cubierta en un 29% por las especies de pastos
marinos Thalassia testudinum, Syringodium filiforme y Halodule wrightii. En esta laguna
los pastos marinos juegan un papel importante por ser sitios de crianza y de protección de
larvas y juveniles de especias de gran importancia económica, como los camarones (Onuf
et al., 2003).

Thalassia testudinum es la especie dominante que forma las comunidades clímax de

pastos marinos, especialmente en las lagunas arrecifales; domina también en zonas donde
hay corrientes fuertes (Onuf et al., 2003). Forma densos rizomas que anclan a las plantas y
estabilizan el sedimento (Van Tussenbroek et al., 2014). Las comunidades de pastos del
Atlántico que no están asociadas con arrecifes están constituidas por poblaciones menos
robustas y son más susceptibles al daño y destrucción por tormentas y huracanes (Van
Tussenbroek et al., 2014). La productividad primaria (producción de materia orgánica
como resultado de la fotosíntesis) de las praderas de pastos marinos está entre las más
altas y se ha calculado en 0.6x1015g C yr-1, o el 1.13% de la producción primaria marina
total (Duarte y Cebrián 1996); mayor que la de las asociaciones vegetales terrestres (p. e.
llanuras y bosques tropicales) y marinas (p. e. mantos de sargazo gigante) en el mundo
(Van Tussenbroek et al., 2006).

Thalassia testudinum constituye una fuente importante de alimento de tortugas marinas y

manatíes, así como de un buen número de peces y numerosas especies de invertebrados
(Short et al., 2010). En la actualidad, existen erizos (géneros Lytechinus y Tripneustes) y
algunas especies de peces como los loros (familia Scaridae) que consumen los pastos
marinos, sin embargo, gran parte de la producción primaria de los pastos se encuentra
disponible para animales como peces, langostas, y cangrejos vía descomposición del
material vegetal muerto (detritus). De esta manera los pastos marinos sostienen una
comunidad faunística sumamente diversa. Además, las hojas anchas de este pasto
proporcionan una variedad de micro hábitats a muchos organismos como protozoarios,
esponjas, hidrozoarios, anémonas, poliquetos, y caracoles. Asociados al sustrato o dentro

4
de los rizomas y las raíces viven crustáceos, poliquetos, nemátodos, bivalvos, caracoles
depredadores, cangrejos, camarones, pepinos, estrellas de mar, ofiúridos y erizos.

Se piensa que Thalassia testudinum es la especie formadora de hábitat más importante

del Caribe. A nivel global se considera que su tendencia poblacional es estable, aunque se
han documentado declinaciones locales de esta especie en forma masiva (Durako, 1995;
Short et al., 2010; Van Tussenbroek et al., 2014).

Es una especie de la que no se ha observado la formación de bancos de semillas y si se le

erradica de un lugar es necesario importar semillas o fragmentos de rizomas de otras
áreas para la recolonización. El establecimiento de las plántulas es variable y el tiempo
generacional para este especie ha sido estimado en ocho años (para reclutamiento) (Short
et al., 2010).

Las principales amenazas para esta especie son de tipo antropogénico, relacionadas con el
desarrollo costero, como son el cambio de uso de suelo, la eutrofización, y la
sedimentación. Investigaciones recientes han documentado una declinación importante
en la cobertura de esta especie en el estado de Veracruz (Gallegos, com. pers.; Ramírez-
García, com. pers.). Terrados y Ramírez-García (2011) reportan baja cobertura y alta
fragmentación en las praderas de pastos de Thalassia testudinum en el Sistema Arrecifal
Veracruzano, donde la exposición al oleaje es el principal factor que determina la
estructura espacial de las comunidades de los arrecifes de Hornos, Sacrificios e Isla de
Enmedio. En el Caribe, un estudio de monitoreo que abarcó del 1993 a 2007 (Van
Tussenbroek et al., 2014) indicó que el 43% de las 35 estaciones que muestrearon en el
Caribe, mostraron cambios que potencialmente podrían indicar degradación del
ambiente. Asimismo, las praderas dominadas por Thalassia testudinum están sujetas a
eutrofización a través de ríos subterráneos, y poco a poco la dominancia relativa de las
especies con crecimiento más rápido va en aumento disminuyendo la de la especie climax
T. testudinum (Rodriguez-Martínez et al. 2010, Van Tussenbroek et al. 2014). Herrera-

5
Silveira et al. (2010) detectaron impactos negativos causados por las actividades turísticas
en las praderas de Thalassia testudinum en el Caribe, entre los que se encuentran daños
causados por propelas, anclas, y por buzos sin experiencia que dañan las plantas y
levantan el sedimento. Otras amenazas a las comunidades de pastos marino en el Caribe
son el daño causado por redes de arrastre, dragados, descargas de aguas residuales y los
asentamientos humanos alrededor de las lagunas costeras (Onuf et al., 2003; Herrera-
Silveira et al., 2006). En particular, en las lagunas de Nichupte y Bojórquez en Quintana
Roo se ha registrado disminución de la cobertura de pastos marinos causada por la
eutrofización por el vertido de aguas negras de los hoteles y las embarcaciones turísticas,
además de la sedimentación, factores que alteran la calidad del agua (Herrera-Silveira et
al., 2006).

Considerando que el desarrollo costero en el Caribe se está incrementando de manera

exponencial, existe un riesgo real para las praderas de pastos marinos (Van Tussenbroek,
com. pers.). Aunque esta especie es abundante a lo largo de las costas y la probabilidad de
que desaparezca por completo a corto o mediano plazo de México es baja, las praderas
extensas sí están en riesgo de disminuir, dejando poblaciones pequeñas y aisladas
incapaces de recuperarse rápidamente y proveer los mismos servicios ecosistémicos.
Además, considerando la alta conectividad genética (Van Dijk et al. 2009) entre las
poblaciones, si se alcanzara un cierto nivel de fragmentación del hábitat, es posible que
las praderas se perdieran completamente (Van Tussenbroek, com. pers.). Ante este
posible escenario es necesario proponer medidas que protejan estos hábitats y a las
especies de pastos marinos.

5.7.3 Mapa del área de distribución geográfica de la especie o población en cuestión.

Se presenta el mapa de registros de colecta históricos de Thalassia testudinum, escala 1:
400 000. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (2014).

6
5.7.4 Justificación técnica científica de la propuesta.

a) Análisis diagnóstico del estado actual de la especie y su hábitat

Thalassia testudinum es la especie clímax en la sucesión de pastos marinos del Caribe y se

le encuentra formando poblaciones mixtas con otros pastos marinos como Halodule
wrightii y Syringodium filiforme (Gallegos et al., 1994). Es un importante productor
primario y en general se considera como una especie formadora de hábitat (Short et al.,
2010).

Aunque globalmente sus poblaciones se consideran estables, se ha documentado la

pérdida de cobertura de poblaciones de esta especie en algunos sitios de Veracruz y
Yucatán (Gallegos, com. pers.) presumiblemente debido a factores antropogénicos que
7
alteran la calidad del agua, la hidrodinámica, la penetración de la luz y la composición de
los sedimentos.

En el Golfo de México ocurren distintos procesos que pueden afectar a las especies de
pastos marinos que se encuentran en las costas, tales como dragado, sedimentación,
impactos ambientales por actividades de exploración y producción petrolera,
contaminación por aguas residuales, desechos industriales, fertilizantes, agroquímicos,
derrames de hidrocarburos, etcétera. (Arriaga-Cabrera et al., 1998). Se estima que de no
implementarse medidas que protejan a las especies de pastos marinos y su hábitat, su
cobertura podría continuar reduciéndose poniendo en peligro la viabilidad de estas
poblaciones. Las praderas de pastos del estado de Yucatán y Quintana Roo enfrentan
problemáticas relacionadas con la modificación del entorno como la fractura de arrecifes,
la remoción de los pastos marinos, dragado, y contaminación en puertos y muelles por
petróleo, embarcaciones pesqueras, turísticas y de carga, así como contaminación por
descargas urbanas (Arriaga-Cabrera et al., 1998).

b) Relevancia ecológica, taxonómica, cultural y económica, en su caso.

Los pastos marinos son un grupo particular de angiospermas que se han adaptado a vivir
sumergidas en el mar y que se han visto afectadas recientemente a nivel global y nacional
por cambios ambientales y actividades antropogénicas. Los pastos marinos a diferencia de
otras angiospermas, tienen una escasa diversidad taxonómica (cerca de 60 especies) y a
pesar de ello han colonizado grandes áreas principalmente en la franja intertropical pero
también se les encuentra en zonas templadas. Cinco linajes independientes componen el
grupo de los pastos marinos, de los cuales cuatro se encuentran en México:
Hydrocharitaceae (ej., Halophila decipiens, H. engelmanii, Thalassia testudinum), el
complejo Cymodoceaceae (ej. Syringodium filiforme, Halodule wrightii) y Zosteraceae (ej.
Phyllospadix scouleri, P. torreyi, Zostera marina) y Ruppiaceae (ej. Ruppia marítima). Estos
grupos evolucionaron a partir de un solo linaje de monocotiledóneas hace 70 a 100
millones de años (Les et al, 1997; Les et al. 2006).

8
Por otra parte cabe destacar, como ya se ha mencionado, que las praderas de pastos
marinos proveen de importantes servicios ecosistémicos entre los que están:
 producción de carbono orgánico
 reciclaje de nutrientes
 estabilización de sedimentos
 indicadores de la calidad del agua
 hábitat de numerosas especies
 sitios de crianza de pesquerías (boquinete, sierra y robalo, entre muchas otras)
 lugares de alimentación de especies de aves (patos), reptiles (tortugas) y
mamíferos (manatíes)

Adicionalmente Thalassia testudinum es una especie formadora de hábitat y de playas a

través de la producción de sedimento (Enríquez & Schubert, 2014).

c) Factores de riesgo reales y potenciales para la especie o población.

Se ha reconocido que las especies de pastos marinos son afectadas principalmente por las
actividades antropogénicas aunque también eventos naturales como levantamientos o
hundimientos de la corteza terrestre, erosión costera, erupciones volcánicas, huracanes,
lluvias intensas o prolongadas, enfermedades y herbivoría pueden dañar sus poblaciones.
De hecho, debido a ambos factores de disturbio, naturales, pero principalmente
antropogénicos, se ha documentado la pérdida de poblaciones de pastos marinos
alrededor del mundo (Short & Willie-Echeverria, 1996). Waycott et al. (2009) estiman que
a nivel global se pierden al año 110 km2 de superficie de praderas de pastos marinos y que
29% ha desaparecido desde los primeros estudios registrados en 1879.

Otras amenazas a las comunidades de pastos marinos en el Caribe son el daño causado
por redes de arrastre, dragados, descargas de aguas residuales, eutrofización y los
asentamientos humanos alrededor de las lagunas costeras

9
Entre los factores naturales que afectan a las poblaciones de pastos marinos del Golfo de
México y el Caribe destacan de forma importante los huracanes (van Tussenbroek, 1994).
Adicionalmente, el calentamiento global constituye una amenaza más para las
poblaciones de pastos marinos pues este fenómeno afecta la temperatura del agua, la luz,
los nutrientes, el contenido de CO2 del agua y el sustrato, factores críticos para la
supervivencia de los pastos marinos (Connolly, 2009).

d) Análisis pronóstico de la tendencia

De acuerdo con recientes investigaciones la cobertura de los pastos marinos (entre ellos
Thalassia testudinum) y su ocurrencia han disminuido en algunos sitios del Golfo de
México y el Caribe presumiblemente por factores antropogénicos. De continuar los
factores que amenazan a las poblaciones, es de preverse su declinación en otras zonas. Sin
embargo, deben realizarse estudios actualizados sobre cobertura y abundancia además de
monitoreos periódicos de las poblaciones.

e) Consecuencias indirectas de la propuesta. Describa las acciones que debería tomar la

autoridad como consecuencia de la propuesta de la especie o población en cuestión.

a. Describa la acción específica:

Incluir a las especies de pastos marinos en la NOM059 para que sean consideradas como
especies protegidas. Esto permitirá definir un marco regulatorio en torno a estas especies,
a los ecosistemas que conforman, y a los servicios ambientales que nos brindan.

b. Explique la manera en que contribuiría a solucionar la problemática identificada:

Permitiría la sensibilización respecto a la importancia de estas especies, impulsaría la

investigación, el monitoreo, el desarrollo de programas de conservación así como de
planes de manejo específicos y acciones de educación ambiental tendientes a resaltar los
beneficios de contar con praderas de pastos marinos bien conservadas. Además, al ser
objeto de protección legal, se promovería su conservación.

10
c. Si existen otras acciones regulatorias vigentes directamente aplicables a la problemática
identificada de la especie, explique por qué son insuficientes:

Si bien algunos de los sitios con praderas de pastos marinos se encuentran en áreas
naturales protegidas, éstas no han sido suficientes para atender la problemática que las
afecta; tampoco forman parte de los programas de manejo de dichas áreas naturales
protegidas.

f) Análisis de costos

El costo más inmediato será el de la restauración de praderas y sus servicios

ecosistémicos que deberán ser cubiertos de manera conjunta por diversos actores pero
ejecutados por las comunidades costeras que se podrían beneficiar tanto por programas
oficiales (PROCODERS, empleo temporal) como por donaciones de organizaciones sin
fines de lucro. Su importancia es ALTA.

g) Análisis de beneficios

i) Valores de uso indirecto

La inclusión de Thalassia testudinum en la NOM059-SEMARNAT-2010 constituye un
refuerzo positivo en la conservación del ecosistema denominado praderas de pastos
marinos. Contar con superficies conservadas de pastos marinos en los litorales del país
promovería que estos ecosistemas siguieran brindando los servicios ambientales antes
descritos, como producción de carbono orgánico, reciclaje de nutrientes, estabilización y
producción de sedimentos, como indicadores de la calidad del agua, entre otros. Además,
de manera indirecta se estarían protegiendo los hábitats, sitos de alimentación y de
crianza de muchas especies, algunas de ellas en peligro de extinción como mamíferos
marinos, aves, tortugas, peces, invertebrados, etc. Por otra parte los pescadores ribereños
serían un grupo que también se beneficiaría de la propuesta ya que las especies objetivo
de sus actividades pesqueras viven en las praderas de pastos marinos o al menos una
parte de su ciclo de vida se ha desarrollado en ellas. Su importancia es ALTA.

11
ii) Valores de no uso
Valor de existencia. Thalassia testudinum forma parte de un grupo particular de
angiospermas que se han adaptado a vivir sumergidas. Por lo tanto, los pastos marinos
han desarrollado adaptaciones morfológicas anatómicas y fisiológicas muy particulares,
por ejemplo, su habilidad para llevar a cabo la polinización sumergidas en el agua; son
unidades evolutivas y ecológicas que deben preservarse por su significancia biológica.

iii) Evidencia del valor de la especie

Christie et al. (2006) analizaron el valor de cada componente de la biodiversidad y
encontraron que la sociedad valora más la protección de especies raras o amenazadas que
aquellas familiares o carismáticas. En el caso de México, y de manera especial a las
especies que se encuentran o ingresan a la NOM-059-SEMARNAT-2010, este valor añadido
está respaldado por la aplicación del Método de Evaluación de Riesgo (MER).

A partir de un análisis de transferencia de beneficios de los resultados (Christie et al.,

2006), se deriva que la sociedad mexicana en su conjunto le asignaría un valor de entre
$2151 y $3974 millones de pesos por año a la protección de las especies que se daría
mediante el buen funcionamiento de la NOM-059, con su listado y su mecanismo de
actualización, así como la aplicación de la regulación asociada.

Por otro lado, un meta análisis publicado por Nunes y van den Bergh (2001) encontraron
en Estados Unidos que el valor de las especies individuales va desde los $5 a los $126
dólares por hogar por año y la de múltiples especies va de los $5 a los $194 dólares. Esto
implica que el beneficio estimado de la protección de cada especie de la NOM-059, con su
listado y su mecanismo de actualización, así como la aplicación de la regulación asociada,
tienen un valor esperado de $1239 millones de pesos (mdp) por año por especie, con un
mínimo de $86 y un máximo de $4615 mdp después de realizar un análisis de
transferencia.

12
En resumen, además de los beneficios de uso indirecto que se mencionaron, la protección
de Thalassia testudinum tiene un beneficio en promedio de $1230 mdp/año, más un valor
social percibido de entre $2151 y $3974 mdp.

h) Propuesta general de medidas de seguimiento de la especie.

Después de realizar un inventario general de la extensión de las praderas en el territorio

mexicano, se pueden elegir sitios críticos (y otros de control, localizados en áreas de
menor riesgo) para ser monitoreados de manera continua, mismos que pueden servir
como indicadores del estado de las praderas a nivel nacional. En estos sitios de monitoreo
continuo se debe hacer un seguimiento de la amplitud de la pradera (o límite de
profundidad, dependiendo del contorno ambiental), cobertura y estado general de la
pradera. Existen esquemas de monitoreo de CARICOMP, SeagrassNet y SeagrassWatch y
se debe analizar cuál podría aplicarse en el territorio mexicano considerando las
condiciones logísticas. Además se podrá analizar la densidad de semillas, colocar
registradores de luzy analizar los contenidos de nutrientes considerando que la
sedimentación y el aporte de nutrientes han sido identificados como las amenazas
principales de las praderas de T. testudinum en el Caribe (Van Tussenbroek et al. 2014).

i) Referencias de los informes y/o estudios publicados

Ackerman, J. D. 2006. Sexual Reproduction of Seagrasses: Pollination in the Marine

Context. Pages 89-109 in A. W. D. Larkum, R. J. Orth, and C. M. Duarte, editors.
Seagrasses: Biology, Ecology and Conservation. Springer.

Arriaga Cabrera, L., Vázquez Domínguez, E., González Cano, J., Jiménez Rosenberg, R.,
Muñoz López E., Aguilar Sierra, V. (coordinadores). 1998. Regiones marinas prioritarias de
México. Comisión Nacional para el Conocimiento y uso de la Biodiversidad. México.

Christie, M., Hanley, N., Warren, J., Murphy, K., Wright, R., Hyde, T. 2006. Valuing the
diversity of biodiversity. Ecological economics 58 (2): 304-317.

13
CONABIO. 2009. Sitios de manglar con relevancia biológica y con necesidades de
rehabilitación ecológica. CONABIO, México, D.F. Disponible en:
http://www.conabio.gob.mx/conocimiento/manglares/doctos/sitios.html.

CONANP. 2003. Ficha informativa de Humedales RAMSAR. Reserva de la Biosfera Los

Petenes.

Connolly, R.M. (2009) Seagrass. In A Marine Climate Change Impacts and Adaptation
Report Card for Australia 2009 (Eds. E.S. Poloczanska, A.J. Hobday and A. J. Richardson),
NCCARF Publication 05/09, ISBN 978-1-921609-03-9.

Duarte, C. M. & Cebrián, J. 1996. The fate of marine autotrophic production. Limnology
and Oceanography 41(8): 1758-1766.

Durako, M.J. 1995. Indicators of seagrass ecological condition: An assessment based on

spatial and temporal changes associated with the mass mortality of the tropical seagrass
Thalassia testudinum. Pp. 261-266 In: K.R. Dyer and C. F. D'Elia (eds.) Changes in fluxes in
estuaries: implications for science to management. Olsen & Olsen, Fredensborg, Denmark.

Enríquez, S., & Schubert, N. 2014. Direct contribution of the seagrass Thalassia testudinum
to lime mud production. Nature Communications 5: 3835. doi: 10.1038/ncomms4835.

Gallegos, M. E., M. Merino, N. Marbá y C. M. Duarte. 1993. Biomass and dynamics of

Thalassia testudinum in the Mexican Caribbean: elucidating rhizome growth. Marine
Ecology Progress Series 95:185-192.

Gallegos, M. E., M. Merino, A. Rodriguez, N. Marbá y C. M. Duarte. 1994. Growth patterns

and demography of pioneer Caribbean seagrasses Halodule wrightii and Syringodium
filiforme. Marine Ecology Progress Series 109:99-104.

Green & F. T. Short (eds.) 2003. World Atlas of Seagrasses. UNEP-WCMC.

Hammerstrom, K. K., W. J. Kenworthy, P. E. Whitfield y M. F. Merello. 2007. Response and

recovery dynamics of seagrasses Thalassia testudinum and Syringodium filiforme and
macroalgae in experimental motor vesel disturbances. Marine Ecology Progress Series
345:83-92.

Herrera-Silveira, J. A. 2006. Lagunas costeras de Yucatán (SE, Mexico): investigación,

diagnóstico y manejo. Ecotrópicos 19 (2):94-108.

14
Herrera-Silveria, J. A., J. Cebrian, J. Hauxwell, J. Ramírez-Ramírez y P. Ralph. 2010.
Evidence of negative impacts of ecological tourism on turtlegrass (Thalassia testudinum)
beds in marine protected area of the Mexican Caribbean. Aquatic Ecology 44:23-31.

Les, D.H., Cleland, M.A. & Waycott M. 1997. Phylogenetic studies in Alismatidae, II:
Evolution of marine angiospermas (seagrasses) and hydrophyly. Systematic Botany 22 (3):
443-463.

Les D. H., Moody M. L., & Soros C. L. 2006. A reappraisal of phylogenetic relationships in
the monocotyledon family Hydrocharitaceae (Alismatidae). Aliso, 22, 211-230.

Nunes, P. A. & J. C. van den Bergh. 2001. Economic valuation of biodiversity: sense or
nonsense? Ecological economics 39: 203-222.

Onuf, C.P., Phillips, R. C., Moncreif, C.A., Raz-Guzman, A., Herrera-Silveira, J.A. 2003. The
seagrasses of the Gulf of Mexico. En: Green, E. P. & Short, F. T (eds.). World Atlas of
Seagrasses, UNEP World Conservation Monitoring Centre, University of California Press,
Berkeley, USA.

Orth, R. J., Carruthers, T.J.B., Dennison, W. C., Duarte, C.M., Fourqurean, J.W., Heck Jr.,
K.L., Hughes, E.R., Kendrick, G.A., Kenworthy, W.J., Olyarnick, S., Short, F. T., Waycott, M.
& Williams, S. L. 2006. A global crisis for seagrass ecosystems. Bioscience 56 (12): 987-996.

Ramírez-García, P., A. Lot, C. M. Duarte, J. Terrados y N. S. R. Agawin. 1998. Bathymetric

distribution, biomass and growth dynamics of intertidal Phyllospadix scouleri and
Phyllospadix torreyi in Baja California (Mexico). Marine Ecology Progress Series 173:13-23.

Rodríguez-Martínez, R. E., F. Ruíz-Rentería, B. van Tussenbroek, G. Barba-Santos, E.

Escalante-Mancera, G. Jordán-Garza & E. Jordán-Dahlgren. 2010. State and environmental
tendencies of the Puerto Morelos CARICOMP site, Mexico. Revista Biología Tropical 58:
23-43.

Short F.T. & Wyllie-Echeverria S. 1996. Natural and human-induced disturbance of

seafgrasses. Environmental Conservation 23(1): 17-27.

Short, F. T., T. J. Carruthers, B. I. van Tussenbroek y J. Zieman. 2010. Thalassia testudinum.

En: IUCN 2013. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2013.2. www.iucnredlist.org
Consultado el 03 de noviembre 2014.

15
Short, F. T., Polidoro, B., Livingstone, S. R., Carpenter, K. E., Bandeira, S., Bujang, J. S. 2011.
Extinction risk assessment of the world’s seagrass species. Biological Conservation 144:
1961-1971.

Terrados, J. & Ramírez-García, P. 2011. Cover and edge length to area ratio of seagrass
(Thalassia testudinum) meadows in coral reef lagoons (Veracruz Reef System, Sowhtwest
Gulf of México). Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems 21:224-230.

Terrados, J., P. Ramírez-García, Ó. Hernández-Martínez, K. Pedraza y A. Quiroz. 2008. State

of Thalassia testudinum Banks ex Köning meadows in the Veracruz Reef System, Veracruz
México. Aquatic Botany 88:17-26.

Van-Dijk, J. K., Van-Tussenbroek, B. I., Jiménez-Durán, K., Márquez-Guzmán, G. J., &

Ouborg, J. 2009. High levels of gene flow and low population genetic structure related to
high dispersal potential of a tropical marine angiosperm. Marine Ecology Progress Series
390, 67-77.

Van Tussenbroek, B.I. 1994. The impact of Hurricane Gilbert on the vegetative
development of Thalassia testudinum in Puerto Morelos coral reef - lagoon, Mexico: a
retrospective study. Botánica Marina 37: 421-428.

Van Tussenbroek, B. I., Vonk, J. A., Stapel, J., Erftemeijer, P. L. A., Middelburg, J. J., &
Zieman, J. C. 2006. The biology of Thalassia: paradigms and recent advances in research.
In A. W. D. Larkum, R. J. Orth, & C. M. Duarte (Eds.), Seagrasses: Biology, Ecology and
Conservation (pp. 409-439). Netherlands: Springer.

Van Tussenbroek, B. I. 2011. Dynamics of seagrasses and associated algae in coral reef
lagoons. Hidrobiológica 21:293-310.

Van Tussenbroek, B. I., J. Cortés, R. Collin, A. C. Fonseca, P. M. H. Gayle, H. M. Guzmán, G.

E. Jácome, R. Juman, K. H. Koltes, H. A. Oxenford, A. Rodríguez-Ramirez, J. Samper-
Villarreal, S. R. Smith, J. J. Tschirky y E. Weil. 2014. Caribbean-Wide, Long-Term Study of
Seagrass Beds Reveals Local Variations, Shifts in Community Structure and Occasional
Collapse. Plos One 9: e90600.

Waycott, M., C. M. Duarte, T. J. Carruthers, R. J. Orth, W. C. Dennison, S. Olyarnik, A.

Calladine, J. W. Fourqurean, K. L. Heck Jr, A. R. Hughes, G. A. Kendrick, W. J. Kenworthy, F.
T. Short, S. L. Williams y R. T. Paine. 2009. Accelerating loss of seagrasses across the globe

16
threatens coastal ecosystems. Proceedings of the National Academy of Sciences of the
United States of America 106:12377-12381.

Whitfield, P. E., W. J. Kenworthy, M. J. Durako, K. K. Hammerstrom y M. F. Merello. 2004.

Recruitment of Thalassia testudinum seedlings into physically disturbed seagrass beds.
Marine Ecology Progress Series 267:121-131.

j) Ficha resumen de la información anterior

Thalassia testudinum es una especie que se distribuye en el Atlántico occidental desde
Florida hasta Venezuela, incluyendo el Golfo de México, el Mar Caribe y las Bahamas. En
México se le encuentra en la costa del Golfo de México y el Caribe, en los estados de
Tamaulipas, Veracruz, Campeche Yucatán y Quintana Roo. Se le considera la especie
clímax en la sucesión de pastos marinos del Caribe y frecuentemente está mezclada con
Halodule wrightii y Syringodium filiforme. Es una especie abundante y forma densas
praderas; se le considera un importante productor primario y una especie formadora de
hábitat. Investigaciones recientes han documentado una declinación respecto a la
abundancia en algunos sitios de Veracruz y Yucatán. Los pastos marinos en general se ven
afectados por las actividades humanas que generan un deterioro en la calidad del agua. En
particular se ha establecido que en la región caribeña las amenazas más comunes para
esta especie son las redes de arrastre, la eutrofización por descargas de drenajes y
fertilizantes, y el desarrollo portuario. En el Golfo de México las principales amenazas son
la sedimentación, el dragado y la contaminación.

La cobertura de los pastos marinos, entre ellos Thalassia testudinum, en algunos sitios del
Golfo de México, en particular en Veracruz y el Caribe ha disminuido presumiblemente
por factores antropogénicos. Además es de destacarse que es una especie que no puede
recuperarse fácilmente cuando ha sido erradicada de los sitios donde se distribuye,
además de que el tiempo generacional de esta especie es muy largo, éstos constituyen
factores de vulnerabilidad intrínseca de la especie. Es importante mencionar que de
continuar los factores que amenazan esta especie es de preverse su declinación en otras
zonas del país. Es por ello que se propone la inclusión de esta especie en la NOM059 bajo

17
la categoría de Protección Especial (Pr) que, como especifica la propia Norma, consiste en
que “… las especies que podrían llegar a encontrarse amenazadas por factores que inciden
negativamente en su viabilidad, por lo que se determina la necesidad de propiciar su
recuperación y conservación o la recuperación y conservación de poblaciones de especies
asociadas...”

La inclusión de esta especie en la NOM-059-SEMARNAT-2010 supondrá un refuerzo

positivo para la conservación de las praderas de pastos marinos y ayudará a preservar
estos hábitats que nos proveen de importantes servicios ecosistémicos de gran valor
económico, ambiental y social.

18
5.7.5 Anexo Normativo II. Método de Evaluación de Riesgo de Extinción de Plantas
NOTA: Referencias bibliográficas en 5.7.4.i.

Criterio A. Características de la distribución geográfica*

1. Extensión de la distribución = 1
No existen estimaciones precisas que den cuenta de la extensión de la distribución de esta especie
en México; la aproximación que se estableció para este MER es de 10,900 km2 (AOO)/76,771 km2
de territorio nacional potencialmente habitable para los pastos marinos, lo que corresponde a un
14.2% del territorio nacional. El cálculo se realizó como se detalla en el Anexo 1 y la cifra debe
tomarse como preliminar a la espera de más datos que permitan documentar de mejor manera la
cobertura total de la especie en México.
2. Número de poblaciones o localidades conocidas existentes = 0
Se han documentado más de 26 poblaciones en los siguientes estados de la República Mexicana:
Tamaulipas: Laguna Madre y Laguna de Tamiahua (Gallegos, com. pers.); Veracruz: arrecifes Isla
de Lobos, Tuxpan, Gallega, Isla de Sacrificio, Isla Verde, de Enmedio (Gallegos, com. pers.);
Campeche: Champotón, Laguna de Términos, Los Petenes (Short et al., 2010); Yucatán: Celestún
(Short et al., 2010), Sisal-Dzilam, San Felipe (Gallegos, com. pers.); Quintana Roo: Cancún, Punta
Nizuc Banco Chinchorro, Majahual-Xcalac, Punta Allen, Isla Cozumel, Puerto Morelos, Punta Sam,
Isla Mujeres, Sian Ka´an, Yumbalam (Conabio, 2009; Herrera-Silveira et al., 2010; Short et al., 2010,
van Dijk et al., 2009).
3. Número de ecorregiones marinas* = 1
La especie se distribuye en tres ecorregiones marinas: Golfo de México Norte, Golfo de México
Sur, Mar Caribe.
4. Representatividad del taxón en el territorio mexicano = 0
La distribución no es extralimital.

Sumatoria del Criterio A*: 2/10 = 0.2000

*NOTA: Se adaptaron los parámetros del subcriterio A3, ya que se utilizaron ecorregiones marinas en vez de
provincias biogeográficas. También se modificó el numerador para hacer la normalización del criterio A. Las
modificaciones pueden revisarse en el Anexo 1.

Criterio B. Características del hábitat

1. ¿En cuántos tipos de vegetación se presenta? (sensu Rzedowski, 1978) = 3
Los pastos marinos son vegetación acuática y subacuática.
2. ¿El taxón tiene un hábitat especializado? = 1
Sí, pues habita en zonas de profundidad, transparencia y corrientes específicas (Gallegos com. pers.).
3. ¿La permanencia del taxón es dependiente de un hábitat primario? = 1
Sí, porque el hábitat primario reúne todas las condiciones necesarias para el desarrollo de la
especie (Gallegos com. pers.).
4. ¿La permanencia de la población requiere regímenes de perturbación particulares o
está asociada a etapas transitorias de la sucesión? = 0
No, esta especie forma parte de la comunidad clímax de los pastos marinos (Hammerstrom et al.,
2007).

19
5. Amplitud del intervalo altitudinal que ocupa el taxón* = 2
Se distribuye en un rango batimétrico de 0-10 m.
Sumatoria del Criterio B: 7/9 = 0.7778
*NOTA: Se modificó la categorización del subcriterio B5, de acuerdo con lo señalado en el Anexo 1.

Criterio C. Vulnerabilidad biológica intrínseca

C-1. Demografía
1) Número total de individuos = 0. No hay información.
2) Reclutamiento = 2. Se cuenta con información de reclutamiento en Florida (Whitfield et al.,
2007) y de 20 localidades de la República Mexicana (Gallegos et al., 1993; Terrados et al., 2008).
3) Atributos demográficos
a) ¿Hay evidencia de densodependencia en la reproducción? = 1. Sí.
b) ¿Hay clonalidad? = 0. Es una especie clonal (Terrados et al., 2008).
c) ¿Hay evidencia de decrecimiento de las poblaciones del país? = 1. Se ha observado una
disminución importante en la extensión de la distribución de esta especie, principalmente en el
estado de Veracruz (Gallegos, com. pers.).
d) ¿Hay evidencia de una varianza muy grande en la fecundidad? = 0. No hay información.
e) ¿El taxón es dioico, los individuos son dicógamos o autoincompatibles? = 1. Es un taxón
dioico (Ackerman, 2006).
f) ¿La floración es sincrónica o gregaria? = 1. Sí.
g) ¿El taxón produce pocos propágulos (en comparación con otros miembros de su linaje)? = 0.
No.
Sumatoria del Criterio C-1: 6

C-2. Genética
1) Variación molecular (heterocigosis) = 0
Estudios con 16 poblaciones mexicanas del Golfo de México y Caribe, señalan alta diversidad
genética entre poblaciones, con valores de HE entre 0.549 y 0.738 (van Dijk et al., 2009).
2) Estructura genética molecular = 0
Estudios con 16 poblaciones mexicanas del Golfo de México y Caribe, señalan alta homogeneidad
genética entre ellas, agrupándolas en tres grupos genéticos (van Dijk et al., 2009).
3) Cantidad de variación genética (estimada indirectamente) = 1.
4) Nivel de diferenciación entre poblaciones (estimada indirectamente) = 0
Sumatoria del Criterio C-2: 1

C-3. Interacciones bióticas especializadas

1) ¿El taxón requiere de una nodriza para su establecimiento? = 0. No.
2) ¿El taxón requiere de un hospedero o forofito específico? = 0. No.
3) ¿El taxón requiere un polinizador específico? = 0. No, la polinización es hidrófila.
4) ¿El taxón tiene un dispersor específico? = 0. No.
5) ¿El taxón presenta mirmecofilia obligada? = 0. No aplica.

20
6) ¿El taxón presenta dependencia estricta de una micorriza? = 1. Depende de bacterias que
le permiten mejorar la absorción de fósforo.

7) ¿El taxón sufre una afectación importante por depredadores, patógenos (incluyendo
competencia muy intensa con especies alóctonas o invasoras? = 0. No. En México no hay
herbivoría intensa que ponga en peligro a la especie. El estímulo del ramoneo la hace crecer con
mayor vigor (Riosmena com. pers.).
Sumatoria del criterio C-3: 1
Sumatoria del criterio C: 8/23 = 0.3478

Criterio D. Impacto de la actividad humana

1. ¿Cómo afecta al taxón la alteración antrópica del hábitat? = 1
Diferentes factores de disturbio afectan negativamente a la especie, entre ellas las actividades
derivadas del ecoturismo (snorkeling), el uso de embarcaciones con motores fuera de borda y la
eutrofización por descarga de aguas residuales, entre otros (Hammestrom et al., 2007; Herrera-
Silveira et al., 2010; van Tussenbroek, 2011; van Tussenbroek et al., 2014).
2. ¿Cuál es el nivel de impacto de las actividades humanas sobre el hábitat del taxón? = 2
Se hay observado un deterioro en todas las poblaciones de Thalassia testudinum de México en
mayor o menor grado (Gallegos com. pers.).
3. ¿Existe evidencia (mediciones, modelos, predicciones) que indique un deterioro en la
calidad o extensión del hábitat como efecto de cambios globales (e.g. sensibilidad a
cambio climático) o se prevé un cambio drástico en el uso del suelo? = 1
Sí hay deterioro en la calidad del hábitat por efecto de los cambios de uso del suelo de las zonas
costeras, además de que el taxón es susceptible, como otros pastos marinos, al calentamiento
global (Waycott et al., 2009).
4. ¿Cuál es el impacto del uso sobre el taxón? = 0. El taxón no tiene usos.
5. ¿Es cultivado o propagado ex situ? = 0. No.

Sumatoria del Criterio D: 4/10 = 0.4000

Asignación de la categoría de riesgo para Thalassia testudinum

Sumatoria MER
Criterio A: 0.2000
Criterio B: 0.7778
Criterio C: 0.3478
Criterio D: 0.4000

Puntaje total obtenido: 1.7256

Categoría: Protección especial (Pr)

21
Anexo 1
Adecuaciones a los parámetros del MER

Estas modificaciones se deben a que algunos de los criterios son aplicables sólo a plantas
terrestres por lo que se propuso adaptarlos a la biología de las especies de pastos
marinos.

Para el criterio A1
Se realizó un cálculo de la extensión de la distribución tomando en cuenta el área de
ocupación de cada especie de acuerdo a la metodología publicada para la evaluación
global de los pastos marinos (Short et al., 2011). La NOM-059 sugiere que para organismos
acuáticos se considere como área la superficie del mar territorial, sin embargo el Grupo de
trabajo consideró que éste no es un parámetro adecuado para calcular la extensión de la
distribución de los pastos marinos debido a que éstos se distribuyen exclusivamente en la
zona eufótica.

Se adecuó el criterio haciendo un cálculo de la extensión de la plataforma continental a la

profundidad promedio (datos tomados de Short et al., 2011) a la que se distribuyen los
pastos marinos. Para ello se utilizó un mapa con la batimetría de la plataforma continental
de la República Mexicana a una profundidad promedio de 16 m (Ramírez-García et al.,
1998; Short et al., 2011) lo que se consideró como un hábitat potencialmente habitable
para los pastos marinos. Esta superficie de área nacional marina potencialmente habitable
es de 76,771 km².

Para el criterio A3
Se propuso considerar las ecorregiones marinas (nivel I) en lugar de las provincias
biogeográficas (terrestres) para evaluar el criterio A3. Las ecorregiones son:
Pacífico-Sudcaliforniana
Golfo de California

22
 Pacífico transicional mexicano
Pacífico Centro-americano
Golfo de México Norte
Golfo de México Sur
Mar Caribe
Dado que el número de ecorregiones marinas es menor que el de provincias
biogeográficas terrestres, la ponderación se modificó como se señala, y se normalizó el
criterio A con un denominador de 10:
1 ecorregión = 2
2-4 ecorregiones = 1
> 5 ecorregiones = 0

Para el criterio B5
Se realizó una equivalencia del rango altitudinal con el rango batimétrico. Los valores se
establecieron de la siguiente forma:
0-1 m = 3 puntos
0-10 m = 2 puntos
0-20 m = 1 puntos
0-60 m = 0 puntos

23