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RESUMEN
Los animales envı́an y reciben señales que, si modifican el comportamiento del emisor y del receptor, constituyen algo
conocido como comunicación. El ambiente limita la comunicación con barreras naturales, y para los peces, la turbidez
del agua representa una barrera para la comunicación visual. Enviar y recibir señales acústicas podrı́a ser una alternativa
a la visión cuando el agua es turbia, por lo que peces que habitan estas aguas tendrı́an adaptaciones morfológicas
dirigidas hacia la detección y producción de sonido. Los cambios morfológicos en estructuras que detectan y producen
sonido, es decir el sistema bioacústico, darı́an pistas funcionales sobre adaptaciones dirigidas a la acústica en peces
de agua turbia y deberı́an poder diferenciarse de peces que viven en aguas claras. Se colectaron seis especies, dos en
Buenaventura (agua turbia) y cuatro en Isla Gorgona (agua clara), para realizar análisis morfométricos a sus sistemas
bioacústicos y observar si al compararlos con métodos comparativos filogenéticos se detectaban diferencias entre los
peces de agua turbia y clara. No se observó separación en el sistema bioacústico de peces de agua turbia y clara, pero sı́
se encontraron modificaciones estructurales novedosas que aportan a la bioacústica en los haemúlidos, además, se resaltó
la importancia del tamaño muestral para este estudio. Esta investigación encontró un nuevo biomodelo para estudios bio-
acústicos en el Pacı́fico colombiano y la aparición de una posible nueva forma de producción de sonido en los haemúlidos.
Palabras clave: ANOVA, Dentición farı́ngea, Haemulidae, Otolitos, PCA, Sonido, Vejiga natatoria.
ABSTRACT
Animals can send and receive signals, yet communication only occurs if they can modify their own and other animal
behavior. Environmental barriers could limit communication. In fishes, water turbidity could negatively affect visual
cues, therefore acoustic signals offer an alternative. Hence, acoustic morphology of fishes that inhabit turbid water will
be more developed to enhance sound production and detection. The morphological variation in sound production and
detection structures (bioacoustics system), could give functional clues on adaptations directed to acoustic signaling in
environments with contrasting turbidity. To test this idea we collected six species, two at Buenaventura (turbid water)
and four at Gorgona Island (clear water). We looked for patterns of morphological variation in some bioacoustics traits
with habitat type (turbid water vs clear water) by means of comparative methods. We did not find the expected pattern of
differentiation; we did find morphological changes in this system. We believed sample size may have a great impact in
this result. On the other hand, we found a possible yet undescribed novel mechanism of sound production in Haemu-
lids. This investigation also found a new biological model to test bioacoustics hypothesis at the Colombian western region.
Key words: ANOVA, Haemulidae, Otoliths, PCA, Pharyngeal teeth, Sound, Swim bladder.
to de cualquier organismo (Rogers & Kaplan 1998). turas involucradas en la acústica de los peces (i. e. el
Aunque los organismos acuáticos reciben información sistema bioacústico), tiene una diversidad morfológica
acústica de distintos orı́genes (i. e. biótico y abiótico), y funcional sumamente alta e involucra diversos órga-
son las señales bióticas las relevantes para la comu- nos y estructuras de otros sistemas (Kasumyan 2008,
nicación (Ladich & Schulz-Mirbach 2016). Éstas son Fine & Parmentier 2015, Parmentier et al. 2017). Por
recibidas e interpretadas por diferentes órganos y senti- ejemplo, los peces de la familia Haemulidae producen
dos, y modifican el comportamiento tanto del emisor sonido al frotar sus mandı́bulas farı́ngeas y el sonido
como del receptor (Rogers & Kaplan 1998). Ciertas es amplificado por la vejiga natatoria que actúa co-
condiciones ambientales pueden crear barreras que mo un resonador (Burkenroad 1930, Moulton 1958,
interfieren con la comunicación entre los animales. Por Bertucci et al. 2014). La alta diversidad morfológica
ejemplo, cuando la comunicación depende de señales y funcional en las estructuras para la producción y
visuales, una baja iluminación representa una barrera. detección de sonido, ha hecho difı́cil esclarecer con
En el caso de los organismos acuáticos la turbidez del certeza la relación forma-función que estas guardan.
agua impone un barrera para la comunicación visual, Es por esto que, aunque se ha progresado en este tema,
ya que interfiere con la visibilidad (Engström-Öst & el efecto de un factor sobre el cambio morfológico de
Candolin 2007). En la medida en que la comunicación una estructura y su relación con la función sigue siendo
entre individuos genere un beneficio en términos de difı́cil de demostrar experimentalmente (Popper & Lu
supervivencia o éxito reproductivo, se esperarı́a que 2000, Popper et al. 2005, Ladich & Schulz-Mirbach
organismos que habiten en ambientes turbios utilicen 2016, Parmentier et al. 2017).
mecanismos alternativos de comunicación diferentes a
la visión. Una de las formas de comunicación mejor
estudiadas y que serı́a un buen candidato para reem-
plazar la visión en ambientes de agua turbia, es la
transmisión del sonido. En los peces, la producción
y recepción del sonido ha sido un tema ampliamente
estudiado, aunque en materia de comunicación, se hace
necesaria investigación adicional (Rogers & Kaplan
1998, Fay & Popper 1999, Fay et al. 2008, Ladich &
Schulz-Mirbach 2016).
Estudios etológicos, acústicos y fisiológicos han de-
mostrado que los peces utilizan el sonido para una
amplia variedad de funciones (Tyack 1998, Ladich
2015). En muchos teleósteos, la acústica juega un
papel importante en la supervivencia y en diferentes
contextos comportamentales tales como actividades Figura 1. Disección en el plano sagital de un espéci-
agonistas, evasión de la depredación, forrajeo y activi- men de H. leuciscus. A. Distribución de órganos inter-
dades reproductivas (i. e. selección de pareja y cortejo; nos en el espécimen haciendo principal énfasis en la
Parmentier & Diogo 2006, Amorim et al. 2015, De ubicación del oı́do interno, las mandı́bulas farı́ngeas en
Jong et al. 2017). La recepción acústica directa en los posición inferior al oı́do interno y la vejiga natatoria.
peces ocurre en forma de movimiento de partı́culas y B. Detalles de las estructuras básicas del oı́do interno.
está ligada a los órganos otolı́ticos en el oı́do interno
(la sácula, la lagena y la utrı́cula), cada uno de los cua- Para indagar sobre la influencia de un factor ambiental
les aloja en su interior una piedra calcárea (u otolito) en el sistema bioacústico de los peces, se planteó la
llamados sagita, asteriscus y lapillus, respectivamente pregunta de la existencia de diferencias morfológicas
(figura 1). Ya que los otolitos son más densos que el en las estructuras emisoras y receptoras de sonido con
cuerpo del pez y el agua, tienen un movimiento relativo niveles opuestos de visibilidad en el agua. Los elemen-
con amplitud y fase diferente al tejido que los rodea, tos acústicos han demostrado ser muy diversos en su
constituyéndose en un acelerómetro natural (Popper & morfologı́a (Ladich & Schulz-Mirbach 2016), pero es
Lu 2000, Kasumyan 2005, Ladich & Schulz-Mirbach limitado el conocimiento sobre si esta variabilidad está
2016). Adicional a la recepción directa de los estı́mulos asociada a condiciones ambientales como la visibili-
acústicos, también ocurre la recepción indirecta. Esta dad. Si es cierto que el sistema bioacústico se modifica
última involucra una vejiga gaseosa como traductor en respuesta a las condiciones de visibilidad, entonces
que recibe la información como presión de sonido y la los peces de aguas turbias tendrán caracterı́sticas mor-
transporta para ser interpretada en los otolitos como fológicas acústicas diferentes a las de sus contra-partes
movimiento de partı́culas (Ramcharitar et al. 2006a). de aguas claras.
La producción de sonido, al igual que todas las estruc- Los roncos (Familia Haemulidae) son un grupo diverso
de peces teleósteos marinos y ampliamente distribui-
3
seleccionados los componentes principales filogenéti- sonido, y como en el ACPF anterior, el par de espe-
cos (CPF), se estudiaron las cargas de cada variable en cies hermanas (H. maculicauda y H. flaviguttatum)
cada CPF (tabla 4) y se hicieron gráficos tipo biplot. quedaron muy cerca una de otra. Finalmente, en este
Estos permitieron analizar los puntajes de las especies subconjunto de datos se observa que las variables me-
en cada componente, los vectores y correlaciones de didas sobre los otolitos tienen una fuerte correlación
las variables y la influencia de las variables en las es- y tuvieron una fuerte influencia en la separación de R.
pecies. Además de lo anterior, con los puntajes de las panamensis .
especies en los CPF1 y CPF2 se realizó una ANOVA
para cada subconjunto de datos con α=0,05 teniendo
como factor el “hábitat”. Todos los análisis se realiza-
ron con el software estadı́stico libre R (R core team
2018) usando los paquetes Phytools (Revell 2009) y
APE (Paradis et al. 2004).
RESULTADOS
DISCUSIÓN
Popper (1970) y encontraron que los tetras ciegos me- las mandı́bulas farı́ngeas (Burkenroad 1930, Moulton
xicanos tienen al menos dos veces la sensibilidad en 1958), y la asociación entre la porción anterior de la
la lı́nea lateral que su contraparte de superficie y que vejiga natatoria y las mandı́bulas superiores es más
no son ciegos. Lo dicho anteriormente, lo adicionado importante para la resonancia del sonido que la aso-
por Hopkins (1974) en electrocomunicación, y lo que ciación con las mandı́bulas inferiores (Moulton 1958).
se conoce del sistema visual (Rowland 1999), apuntan Esto se pudo corroborar en R. panamensis (Figura 5).
a que la comunicación en los peces ocurre de mane- Lo que se desconoce en la producción de sonido y
ra multisistémica. Ası́ pues, resulta necesario realizar debe estudiarse a futuro, son los detalles sobre cuán
estudios más amplios sobre diferentes órganos senso- cerca debe de estar la vejiga natatoria a las mandı́bu-
riales para analizar las señales que envı́an y reciben las farı́ngeas, la variación del volumen de gas en la
estos animales para comunicarse. vejiga natatoria a causa de cambios en las dimensio-
El tamaño efectivo muestreal (pequeño) pudo haber nes o forma y cómo estas caracterı́sticas afectarı́an la
influido en el hecho de no encontrar un patrón de sepa- frecuencia de onda dominante del sonido producido.
ración en grupos entre agua turbia y agua clara. Cuando Tampoco se conoce, si la modificación en la resonan-
se manejan datos con métodos comparativos filogenéti- cia afecta la comunicación. En cuanto a la distancia
cos, el tamaño muestreal no corresponde a especı́me- vejiga natatoria - cápsula ótica, se conoce que cuando
nes, sino a especies (Bartoszek 2016). En este estudio están muy próximas se mejora la capacidad auditiva
se tuvieron seis especies y la representatividad de hábi- (Ramcharitar et al., 2006a, Ladich & Schulz-Mirbach
tats no fue balanceada, por lo que para el agua turbia el 2016) y en R. panamensis la forma de la vejiga nata-
tamaño de la muestra fue de dos y para el agua clara fue toria permite más cercanı́a con la cápsula ótica que en
de cuatro especies. Este tamaño muestreal puede tener las otras especies, incluida H. leuciscus. Las ventajas
un efecto en el análisis de varianza y en el ACPF, debi- funcionales de las distancias vejiga natatoria – cápsula
do a que cada especie contribuye sólo con una fracción ótica y vejiga natatoria – mandı́bulas farı́ngeas más
de la varianza total (Bartoszek 2016). En consecuencia, pequeñas serı́an una mejor amplificación del sonido,
la variabilidad representada en agua turbia puede es- ampliación del rango detectable de frecuencia, mejor
tar subrepresentada evitando que se observe un patrón. selectividad de frecuencias y a una mayor sensibilidad
Se piensa entonces, que no encontrar relación entre acústica (Burkenroad 1930, Moulton 1958, Coombs &
los cambios morfológicos y el ambiente, pudiera estar Popper 1979, Ramcharitar & Popper 2004, Ramchari-
condicionado al hecho que no se capturó suficiente tar et al., 2006a). 2) El músculo observado en la vejiga
variabilidad dentro de cada grupo, y no a que no exista natatoria. Este músculo podrı́a tener implicaciones fun-
el patrón esperado. Es probable que esto haya sucedido cionales para la detección y la producción de sonido.
en este estudio, ya que existen otros estudios que sı́ pu- Los músculos que están asociados a la vejiga natatoria,
dieron observar un patrón, incluso usando las mismas les permiten a los peces producir sonidos mediante la
estructuras que se evaluaron en este estudio (Torres et contracción voluntaria y repetida (Parmentier & Dio-
al., 2000, Schulz-Mirbach et al., 2008 y Deng et al., go 2006). No se habı́a reportado la presencia de un
2013). Además, la hipótesis de cambios morfológicos músculo como éste en los haemúlidos, por lo tanto, se
en el sistema bioacústico ligados a poca visibilidad es desconoce su función, pero se plantean dos opciones:
sostenida por diversos investigadores (Popper 1970, producir sonido al contraerlo voluntariamente o halar
Gauldie 1988, Torres et al., 2000, Soares & Niemiller la vejiga natatoria en dirección dorsal acercándola a las
2013). mandı́bulas farı́ngeas y a la cápsula ótica. Con respec-
Las caracterı́sticas encontradas en R. panamensis ex- to a lo anterior, ya se ha discutido sobre la relevancia
plicarı́an porqué fue la única especie que se separó de funcional de las relaciones vejiga natatoria – cápsula
las demás en el ACPF de detección del sonido. De las ótica y vejiga natatoria – mandı́bulas farı́ngeas y se
especies evaluadas, R. panamensis es la que más pro- hace hincapié en la necesidad de investigar más este
fundo habita (hasta 105 m; Robertson & Allen 2015), músculo, ya que si es un músculo sónico, serı́a algo
y además, tiene modificaciones propias vinculadas a completamente nuevo para la familia. 3) Las sagitas
mejoras auditivas (i. e. longitudes de los otolitos, cuer- más grandes. Las longitudes de éstas junto con las otras
nos en la vejiga natatoria) y producción de sonido (i. e. mediciones sobre los otolitos, fueron las que separaron
cuernos de la vejiga natatoria tocando las mandı́bulas a R. panamensis en el ACPF de detección de sonido.
farı́ngeas). Los cambios más importantes que se ob- Lo anterior, podrı́a tener una relación morfo-funcional
servaron fueron: 1) La forma y longitud de la vejiga debido a que es la especie que se ha colectado más
natatoria. Los cuernos en la vejiga natatoria permiten profundo y se ha visto que el tamaño y la forma de
una mayor cercanı́a tanto con las mandı́bulas farı́ngeas los otolitos en conjunto con la profundidad, área y ta-
como con la cápsula ótica. El cambio anatómico no- maño del sulco acústico, es lo que más se modifica en
tado, podrı́a afectar la resonancia del sonido. En los peces que habitan aguas profundas o con poca visibili-
Haemúlidos, la vejiga natatoria amplifica el sonido de dad (Torres et al. 2000, Tuset et al. 2003, Deng et al.
7
Tabla 2. Medidas empleadas para el análisis morfométrico, su relevancia funcional y como fueron realizadas. Vejiga
natatoria (VN), mandı́bulas farı́ngeas (MF), quinto ceratobranquial (CB5), faringobranquial (FB), cápsula ótica (CO),
área del sulco acústico (AS), área de la sagita (AO
Importancia- Referencia Predicción Predicción
Medida Calculado como
función bibliográfica Agua turbia Agua clara
Mandı́bulas Mandı́bulas
Desde extremo más posterior En Haemulidos, vejiga
Distancia Burkenroad 1930, más cerca de menos cerca de
del CB5 hasta el punto más natatoria actúa como
VN-MF Moulton 1958 vejiga vejiga
próximo dela VN resonador.
natatoria natatoria
Longitud Longitud
Longitud Mayor distancia en el eje antero- Desplazamiento mandı́bula Burkenroad 1930,
del área del área
Mandı́bula posterior de la zona central del inferior y superior para Moulton 1958,
dentada dentada
inferior área dentada del CB5 producir el sonido Bertucci et al. 2014
mayor menor
Longitud Longitud
Longitud Comprendida como la longitud Desplazamiento mandı́bula Burkenroad 1930,
del área del área
mandı́bula antero-posterior de los FB inferior y superior para Moulton 1958,
dentada dentada
superior. 2 - 4. producir el sonido Bertucci et al. 2014
mayor menor
Ramcharitar et al.
Punto más cercano entre la VN Mejora sensibilidad auditiva Vejiga más Vejiga menos
Distancia 2006b, Coombs &
y la porción post-rostral y el ancho de banda de cercana a la cercana a la
VN-CO Popper, 1979,
de la sagitta. frecuencia detectable cápsula ótica. cápsula ótica.
Popper & Lu 2000.
Ramcharitar
Porción de la sagitta ocupada Relación Relación
et al. 2001,Cruz
Relación por el sulco acústico. AS/AO AS/AO
Área sulco acústico de la sagitta/ & Lombarte
AS/AO de Movimiento relativo del tiende a ser tiende a ser
Área sagitta 2004, Deng et al.
la sagitta otolito. Aparente mejora más cercano más lejano
2013, Ladich &
auditiva. a 1. de 1.
Mirbach 2016
Lu & Xu 2002,
Longitud Bajas frecuencias, dirección
Distancia máxima de la sagitta Popper et al. Tan larga Más larga
de la auditiva y sensibilidad
en su porción antero-posterior 2005, Popper como ancha que ancha
sagitta acústica.
& Fay 2011
asteriscus asteriscus
Relación a mejoras auditivas
Longitud Popper & Fay más grande más pequeño
Distancia máxima del asteriscus cuando vejigas gaseosas y
del 2011, Collin con respecto con respecto
en su posición dorsal-ventral oı́do interno están en
asteriscus & Marshall 2003. al tamańo al tamańo
conexión.
del pez del pez
9
Tabla 3. Valores para la suma de cuadrados, grados de libertad, cuadrados medios, estadı́stico F y valor de P de las
ANOVAS realizadas para cada set de datos con los residuales y con los puntajes de las especies de cada CPF.
Fuente de variación SC GL CM F P
Producción de sonido
Detección de sonido
Tabla 4. Cargas obtenidas en el análisis de componentes principales filogenético para cada variable de los dos subcon-
juntos de datos.
CPF1 CPF2
CPF1 CPF2
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