CAPÍTULO 4

ESTRATEGIAS DE INFECCIÓN DE LOS HONGOS

PARÁSITOS DE LAS PLANTAS

C. STRUCK

4.1 INTRODUCCIÓN

La forma en que los patógenos de las plantas atacan a sus plantas huésped es una de las
preguntas más interesantes en la patología de las plantas. Numerosos hongos y organismos
similares a hongos causan unas 10,000 enfermedades diferentes en las plantas (Pennisi,
2001). Las enfermedades fúngicas de las plantas causan problemas económicos al reducir
la germinación de las semillas, destruir plantas o cosechar productos y al secretar
metabolitos secundarios que son tóxicos para el hombre y los animales. La colonización
exitosa de la planta del hábitat, incluida la absorción de nutrientes y la
reproducción, depende en gran medida de un modo eficiente de infección. Los hongos
parásitos vegetales han desarrollado diversas estrategias para ingresar a sus huéspedes y
establecer un contacto directo con ellos. Las interacciones exitosas resultan en
enfermedades devastadoras de las plantas. En muchos casos, esto significa la producción
de grandes cantidades de esporas que se dispersan por el viento de un huésped susceptible
a otro. Además, hay varios ejemplos descritos de dispersión a larga distancia de esporas
de hongos por el viento que pueden propagar enfermedades de plantas a través de
los continentes y hasta permitir la invasión a nuevos territorios (Brown y Hovmøller,
2002).
Los mecanismos de infección de los hongos patógenos son muy variables. Durante
las primeras fases del proceso de infección antes de invadir el tejido vegetal, el desarrollo
de fu ngi depende en gran medida de las condiciones ambientales favorables, como la
humedad de la superficie, la humedad relativa, la temperatura y la luz. En algunos casos,
el suministro de nutrientes en la superficie también puede influir en la germinación.
La diferenciación morfogenética y fisiológica del hongo invasor depende del modo
de penetración. El proceso de infección consiste en una serie de estadios
morfológicamente más o menos distinguibles: germinación de las esporas, formación de
un apresorio y una hifa de penetración que penetra la cutícula y la pared celular
(Mendgen et al. , 1996). Dentro del tejido del huésped, los hongos patógenos desarrollan
hifas de infección y algunos biotrofos forman haustorios. Una revisión de este tema con
más detalles sobre biología celular es dada por Hardham (2001).
Las diferentes estrategias que utilizan los patógenos fúngicos para infectar sus plantas
hospedantes se entienden mucho mejor por medio de técnicas de genética molecular que
han permitido la identificación de genes fúngicos que son cruciales para el desarrollo de
la enfermedad.

117
BM Cooke, D. Gareth Jones y B. Kaye (eds.), The Epidemiología de enfermedades de
plantas, 2ª edición, 117-137.
© 2006 Springer. Impreso en los Países Bajos.

En este capítulo se presentan ejemplos de hongos y parásitos similares a hongos

con estilos de vida patogénicos muy diferentes y se describen las fases de sus procesos
de infección.

4.2 LA PRE-PENETRACIÓN FASE

4.2.1 Adjunto de hongos esporas

El paso inicial para establecer la infección es la adhesión de propágulos fúngicos a la

superficie de la planta. Un proceso de unión es esencial para resistir el desplazamiento
por el viento o el agua. Aunque la adhesión a las superficies de las plantas es común entre
todas las especies de hongos, existen diferencias en los factores que inducen el proceso
de unión y en la composición del material adhesivo. Nicholsen (1996) y Tucker y Talbot
revisan las revisiones relativas a estos eventos más antiguos de infección fúngica. (2001).
De especial importancia es la fijación de zoosporas de oomicetes en el suelo que viven
en suelos saturados de agua para garantizar que el patógeno no sea arrastrado por el agua
antes de que pueda producirse la invasión del tejido del huésped. Las zoosporas
de Phytophthora cinnamoni que se adhieren a una superficie durante los primeros 3-4
minutos de enquistamiento permanecen fuertemente adheridas. Se descubrió que, aunque
el material adhesivo todavía estaba presente, la adhesividad celular había disminuido
rápidamente 5 minutos más tarde (Gubler et al., 1989).
Teniendo en cuenta las diferencias en la composición de la superficie y las
propiedades (por ejemplo, hidrofobicidad) de los órganos de las plantas aéreas y las raíces,
parece obvio que los hongos utilizan diferentes mecanismos para unirse a la superficie del
huésped. Un factor importante es la cantidad de agua disponible durante la infección. En
algunos casos, la hidratación de los propágulos fúngicos conduce a una liberación rápida
de mucílago que está involucrado en una adhesión pasiva, no específica a una variedad
de sustratos. Por ejemplo, las esporas del hongo de explosión de arroz Magnaporthe
grisea liberar un material adhesivo que contiene carbohidratos de la región de la punta
del tubo germinal como resultado de la expansión de la hidratación (Howard et al. ,
1991). Aproximadamente 20 min después de la hidratación, los conidios de Cochliobolus
heterostrophussecretan un material en las esporas que sirve como adhesivo no específico
(Braun y Howard, 1994).
Los conidios no germinados de Colletotrichum graminicola , el agente causal de la
antracnosis (tizón de la hoja del maíz), comienzan a adherirse a los pocos minutos de su
contacto con la superficie de la hoja. La adherencia se muestra esencial para el éxito del
establecimiento de la enfermedad (Mercure et al. , 1994). Las esporas producen un
material rico en proteínas glico- soluble en agua con propiedades para proteger las esporas
frente a condiciones desfavorables, tales como períodos de sequía (Mercure et al., 199 5).
La adhesión débil de germinados de Botrytis cinerea a sustratos hidrófobos ocurre
inmediatamente después de la hidratación. En una segunda etapa, los conidios viables se
unen fuertemente a sustratos hidrófobos o hidrófilos por medio de la secreción de una
cubierta de material (Doss et al. , 1995).
El contacto y la adhesión al sustrato se han encontrado como un requisito previo para
la germinación de varios hongos fitopatógenos, por ejemplo, Bipolaris
sorokiniana (Apoga et al. , 2001). Las uredosporas de losUromyces Roya fabae fo rm
una almohadilla de adhesión y liberan una cutinasa y dos esterasas específicas después de
contactar la

cutícula del anfitrión Aparentemente, la adherencia de las almohadillas mejora con estas
enzimas. Las esporas tienen una capacidad reducida para adherirse a la superficie de la
hoja cuando estas enzimas se inactivan (Deising et al. , 1992).
En contraste con los propágulos de la mayoría de los hongos, conidios de mildiu
pulverulento bar ley (Blumeria graminis, syn. Erysiphe graminis) iniciar el proceso de
adhesión en ausencia de agua libre en una amplia gama de humedades relativas
elevadas. Carver et al. (1995) mostraron que el material extracelular liberado por
germinados de B. g raminis f.sp. avenae pega el hongo firmemente a la superficie de la
hoja. Los conidios de B. graminisf.sp. Los hordei producen un líquido que contiene
esterasas en respuesta a un estímulo de contacto no específico con la superficie de la hoja
de cebada o a una superficie de celofán humedecido (Nicholson et al. , 1988). Además,
este exudado contiene actividad de cutinasa (Pascholati et al. , 1992) que altera la
superficie de la cutícula y puede ayudar a que el hongo penetre la superficie de la hoja
más eficientemente.

4.2.2 Superficie de host percepción

Durante la fase inicial del proceso de infección antes de invadir el tejido de la planta, el
hongo en desarrollo depende en gran medida de las condiciones ambientales favorables,
tales como la humedad de la superficie, la humedad relativa, la temperatura y la
luz. Además, la disponibilidad de nutrientes es un estímulo importante especialmente
para los patógenos necrotróficos. El mecanismo preciso por el cual ocurre la germinación
es una interacción de varios factores. Se ha demostrado que la germinación de esporas,
la dirección de crecimiento de los tubos germinales y la posterior inducción de la
formación de apresores se desencadenan por las características químicas o físicas del
substrato. Para colocar el apresorio en el sitio óptimo para la penetración, se requiere un
evento de reconocimiento que incluya señales topográficas, químicas o ambientales (para
revisión, ver Staples yHoch, 1997).
 Se ha descrito que los tubos germinativos de varios hongos patógenos crecen a lo largo
de las paredes celulares anticlinales de sus plantas hospedadoras. Estudios in vitro de la
germinación de esporas de Cochliobolus sativusindican que ambas señales químicas y
topográficos dadas por junturas de la pared celular anticlinales más de células epidérmicas
participan en la inducción appressorium (Clay et al., 1994).
Formación de apresorios por urediosporas Tubos germinales de la roya del
frijol Uromyces appendiculatus es inducida por diferencias físicas en la topografía de la
superficie de la hoja, como labios estomáticos de células protectoras, o por crestas
definidas de 0,5 μm de altura formadas en una superficie artificial (Hoch et al. . , 1987;
Kwon y Hoch, 1991). Además, se ha demostrado que muchos hongos de la roya exhiben
respuestas específicas de especie en membranas con topografías definidas (Allen et
al. , 1991).
Se encontró que el contacto superficial en las hojas del huésped o sustratos artificiales
era esencial para la formación de apresorios por los tubos germinales de Magnapor the
grisea (Xiao et al. , 1994). Además, una alta hidrofobicidad superficial y luz favorecieron
la formación de apresorios, pero estos factores no fueron esenciales (Jelitto et al. ,
1994). Gilbert et al. (1996) informaron pruebas para la regulación de la formación de
appressorium de M. grisea por señales químicas: descubrieron que los monómeros de
cutina de plantas hospedadoras y plantas no hospedadoras inducían la formación de
estructuras de infección. De Colletotrichum trifolii , el
causalagente de alfalfa antracnosis, un inducido por
lípidos proteína ki nase (LIPK) necesario

para la formación de apresorios fue inducida específicamente por la cutina de la planta

así como por los monómeros de cutina, pero no por los análogos sintéticos
estructuralmente relacionados (Dickman et al. , 2003).

4.3 ENTRANDO EN EL TEJIDO DE LA PLANTA

Los patógenos fúngicos pueden penetrar a través de heridas, a través de aberturas
naturales, como estomas y lenticelas, a través de estigmas o al atravesar la superficie de
la planta y entrar por activos. penetración.

4.3.1 Entrada por heridas o naturales aberturas

Entrar en una planta host requiere el reconocimiento de posibles aperturas. Las

enfermedades poscosecha causadas por Botrytis o Monilinia a menudo son el resultado
de infecciones a través de heridas que resultan de lesiones durante o después de la
cosecha. En adición,
SEGUNDO. cinerea (s yn. Botryotinia fuckeliana ), a menudo invade tejido vegetal
senescente o dañado. Aunque este y otros hongos que infectan heridas pueden penetrar la
cutícula y la pared celular directamente, algunos factores de la herida, como la humedad
o los nutrientes, pueden estimular la germinación de la espina. Sin embargo, los conidios
de B. cinerea no es necesario estrictamente una señal específica para germinar, ya que
normalmente germinan en condiciones húmedas. La germinación está fuertemente
estimulada por la presencia de bajas concentraciones de glucosa y fosfato orgánico
(Rijkenberg et al. , 1980). Se supone que los nutrientes liberados de las heridas de varias
plantas hospedadoras conducen a una mayor susceptibilidad a la infección (Harrison,
1988). Aparentemente, el hongo detecta condiciones que son adecuadas para el
crecimiento, lo que da comoresultado la estimulación de la germinación. Además,
algunos patógenos muestran un crecimiento preferencial hacia los estomas. Por ejemplo,
las zoosporas de oomicetos patógenos entran en sus plantas hospedantes a través de
estomas y lenticelas. La penetración a través de estas aberturas naturales r requiere que
el hongo pueda localizarlas. Se supone que las zoosporas fúngicas tienen receptores
capaces de detectar señales que influyen en la dirección de la motilidad; una excelente
revisión de la base molecular de reconocimiento entre los patógenos Phytophthora y
sus huéspedes fue publicada por Tyler en 2002.
Los estudios de Phialophora malorum , el agente causal de la pudrición lateral (una
enfermedad postcosecha de peras), demostraron que la infección depende de la relación
entre el tamaño de la herida y la presión hidrostática en tanques de inmersión. En
la fección de heridas de menos de 1 mm de diámetro generalmente dependía de la
profundidad de inmersión, mientras que con los diámetros de la herida se producía más
de 1 mm de infección en todas las profundidades de inmersión. Además, se demostró que
los exudados de la herida estimulan la germinación de las esporas (Sugar y Spotts, 1993).
Heridas causadas por el daño físico de los insectos, granizo y plantas de estrés eólico
y fomentar numerosos patógenos mediante la creación de puntos de entrada. Por ejemplo,
en las lesiones del maíz debido a la alimentación del barrenador europeo del maíz
( Ostrinia nubilalis ), se fomenta el desarrollo de pudrición del tallo del Fusarium y la
pudrición del tallo del maíz (Christensen y Schneider, 1950). Recientemente, se demostró
que la lesiónreducida de Ostrinia en los híbridos de maíz Bt conduce a un cambio en la
composición de las especies. La diversidad de especies de

el complejo de la pudrición del tallo fue menor en los híbridos de maíz Bt que en el maíz
no Bt (Gatch y Munkvold, 2001). También se redujo la incidencia de la pudrición de la
espiga de Fusarium (Munkvold et al. , 1997). El tipo de interacción entre el insecto y el
patógeno sigue sin estar claro. Además de la formación de heridas de entrada para los
hongos, las larvas del barrenador del maíz llevan esporas de especies de Fusarium a la
superficie de la planta de maíz (Gatch y Munkvold, 2001). La incidencia de la
enfermedad se correlacionó positivamente con el daño causado por el maíz
europeo taladrador.

4.3.2 Entrada por activo penetración

Los hongos que son capaces de penetrar en la superficie de la planta directamente hacen
por enzimas que pueden digerir componentes tanto de la cutícula y la pared celular o
por mech fuerza anical. Es muy probable unacombinación de ambos mecanismos, pero
la contribución relativa de ambos no está clara. Recientemente, se
compararon dos especies del grupo Oomycota similar a un hongo con respecto al proceso
de penetración: el fitopatógenoPythium graminicola , un patógeno
extendido de Graminaceae , y P. insidiosum , un patógeno de mamífero (MacDonald et
al. , 2002). Ápices de las hifas de ambas especies se ejercen presiones menores (0,19 MPa
para P.graminicola y 0,14 MPa para P. Insidiosum). Las mediciones de la resistencia
mecánica de la epidermis de las raíces realizadas por micropenetración con microsonda
de vidrio mostraron valores de 1-12 MPa. El de la piel de mamífero alcanzó 10-47 MPa
(Ravishankar et al. , 2001). Estos resultados muestran claramente que el estrés del
tejido excede las presiones ejercidas por las hifas de estos patógenos. Por lo tanto, la
fuerza de las hifas de estas especies no es suficiente para penetrar en las superficies de los
tejidos de sus huéspedes sin la actividad concertada de las enzimas secretadoras de tejido
secretadas (MacDonal d et al. , 2002).

(un) Formación de apresorio

En muchos hongos, la penetración de la pared, ya sea por acción enzimática o por presión,
se inicia por la diferenciación de la apresoria (para una revisión, ver Deising et al. ,
2000). Appressoria se adhiere firmemente a susustrato y aumenta el área de contacto entre
el hongo y el huésped. Dependiendo de la especie, las apresorios se colocan sobre los
estomas o se desarrollan en distribución aleatoria sobre la superficie de la hoja. De un
poro en la base apresorial, una penetración hypha (o paridad de infección) crece
directamente a través de la cutícula y la pared celular en el tejido del huésped o, en el
caso de etapas dicarióticas de hongos roya, a través de la abertura estomática en la cámara
substomal.
La producción de apresorios está bajo control ambiental y genético. Para varios
hongos patógenos de plantas, tales como Magnaporthe grisea (Xu y Hamer,
1996), Colletotrichum lagenarium (Lev et al. , 1999),Cochliobolus
heterostrophus (Takano et al. , 20 00) y Pyrenophora teres (Ruiz-Roldan et al. , 2001)
se encontró que la producción estaba bajo el control de un gen homólogo de proteína
quinasa activada por mitógeno (MAP).En cada caso, estos genes no son necesarios para
el crecimiento vegetativo, sino para una infección exitosa de la planta huésped. Como se
encuentra por fusión con el verde

proteína fluorescente (GFP) en M. grisea este gen ( PMK1 ) se expresó principalmente

en apresorios y en desarrollo de conidios (Bruno et al. , 2004).
Además, los hongos sin apresorios claramente diferenciados muestran genes homólogos
de PMK1 que son esenciales para la patogenicidad fúngica, tales como el agente
causal del moho gris, Botrytis cinerea (Zheng et al. , 2000),el patógeno de marchitez
vascular Fusarium oxysporum f.sp. lycopersici (Di Pietro et al. , 2001), Gaeumannomyces
graminis (Dufresne y Osbourn, 2001) y Claviceps purpurea , el agente causal del
cornezuelo de los pastos (Mey et al., 2002). Obviamente, la transducción de señal a
través de los homólogos MAP quinasa pMK1 jugar un papel importante en
la patogenicidad de los hongos patógenos sever al vegetales.
Otra cuestión que surge es qué tipo de genes están regulados por esta vía MAP
quinasa. Se pudieron identificar dos genes ( GAS1 y GAS2 ) que estaban regulados
por PMK1 y expresados específicamente en apresorios deM. grisea (Xue et al . ,
2002). Los mutantes eliminados en uno o ambos genes se redujeron en la penetración
apresorial. Curiosamente, los homólogos de estos genes se encontraron en varios hongos
filamentosos, pero no en las levaduras (Xue et al. , 2002). Sin embargo, estos dos genes
pueden funcionar como verdaderos factores de violencia en hongos patógenos.

(segundo) Penetración por mecánico fuerza

Appressoria crea una alta presión de turgencia que permite que la clavija de penetración
penetre en la pared celular de la planta (para una revisión, ver Bastmeyer et al. ,
2002). Ejemplos bien estudiados de penetración por fuerza mecánica son los del
hongo arrojado por el arroz M. grisea (Howard y Valent, 1996) y de Colletotrichum
graminicola , el agente causal de la antracnosis de numerosos pastos (Bechinger et al. ,
1999). En ambos casos, las paredes celulares de las apresorias maduras están melanized
y la melanina juega un papel crucial en la patogenicidad. Los experimentos con
inhibidores de la síntesis de melanina y con mutantes deficientes en melanina (Chumley
y Valent, 1990) muestran que la apresoria no melanizada tiene, por lo general, la
capacidad de penetrar la superficie de la planta y las membranas artificiales. La melanina
reduce la porosidad de la apresoria y, por lo tanto, ayuda a aumentar la presión osmótica:
hasta 8 MPa en apresorios de M. grisea (Howard et al. , 1991). No se sabe con certeza
cómo se puede generar esa alta presión dentro de las células vivas hasta que de Jong et
al.(1997) mostraron que el glicerol se acumula en la apresoria a concentraciones muy
altas (más de
3.0 M). La pared de apresorio melanized es impermeable al glicerol y por lo tanto
conduce a la generación de presión de turgencia . Tanto la movilización de glucógeno
como la de lípidos durante la germinación conidial y la posterior degradación contribuyen
a la biosíntesis de glicerol (Thines et al. , 2000).

(do) Penetración por enzimática digestión

Se cree que la destrucción de la pared de la pared de la planta por numerosos hongos

fitopatógenos es un aspecto importante del proceso de infección. Aunque existe un debate
serio sobre si la degradación de la cutícula microbiana y las enzimas que degradan la
pared celular (CWDE) como las cutinasas, las celulasas y las pectinasas en general tienen
un impacto importante en la patogénesis,
se producen de manera ubicua en muchas interacciones planta-patógeno. La penetración
de las superficies de las plantas podría estar respaldada por estas enzimas.
Esencial para la comprensión de cutícula y CWDE es el conocimiento de la estructura
compleja de estas barreras superficiales. La primera barrera que se rompe es la cutícula
de la planta que cubre las células epidérmicas.Consiste en dos polímeros lipídicos, que
pueden aparecer en cualquier proporción, integrados en la cera. El componente estructural
dominante es el lípido poliéster cutina, un polímero reticulado polar que contiene
predominantemente ácidos grasos C16 y C18. Se solubiliza fácilmente por hidrólisis
alcalina. Después de la saponificación queda un residuo muy insoluble: el polímero de
polimetileno cutan. Para reseñas detalladas, ver Jeffree (1996) y Riederer y
Schreiber (2001).
Después de romper la cutícula del huésped, la siguiente barrera para el hongo invasor
es la pared celular. En las células vegetales maduras, la pared celular se compone
principalmente de dos capas: la pared celular primaria y secundaria. La complejidad
estructural de la pared celular primaria se describe en Carpita y Gibeaut (1993) y
Carpita et al. (1996).
Se han descrito los principales polisacáridos de las paredes de muchas plantas con
flores. En la mayoría de las plantas con flores, la pared celular consiste en cadenas
de horno de interconexión de glucosa ß-1,4 con un polímero xiloglucano incrustado en
una matriz de pectina. Por el contrario, las microfibrillas de celulosa de las paredes
celulares primarias de las Poaceae contienen cadenas de ß-1,4-xilosa, en lugar de
xiloglucano, que están conectadas por arabinosa y con menos frecuencia por ácido
glucónico. Ambos tipos de pared celular primaria están asociados con componentes
proteicos. La principal proteína estructural es la extensina, una glicoproteína rica en
hidroxiprolina (Showalter, 1993).

Enzimas que degradan la cutícula. La diversidad de la estructura física y la composición

química varía no solo en las diferentes especies de plantas. Incluso dentro de la misma
especie, depende del tipo de tejido, las condiciones ambientales y la edad de la planta.
La penetración de la cutícula podría ser detectada por la degradación del polímero de
la cutina por las cutinasas, que son serina esterasas pertenecientes a
la  plásmidos de  ß  β hidrolasa (Longhi y Cambillau,
1999). Numerosos hongos patógenos de plantas producen cutinasas, pero el papel de estas
enzimas en la patogenicidad es controvertido. En algunos casos, los hongos solo penetran
en la cutícula y crecen entre la cutícula y la pared celular. Rhynchosporium secalis (el
agente causal del escaldado de la hoja de cebada) y Venturia inaequalis (agente causal
de la costra del manzano) desarrollan dicho subcutículo y micelio.
La primera cutinasa estudiada en patógenos de plantas fue la del patógeno del
guisante Fusarium solani f.sp. pisi ( Nectria haematococca ). Kolattukudy y
colaboradores demostraron la secreción de esta enzima durante la penetración de la
cutícula del huésped (Shaykh et al. , 1977). Los inhibidores de la cutinasa, así como los
anticuerpos para evitar la infección fúngica en las superficies intactas del huésped, pero
no se ha encontrado ningún efecto sobre la cutícula herida (Maiti y Kollatukudy, 1979,
Köller et al. , 1982). Además, la inserción de un gen de cutinasa derivado de F.
solani f.sp. pisi al parásito Mycosphaerella spp. deficiente en la cutinasa . permitió a los
transformantes infectar superficies intactas de frutos de papaya (Dickman et al. , 1989).
Sin embargo, los estudios de disrupción genética realizados con F. solani (Stahl
y Schäfer, 1994; Stahl et al. , 1994), Magnaporthe grisea (Sweigard et al. , 1992)
y Botrytis

cinerea (Van Kan et al. , 1997) han cuestionado la importancia de la cutinasa para la
patogenicidad fúngica. Estos resultados sugieren un papel saprofítico para las cutinasas e
implican que estas enzimas no son importantes en la infección de las plantas. Por lo tanto,
puede haber cutinasas adicionales que funcionen durante el ingreso de patógenos en un
sitio localizado manera.
Solo recientemente Li et al . (2003) proporcionaron pruebas moleculares para un
requerimiento de cutinasa para la patogenicidad de Pyrenopeziza brassicae, causa de
manchas de hojas claras en la colza. Un mutante deficiente en cutinasa no logró penetrar
en la cutícula y no pudo desarrollar síntomas de la enfermedad. La complementación de
este mutante con el gen Pbc1 de una sola copia de P. brassicae cutinasa restableció la
actividad de la cutinasa y la patogenicidad.
Sin embargo, la importancia general de funga l cutinasas para la penetración directa
de las superficies de las plantas sigue sin estar clara. El estilo de vida del patógeno,
saprófito o parasitario, puede desempeñar un papel y / o el sitio de ingreso de
patógenos. Pyrenopeziza brassicae no penetra en la hoja a través de los estomas, sino
que penetra directamente en la cutícula (Li et al. , 2003). Por lo tanto, la degradación
enzimática de la cutícula podría ser importante.
Además del papel de las enzimas cutinolíticas fúngicas para el proceso de penetración,
se ha evaluado la regulación, especialmente la inducción de estas enzimas . Los factores
del huésped como los monómeros de cutina podrían servir como señales que activan la
síntesis de la enzima del patógeno (Kolattukudy et al. , 1995). Además, para algunos
patógenos, se ha descrito que los monómeros de cutina son importantes para la inducción
de laformación de aprion orio.
Otro posible aspecto de la función de la cutinasa se informó para Monilia
fructicola . La producción de cutinasa fue inhibida por antioxidantes como el ácido
cafeico en el nivel de transcripción (Wang et al. , 2002). Por lo tanto, se puede suponer
que el microambiente del huésped, por ejemplo el estado de maduración, es un factor
importante para la actividad de la cutinasa.

Enzimas que degradan la pared celular (CWDE) . En general, la degradación de la pared

celular de la planta implica una acción concertada y / o sinérgica de varias
enzimas enzimáticas que incluyen celulasas, xilanasas, enzimas pécticas y proteasas
adaptadas a los diferentes polímeros de la pared celular (Walton, 1994; Annis y Goodwin,
1997). . Coincidiendo con la complejidad de los componentes que componen la pared
celular de la planta, los patógenos fúngicos de las plantas pueden producir una amplia
gama de enzimas extracelulares capaces de degradar la pared celular de la planta. Estas
enzimas pueden ser esenciales para la patogenicidad. Sin embargo, de forma similar a las
enzimas cutinolíticas, el papel de los CWDE no está claro. La redundancia, la mayoría de
las enzimas están codificadas por familias multigene, hace que sea difícil demostrar su
importancia para la infecciónproceso.
Sin embargo, la penetración de parásitos biotróficos obligados, como hongos de la
roya y mildiú polvoroso o algunos hemibiotrofos, solo requiere un daño menor de la pared
celular. La degradación de la pared celular está limitada al sitio de penetración como lo
muestran Xu y Mendgen (1997). La secreción de enzimas celulíticas de estos patógenos
está regulada evolutivamente o desencadenada por señales ambientales (Mend gen et
al. , 1996).
Por ejemplo, se ha demostrado que la actividad de celulasa de
las germinaciones de Uromyces fabae está estrictamente regulada por
diferenciación. Aumenta durante appressorium formación y alcanza un máximo durante
el desarrollo de hifas infección y Haustor ial

células madre (Heiler et al. , 1993). Además, la producción de las enzimas pecticas
pectina metilesterasa y poliglacturonato liasa (Deising et al. , 1995) y las proteasas
extracelulares (Rauscher et al. , 1995) de este hongo de la roya depende de la
diferenciación de las estructuras de infección. Aparentemente, la acción concertada de
CWDE permite el crecimiento de la hifa a través del tejido de la hoja, pero previene la
maceración extensa de la pared celular y la muerte celular que interferiría con el estilo de
vida biotrófico del hongo.
Para el hongo biotrófico Blumeria graminis f.sp. hordei hay claros indicios de la
función de los CWDE. La celobiohidrolasa I está presente en la punta del tubo de germen
appressorial mientras que la isoforma II es presienten en la punta del tubo de germen
primario (Pryce-Jones et al., 1999).
Durante su fase biotrófica, el micelio de Venturia inaequalis no macera el tejido del
huésped y está restringido al área entre la cutícula y la pared celular epidérmica
externa. Se necesitan cantidades bajas de CWDE para eliminar barreras físicas y liberar
nutrientes. Kollar (1994) detectó un patrón de doce isoenzimas de células que se producen
constitutivamente en cantidades muy bajas in situ , así como en cultivos in vitro de
diferentes aislados de V. inaequalis . Este complejo sistema celulítico, con baja
variabilidad, parece estar correlacionado con la virulencia del hongo o puede dar
flexibilidad con propiedades que contribuyen al rendimiento de la enzima.
Xylan es el hemicelulosa predominante en las paredes celulares de las plantas que
contienen residuos de xilosa unidos por 1, 4-ß, que pueden ser sustituidos por diferentes
grupos laterales. La biodegradación de la cadena principal de xilano depende
principalmente de dos clases de enzimas, endo - 1,4 - ß - xilanasas (EC 3.2.1.8), que
hidrolizan la cadena principal de xilosa unida al 1,4 - ß y ß - xilosa (EC 3.2.1.37), que
hidrolizan xylobiose y otros xylooligosacchari cortos que resultan de la acción de las
endoxilanasas.
Debido a su papel potencial en la patogenicidad fúngica, las xilanasas se han
purificado y caracterizado a partir de un número creciente de hongos fitopatógenos y los
genes que codifican xilanasas se han clonado ycaracterizado. Wu et al. (1997) informaron
hasta cinco xilanasas del hongo de la explosión del arroz Magnaportha grisea, y se han
identificado al menos cuatro xilanasas diferentes a partir del hongo de la mancha de la
hoja del maíz, Cochliobolus carbonum (Apel et al., 1993; Apel-Bi rkhold y Walton,
1996), cada uno difiriendo en peso molecular y valores de pI. Los mutantes del patógeno
de maíz C. carbonum que carecían específicamente de un gen funcional para una enzima
degradadora de xilano mostraron una actividad reducida del 85-94%, pero el crecimiento
de esta cepa era indistinguible del tipo salvaje en medios que contenían paredes de células
de maíz o xilano como el única fuente de carbono (Apel et al. , 1993). Algunas de las
xilanasas se inducen solo durante la infección (Apel-Birkhold y Walton, 1996), lo que
sugiere diferentes conjuntos de funciones endoxilanasas en el crecimiento saprófito y
patogénico de hongos.
Grandes cantidades de CWDE son secretadas por saprófitos y patógenos
necrotróficos. En contraste con los hongos biotróficos, la participación de estas enzimas
en el proceso de penetración de los hongos necrotróficos es desconocida . Estos hongos
producen un alto nivel de CWDE durante la infección. Por lo tanto, es difícil hacer una
distinción entre la penetración de la superficie de la planta y la maceración del tejido
vegetal para el suministro de nutrientes. Debido a la importancia de los CWDE,
especialmente las enzimas pécticas, para colonizar el tejido vegetal, este tema será
discutido luego.

En conclusión, los CWDE son determinantes importantes del estilo de vida de

numerosos hongos patógenos de plantas y pueden estar involucrados en la virulencia de
ciertos patógenos de plaquetas. Sin embargo, la evidencia de un papel para estas enzimas
en cualquier aspecto de la patogénesis es difícil de obtener. Sin embargo, Tonukari y
cols. Demostraron un enfoque alternativo a la alteración de genes individuales que
codifican CWDE. (2000), quienes analizaron un gen que codifica una proteína quinasa
( SNF1 ) en C. carbonum, conocido como un elemento regulador de los genes
catabolíticos reprimidos, incluidos los CWDE; sus resultados indicaron que este gen era
importante para la patogenia, especialmente para la penetración proceso.

4.4 STRATE GIES PARA COLONIZAR EL TEJIDO DE ANFITRIÓN

Los patógenos de las plantas se pueden dividir ampliamente en aquellos que matan al
huésped y se alimentan de los contenidos, los denominados necrótrofos y aquellos que
requieren un hospedador vivo para completar su ciclo de vida, los biotrofos.

4.4.1 Necrotrophs
Los parásitos necrotróficos obtienen sus nutrientes de los tejidos vegetales muertos. Estos
hongos se establecen dentro del tejido del huésped liberando enzimas de maceración y /
o enzimas desintoxicantes y fitotoxinas, que interrumpen la integridad celular y causan la
muerte celular de forma inmediata.

(un) Colonización apoyada por enzimas

Diferentes grupos de enzimas fúngicas pueden desempeñar papeles importantes durante

cualquiera o todas las etapas de la infección: penetración inicial como se describió
anteriormente, apoyando la propagación a través del tejido del huésped y además,
especialmente en el caso del estilo de vida necrotrófico, proporcionando una fuente de
alimento. Las enzimas que degradan las cutículas y los CWDE se purifican a partir de
una amplia gama de hongos. Uno de los grupos más importantes de enzimas de los
necrótrofos son las enzimas pécticas que causan la maceración de la planta tejido.
Otros tipos de enzimas que pueden contribuir a la colonización del tejido vegetal son
aquellas que degradan las sustancias antifúngicas de las plantas hospedadoras, las
llamadas enzimas desintoxicantes.

Enzymyes pécticas. Durante mucho tiempo, la investigación sobre enzimas degradantes

de la pared celular se ha centrado en las enzimas pectinolíticas (endo y exo-pectina liasa,
endo y exopoligalacturonasas y pectina metil esterasas) de patógenos de plantas
dicotiledóneas porque la pectina es el compuesto principal del medio laminilla y pared
celular primaria de plantas dicotyledo nous; por lo tanto, estas enzimas son capaces de
causar maceración.
Por ejemplo, durante todas las etapas de la infección, B. cinerea produce un conjunto
amplio de pectinasas, incluida pectina metilesterasa (Reignault et al. , 1994), pectina liasa
(Movahedi y Heale, 1990) y exo y endopoligalacturonasas (Johnston y Williamson,
1992). Se cree que todos degradan la pared celular en acción concertada, pero su
participación en la patogenicidad aún se desconoce. Como lo muestran Ten Ha ve et al.

(1998) la inactivación del gen de endopoligalacturonasa Bcpg1 no tiene ningún efecto

sobre la eficacia de la penetración, pero da como resultado una reducción de la
diseminación del patógeno en el tejido del huésped. Se obtuvieron resultados similares
para Fusarium oxysporum f.sp. lycopersici . Ni las endopoligalacturonasas ni las
exopolgalacturonasas son esenciales para la patogenicidad en las plantas de tomate (Di
Pietro y Roncero, 1998; Garcia-Maceira et al. , 2000).
Se han utilizado experimentos de disrupción génica que construyen mutantes
específicos que carecen de uno o más CWDE para comprender mejor el papel de estas
enzimas en la patogenicidad. La primera mutación dirigida de un gen CWDE en un hongo
se informó para una endopoligalacturonasa de C. carbonum (Scott-Craig et al. , 1990). El
mutante no mostró reducción en la virulencia del maíz, su hospedador natural.

Enzimas desintoxicantes . Los hongos patógenos se enfrentan a metabolitos secundarios

tóxicos de sus plantas hospedadoras. Estas sustancias pueden ser preformadas, o como en
el caso de las fitoalexinas, inducidas por un ataque de patógenos. Se ha demostrado que
algunos de estos metabolitos inducen la síntesis de las enzimas fúngicas necesarias para
su desintoxicación (para una revisión, véase Morrissey y Osbourn, 1999).
En Nectria haematococca , el agente causal de la podredumbre del tallo y la raíz del
guisante común, la pisatin desmetilasa, una monooxigenasa del citocromo P450, se induce
a descomponer el compuesto isoflavonoide pisáceo antimicrobiano (Matthews y
VanEtten, 1983; Hirschi y VanEtten, 1996). ) La interrupción de un gen de pisatina
desmetilasa mostró que la falta de la enzima codificada reduce pero no elimina la
virulencia de N. haematococca (Wasmann y VanEtten, 1996). En consecuencia, esta
enzima no es esencial para patogenicidad.
Otra enzima desintoxicante se produce avenacinase por la o en la raíz-infectar
patógeno Gaeumannomyces graminis var. avenae que desintoxica la avenacin triterpenoidea.
Mutantes de defectos por hongos que han perdido la capacidad para producir avenacinase
han demostrado ser incapaces de infectar avena, lo que indica que esta enzima es
un n determinante esencial de la gama de huéspedes de G. graminis var. avenae (Bowyer et
al. , 1995).
Diferentes patógenos del tomate, incluyendo Septoria lycopersici , Botrytis
cinerea , Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici , produce tomatinasas que desintoxican
la glucoalcaloide tomatina esteroidal (Sandrock y VanEtten, 1998; Osbourn, 1996). Como
en el caso de la pisatin desmetilasa, la tomatinasa de S. lycopersici no era esencial para la
patogenicidad (Osbourn et al. , 1995). Nunca theless, recientemente se demostró que el
producto de degradación de la lycopersici S. tomatinase suprime las respuestas de defensa
de la planta huésped, lo que indica una función dual para esta enzima: la degradación de
la tomatina y la supresión de la resistencia a enfermedades (Bo uarab . Et al , 2002).

(segundo) Colonización apoyada por toxinas

Una estrategia exitosa adoptada por muchos patógenos necrotróficos es la producción de

metabolitos secundarios de bajo peso molecular con actividad fitotóxica. Existe una gran
diversidad de toxinas fúngicas en la estructura y en sus modos de acción. Las toxinas
selectivas que no son comunes y que típicamente afectan los procesos fundamentales
tienen potencialmente actividad en el anfitrión como bien como en no
anfitrión plantas. Por consiguiente, evidencia para su

el papel en el establecimiento de la enfermedad no es tan claro y su importancia en

la patogénesis es difícil de establecer (Panaccione et al. , 2002). Sin embargo, como se
muestra por los experimentos de disrupción en los que se ha negado la síntesis de toxinas,
las toxinas no específicas pueden contribuir a la virulencia.
Un ejemplo muy bien estudiado de una toxina no hospedante es la cercosporina
producida por varias especies del género Cercospora que causa enfermedades de manchas
foliares en una diversidad de especies de cultivos en todo el mundo. La cercosporina es
un compuesto fotosensibilizador que ha demostrado ser tóxico no solo para las plantas,
sino también para los ratones, las bacterias y muchas especies de hongos (Daub y
Ehrenshaft, 2000). Sin embargo, no se aclara el papel de la cercosporina en la
patogenicidad. La primera evidencia provino de mutantes de C. kikuchii deficientes en la
producción de cercosporina. La inoculación de soja con estos mutantes resulta en
virulencia reducida (Upchurch, 1991). Además, solo recientemente, se presentó una
caracterización funcional y molecular de una policétido sintasa que está implicada en la
biosíntesis de la cercosporina. La virulencia de estos mutantes también se reduce
notablemente ( Choquer et al. , 2005).
 En contraste, las toxinas selectivas del huésped, la mayoría de las cuales son
producidas por especies de los géneros Alternaria y Cochliobolus , son determinantes de
la especificidad (para revisión, ver Markham y Hille, 2001; Wolpert et al. , 2002). La
función de algunos de estos compuestos está regulada por genes de plantas hospedadoras
individuales (Walton, 1996), lo que los convierte en sujetos ideales para examinar la
especificidad del parásito del huésped.
Ejemplos de toxinas de Cochliobolus son toxinas HC (Walton et al ., 1997),
sintetizadas por razas de DO. Carbonum ese porque hoja lugar enfermedad de maíz; T-
toxina, sintetizada por
DO. heterostrofas causantes de la enfermedad de la hoja del maíz del sur
(Dewey et al., 1988; Rose et al. , 2002) y victorina
sintetizada por C. victoriae responsable de la enfermedad del tizón de Victoria en avena
(Meehan y Murphy, 1946; Navarre y Wolpert, 1999; Curtis y Wolpert, 2004) . Los objetivos
celulares y los posibles mecanismos son buceadores. Sin embargo, en la mayoría de los casos
estas toxinas , así como la Alternaria toxinas matar la planta ce LLS de sus plantas huésped
específicas y permiten el hongo a extendido por todo el tejido del huésped,
con una excepción: el HC-toxina no no matar a las células huésped , pero
es capaz de prevenir la reacción de defensa de la planta. HC-toxina es un péptido cíclico que
funciona como una en hibitor de la histona deacetilasa (HDAC) a partir de muchos
organismos. Como resultado, la forma hiperacetilada de la histona es acumulado. Se supone
que esto conduce a la inhibición de la síntesis de proteínas de defensa de plantas (Brosch et
al. , 1995; Ransom y Walton, 1997).
Sin embargo, las actividades y funciones de las fitotoxinas en diferentes pathosystems
son muy variables. La mayoría de ellos están claramente involucrados en
la virulencia. En contraste, la llamada proteína nip2 de Rhynchosporium secalis que
fue detectado originalmente como un fitotoxina inducir necrosis no específica de hojas de
cebada (Wevelsiep et al. , 1993) se ha demostrado para funcionar como un elicitor en
el proceso de reconocimiento de plantas que portan el gen de resistencia
Rrs1. Como resultado, las plantas reaccionan con el inicio de la respuesta de defensa . En
consecuencia, NIP1 funciona como un determinante avirulencia (Rohe et al. , 1995).

4.4.2 Biotrophs

Los hongos biotróficos que infectan plantas han desarrollado una relación íntima con sus
plantas hospedadoras. A diferencia de los necrótrofos, estos hongos colonizan y
extraen nutrientes solo

de tejido vivo. Este grupo representa económicamente los hongos parásitos de plantas
más importantes, incluidos los mildius vellosos, mildius polvorientos y royas. Además de
la pérdida de área foliar fotosintéticamente activa, la enorme producción de esporas de
estos hongos da como resultado una pérdida significativa de biomasa por parte del cultivo
enfermo.
Los patógenos hemibiotróficos están tipificados por una fase transitoria del estilo de
vida biotrófico. Estos hongos tienen fases de crecimiento biotróficas iniciales antes de
pasar a matar al huésped. Los ejemplos de hemibiótopos son Phytophthora
infestans , Cladosporium fulvum , Colletotrichum spp. y Magnaporthe grisea . Se ha
observado una fase predominantemente biotrófica hasta la reproducción en parásitos
como Septoria spp., Claviceps spp. y Venturia inaequalis (Parbery, 1996).
 A diferencia de los hemibiotrofos, los hongos biotróficos obligados requieren plantas
hospedadoras vivas para completar su ciclo de vida. Un requisito particular para el éxito
de la infección es la capacidad de mantener vivas las células huésped. Los patógenos
obligatorios forman asociaciones de intimidación estables con sus anfitriones con los que
pueden coexistir durante un período de tiempo. Por lo tanto, causan muy poco daño
sistémico a las plantas hospedadoras. Mendgen y Hahn ofrecen una comparación de la
infección de biotrofos y hemibiotrofos en las plantas. (2002).

(un) Toma de nutrientes en planta-hongo biotrófico interfaces

El modo de vida biotrófico requiere un alto grado de adaptación al metabolismo del

huésped vivo para garantizar el suministro de nutrientes de la célula de la planta viva. Un
requisito previo para el movimiento de nutrientes entre el huésped y el patógeno biotrófico
es el desarrollo de una interfaz funcional que promueva la transferencia de nutrientes.
Durante la infección, algunos de estos patógenos, como el mildio velloso, el mildio
pulverulento y el hongo del moho, forman daptaciones fisiológicas y
morfológicas especializadas, la haustoria, que representa la interfaz huésped-parásito
especializada en la captación de nutrientes (Harder y Chong, 1984; Staples, 2001). )
Un ejemplo típico es el hongo de mildiu polvoso, Blumeria graminis ,
porque los haustorios de esta especie proporcionan la única interfaz
con la célula huésped , mientras que el micelio se desarrolla en la superficie de la hoja
(para una revisión, vea Aist y Bushnell, 1991).
El hongo de la roya Uromyces fabae es uno de los ejemplos mejor estudiados de los
aspectos funcionales de haustoria (Mendgen et al. , 2000). El cribado diferencial de una
biblioteca de ADNc específico de haustorio del hongo de la roya Uromyces fabae dio
como resultado el aislamiento de un gran número de genes de la roya, mostrando
expresión preferencial en hifas parasitarias y haustorios (Hahn y Mendg en, 1997). Varios
de estos genes se analizaron más a fondo para obtener más información sobre los aspectos
funcionales de haustoria. El papel de la transferencia de nutrientes a través de la interfaz
haustorial fue confirmado por varios transportadores impulsados por simportadores de
protones. Tanto los genes Hxt1 , que codifican un transportador de hexosa (Voegele et
al. , 2001) y AAT2 , que codifica un transportador de aminoácidos (Hahn et al. , 1997) se
expresan preferentemente en la membrana haustorial. Además, usando inmuno-
localización se demostró que ambos transportadores estaban restringidos a la
haustoria; las señales estaban ausentes en otras estructuras fúngicas. La caracterización
funcional reveló que HXT1p tiene una preferencia de transporte para D-glucosa y D-
fructosa, sugiriendo ese estas podría ser

los principales carbohidratos asimilados por haustoria de U. fabae . Otros dos

transportadores de aminoácidos (AATp1 y AATp3) mostraron la expresión más fuerte en
haustoria y expresión débil en hifas intercelulares. Curiosamente, ambos receptores
de aminoácidos mostraron amplias afinidades de sustrato con preferencias para
los aminoácidos escasos en apoplastos in planta tales como histidina y lisina en el caso
de AAT1p y leucina y los aminoácidos que contienen azufre cisteína y metionina en el
caso de AAT3p (St. ruck et al. , 2002; Struck et al. , 2004a). Además, AAT1p no mostró
transporte de cisteína y solo transporte intermedio de metionina y leucina. Por otro lado,
AAT3p no mostró transporte de lisina y solo tenía una afinidad débil por la histidina.
Por lo tanto, parece que estos transportadores de aminoácidos se complementan entre sí.
Esto podría reflejar adaptaciones específicas del hongo a su entorno, el huésped planta.
 Sin embargo, hay poca información sobre el suministro de nutrientes de los patógenos
biotróficos y la composición de los nutrientes (Solomon et al. , 2003). Recientemente,
una comparación de perfiles de expresión de genes implicados en las vías metabólicas
primarias de Blumeria graminis f.sp. hordei realizado por análisis de microarrays se
publicó (Both et al. , 2 005). Los resultados mostraron una regulación dinámica de genes
que codifican pasos metabólicos clave durante las diferentes etapas de desarrollo de
germinación, penetración, establecimiento de infección y producción de conidios. Los
estudios de genes que codifican enzimas glucolíticas confirman que la glucosa es la fuente
predominante de carbón (Sutton et Alabama. , 1999) tomado arriba por haustoria; ello
s además mostró ese
B. graminis no había perdido la capacidad metabólica ni había perdido la capacidad de
modular su metabolismo. Por lo tanto, la pregunta sigue siendo: ¿por qué B. graminis
es un patógeno obligado?

(segundo) Supresión de defensa de planta reacciones

Para establecer una infección exitosa, los hongos patógenos biotróficos dependen de las
células hospedadoras vivas. Por lo tanto, la reacción de defensa fatal de las plantas es la
llamada reacción de hipersensibilidad, una muerte celular programada localizada en los
sitios de infección. Para una interacción biotrófica a largo plazo, la supresión o evitación
de la defensa de la planta es un prerrequisito importante (Panstruga, 2003). Sin embargo,
se han descrito varios genes avirulentos fúngicos que pueden evitar una interacción
compatible en plantas hospedadoras que contienen el gen de resistencia correspondiente.
Los ejemplos mejor estudiados de este grupo son los genes avirulencia (Avr)
de Cladosporium fulvum (Laugé y de Wit, 1998). Recientemente, una interacción directa
entre las proteínas de avirulencia de C. fulvum y la enfermedad del tomate resistan Se
demostraron las proteínas ce que conducen a la activación de la reacción de
hipersensibilidad (Rooney et al. , 2005).
¿Los hongos biotróficos obligados tienen la competencia para influir en los procesos
en sus huéspedes? Curiosamente, recientemente se informó sobre el primer ejemplo de
una posible proteína fungosa fúngica del hongo de la roya Uromyces fabae : la proteína
(RTP1p: proteínas transferidas a la roya) con una secuencia de señal potencial se translocó
de la matriz extrafustival al citoplasma de la célula huésped infectada (Struck et al. ,
2004b). Esta proteína podría estar involucrada en fenómenos de señalización entre el
huésped y el parásito.

4.5 OBSERVACIONES FINALES

Los hongos patógenos varían mucho en la medida en que colonizan la planta huésped.
Los avances en las técnicas de genética molecular han contribuido de manera significativa
a nuestra comprensión de las interacciones planta-patógeno (Yoder y Turgeon, 2001). En
la combinación con técnicas de imágenes ópticas, por ejemplo, la expresión de la proteína
fluorescente verde (GFP) examinada por microscopía de barrido confocal láser (CLSM),
se ha proporcionado nueva información estructural (Howard, 2001). El conocimiento de
los aspectos celulares y genéticos de la patogenicidad y virulencia fúngicas podría
contribuir enormemente a diferentes enfoques para controlar las epidemias de
enfermedades en la agricultura. cultivos.
Sin embargo, las preguntas no resueltas son: ¿Por qué los hongos patógenos y no solo
los saprófitos? ¿Cuáles son los factores de regulación que son esenciales para la capacidad
de infectar la planta huésped, o en el caso de los biotrofos, que están involucrados en la
retención de la interacción biotrófica ?
 Los patógenos han desarrollado estrategias para superar las barreras de las plantas, ya
sea las estructuras de la planta aérea o las raíces. Recientemente, se ha demostrado que el
patógeno de hojas de arroz Magnaporthe grisea es capaz de infectar las raíces de arroz de
una manera diferente en comparación con las superficies foliares (Sesma y Osbourn,
2004). En las raíces, forma almohadillas de infección típicas para los
patógenos infecciosos de la raíz. Además, invade el sistema vascular de la planta y
conduce a la invasión sistémica. Curiosamente, los mutantes defectuosos que no pueden
infectar las hojas de arroz son completamente patógenos en las raíces, lo que indica que
hay claras diferencias entre es los factores necesarios para la penetración de las hojas y
las raíces. Estos hallazgos muestran que el hongo podría cambiar su estrategia de
infección y cambiar de nicho. Esto podría ser de gran importancia epidemiológica y tener
implicaciones importantes para el desarrollo de nuevas estrategias para la
enfermedad controlar.