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REVISTA CUBANA DE CIENCIAS BIOLÓGICAS

http://www.rccb.uh.cu

ARTÍCULO DE REVISIÓN

Aplicación de rizobacterias en la biorremediación del


cromo hexavalente presente en aguas residuales
Application of rhizobacteria in bioremediation of hexavalent chromium
present in wastewater

Irina Salgado Bernal, Jorge E. Pérez Ortega, María E. Carballo Valdés,


Armando Martínez Sardiñas y Mario Cruz Arias

Departamento de Microbiología,
Facultad de Biología, Universidad de RESUMEN
la Habana Este trabajo tuvo como objetivo abordar las potencialidades de uso de las
bacterias rizosféricas para la biorremediación de aguas contaminadas con
metales pesados, en particular, el cromo hexavalente; tratando temas como
la problemática actual de la contaminación de las aguas por metales pesa-
dos, las características del cromo y su implicación en la contaminación, la
* Autor para correspondencia: comparación entre los métodos convencionales y la biorremediación para el
irina@fbio.uh.cu tratamiento de aguas con presencia de cromo, las características de las rizo-
bacterias para la interacción con los metales y los retos futuros que entraña
la aplicación de estos microorganismos en el tratamiento de aguas. Las rizo-
bacterias pueden presentar diversos mecanismos para la interacción con
compuestos contaminantes como los metales pesados, pues pueden llevar a
cabo la inmovilización o captura de las especies metálicas libres; a pesar de
ello este grupo microbiano ha sido poco explorado para su empleo en el
tratamiento de aguas. Cepas autóctonas aisladas de ecosistemas acuáticos
cubanos han mostrado la capacidad de remediar el cromo hexavalente pre-
sente en aguas residuales, involucrando la combinación de diferentes meca-
nismos para la biosorción de este metal, que implican no solo la biosorción
del cromo hexavalente, sino la posible conversión a cromo trivalente, lo que
sugiere que las bacterias rizosféricas puedan ser empleadas en el futuro en
tecnologías para la biorremediación de aguas residuales con presencia de
cromo.
Palabras clave: Bacterias rizosféricas, tratamiento, aguas contaminadas

Recibido: 2015-07-13 ABSTRACT


This study aimed about the potential uses of the rhizosphere bacteria for
Aceptado: 2015-09-21
bioremediation of water contaminated with heavy metals. In particular this
review refers to hexavalent chromium. It covered topics such as current

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problems of water pollution by heavy metals, chromium characteristics and their involvement in pollution. The
comparison between conventional methods and bioremediation for treating water with chromium, the character-
istics of the rhizobacteria for interaction with metals and future challenges in the implementation of these micro-
organisms in water treatment, were also analyzed. The rhizobacteria can present different mechanisms for the
interaction with pollutants such as heavy metals, since they can perform the immobilization or capture of free
metal species. Nevertheless, this microbial group has been little explored for using in water treatment. Indigenous
strains isolated from Cuban aquatic ecosystems have shown the ability to remediate hexavalent chromium pre-
sent in wastewater, involving the combination of different mechanisms for the biosorption of the metal. They
comprise not only hexavalent chromium biosorption but possible conversion to chromium trivalent. These data
suggest that rhizosphere bacteria may be employed in future technologies for bioremediation of wastewater con-
taining chromium.
Keywords: Rhizosphere bacteria, treatment, polluted water

INTRODUCCIÓN
En la actualidad, aproximadamente 748 millones de tres grandes: el cadmio, Cd (II); el plomo, Pb (II) y el
personas no tienen acceso a agua potable suficiente mercurio Hg (II); además el cromo hexavalente, Cr
para el consumo y 2,5 billones carecen de sistemas de (VI), cuyo análisis presenta gran interés en la actuali-
saneamiento básico para el agua (WHO/UNICEF, dad, debido a que la concentración de cromo en los
2014). El problema de la contaminación de las aguas ecosistemas acuáticos y terrestres se ha incrementa-
atañe tanto a países desarrollados como en vías de do notablemente en las últimas décadas (Sandana et
desarrollo; en muchos de estos últimos como el caso al., 2015; Augustynowicz et al., 2015).
de Cuba la contaminación de las aguas también ha El Cr es uno de los metales más ampliamente utiliza-
sido identificado como uno de los principales proble- dos y existe en varios estados de oxidación, de los
mas ambientales, ya que se vierten residuales sin tra- cuales el trivalente, Cr (III) y el hexavalente Cr (VI) son
tar o con tratamientos deficientes en los ecosistemas los de mayor importancia ecológica, ya que presentan
(Cazorla et al., 2005). Entre las fuentes que más con- las formas de oxidación más estables en los ambien-
tribuyen a esta contaminación se encuentran los me- tes naturales (Zinicovscaia, 2012; Kaur et al., 2014), y
tales pesados y su impacto es valorado como uno de debido a que la mayor parte del cromo empleado en
los más alarmantes problemas ambientales del pre- las actividades antropogénicas es descargado en los
sente siglo (Saha et al., 2010). efluentes como Cr (VI) y Cr (III). El Cr (VI) usualmente
El amplio desarrollo industrial ha contribuido con se encuentra en forma de iones cromato (CrO42-) o
grandes volúmenes de aguas residuales, algunas de dicromato (Cr2O72-) (Madhavi et al., 2013), los cuales
las cuales contienen metales pesados. Los iones de atraviesan fácilmente las membranas biológicas, por
metales pesados presentes en las reservas de aguas lo que puede resultar nocivo para plantas, animales y
superficiales y subterráneas constituyen uno de los bacterias que habitan en los ecosistemas acuáticos.
contaminantes inorgánicos más importantes en el Además, puede afectar a los seres humanos, causan-
ambiente, debido a su movilidad en los ecosistemas do severos problemas de salud, llegando a tener efec-
acuáticos naturales, a su toxicidad para las formas to carcinogénico (Madhavi et al, 2013; Li et al., 2014).
superiores de vida y a las afectaciones que pueden Para enfrentar la contaminación de las aguas por cro-
causar en estos ecosistemas (Cañizares-Villanueva, mo se han empleado numerosos métodos físico - quí-
2000; Fosso-Kankeu et al., 2011). Estos elementos son micos convencionales, para remover este metal de los
contaminantes ambientales únicos y a diferencia de efluentes industriales, antes de su vertimiento a los
los compuestos orgánicos, que en la mayoría de los ecosistemas (Ozturk, et al., 2012). Pero estas tecnolo-
casos pueden ser degradados a especies inocuas, las gías han presentado como principales desventajas
especies metálicas tóxicas una vez movilizadas al am- costos elevados y que la mayor parte de los métodos
biente tienden a persistir indefinidamente (Cañizares- empleados utilizan sustancias que no son deseables
Villanueva, 2000; Pérez-Rama et al., 2002). Dentro del para el ambiente (Samuel et al., 2012; Fonseca et al.,
grupo de los metales pesados destacan los llamados 2014). Considerando estas limitaciones, en los últimos

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años se han comenzado a abordar nuevas tecnologías las que informan que cada día 3 800 niños mueren a
(Cristani et al., 2012). Varias investigaciones se han causa de enfermedades asociadas a la falta de agua
enfocado en el uso de biomasas disponibles que pue- potable y de condiciones sanitarias dignas (WHO/
dan capturar los metales pesados, utilizando las ca- UNICEF, 2014). Dentro de las fuentes más preocupan-
racterísticas estructurales y metabólicas de los orga- tes en la problemática de la contaminación de las
nismos vivos, lo cual se incluye dentro del concepto aguas, los metales pesados ocupan un lugar muy im-
de biorremediación microbiana (Labra-Cardón et al., portante (Saha et al., 2010).
2012). Los microorganismos representan una alterna- Los niveles de contaminación se han incrementado a
tiva potencial, ya que son considerados una biomasa un ritmo acelerado a nivel global, por lo que esta
relativamente económica (Mani y Kumar, 2013) y de- constituye una preocupación principal, tanto en paí-
bido a su diversidad estructural, fisiológica y metabó- ses desarrollados como de economías emergentes.
lica. Los métodos biológicos ostentan amplias venta- Uno de los problemas ambientales identificados en
jas sobre los procedimientos físicos y químicos, pues muchos de estos países es que se vierten residuales
resultan menos costosos y más amigables con el me- sin tratar o con tratamientos no adecuados en los
dio ambiente (Hosokawa et al., 2009). ecosistemas.
Las bacterias se destacan entre los agentes biológi- La industrialización es esencial para el rápido creci-
cos empleados en la biorremediación, debido a su miento de las naciones, no obstante sus niveles de
capacidad de utilizar diversos constituyentes de las contaminación concomitantes, en muchas ocasiones,
aguas residuales para obtener la energía para su me- son acompañados de un manejo no sostenible. Por
tabolismo (Akpor y Muchie, 2010), y a la diversidad de ejemplo, los problemas asociados con la disposición
mecanismos que pueden presentar en la captura de de las aguas residuales en países en desarrollo pue-
contaminantes, entre lo que se encuentran los meta- den atribuirse, de manera general, a la carencia de
les pesados (Harish et al., 2011). Entre los diferentes una adecuada política de manejo y tratamiento, unido
representantes bacterianos resalta el grupo de las con la inefectiva legislación ambiental por parte de las
bacterias rizosféricas, que ha sido poco explorado agencias gubernamentales (Kumar-Garg et al., 2012).
para su empleo en el tratamiento de aguas, a pesar Esta rápida y desorganizada industrialización y urbani-
de que algunas de ellas han mostrado potencialida- zación ha contribuido también a elevar el nivel de
des para la detoxificación de ambientes con metales metales pesados en los ambientes urbanos (Gupta et
(Glick, 2010; Ma et al., 2011). El uso de estas rizobac- al., 2012). El aporte de estos metales al ciclo hidroló-
terias tendría como utilidad adicional que podrían gico procede de diversas fuentes, siendo una de ellas
emplearse vinculadas a sistemas de tratamiento de de origen litogénico, a partir de los minerales que por
aguas, como los humedales artificiales, para la remo- causas de la erosión, las lluvias, entre otros factores,
ción de metales pesados. Este artículo tuvo como ob- son arrastrados al agua. No obstante, la mayor con-
jetivo analizar las potencialidades de las bacterias centración aportada tiene un origen antropogénico
rizosféricas en la remoción del cromo hexavalente, (Rosas, 2005). El amplio desarrollo industrial ha con-
ofreciendo una panorámica actual acerca de la biorre- tribuido con grandes volúmenes de aguas residuales,
mediación como método alternativo para la remoción algunas de las cuales contienen metales pesados.
de este elemento de aguas residuales y los mecanis- Operaciones como la minería, el procesamiento mine-
mos presentes en las bacterias para ello; todo esto ral y la extracción de metales, la producción de ener-
puesto en función de la posible aplicación de la bio- gía y combustibles, contribuyen a la contaminación
rremediación, usando estos microorganismos, en el ambiental por estos elementos (Nayak et al., 2015).
tratamiento de aguas contaminadas.
Los metales pesados constituyen un grupo cercano a
los 40 elementos de la tabla periódica que tienen una
Situación actual de la contaminación de las aguas por me-
densidad mayor o igual a 5 g/cm³. Los iones de meta-
tales pesados
les pesados presentes en las reservas de aguas super-
Actualmente un gran número de personas en el pla- ficiales y subterráneas tienen prioridad como uno de
neta no cuentan con agua suficiente, ya sea para el los contaminantes inorgánicos más importantes en el
consumo o para otras actividades domésticas y agrí- ambiente debido a su movilidad en los ecosistemas
colas, debido a la carencia de sistemas de tratamiento acuáticos naturales, a su toxicidad para las formas
de aguas apropiados. Existen cifras alarmantes como
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superiores de vida y a las afectaciones que pueden Cromo: Características e implicación en la


causar en estos ecosistemas (Cañizares-Villanueva, contaminación
2000; Fosso-Kankeu et al., 2011). Estos elementos son El cromo es el séptimo elemento más abundante en el
contaminantes ambientales únicos y a diferencia de planeta Tierra (Mukherjee et al., 2013). Se encuentra
los compuestos orgánicos, que en la mayoría de los ubicado en la familia VI ó VIB de la tabla periódica,
casos pueden ser degradados a especies inocuas, las siendo un metal de transición. Es uno de los metales
especies metálicas tóxicas una vez movilizadas al am- más ampliamente utilizados y existe en varios estados
biente tienden a persistir indefinidamente, permane- de oxidación (−II a +VI), de los cuales el trivalente, Cr
cen en los sedimentos y son lentamente liberados en (III) y el hexavalente, Cr (VI) son los de mayor impor-
los cuerpos de agua (Cañizares-Villanueva, 2000; Pé- tancia ecológica porque presentan las formas de oxi-
rez-Rama et al., 2002), por lo que circulan y luego se dación más estables en los ambientes naturales
acumulan en diferentes niveles de la trama trófica. (Zinicovscaia, 2012; Kaur et al., 2014) y debido a que
Eventualmente, estos contaminantes metálicos afec- la mayor parte del cromo empleado en las actividades
tan la función del ecosistema, causan afectaciones antropogénicas es descargado en los efluentes como
económicas y suponen un riesgo para la salud pública Cr (VI) y Cr (III). El estado de oxidación del cromo de-
(Kumar-Garg et al, 2012; Singh, 2014). termina los niveles de toxicidad (Samuel et al., 2012);
Los metales pesados en cantidades mínimas pueden la forma hexavalente posee niveles significativamente
tener efectos positivos o negativos para los seres vi- más elevados que el resto (Ozturk, et al., 2012), mien-
vos, en dependencia de las características específicas tras que al ser la membrana celular prácticamente
de cada ión metálico. Algunos como el vanadio, V; el impermeable al Cr (III), este es considerado no tóxico
cromo, Cr; el molibdeno, Mo; el manganeso, Mn; el y un nutriente esencial para los humanos (Panda y
hierro, Fe; el cobalto, Co; el níquel, Ni; el cobre, Cu y Sarkar, 2012; Madhavi et al., 2013). El cromo hexava-
el zinc, Zn, son considerados esenciales para el hom- lente es 100 veces más tóxico y 100 veces más mu-
bre, siempre que se encuentren a concentraciones tagénico que el Cr (III) (Cheung y Gu, 2006). El Cr (VI)
por debajo del 0,01% de la masa total del organismo. usualmente se encuentra en forma de iones cromato
Los efectos tóxicos de los metales pesados no se de- (CrO42-) o dicromato (Cr2O72-), los cuales atraviesan
tectan fácilmente a corto plazo, sin embargo, tienen fácilmente las membranas biológicas. El Cr (III) se en-
una incidencia muy importante a mediano y largo cuentra en forma de óxidos, hidróxidos o sulfatos, los
plazo. Existe otro grupo llamado metales no esencia- cuales son insolubles a pH cercano a 5,5; por lo que se
les, como el cromo, Cr; el cadmio Cd; el mercurio, Hg; encuentra frecuentemente unido a materia orgánica
el plomo, Pb y la plata, Ag, los cuales están común- en suelos y ambientes acuáticos. El Cr (VI) es un fuer-
mente implicados en problemas de contaminación de te agente oxidante y en presencia de materia orgánica
las aguas. A estos no se les conocen efectos beneficio- es reducido a Cr (III). Esta transformación es más rápi-
sos para los organismos vivos y son tóxicos incluso a da en ambientes ácidos (Madhavi et al., 2013).
bajas concentraciones (Valls y De Lorenzo, 2002). Debido a la mayor movilidad y toxicidad del Cr (VI)
Dentro de esta clasificación destaca el caso del cromo, con respecto al Cr (III) (Samuel et al., 2012), la prime-
pues a pesar de ser considerada una de sus especies, ra especie ejerce un efecto más perjudicial en el me-
el Cr (III), como esencial a muy bajas concentraciones; dio ambiente (García-García et al., 2012; Malaviya y
la concentración de cromo en los ecosistemas acuáti- Singh, 2014) y resulta nocivo para las plantas, anima-
cos y terrestres se ha incrementado notablemente en les y bacterias que habitan en los ecosistemas acuáti-
las últimas décadas (Augustynowicz et al., 2015; San- cos. Este elemento metálico puede afectar la fisiolo-
dana et al., 2015), como consecuencia de las activida- gía de los seres humanos, causando severos proble-
des humanas. Por ello se incluye actualmente entre mas de salud que pueden variar desde una simple
los metales más tóxicos, después de los llamados tres irritación de la piel hasta un carcinoma de pulmón
grandes: plomo, cadmio y mercurio. Teniendo en (Madhavi et al., 2013). Tanto humanos como anima-
cuenta este dato, en la actualidad el análisis del com- les pueden acumular cromo en varios tejidos, por
portamiento de este metal presenta gran interés. ejemplo en los pulmones, el hígado, el riñón, el bazo,
las glándulas adrenales, el plasma, los huesos y las
células sanguíneas (Kumar-Garg, 2012). Numerosos

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estudios han sugerido que los efectos tóxicos del Cr deras, el electro enchapado, la producción de pintu-
(VI) parten de la destrucción de los componentes ce- ras, pigmentos y fertilizantes (Emmanuel et al.,
lulares, lo cual es causado por la generación de radica- 2015). Entre ellas, la actividad minera del cromo es
les libres, al ser un agente oxidante (Ramírez- Díaz et una de las que más significativamente ha contribuido
al., 2008; Madhavi et al., 2013). a la contaminación por Cr (VI) (Harish et al., 2011;
El cromo hexavalente ha sido clasificado como carci- Zinicovscaia, 2012). Es importante destacar que la
nogénico a los humanos (Li et al., 2014), sobre la base mayoría de los laboratorios químicos (académicos, de
de diferentes estudios epidemiológicos, mostrando investigación e industriales) descargan cantidades
suficiente evidencia de que la exposición a este com- considerables de cromo al ambiente (Saha et al.,
puesto induce cáncer de pulmón (García-García et al., 2010), debido a que es usualmente empleado como
2012). Las investigaciones con respecto al efecto car- oxidante.
cinogénico del cromo se han enfocado en el hecho de
que los iones cromato (CrO42−) pasan rápidamente a Métodos convencionales para la remoción del cromo
tráves de las membranas celulares y nucleares, funda- de aguas contaminadas
mentalmente a través de rutas de transporte de anio-
nes. Después de la entrada al citoplasma los iones La presencia de contaminantes en las aguas residuales
cromato pueden atravesar la membrana nuclear y ser puede ser reducida a través de métodos físicos, quí-
reducidos a Cr (III) o ser reducidos en el citoplasma. El micos y biológicos. Los métodos físicos incluyen prin-
Cr (VI) reacciona fuertemente con el ADN, también se cipalmente la separación, sedimentación y filtración.
ha planteado que la reducción de Cr (VI) a Cr (III), ya El tratamiento químico involucra la remoción o con-
sea en el citoplasma, el núcleo o la sangre, produce versión de los contaminantes por la adición de agen-
radicales libres, que pueden unirse al ADN (Saha et tes químicos o por reacciones químicas indirectas,
al., 2010). Teniendo en cuenta estos aspectos la Orga- entre los que se destacan la floculación, la adsorción y
nización Mundial de la Salud (OMS) ha establecido la el intercambio iónico (Shon y Vigneswaran, 2006;
concentración máxima permisible para el cromo hexa- Kaur et al., 2014).
valente y el cromo total en agua potable (incluye Cr Se han empleado numerosos métodos físico - quími-
(III), Cr (VI) y otras formas), la que es de 0,05 y 2,00 cos convencionales para remover el cromo de los
mg.L-1, respectivamente (Ozturk et al., 2012). La expo- efluentes industriales. Estos involucran procesos de
sición no profesional al cromo ocurre por la ingestión dos pasos como la reducción química de Cr (VI) a Cr
de comida o agua contaminada con cromo, mientras (III) seguido de precipitación del cromo III empleando
que la profesional es resultado fundamentalmente de limo, sosa caústica o bicarbonato de sodio (Das,
la inhalación. El Cr (III) es pobremente absorbido sin 2014). Otros métodos son intercambio iónico, reduc-
importar la vía de exposición, mientras que el Cr (VI) es ción, precipitación electroquímica, extracción con
absorbido más fácilmente (Kumar-Garg et al., 2012). solventes, separación por membranas, cementación,
Una valoración importante en el contexto de la conta- evaporación y separación (Johnson, 2006; Saha et al.,
minación por cromo, es que esta se ve agravada debi- 2010; Ozturk et al., 2012).
do a que el cromo (VI) es la especie de este elemento En ocasiones, la remoción de metales por estos pro-
de mayor aplicación industrial, por sus propiedades cesos es incompleta, se necesitan altos requerimien-
ácidas y oxidantes, y su capacidad para formar sales tos de energía y reactivos, ya que el agente activo no
muy coloreadas e insolubles. Los compuestos de Cr puede ser recuperado para su posterior reutilización,
(VI) más importantes son: el dicromato de sodio, el lo cual implica que estos métodos presenten costos
dicromato de potasio y el trióxido de cromo. La mayo- excesivamente altos. Adicionalmente en algunos ca-
ría de los demás compuestos de cromatos se produ- sos se utilizan sustancias que no son deseables para el
cen industrialmente utilizando dicromato como fuen- ambiente, por lo que pueden provocar contaminacio-
te de Cr (VI). Este elemento se emplea en la industria nes secundarias (Harish et al., 2011; Samuel et al,
metalúrgica, la galvanotecnia, el curtido de pieles, la 2012; Fonseca et al., 2014); aunque la cementación
fabricación de telas, la minería y refinería del petró- en particular se realiza a través de una metodología
leo, el enchapado de metales, la preservación de ma- económica y no tóxica. Estos procedimientos son casi

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siempre específicos para un ión y poco eficientes para la unión de los metales a ellas se define como biosor-
otros (Mallick, 2003), y resultan ineficientes especial- ción (Saha et al., 2010).
mente cuando los iones metálicos están presentes en Los métodos biológicos ostentan amplias ventajas
soluciones en un rango de concentración entre 1-100 sobre los procedimientos físicos y químicos para el
mg.L-1 (Hussein et al., 2004; Masood et al., 2012). Otro tratamiento de aguas contaminadas con metales pe-
aspecto a señalar es que el producto final después del sados, ya que estos últimos pueden ser ineficaces
tratamiento es un lodo con alta concentración de me- cuando algunos contaminantes, como los metales, se
tales, lo que dificulta su eliminación. encuentran en bajas concentraciones en la solución
tratada (Kapoor y Viraraghavan, 1998). Con los méto-
Métodos alternativos para la remoción del cromo: dos biológicos la recuperación de los organismos par-
Biorremediación ticipantes no es costosa y su eliminación tampoco
representa un problema (Nakajima, 2003). Estos mé-
Considerando las limitaciones que presentan los mé- todos ofrecen una alta especificidad en la remoción
todos físico-químicos mayormente empleados, en los de los contaminantes de interés, con flexibilidad ope-
últimos años se han comenzado a estudiar y aplicar racional, tanto en sistemas in situ como ex situ (Gupta
nuevas tecnologías más eficientes que permitan la et al., 2012). Entre otras ventajas se relaciona la posi-
remoción o la neutralización de los efectos tóxicos de bilidad de aplicación in situ de la biorremediación, lo
los metales pesados, de una forma natural y más eco- que reduce los posibles riesgos de exposición del per-
nómica (Valls y de Lorenzo, 2002; Huang et al., 2003; sonal de trabajo o de que ocurra un accidente duran-
Cristani et al., 2012). En este intento varias investiga- te el transporte. Este proceso elimina la contamina-
ciones se han enfocado en el uso de biomasas dispo- ción de forma permanente, puede ser acoplado con
nibles que puedan capturar los metales pesados; utili- tecnologías físicas y químicas, y se considera una téc-
zando las características estructurales y metabólicas nica no invasiva (Mani y Kumar, 2013). Además, con
de los organismos vivos para el desarrollo de métodos esta tecnología se minimiza el uso de agentes quími-
alternativos e innovadores que apunten a vías más cos y en el caso de la biorremediación de metales
sostenibles y efectivas para la eliminación de estos estos pueden ser recuperados en algunos procesos.
elementos. Por este conjunto de razones la biorremediación es
La utilización de estos sistemas biológicos para la re- considerada un tratamiento menos costoso y más
moción o disminución de sustancias contaminantes amigable con el medio ambiente (Hosokawa et al.,
del ambiente se denomina biorremediación. En esta 2009). Adicionalmente se considera que es tal vez el
tecnología se incluyen la fitorremediación y la biorre- único proceso capaz de retornar el ambiente, alterado
mediación microbiana (Gadd, 2004; Okoh y Trejo- por los diversos contaminantes, a su condición natural
Hernández, 2006; Labra-Cardón et al., 2012). En el (Kensa, 2011; Chakraborty et al., 2012).
primer caso se utilizan las plantas para la eliminación No obstante es importante acotar que la biorreme-
o recuperación de contaminantes y en el segundo diación no está libre de desventajas; uno de los pro-
caso se utilizan los microorganismos, los cuales repre- blemas fundamentales es que una vez se remueve el
sentan una alternativa potencial (Pellón et al., 2003), elemento metálico en particular, este metal queda en
ya que son considerados una biomasa relativamente la biomasa, solo se transfiere del agua a tratar a la
económica, por el bajo costo de los materiales a utili- biomasa empleada, donde el metal continúa existien-
zar para su obtención (Mani y Kumar, 2013) y debido do. Es decir en esta tecnología se pueden generar
a su diversidad estructural, fisiológica y metabólica. altas concentraciones de lodos (mezcla de bacterias
Por lo tanto los microorganismos se han convertido con los metales), a lo cual hay que encontrarle una
en una herramienta muy valiosa para la remediación solución al concluir el tratamiento. En otras ocasio-
de la contaminación por metales pesados nes, como el caso en cuestión del Cr (VI) este puede
(Zinicovscaia, 2012; Fosso- Kankeu et al, 2013). Las ser transformado a Cr (III), que es un elemento con
biomasas microbianas (ejemplo: hongos, bacterias, menor grado de toxicidad, por lo que se generarán
algas) pueden formar complejos con los iones metáli- lodos menos tóxicos. En la Tabla 1 se muestra una
cos, a través del uso de ligandos o grupos funcionales. comparación entre los métodos físico-químicos y la
Estas biomasas son identificadas como biosorbentes y biorremediación.

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Debido precisamente a las ventajas y desventajas nutrientes en el medio, la naturaleza de los contami-
presentes en cada uno de los métodos existentes, lo nantes, el pH, la temperatura y las características pro-
más acertado es realizar un análisis casuístico de las pias de la biomasa (Mani y Kumar, 2013); este último
características del contaminante a tratar, la disponibi- factor se refiere al tipo de microorganismo, sus carac-
lidad de metodologías existentes y tratar de realizar terísticas fisiológicas y bioquímicas, el estado de la
una combinación entre los métodos físico - químicos y biomasa, la concentración celular, la composición
biológicos, especialmente teniendo en cuenta que en química y la dotación genética. Un factor muy impor-
un efluente determinado, no solo existe presencia de tante es la concentración inicial del metal y la presen-
cromo hexavalente, sino de un conjunto de contami- cia de un solo tipo de ión o varios iones en la solución.
nantes que también requerirán de un tratamiento Por ejemplo se ha informado que la presencia de co-
adecuado. contaminantes del cromo como el cobre, el hierro, el
Un aspecto fundamental en el empleo de la biorreme- mercurio, el níquel y el cobalto, pueden limitar su
diación es que no es fácil predecir el rango de efectivi- remoción (Singh y Tripathi, 2007). Estudios realizados
dad que puede tener este proceso debido a los diver- en el Laboratorio de Tratamiento Microbiano de
sos factores ambientales que pueden influir en él Aguas, del Departamento de Microbiología y Virolo-
(Machackova et al., 2012). Por ello los resultados a gía, de la Facultad de Biología de la Universidad de La
nivel de laboratorio no tienen siempre que coincidir Habana, con bacterias aisladas de la rizosfera de plan-
exactamente con los que se observen al escalar el tas hidrófitas seleccionadas de humedales ribereños,
proceso. Entre los principales factores que afectan la pertenecientes a la cuenca hidrográfica Almendares-
biorremediación de los metales están el balance de Vento, se han dirigido al estudio de la resistencia y
remoción del cromo hexavalente, donde inicialmente

Tabla 1. Comparación entre los métodos físico-químicos y la biorremediación, con énfasis en la remediación del cromo en aguas residuales.
Table 1. Comparison between physical-chemical methods and bioremediation, with emphasis on remediation of chromium present in
wastewater.
Métodos Ventajas Desventajas Referencias
Precipitación química Costo capital bajo, opera- Generación de lodos, costo operacional adicio-
Madhavi et al. (2013)
(con hidróxido) ción simple nal por la disposición de lodos.
Precipitación química No hay generación de Gas tóxico intermediario, la liberación del gas al
Madhavi et al. (2013)
(con sulfuro) desechos secundarios acuífero es difícil.
No se requieren agentes
Tratamiento electro- Depósitos esponjosos, producción de lodos,
químicos adicionales,
químico proceso de filtración para los flóculos Madhavi et al. (2013)
alta selectividad, bajo
costo.
Escasa generación de
Filtración por Costo capital inicial elevado, alto costo de man-
sólidos, bajo consumo
membrana tenimiento, velocidad de flujo limitada. Madhavi et al.(2013)
químico, requiere un
espacio pequeño.
En ocasiones, la remoción de metales es incomple-
ta y son ineficaces cuando los metales se encuen-
Operación simple, alta tran en bajas concentraciones en la solución trata- Kapoor y Viraraghavan
Resumen de Métodos (1998)
selectividad, algunos da, altos requerimientos de energía y reactivos, en
físico-químicos (en
emplean un espacio algunos casos utilizan sustancias que no son Mallick (2003)
general)
pequeño. deseables para el ambiente, casi siempre específi- Fonseca et al.(2014)
cos para un ión, producto final es un lodo con alta
concentración de metales
Más amigables con el
medio ambiente, bajo
costo de manera general, Hosokawa et al. (2009)
Biorremediación Se pueden generar lodos
se minimizan los lodos Gupta et al. (2012)
químicos, recuperación del
metal, alta especificidad.

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IRINA SALGADO BERNAL ET AL.

se ha evaluado la multirresistencia a varios metales tóxica, lo cual puede ocurrir por vía directa mediante
para la selección de cepas en función de la capacidad enzimas específicas o por vía indirecta por metaboli-
de remoción de metales a partir de los efluentes tos celulares, la metilación del ADN, y el eflujo directo
(Fig.1). La observación de la multirresistencia puede del elemento fuera de la célula mediante canales (Dey
potenciar la sobrevivencia de las bacterias biorreme- y Paul, 2010).
diadoras y por tanto la eficiencia del proceso de re- Adicionalmente las bacterias pueden presentar carac-
moción. terísticas para la remoción de uno o más metales e
interactuar con altas concentraciones de estos (Kang
Empleo de las bacterias en la biorremediación et al. 2007). La interacción inicial entre los microorga-
Las bacterias se destacan entre los agentes biológicos nismos y los metales ocurre por atracción electrostáti-
empleados en la biorremediación debido a su capaci- ca entre los iones cargados en la solución y los grupos
dad de utilizar diversos constituyentes de las aguas funcionales de la superficie celular bacteriana. Aun-
residuales para obtener la energía para su metabolis- que las bacterias Gram postivas y Gram negativas
mo (Akpor y Muchie, 2010) y a la diversidad de meca- difieren en la estructura de la pared celular, el poten-
nismos que pueden presentar en la captura de conta- cial para la biorremoción es similar, debido a la similar
minantes, como los metales pesados (Sahi et al., composición de los grupos funcionales que interac-
2006; Harish et al., 2011). Estas características las túan con los iones metálicos (Haferburg y Kothe,
hacen beneficiosas tanto desde el punto de vista am- 2007).
biental como económico.
En cuanto a las interacciones con los metales pesados, Potencialidades de las bacterias rizosféricas
existen bacterias que pueden mostrar resistencia a Un aspecto interesante es que entre los diferentes
estos elementos, actividad que se reconoce como la representantes bacterianos, el grupo de las bacterias
habilidad de sobrevivir y desarrollarse en presencia de rizosféricas ha sido poco explorado para su empleo en
metales pesados, a través de la inducción de mecanis- el tratamiento de aguas. Ellas presentan la capacidad
mos codificados en plásmidos o en el cromosoma de mantenerse y desarrollarse en el sistema de raíces
(Vullo et al., 2005). Entre la variedad de mecanismos de las plantas, compiten por los nutrientes exudados
de resistencia se incluyen la formación y el secuestro por el vegetal, sobreviven en número suficiente y co-
de los metales en complejos con los grupos estructu- lonizan satisfactoriamente las raíces (Ahemad et al.,
rales, la reducción de un metal a una especie menos

Figura 1. Comportamiento del porcentaje de resistencia frente a diferentes metales de los aislados bacterianos, obtenidos de la rizosfera de
plantas hidrófitas seleccionadas de humedales ribereños pertenecientes a la cuenca hidrográfica Almendares-Vento. Las letras sobre las
barras indican los metales a los que cada aislado mostró resistencia (Pb: plomo, Cr: cromo, Cd: cadmio, Hg: mercurio). Modificado de Salga-
do-Bernal et al. (2012).
Figure 1. Resistant percentage performance of bacterial isolates, obtained from hydrophytic plants collected in riverside-type polluted natural
wetlands of the Almendares-Vento hydrographic basin, faced with different metals. Letters over bars indicate metals which each isolate
showed resistance. Modified from Salgado-Bernal et al. (2012).
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2014), lo cual puede ser reflejo del éxito y versatilidad hidrófitas obtenidas de humedales naturales, con el
en la utilización e interacción con los compuestos pre- fin de evaluar la remoción del cromo hexavalente
sentes en el suelo. presente en aguas contaminadas (Fig. 2), y se ha ob-
Dentro de las bacterias rizosféricas, las rizobacterias servado que la mayoría de las cepas estudiadas remo-
promotoras del crecimiento vegetal (PGPR, por sus vieron el metal, incluso alcanzándose valores de la
siglas en inglés) han tenido una atención especial (Ma cantidad de metal removido por gramos de biomasa
et al., 2011; Labra-Cardón et al., 2012), pero han que- (q) por encima de 100 mg.g-1. Estos resultados de-
dado rezagadas las investigaciones que relacionan a muestran que este grupo microbiano puede ser un
este grupo microbiano con otros procesos. Las asocia- buen candidato en los estudios de remediación de
ciones entre plantas y microorganismos tolerantes a metales como el cromo.
metales pesados merecen una atención particular; ya
que éstos pueden poseer el potencial para remover Mecanismos presentes en las bacterias para la remo-
estos elementos de ambientes contaminados o favo- ción de metales
recer su movilización e inmovilización que, en conse- Las bacterias pueden llevar a cabo la inmovilización o
cuencia, incrementan la absorción de éstos y favore- captura de las especies metálicas libres; es decir, el
cen el crecimiento de las plantas, lo que contribuye a pase de un estado soluble, en fase acuosa, a uno inso-
la detoxificación de ambientes con metales (Glick, luble final, en fase sólida. Los procesos que pueden
2010; Ma et al., 2011). Considerando los datos ante- utilizar los microorganismos para llevar a cabo la in-
riores, actualmente el manejo biológico que implica el movilización de los metales son: bioadsorción, bioacu-
uso de plantas y de su microbiota rizosférica asociada mulación, biomineralización, biotransformación y
ha generado gran interés para remediar y secuestrar quimiosorción (Cañizares-Villanueva, 2000; Gadd,
sustancias peligrosas del ambiente (Zaidi et al., 2006) 2004).
y se ha utilizado como una herramienta más para tra- Entre estos mecanismos resaltan la bioadsorción y la
tar sitios contaminados (Wu et al., 2006). En la Facul- bioacumulación. La bioadsorción consiste en la capta-
tad de Biología de la Universidad de La Habana se han ción de metales que lleva a cabo una biomasa completa
empleado rizobacterias, provenientes de plantas (viva o muerta), a través de mecanismos fisicoquímicos

Figura 2. Remoción de cromo hexavalente por las biomasas bacterianas (cantidad de metal removido por gramo de biomasa,
q). Condiciones experimentales: 30 ± 2 °C, pH 7,0, agitación a 100 r.min -1, 72 h. Barras de error representan la desviación
estándar de la media (n=3). Letras no comunes indican diferencias significativas entre los valores de remoción de los aislados
para p<0,05, según la prueba estadística Tukey a posteriori.
Figure 2. Removal of hexavalent chromium by bacterial isolates (quantity of removed metal per biomass gram, q). Experimental
conditions: 30 ± 2 °C, pH 7,0, stirred to 100 r.min-1, 72 h. Error bars represent standard deviation (n=3). Different letters indi-
cate significant differences among isolates’ remotion levels (p < 0.05, statistical test Tukey’s a posteriori).

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como la adsorción o el intercambio iónico (Cañizares- En las bacterias Gram positivas, la pared celular repre-
Villanueva, 2000). Los componentes de la superficie senta el primer frente de interacción con las molécu-
celular que intervienen en este proceso son polímeros las del ambiente, y esta se encuentra cargada negati-
estructurales y extracelulares, con un alto contenido vamente cuando las condiciones de crecimiento son
de polianiones como los carboxilos, aminas, amidas, óptimas. Los grupos iónicos que proporcionan estas
hidroxilo, fosfato y sulfhidrilo, los cuales constituyen cargas a la pared son los que actúan como mediado-
grupos funcionales que interactúan con los metales, res entre la pared celular y los iones metálicos. Entre
atrapándolos dentro de su estructura (Kogej y Pavko, ellos se encuentran sitios aniónicos como el carboxila-
2001). La bioadsorción se puede ver afectada por va- to del peptidoglicano y el fosfato del ácido teicoico, y
rios factores entre los que se encuentran la especie catiónicos como los grupos amonio de la D-alanina
metálica, la concentración inicial, el pH, el tiempo de (ácidos teicoicos), los grupos amino de los azúcares
contacto, el tipo y naturaleza de la biomasa, la tempe- (glicano) y del ácido diaminopimélico (porción peptí-
ratura y el crecimiento, la nutrición y la edad de la dica del peptidoglicano) (Suárez y Reyes, 2002).
biomasa (Masood et al., 2012;. Mukherjee et al., En las bacterias Gram negativas, la membrana externa
2013). Se ha demostrado que los valores de pH áci- tiene la capacidad de unir una amplia variedad de
dos, en un rango entre 2 a 3 son favorables para la iones metálicos. Se ha demostrado que los grupo fos-
bioadsorción de Cr (VI), a estos valores los sitios acti- forilo de los lipopolisacáridos, son los constituyentes
vos de los biosorbentes son protonados y las especies de la membrana externa que primero se unen a los
aniónicas pueden unirse al sorbente por fuerzas elec- iones metálicos, y algunos grupos carboxilos también
trostáticas (Mukherjee et al., 2013). El proceso de están disponibles para interactuar con los metales. Sin
bioadsorción minimiza los costos en un proceso de embargo, es el peptidoglicano quien se une fuerte-
remediación, ya que no requiere el agregado de nu- mente a los iones metálicos por los grupos carboxilos,
trientes al sistema, al no necesitar un metabolismo al igual que ocurre en las bacterias Gram-positivas,
microbiano activo (Gupta et al, 2000), por ello para su pero a menor escala (Suárez y Reyes, 2002; Gupta et
empleo pueden utilizarse tanto las células vivas como al., 2012).
muertas. Consecuentemente el empleo de células
muertas minimiza el riesgo del uso ambiental de las
bacterias seleccionadas. Biorremediación del cromo
La bioacumulación es un proceso activo, donde los Existen cuatro modelos para la biosorción del cromo:
metales son transportados al interior de la célula mi- adsorción aniónica (Sun et al., 2009), adsorción aco-
crobiana, a través de la membrana celular, hacia el plada a la reducción (Park et al., 2006), adsorción
citoplasma donde son inmovilizados (Cristani et al, aniónica y catiónica (Hasan et al, 2008) y reducción y
2012). Estos iones al llegar al medio intracelular pue- adsorción (Aoyama, 2003). La adsorción aniónica con-
den unirse a ligandos de alta afinidad presentes en el siste en que las especies de cromo cargadas negativa-
citosol, tales como las metalotioneínas, así como a mente (cromato, CrO42−; dicromato, Cr2O72−) en el
aminoácidos y ácidos orgánicos (malato, glutamato y medio se unen a través de atracciones electrostáticas
citrato) (Clemens, 2001; Avilés et al., 2005, Panda y a los grupos funcionales cargados positivamente en la
Sarkar, 2012). La energía requerida en este mecanis- superficie de los biosorbentes. Este mecanismo está
mo es generada a través del sistema H+- ATPasa, lo basado en la observación de que a pH bajos la adsor-
cual indica la dependencia de la captura del metal de ción del Cr (VI) aumenta y a pH altos decrece. A bajos
la actividad metabólica celular y de la tolerancia espe- pH los grupos funcionales del biosorbente se convier-
cífica del microorganismo a la toxicidad de los metales ten en protonados, y atraen fácilmente al cromo car-
en el interior de la célula (Gadd, 2004). Este proceso gado negativamente, pero a pH altos ocurre la des-
comprende dos fases, primero: una fase inicial rápida protonación, los grupos funcionales se encuentran
que involucra adsorción física o intercambio iónico cargados negativamente repeliendo a la especie me-
con la superficie celular y segundo: una fase lenta que tálica en cuestión. Este mecanismo tiene un papel
incluye un transporte activo del metal hacia el interior importante en la eliminación del Cr (VI) de las aguas
de la célula, que se caracteriza por ser metabolismo - contaminadas (Saha et al., 2010). El proceso es aún
dependiente (Ozturk et al., 2012). más interesante, teniendo en cuenta que la mayoría

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de los iones metálicos de importancia como contami- estratégico o de valor económico, deban ser removi-
nantes son cationes metálicos, por lo que interactúan dos o recuperados en su lugar de origen, utilizando
con los grupos funcionales cargados negativamente sistemas de tratamiento apropiados (Atkinson et al,
en la célula bacteriana, de manera general; siendo 1998). Como se ha explicado en los epígrafes anterio-
esta una diferencia con la interacción entre el Cr (VI) y res, los microorganismos y sus productos pueden ser
la biomasa bacteriana. En el caso de la adsorción aco- bioacumuladores muy eficientes de metales solubles
plada a la reducción, la reducción seguida por la ad- y particulados, especialmente a partir de concentra-
sorción catiónica fue primeramente propuesta por ciones externas diluidas, por esto las tecnologías ba-
Kratochvil et al. (1998) para la biomasa del alga Sar- sadas en los microorganismos ofrecen una alternativa
gassum, trabajo dirigido por B. Volesky. Este mecanis- o ayudan a las técnicas convencionales para la elimi-
mo fue posteriormente también divulgado por Park et nación/ recuperación de metales (Cañizares-
al. (2008). De acuerdo a este mecanismo el Cr (VI) es Villanueva, 2000).
totalmente reducido a Cr (III) por la biomasa en la En las últimas décadas, el potencial para la biosorción
presencia de ácido; posteriormente parte del Cr (III) de metales por biomasas ha quedado bien estableci-
es adsorbido en la biomasa, donde la cantidad de me- do. Por razones económicas, resultan de particular
tal adsorbido dependerá de las características de la interés los tipos de biomasa abundante, como los
biomasa empleada. La adsorción aniónica y catiónica desechos generados por fermentaciones industriales
consiste en que parte del cromo hexavalente es redu- de gran escala o de ciertas algas que enlazan metales
cido a cromo trivalente; sucesivamente el Cr (VI) y se encuentran en grandes cantidades en el mar.
(aniónico) y el Cr (III) (catiónico) son adsorbidos por la Algunos de estos tipos de biomasas que absorben
biomasa. En el caso del mecanismo de reducción y metales en cantidades elevadas, sirven como base
adsorción aniónica el cromo hexavalente es reducido para los procesos de biosorción de metales, previen-
a Cr (III) por el biosorbente y el Cr (VI) es adsorbido do su uso particularmente como medios muy compe-
por la biomasa, mientras que el Cr (III) permanece en titivos para la detoxificación de efluentes industriales
la solución (Saha et al., 2010). que contienen metales y para la recuperación de me-
Al realizar un análisis de estos mecanismos, la insolu- tales preciosos (Holan y Volesky, 1994).
bilidad del Cr (III) así como la facilidad en su precipita- La aplicación fundamental de estas biomasas con po-
ción y remoción (Panda y Sarkar, 2012; Madhavi et al, tencialidad para la remoción de los metales, en parti-
2013), indican que los procesos donde esté involucra- cular del cromo, es escalar el resultado obtenido a
da la biotransformación de Cr (VI) a Cr (III) sean consi- nivel del laboratorio y lograr que puedan ser aplicadas
derados como más promisorios para el tratamiento en sistemas diseñados para el tratamiento de aguas
de aguas contaminadas con cromo hexavalente, lo residuales con presencia de este contaminante. Por
que coincide con lo planteado por otros autores como ejemplo, una de las tecnologías en las que pudieran
Malaviya y Singh (2014) y Tahri et al. (2015). De esta aplicarse estas biomasas es los humedales artificiales
forma se lograría una mayor reducción del efecto tó- (HA) o humedales construidos (HC), que son sistemas
xico del cromo en el agua tratada. De igual manera en que simulan a los humedales naturales. Los HA son
caso de que posterior a la reducción de Cr (VI) a Cr sistemas ingenierizados, diseñados y construidos para
(III), el Cr (III) sea adsorbido por la biomasa, los lodos utilizar los procesos naturales en que están implica-
resultantes del tratamiento tendrían un menor riesgo dos la vegetación, el suelo y los microorganismos aso-
ambiental. ciados, en el tratamiento de aguas residuales. Están
creados para obtener ventaja de los procesos que
Aplicaciones de la biorremediación en el tratamiento ocurren en los ecosistemas naturales, pero en un am-
de aguas contaminadas con cromo y retos futuros biente más controlado (Dipu et al., 2011; Ortega-
Clemente y Luna-Pabello, 2012). Teniendo en cuenta
Las fuentes de los metales no son renovables y las las características de estos sistemas una alternativa
reservas naturales están siendo consumidas, por lo importante sería el uso de rizobacterias que presenten
tanto es imperativo que aquellos metales considera- capacidad para la remoción del cromo; pues a pesar
dos peligrosos desde el punto de vista ambiental, o de las características intrínsecas de los humedales para
aquellos de importancia tecnológica, de significado eliminar contaminantes, actualmente se plantean

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nuevas estrategias para el mejoramiento de la eficien- químicos ampliamente empleados, existen tecnolo-
cia de los procesos de biorremediación en estos siste- gías emergentes como la biorremediación que resul-
mas, entre las que se incluyen la bioaumentación, que tan más ecológicas y costo-efectivas. Entre los dife-
consiste en la adición de poblaciones microbianas rentes microorganismos que pueden emplearse para
altamente concentradas y especializadas, de cepas la remediación del cromo hexavalente, las bacterias
simples o consorcios (Cerqueira et al., 2012). rizosféricas seleccionadas de sitios contaminados
Tomando en consideración la posibilidad de esta apli- ofrecen grandes potencialidades, pues además de
cación potencial algunos de los retos futuros con res- presentar altos niveles de remoción pueden ser apli-
pecto a la biorremediación del cromo por bacterias cadas en sistemas de tratamiento como los humeda-
tienen que estar dirigidos a: les artificiales, amigables con el ambiente. La profun-
dización de las investigaciones con este grupo bacte-
i) La profundización en los mecanismos de interacción riano, en función del diseño de bioproductos, permiti-
biomasa-metal, para realizar una adecuada selección ría su aplicación en tecnologías de tratamiento de
de cepas que puedan ser empleadas en la inoculación aguas, que contribuyan a la mitigación del efecto de
en los sistemas de tratamiento. Esta selección debe los efluentes contaminados sobre los ecosistemas.
estar dirigida a la búsqueda de las bacterias que pre-
senten mecanismos que involucren de alguna manera
la reducción del Cr (VI) a Cr (III), aunque no se deben
Agradecimientos
descartar aquellas que también puedan remover di-
rectamente el Cr (VI). En la caracterización de estos Este estudio fue financiado por el Proyecto IFS
mecanismos de interacción es importante también (International Foundation for Science) W/4860-2:
incorporar estudios moleculares que permitan identi- “Obtaining of biopreparations from indigenous bacte-
ficar genes específicos involucrados en la expresión ria collection with biotechnologycal application and in
de los factores que participan en los mecanismos de the restauration of aquatic ecosystems”.
remoción; pues los mecanismos genéticos para la
biorremediación de metales pesados han sido descri-
LITERATURA CITADA
tos para un pequeño grupo de bacterias (Das, 2014).
ii) El análisis del funcionamiento de las cepas bacteria- Ahemad, M. y M. Kibret (2014). Mechanisms and applications of
nas individuales y en cultivos mixtos, para la posible plant growth promoting rhizobacteria: Current perspective. J.
obtención de consorcios bacterianos. Estos análisis King Saud University – Sci. 26: 1–20.
deben contemplar no solo el uso de efluentes sintéti- Akpor, O.B. y M. Muchie (2010).Bioremediation of polluted
cos, también reales, y la optimización de los diferen- wastewater influent: phosphorus and nitrogen removal. Sci. Res.
tes parámetros que influyen en la biosorción. Estos Essays 5(21): 3222-3230.
aspectos permitirán dirigirse a la generación de Aoyama, M. (2003). Biosorption of chromium(VI) from aqueous
bioproductos, con composición y acción definida, que solution by cone biomass of Pinus sylvestris” Bioresour. Tech-
puedan ser aplicados en sistemas de tratamiento co- nol. 89: 317.
mo el ejemplificado. Atkinson, BW, F. Bux y H.C. Kasasn (1998). Considerations for
application of biosorption technology to remediate metal-
Este conjunto de estudios permitirá no solo continuar
contaminated industrial effluents. Elsevier Sci. 24: 129-135.
avanzando en las investigaciones básicas relacionadas
con la interacción biomasas bacterianas-cromo, sino Augustynowicz, J., K. Łukowicz, K. Tokarz y B. J. Płachno (2015).
progresar en la real aplicación de estos resultados. Potential for chromium (VI) bioremediation by the aquatic carniv-
orous plant Utriculariagibba L. (Lentibulariaceae). Environ.
Sci.Pollut. Res. DOI 10.1007/s11356-015-4151-1.
CONCLUSIONES Avilés, C., M.E. Torres–Márquez, D. Mendoza-Cózatl y R. Moreno-
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contaminados, entre los que destacan los metales
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pesados, como el cromo, por lo que se ha hecho nece- mediante el uso de biomasa microbiana. Rev. Latinoam. Micro-
sario incrementar los esfuerzos para el tratamiento de biol. 42: 131-143.
efluentes. Adicionalmente a los métodos físico-

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Editor para correspondencia: Dra. Annia Hernández Rodríguez

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