CAPÍTULO 13.

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SALMONELLA

Alberto Fica

INTRODUCCIÓN

Los cuadros de Salmonellosis son producidos por patógenos entéricos del género
Salmonella y son una importante causa de morbilidad en la población humana. En este
capítulo usted se interiorizará con aspectos microbiológicos relacionados con la
clasificación y diagnóstico de este grupo de bacterias, su transmisión, epidemiología,
cuadros clínicos asociados y los principios terapéuticos y preventivos involucrados en el
manejo de este agente infeccioso.

CARACTERÍSTICAS DEL AGENTE

El género Salmonella pertenece a la familia Enterobacteriaceae y está compuesta

por una sola especie denominada Salmonella enterica. Esta especie se divide en 6 subgrupos
de los cuales sólo la subespecie enterica tiene importancia clínica debido a que es la única
que logra infectar a animales homeotermos. Esta subespecie contiene los serotipos
clínicamente relevantes.

El reconocimiento clínico del género Salmonella se realiza inicialmente mediante

pruebas bioquímicas propias a la Familia Enterobacteriaceae y posteriormente por el
hallazgo de resultados específicos del género Salmonella (Tabla 13.2-1).

La incapacidad de utilizar lactosa es central para el reconocimiento presuntivo de

Salmonella en cultivos naturalmente polimicrobianos, como el coprocultivo. De esta
manera, el hallazgo de bacilos Gram negativos lactosa negativos en una placa de Agar
McConkey indicará la posible presencia de Salmonella o de otras bacterias lactosa negativas
enteropatógenas tales como Shigella o Yersinia. Esta propiedad también se observa en
géneros no enteropatógenos tales como Proteus, Citrobacter, Edwarsiella, Hafnia y
Serratia.

Tabla 13.2-1: Pruebas Bioquímicas claves para el reconocimiento de Salmonella.

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190 Bacterias de importancia médica: Infecciones por enterobacterias
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GRUPO BACTERIANO PRUEBAS BIOQUIMICAS CLAVES

ENTEROBACTERIAS Utilizan glucosa

Reducen nitratos a nitritos
Oxidasa negativos

GÉNERO SALMONELLA Móviles

Producen H2S
Lactosa negativos
Ureasa negativos
Indol negativos

Luego de la identificación del género y subespecie, los integrantes del género

Salmonella, se clasifican e identifican además por métodos serológicos utilizando antisueros
que reconocen antígenos somáticos (O) y flagelares (H). Los antígenos somáticos están
basados en el reconocimiento de diferentes determinantes antigénicos relacionados con el
lipopolisacarido (LPS) y los antígenos flagelares son reconocidos por antisueros específicos
contra proteínas flagelares. La identificación del antígeno somático O permite clasificar a la
subespecie en serogrupos y la información sobre el antígeno flagelar H, sobre el serotipo. La
identificación de Salmonella Typhi se facilita además por la detección del antígeno capsular
Vi (Tabla 13.2-2).

Tabla 13.2-2: Estructuras y antígenos relacionados con el reconocimiento de tipos

específicos de Salmonella.

Antígeno Estructura asociada Clasificación Tipos específicos

Somático (O) LPS En serogrupos A, B, C, D, E, etc

Flagelar (H) Flagelo En serotipos Varios, determina

nombre especifico

Capsular Vi Cápsula (sólo en Asociado a serotipo Sólo S. Typhi

algunas Salmonellas) Typhi o Dublin

El reconocimiento de los antígenos somáticos y flagelares es complementario entre sí

y permite identificar definitivamente al tipo específico de Salmonella. Una combinación
especifica de antígenos somáticos y flagelares en la subespecie es referida generalmente con
un nombre característico que reemplaza a la simple descripción de los antígeno O u H
 Salmonella 191
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presentes. La Salmonella identificada recibe así el nombre de un serotipo determinado. Este

nombre ha sido derivado de personas, lugares u hospederos determinados. Para facilitar las
cosas, el extenso nombre que identifica a una Salmonella en particular, por ejemplo,
Salmonella enterica subespecie enterica serotipo Typhi, se abrevia solo indicando el
serotipo después del género (Salmonella Typhi), debiendose recordar que no se trata
estrictamente de una especie, sino que de un serotipo dentro de una subespecie. En la tabla
13.2-3, se pueden apreciar los serogrupos y serotipos relevantes.

Tabla 13.2-3: Serogrupos y serotipos de Salmonella epidemiológicamente importantes en

Chile.

SEROGRUPO SEROTIPO

Serogrupo A Paratyphi A

Serogrupo B Paratyphi B y Typhimurium

El serogrupo B contiene el mayor número de

serotipos (más de 2000).

Serogrupo D Typhi y Enteritidis.

Los laboratorios asistenciales en Chile en general tienen la capacidad de reconocer

los serotipos Typhi y Paratyphi, pero no pueden precisar otros serotipos. Cuando otros
serotipos están presentes, el informe respectivo está limitado a precisar un serogrupo
determinado (por ejemplo, Salmonella Grupo D no Typhi). Para la identificación definitiva
en estos casos, se deben derivar las muestras al Instituto de Salud Pública.

RELACIÓN ENTRE SEROTIPOS Y ENFERMEDAD

Las infecciones humanas asociadas al género Salmonella se asocian a sólo una

fracción de la enorme diversidad de serotipos existentes, existiendo además un alto grado de
correlación entre un cuadro clínico determinado y los serotipos asociados. La mayor parte de
estas infecciones se agrupan en un número restringido de cuadros clínicos (Tabla 13.2-4).

Tabla 13.2-4: Cuadros clínicos de Salmonellosis y serotipos específicos asociados

SEROTIPO CUADRO CLÍNICO

192 Bacterias de importancia médica: Infecciones por enterobacterias
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Typhi Fiebre tifoidea

Paratyphi A,B o C Fiebre tifoidea

Enteritidis Enterocolitis con o sin disentería.

ASPECTOS MICROBIOLOGICOS RELEVANTES AL DIAGNÓSTICO

Como se ha señalado, el hallazgo de bacilos Gram negativos lactosa negativos en

deposiciones, sugiere en un contexto clínico adecuado, la presencia de Salmonella. El
reconocimiento de esta propiedad se logra a través de una serie de medios selectivos e
indicadores, tales como Agar McConkey o Agar Salmonella-Shigella, que contienen lactosa
en su formulación. Las colonias que no metabolizan este compuesto no provocarán un caída
del pH y no tendrán un viraje de color del indicador. Sin embargo, la presencia de bacilos
Gram negativos lactosa negativos en una muestra de coprocultivo no asegura la existencia
de Salmonella, debiendo incluir en el diagnóstico diferencial otros enteropatógenos lactosa
negativos como Shigella.

TRANSMISIÓN

Salmonella es un típico agente de transmisión entérica, que requiere para el caso de

fiebre tifoidea una alta dosis infectante para provocar enfermedad (dosis infectante50 105
UFC). Este enteropatógeno se transmite a hospederos susceptibles desde reservorios
humanos o animales según el serotipo de Salmonella involucrado. Los reservorios
contaminan el ambiente a través de las deposiciones y la ingestión de agua o alimentos
contaminados actúa como mecanismo de transmisión. S. Typhi proviene exclusivamente de
un reservorio humano por la existencia de portadores crónicos biliares que contaminan
intermitentemente agua o alimentos. La oportunidad de S. Typhi de alcanzar un hospedero
susceptible está estrechamente ligada a deficiencias en la higiene personal o en la provisión
de agua potable, disposición de excretas y/o falta de un control adecuado de los
manipuladores de alimentos. De esta manera, la frecuencia de fiebre tifoidea en una
comunidad expresa el grado de subdesarrollo de ella y su magnitud disminuye
progresivamente con el desarrollo. En contraste Salmonella Enteritidis está ligado a un
reservorio zoonótico avícola y produce enfermedad luego de la ingestión de alimentos
derivados de la crianza avícola. Su transmisión está ligada a un grupo más estrecho de
alimentos, los que además son muy específicos. La transmisión de Salmonella Enteritidis
desde su reservorio avícola, se produce por la contaminación de huevos y carne de ave en
los planteles avícolas. El grado de aves contaminadas es variable y depende del tipo de
alimentos y agua que reciben, su grado de hacinamiento y el uso de antimicrobianos. La
contaminación de los planteles avícolas se ha favorecido por la centralización de la industria
avícola que permite exponer a numerosos aves de crianza a contaminaciones cruzadas o a
fuentes comunes de contagio.

La contaminación de los huevos se produce en forma intermitente en las aves

ponedoras, ya sea en forma transovárica, lo que la hace independiente de las estrategias de
 Salmonella 193
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control mediante limpieza externa, o en el momento de la postura por el contacto del huevo
con Salmonella presente en la cloaca. En cualquier caso, la carga bacteriana que llega a la
yema es baja e insuficiente para provocar enfermedad, por lo que la posibilidad de
producirla dependerá de un proceso de amplificación bacteriana favorecido por a) la
ausencia de cadenas de frío en el transporte, distribución y almacenamiento domiciliario, b)
por el tiempo transcurrido entre la postura y el consumo y c) por los hábitos culinarios de la
población y tiempos y forma de cocción utilizados. Las principales diferencias de
transmisión entre los serotipos epidemiológicamente importantes en Chile se describen en la
siguiente tabla 13.2-5.

Tabla 13.2-5: Diferencias clínicas y epidemiológicas entre Salmonella Typhi y Salmonella

Enteritidis

Variable Salmonella Typhi Salmonella Enteritidis

Cuadro Clínico Fiebre entérica Enterocolitis

Reservorio Exclusivamente humano Avícola (zoonosis)

Alimentos involucrados Agua, verduras, mariscos, otros Carnes de ave y huevos

Duración 3 a 4 semanas 1 semana

Tratamiento Efectivo con antibióticos Sin tratamiento antibiótico

efectivo

Letalidad 10% si no se trata Muy baja

Examen microbiológico Hemocultivos Coprocultivo

relevante

Control y prevención Saneamiento ambiental: agua Programas de control de

potable, alcantarillado, higiene alimentos, cocción
personal alimentos

Efecto del desarrollo Desaparece con el desarrollo Aparece con el desarrollo

Situación En declinación Aparición epidémica en

epidemiológica actual 1994, endemia actual.
ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS EN CHILE

Chile vive actualmente una transición epidemiológica entre dos tipos de

Salmonellosis. Durante muchas décadas, las infecciones por Salmonella en nuestro país
estuvieron dominadas epidemiológicamente por la fiebre tifoidea, la que se presentaba en
cifras endémicas, hiperendémicas o incluso en epidemias de larga duración (por ejemplo,
1977 a 1986). Desde esa época, la tasa de infecciones de fiebre tifoidea ha declinado
194 Bacterias de importancia médica: Infecciones por enterobacterias
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progresivamente, hasta <5 casos por 100.000 habitantes, el año 2000. Esta cifra sitúa a
nuestro país con cifras equivalentes a la observada en países mediterráneos occidentales,
aunque varias veces superior a tasas de países desarrollados. Esta declinación progresiva es
multifactorial y está relacionada a mejorías en el saneamiento ambiental, en la provisión de
agua potable y alcantarillado a la población y en la educación e higiene personal. Esta
disminución continuará en el futuro, en forma paralela al grado de desarrollo económico e
instalación de plantas de aguas servidas.

La pérdida de la importancia epidemiológica de la fiebre tifoidea se ha acompañado

por la emergencia de una nueva Salmonellosis en Chile (S. Enteritidis). En este caso se trata
de un serotipo que se transmite desde un reservorio zoonótico y no desde un reservorio
humano como las Salmonellas ligadas a Fiebre tifoidea. El reservorio zoonótico implica que
las medidas de saneamiento ambiental no tendrán gran impacto en el control epidemiológico
de estas infecciones, sino que su control estará ligado al control de la calidad microbiológica
de los alimentos, a la incorporación de cadenas de frío en la distribución y a la educación de
las personas respecto a sus hábitos culinarios. De esta manera, el cambio epidemiológico de
las Salmonellas obliga a considerar nuevas estrategias preventivas y que involucran no solo
al publico general sino que también a productores y distribuidores comerciales.

Salmonella Enteritidis emerge lentamente en Chile en 1988 y luego en forma

epidémica en 1994. La caracterización microbiológica ha demostrado que la aparición de S.
Enteritidis es explicada mayoritariamente por dos grupos bacterianos no detectados
previamente en nuestro país, constituyendo de esta manera a S. Enteritidis en un genuino
patógeno emergente en Chile. Además de la aparición en escena de dos grupos bacterianos
no presentes previamente, la epidemia actual tiene una distribución regional específica con
un grupo bacteriano propio de la región norte (fagotipo 1) y otro de la zona central y sur
(cepas fagotipo 4). Asimismo, estudios epidemiológicos moleculares han señalado que al
interior de cada grupo hay diferentes clones o subgrupos. Estos hallazgos indican que las
infecciones humanas han tenido diferentes orígenes y apuntan a la diversidad de fuentes
infectantes, algo propio de las infecciones zoonóticas. Ello indica que la posibilidad de
controlar efectivamente estas fuentes será muy difícil.

CUADROS CLÍNICOS CARACTERÍSTICOS

Salmonella establece una infección clínica más o menos estereotipada que depende
en gran parte del serotipo involucrado. Las principales manifestaciones clínicas
corresponden a Fiebre tifoidea y a Enterocolitis aguda (Tabla 13.2-6). La fiebre tifoidea es
una enfermedad sistémica febril de 3 a 4 semanas de duración, asociada a cefalea,
hepatoesplenomegalia, roseólas tíficas, lengua saburral y en ocasiones cierto compromiso
sensorial. La fiebre no se acompaña de un aumento proporcional de la frecuencia cardíaca
(bradicardia relativa). Este cuadro puede ser provocado indistintamente por Salmonella
 Salmonella 195
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Typhi, Paratyphi A, B o C, siendo la primera de ellas la causa predominante (sobre 80% de

los casos). El compromiso de las placas de Peyer en la porción distal del intestino delgado,
determina que hacia la tercera semana pueda aparecer rectorragia o perforación intestinal,
especialmente si el paciente no ha sido tratado. El período de incubación es de
aproximadamente 11 días y en países con cifras endémicas característicamente afecta
especialmente a la población joven (Tabla 13.2-6). En contraste, las infecciones por
Salmonella Enteritidis tienen un período de incubación muy corto que facilita la detección
de ingestión de productos avícolas mediante una rápida encuesta alimentaria e incluso
reconocer un brote alimentario. El cuadro clínico se caracteriza por diarrea acuosa o
disentería, dolor abdominal cólico y fiebre. Este cuadro dura aproximadamente 8 días (Tabla
13.2-6).

Luego del período sintomático, Salmonella es capaz de permanecer por un período

variable a nivel digestivo y se excreta por las deposiciones pudiendo afectar a otros
hospederos susceptibles. La duración del estado de portador es larga en el caso de S. Typhi
(varios años) o corta en el caso de S. Enteritidis u otras Salmonellas zoonóticas (pocas
semanas). La portación de S. typhi reside a nivel biliar y la S. Enteritidis a nivel intestinal.
La duración de la portación en S. Typhi y su asociación exclusiva con un reservorio humano
determinan que estos portadores sean relevantes en la dise minación de la enfermedad. En
contraste, la importancia de los portadores transitorios de S. Enteritidis es baja o nula.

PATOGENIA

Las infecciones por Salmonella requieren un alta dosis infectante debido a la barrera
ácida gástrica. Por ello los pacientes afectados de hipoclorhidria resultan especialmente
susceptibles. No obstante, en un pais con un alto número de dosis infectantes circulantes los
casos se observan mayoritariamente en personas sanas.

Luego de vencer las limitaciones impuestas por la barrera ácida, Salmonella

establece una interacción con el epitelio intestinal, el que invade migrando a la membrana
basal y luego hacia la lámina propia, sin replicarse en su interior. El destino patogénico de
Salmonella varia desde este punto dependiendo del tipo de agente. En el caso de Salmonella
Typhi (o Paratyphi A, B o C), ésta logra diseminarse en el torrente sanguíneo e invadir
células del sistema retículo endotelial en diferentes órganos. Sobrevive intracelularmente y
se replica, permitiendo bacteremias contínuas luego de un período de incubación. Estas
bacteremias permiten que S. Typhi se localice secundariamente en las placas de Peyer y en
la vesícula biliar. En ausencia de tratamiento efectivo, la enfermedad es finalmente
controlada por la respuesta inmune pero la respuesta inflamatoria puede originar
perforaciones y hemorragia intestinal localizadas sobre las placas de Peyer. La colonización
de la vesícula biliar permitirá a su vez el desarrollo de portadores crónicos de este patógeno.

En contraste, las Salmonellas asociadas a diarreas permanecen patogénicamente

restringidas a la lámina propia, donde por diferentes mecanismos (aún poco dilucidados),
gatillan una diarrea secretoria con elementos inflamatorios. Sólo ocasionalemente aparecen
en Hemocultivos.
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Debido a que una parte o la mayor parte del proceso patogénico de Salmonella es
intracelular, este agente puede estar asociado a patologías con inmunodeficiencia celular
como neoplasias y SIDA.

ASPECTOS TERAPÉUTICOS

Las infecciones por Salmonella tienen un diferente enfoque terapeútico según el

cuadro clínico y serotipo involucrado. En el caso de S. Typhi, la letalidad asociada a la
aparición de complicaciones digestivas y la demostración clínica de la eficacia del
tratamiento antibiótico para prevenir estas complicaciones y acortar la enfermedad
determina que el enfoque fundamental sea la administración de antibióticos para el control
de ella. El antibiótico más utilizado en Chile corresponde a cloranfenicol (25 mg/Kg/día
oral) que tiene una eficacia de un 90%. Existen otras alternativas de igual eficacia como
ciprofloxacina (500 mg cada 12 horas oral) pero que son más onerosas. En el embarazo debe
sólo administrarse ampicilina en altas dosis. En general el tratamiento se prolonga por 14
días.
Las infecciones por Salmonella Enteritidis y por otros serotipos que se expresan
como cuadros de diarrea aguda, no tiene un tratamiento antibiótico efectivo demostrado, ya
que la duración de los síntomas no es diferente al comparar grupos de pacientes que
recibieron placebo en relación a pacientes que recibieron algún antibiótico (ciprofloxacino o
trimetroprim- sulfametoxazol). El manejo de estos pacientes se realiza mediante
indicaciones generales que incluyen el manejo del dolor abdominal.

PREVENCIÓN

Las infecciones por Salmonella, son adquiridas a través de la ingestión de agua o

alimentos contaminados. Sin embargo, los reservorios involucrados y el tipo de alimento
varía entre los dos serotipos prevalentes en Chile. Tal como se ha señalado, las infecciones
por los serotipos Typhi o Paratyphi están asociados a un reservorio humano y a la ingestión
de agua o verduras, mariscos u otros alimentos generales contaminados. La adquisición de
estos serotipos no involucra carnes de ave o productos derivados del huevo. La transmisión
de fiebre tifoidea disminuye en función de la disponibilidad de agua potable en la población
y en una adecuada disposición de excretas. También participa el conocimiento por parte de
la población de medidas de higiene básicas y la capacitación adecuada de los manipuladores
de alimentos, potenciales portadores crónicos de S. Typhi. Todos estos factores disminuyen
la posibilidad de tomar contacto con una dosis infectante de los serotipos de Salmonella
responsables de fiebre tifoidea.

Las infecciones por S. Enteritidis se transmiten por alimentos específicos y su control

está ligado estrechamente a una política de control de alimentos que incluya en este caso, el
uso de aves reproductoras libres de Salmonella, prácticas higiénicas en los planteles
avícolas, uso de alimentos con calidad microbiológica certificada, almacenamiento
postpostura, uso de cadenas de frío en el transporte, pre y postventa, educación del
 Salmonella 197
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consumidor y cambio de ciertas prácticas culinarias que impiden una cocción adecuada del
huevo o sus derivados (Tabla 13.2-6). En el caso de fiebre tifoidea no existen vacunas de
eficiencia aceptable que aseguren una protección adecuada de los expuestos. Su uso a pesar
de estar recomendado para turistas a zonas endémicas (desde países desarrollados) y para
manipuladores de alimentos, no tiene una racionalidad científica. Las vacunas para evitar
infecciones humanas por S. Enteritidis no están desarrolladas.

Tabla 13.2-6: Principales características clínicas de las Salmonellosis

epidemiológicamente relevantes en Chile.

Variable S. Typhi S. Enteritidis

Pacientes afectados Casos esporádicos Casos esporádicos o brotes
Jóvenes menores de 40 años Principalmente niños y adultos
jóvenes
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Antecedente Difícil de rastrear Fácil de rastrear. Inquirir sobre

epidemiológico ingestión de alimentos de
riesgo, otros afectados, tipo de
cocción utilizada y período de
incubación
Cuadro Clínico Fiebre tifoidea Diarrea aguda
Otros Serotipos S. Paratyphi A, B o C Otros serotipos zoonóticos
como S. Panama, S.
Typhimurium.
Período de incubación Largo, 11 días Corto: 16 o más horas
Síntomas principales Fiebre, cefalea Dolor cólico abdominal, diarrea
Diarrea poco importante con o sin disentería, fiebre
Signos Roseolas tíficas Borborismo
Esplenomegalia Deshidratación
Lengua saburral
Bradicardia relativa
Laboratorio general Hemograma “tífico” Desviación a izquierda
caracterizado por leucopenia, Moderado aumento VHS
Desviación a izquierda,
eosinopenia, anemia leve y
moderado aumento VHS (<50
mm/hr).
Otros: Adenosin deaminasa
elevada en plasma (>60 a 80
U/L)
Estudios Microbiológicos Hemocultivos revelan Coprocultivo indica colonias
crecimiento de bacilos Gram lactosa negativas al inicio
negativos al inicio
Diagnóstico diferencial Cuadros febriles prolongados Cuadros de diarrea aguda
Complicaciones Hemorragia intestinal Insuficiencia renal aguda por
Perforación intestinal deshidratación severa
Rabdomiolisis
Shock séptico
Duración del cuadro 3 a 4 semanas 1 a 2 semanas (promedio 8 días)

BIBLIOGRAFÍA

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Microbiología Médica. Ed. El Manual Moderno. S.A. de C.V. México D.F.
 Salmonella 199
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Segunda edición. Harcourt Brace de España, S.A. Madrid, España.

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200 Bacterias de importancia médica: Infecciones por enterobacterias
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