Revista Mexicana de Fitopatologa

ISSN: 0185-3309
mrlegarreta@prodigy.net.mx
Sociedad Mexicana de Fitopatologa, A.C.
Mxico

Martnez Espinoza, Alfredo Dick; Ruiz Herrera, Jos; Gold, Scott E.

Las Vas de Transduccin de Seales en la Patognesis y la Morfognesis de Hongos: los Casos de
Ustilago maydis y Magnaporthe grisea
Revista Mexicana de Fitopatologa, vol. 18, nm. 1, enero-junio, 2000, pp. 55- 60
Sociedad Mexicana de Fitopatologa, A.C.
Texcoco, Mxico

Disponible en: http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=61218108

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 Revista Mexicana de FITOPATOLOGIA/55

Las Vas de Transduccin de Seales en la Patognesis y la

Morfognesis de Hongos: Los Casos de Ustilago maydis y
Magnaporthe grisea
Alfredo Dick Martnez-Espinoza, Jos Ruiz-Herrera,. Departamento de Ingeniera
Gentica de Plantas, Centro de Investigacin y de Estudios Avanzados Unidad Irapuato,
Irapuato Guanajuato, Mxico CP 36500; y Scott E. Gold, Department of Plant Pathology,
University of Georgia, Athens, Georgia, EUA 30602. Correspondencia: sgold@arches.uga.edu
(Recibido: Febrero 11, 2000 Aceptado: Junio 27, 2000)

Resumen. La visin clsica de los procesos patognico-
invasivos, es que los hongos fitopatgenos poseen una serie
de estrategias como son el cambio de forma, el desarrollo de
fuerzas mecnicas ejercidas contra la epidermis de los
huspedes, la producin de enzimas que desintegran los
componentes estructurales de la planta o la producin de
toxinas que alteran el metabolismo del husped. Sin embargo,
recientemente los conceptos de virulencia, patognesis y
morfognesis en los hongos se han expandido para involucrar
otros fenmenos, entre los que se puede destacar la
transduccin de seales. Este proceso permite que el hongo
responda ante los estmulos provenientes del husped y del
medio ambiente y que se manifiestan a nivel de morfognesis
y diferenciacin celular. Recientemente se ha acumulado una
cantidad importante de informacin que revela la importancia
de las vas de transduccin de seales en la morfognesis, 1988). La visin clsica de estos procesos patognico-
patognesis y virulencia de los hongos fitopatgenos. Se
describen dos ejemplos donde se ha colectado informacin
crucial de la funcin de algunos de los componentes de estas
vas en la morfognesis y la patogenicidad.
Palabras clave adicionales: Protenas cinasas, AMPc, hongos
fitopatgenos, virulencia, diferenciacin celular
Abstract. The classic vision of invasive-pathogenic
processes is that phytopathogenic fungi have developed a
series of strategies including morphogenesis change,
mechanical forces exerted against the wall of the hosts,
production of enzymes that degrade the structural
components of the plant and the production of toxins which
alter the metabolism of the host. However, recently the
concepts of virulence, pathogenesis and morphogenesis in
fungi have expanded to involve other phenomena, like signal
transduction. This process allows the fungus to respond to
stimuli coming from the host and the environment the result
of which may be seen at the level of morphogenesis and cell
differentiation. Recently, significant information has
acumulated which reveals the importance of signal
transduction in morphogenesis, pathogenicity and virulence
of phytopathogenic fungi. Here, two examples where
information regarding the role of signal tranduction
components is crucial to morphogenesis and pathogenicity,
are described.
Additional keywords: MAP kinases, cAMP, phytopathogenic
fungi, virulence, cellular diferentiation.
Los hongos fitopatgenos han desarrollado una variedad de
procesos para reconocer sus huspedes susceptibles, para
penetrar las barreras fsicas de los mismos, para sobreponerse
a las defensas de las plantas, y para poder sobrevivir de las
substancias producidas por ellas. Una vez que renen estos
requisitos, son capaces de proliferar dentro de los tejidos
invadidos, multiplicarse, y finalmente dispersarse (Agrios,
invasivos, es que los hongos fitopatgenos poseen una serie
de estrategias, como son el desarrollo de fuerzas mecnicas
ejercidas contra la epidermis de los huspedes, la producin
de enzimas que desintegran los componentes estructurales
de la planta y degradan substancias de las mismas formando
productos que utilizan en su propia nutricin, la producin
de toxinas que alteran el metabolismo del husped, al grado
de matarlo, la sntesis de reguladores de crecimiento que
ejercen efectos hormonales en el organismo parasitado, y la
formacin de polisacridos que afectan la translocacin de
agua y nutrientes. Todo ello, para obtener nutrimentos y
desarrollarse (Agrios, 1988). Sin embargo, recientemente el
concepto de virulencia, patognesis y morfognesis en los
hongos se ha expandido para involucrar otros fenmenos,
entre los que destaca la transduccin de seales. Este proceso
permite que el hongo responda ante los estmulos
provenientes del husped. Ademas, estos mecanismos
participan en otros fenmenos por medio de los cuales los
hongos reaccionan a los estmulos del medio ambiente y que
se manifiestan a nivel de morfognesis y diferenciacin
(Kronstad, 1997; Banuett, 1998). Existen dos vas principales
de transduccin de seales adecuadamente documentadas.
Una es la cascada de seales que involucra al adenosin-
 56/ Volumen 18, Nmero 1, 2000
monofosfato cclico (AMPc), y la otra, el mdulo de protenas
cinasas normalmente conocidas por su acrnimo en ingls
MAPK (mitogen-activated protein kinases) (Kronstad, 1997).
Transduccin de seales a travs del AMP cclico. La va de cinasa cinasa). El funcionamiento de este mdulo ocurre a
transduccin de seales en la que participa el AMPc,
involucra un receptor en la superficie de la clula que responde
a las seales extracelulares. Este receptor usualmente est
unido a una protena G con actividad de GTPasa, la cual puede
ser heterotrimrica o monomrica de bajo peso molecular. sta
a su vez, modula la actividad de la adenilato ciclasa. La
actividad de esta enzima produce el segundo mensajero
llamado AMPc, el cual controla la actividad de las protenas
cinasas dependientes del AMPc (PKA). La unin del AMPc
a la subunidad regulatoria de la PKA produce su disociacin
de la subunidad cataltica, y consecuentemente la activacion
de sta, la cual se manifiesta en fosforlacin de protenas
blanco que pueden ser factores de trascripcin especficos,
enzimas metablicas, etc. (Fig. 1) (Kronstad, 1997).
Mdulo de la cascada de las protenas cinasas MAPK. Esta
cascada es un elemento esencial que interviene en la respuesta
de la clula ante seales provenientes de la superficie. Existen
tres clases de protenas cinasas conservadas que constituyen
EFECTOR
Receptor
ATP
Protena G
cAMP
rPKA rPKA Subunidad Regulatoria
cAMP
cPKA cPKA
Subunidad Cataltica
Protena CINASA
dependiente de AMPc Genes Blanco
Figura 1. Transduccin de seales a travs del AMP cclico.
este mdulo. La llamada MAPK tambin conocida como
cinasa regulada extracelularmente (ERK), o MAPK (regulada
por mitgeno), MAPKK o MAPK cinasa, y MAPKKK (MAPK
travs de una activacin secuencial de estas cinasas mediante
una fosforilacin especfica. La MAPK se fosforila por medio
de la MAPKK en sitios serina/treonina/tirosina. sta a su vez
se activa por medio de fosforilacin, en sitios serina/treonina
por medio de la MAPKKK. Esta ltima es activada por una
seal externa, usualmente percibida por un receptor
transmembranal, en una reaccin en la que interviene una
protena G heterotrimrica (Fig. 2) (Banuett, 1998).
AMPc y MAP Cinasas en la patognesis y el dimorfismo en
Ustilago maydis. El hongo basidiomiceto Ustilago maydis
(DC.) Cda. es el patgeno causante del carbn comn en el
maz (Zea mays L.). Probablemente originario de Mesoamrica
de donde es nativo su husped, tiene actualmente una
distribucin mundial, probablemente porque ha acompaado
al maz durante su exportacin al resto del planeta. En su fase
saproftica, el hongo crece en forma de levaduras haploides
(tambin llamados esporidios) que se reproducen por
gemacin. El apareamiento de cepas compatibles da lugar a la
Membrana Plasmtica
CITOPLASMA
ADENILATO CICLASA
cAMP cAMP
AMPc Unido
rPKA rPKA a Subunidad
Regulatoria
cPKA
cPKA Subunidad Cataltica
Activa
P
Genes Blanco
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EFECTOR
Receptor
RAS
y/o
Protena G
Factor de Transcripcin
Figura 2. Transduccin de seales a travs del mdulo de las protenas cinasas.
formacin de un micelio dicaritico, el cual es capaz de invadir
la planta. En el interior de la clula, el micelio crece
extensivamente, y finalmente produce teliosporas de color
negro, las cuales constituyen el estado diploide del hongo,
y llenan los tumores que se desarrollan en la planta durante la
infeccin. Al ser liberadas y caer en un medio favorable, las
teliosporas germinan con formacin del llamado promicelio,
en el cual ocurre la meiosis, dando lugar a las basidiosporas
las cuales se multiplican por gemacin, completando as el
ciclo de vida (Ruiz-Herrera y Martnez-Espinoza, 1998;
Martnez-Espinoza y Ruiz-Herrera, 1998). La conjugacin y la
transicin dimrfica de levadura a micelio en U. maydis, se
regula a travs de los loci de apareamiento denominados a y
b. El locus a est involucrado en el reconocimiento clula-
clula (Bolker et al., 1992), la conjugacin y el mantenimiento
del crecimiento micelial (Banuett y Herskowitz, 1989). El locus
a existe en la naturaleza como dos idiomorfos, los cuales
ocupan el mismo lugar en el cromosoma pero poseen una
secuencia nucleotidca diferente (a1 y a2 ). Cada idiomorfo
posee dos marcos abiertos de lectura (acrnimo en ingls
ORFs) que codifican respectivamente una feromona, y el
Membrana Plasmtica
CITOPLASMA
MAPKKK
Mdulo de
MAPKK las MAP
CINASAS
MAPK
Genes Especficos
Genes de virulencia, patognesis,
morfognesis, etc.
receptor de la feromona producida por la cepa compatible
(Bolker et al., 1992). El locus b regula las etapas del desarrollo
sexual que ocurren despus de la fusin de las cepas
haploides. El locus b es ms complejo que el a, existiendo
ms de 25 alelos en la naturaleza. Cada uno de estos alelos
posee dos marcos abiertos de lectura que se transcriben en
direccin opuesta, correspondientes a los genes bE y bW. La
presencia de diferentes alelos a y b, es un pre-requisito para
que ocurra el apareamiento, y para iniciar el crecimiento
miceliar y la formacin de tumores (Gillisen et al., 1992; Schulz
et al., 1990; Ruiz-Herrera y Martnez-Espinoza, 1998; Martnez-
Espinoza y Ruiz-Herrera, 1998). La respuesta morfogentica a
las feromonas (apareamiento), depende de las vas de
transduccin de seales de las MAP cinasas y del AMPc,
existiendo una interrelacin entre ambas vas. El
descubrimiento del papel del AMPc en la virulencia y el
dimorfismo en U. maydis, se origin a partir del aislamiento
de mutantes haploides que presentaban un fenotipo micelial
constitutivo, muy parecido a aqul que se forma
posteriormente al proceso de apareamiento (Gold et al., 1994;
Barret et al., 1993). Se demostr que estas mutantes estaban
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afectadas en el gen que codifca para la adenilato ciclasa
(uac1) (Gold et al., 1994). La adicin de AMPc exgeno al
medio de cultivo restauraba el fenotipo levaduriforme de las
mutantes, y al mismo tiempo alteraba el sitio de gemacin y la
separacin de la clula hija (citocinesis). Las mutantes
afectadas en la adenilato ciclasa son avirulentas, no inducen
la formacin de antocianinas ni tumores en plntulas de maz.
Estos datos son evidencia de que la va de la tranduccin de
seales mediada por el AMPc es indispensable para el proceso
de infeccin (Gold et al., 1994). Mediante el anlisis de
supresores del fenotipo micelial de las mutantes uac1, se
identificaron cerca de 150 mutantes capaces de revertir el
crecimiento micelial, las cuales se denominaron mutantes
ubc. Una de ellas identifica un gen, que se denomina como
ubc1, y el cual codifca para la subunidad regulatoria de la
protena cinasa A (PKA). La actividad de este gen se requiere
para eventos normales de miceliacin despus del
apareamiento y para la respuesta a factores ambientales (Gold
et al., 1994). El gen ubc1 es tambin importante en el progreso
normal de la enfermedad (Gold et al., 1997), ya que mutantes
ubc1 colonizan parcialmente la planta, pero no son capaces
de producir agallas. Estos resultados sugieren que se requiere
una regulacin apropiada de la PKA para la infeccin, as
como para transmitir las seales que inducen el desarrollo de
los tumores. Recientemente se han aislado dos genes que
codifcan elementos involucrados en la va de AMPc; estos
son los que codifcan a las subunidades catalticas que
parecen ser dos PKA diferentes, que han sido denominados
como adr1 y ukc1. La inactivacin de uno u otro gen tuvo
efectos muy diferentes. Mientras que las mutantes adr1 son
avirulentas y crecen constitutivamente como micelio; la
inactivacin del gen ukc1 no tuvo efecto alguno en la
morfologa y patognesis de U. maydis (Durrenberger et al.,
1998). Tomando ventaja de un procedimiento desarrollado
para inducir la transicin dimrfica (Ruiz-Herrera et al., 1995),
se aislaron mutantes que son incapaces de crecer como micelio
a pH cido (mutantes myc-). La caracterizacin del
comportamiento patognico de las mutantes en plntulas de
maz revel que las mutaciones recesivas en patognesis lo
fueron tambin para la morfognesis in vitro (es decir son
monomrficas y no patognicas). Estos resultados conducen
a concluir que algunos genes afectados en los mutantes myc-
se encuentran involucrados tanto en el dimorfismo como en
la patogenicidad, estableciendo una correlacin directa entre
estos dos procesos (Martinez-Espinoza et al., 1997). La
miceliacin por efecto del pH cido sigue la va de la
transduccin de seales de las MAP cinasas y AMPc tiene
un efecto en esta reaccin (Martinez-Espinoza, et al.,
resultados no publicados). En nuestro laboratorio se han
aislado 4 genes, ubc2, ubc3, ubc4 y ubc5. ubc2 codifca una
protena que posee caracteristicas estructurales de protena
ancla y al parecer es miembro del mdulo de las MAP cinasas
(Gold et al., resultados no publicados). Los ltimos 3 genes
codifcan para los diferentes componentes del mdulo de las
protenas cinasas, MAPK, MAPKKK y MAPKK,
respectivamente. Los genes son requeridos para el
crecimiento micelial y actan como factores de virulencia
(Mayorga y Gold, 1998; Mayorga y Gold, 1999, Gold et al.,
resultados no publicados ). La coleccin de todos estos
resultados indican que la transduccin de seales a travs
de las vas del AMPc y las MAPK son absolutamente
requeridas para la morfognesis y la patognesis de U. maydis.
El papel de la transduccin de seales en la formacin del
apresorio, la penetracin, el crecimiento y la patogenesis en
Magnaporthe grisea. La enfermedad denominada como
quema del arroz es producida por el hongo Magnaporthe
grisea (Hebert) Barr (estado asexual, Pyricularia grisea
Sacc.), siendo una de las enfermedades ms devastadoras en
todas las reas productoras de arroz (Oryza sativa L.) en el
mundo (Agrios, 1988). Adems, al igual que en el caso de U.
maydis, M. grisea ha sido usado como modelo en numerosos
estudios relacionados con la interaccin planta-patgeno.
La infeccin ocurre despus de llevarse a cabo una serie de
eventos regulados en forma compleja. Este proceso es
iniciado por la adhesin de los conidios a la superficie de la
planta, proceso en el que intervienen protenas y compuestos
adhesivos producidos por el hongo. Despus de este evento,
se produce un tubo germinal. Esta germinacin ocurre
selectivamente en la superficie del husped especfico,
sugiriendo un proceso de reconocimiento del mismo.
Inmediatamente despus, cesa el crecimiento polarizado del
tubo germinativo y se produce en su extremo, la formacin de
una estructura altamente melanizada y lobular, denominada
apresorio. La presin hidrosttica dentro del apresorio
incrementa y esto ayuda a la penetracin de la hifa en los
tejidos de la planta. Los mecanismos que regulan el inicio y la
formacin del apresorio han sido estudiados intensamente
(Lee y Dean, 1993; 1994). La hidrofobicidad, la dureza, as
como la presencia de cutina en la superficie de la planta han
sido implicados como los primeros factores ambientales que
inducen la formacin del apresorio. Se ha demostrado que el
AMPc tiene tambin una funcin importante en la formacin
de estas estructuras (Lee y Dean, 1993), habindose
demostrado que la adicin de AMPc induce la formacin de
apresorios en ausencia de la planta. Otros compuestos como
el AMP y el ATP no indujeron la formacin de estas
estructuras (Lee y Dean, 1993). En relacin con este papel,
Mitchell y Dean (1995) aislaron e inactivaron el gen
denominado cpka que codifca la subunidad cataltica de la
protena cinasa A (PKA), observando que las mutantes
correspondientes no formaban apresorios en superficies
hidrofbicas y eran incapaces de penetrar en las plantas de
arroz. La adicin de AMPc exgeno era incapaz de promover
la formacin de apresorios. As mismo Choi y Dean (1997)
clonaron e inactivaron el gen de la adenilato ciclasa en M.
grisea. Su inactivacin deriv en un crecimiento vegetativo
reducido, una conidiacin tambin reducida y una magra
germinacin de los conidios. Las mutantes afectadas en este
gen son incapaces de invadir plantas de arroz susceptibles
son estriles y no producen peritecios. Al agregar AMPc
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exgenamente, la formacin de apresorios se restablece a
niveles normales (Choi y Dean, 1997). Una evidencia adicional
del papel del AMPc en la patognesis y la morfognesis de
M. grisea viene de la caracterizacin del gen mpg1, que
codifca una hidrofobina involucrada en la adhesin de los
conidios a la superficie de la planta. Mutantes en este gen
son deficientes en la formacin de apresorios, y la adicin de
AMPc restaura la capacidad de producir apresorios a niveles
semejantes a los de las cepas silvestres (Beckerman y Ebbole,
1996). Se ha visto tambin que la sealizacin a travs del
mdulo de las MAP cinasas es importante en la patognesis
y morfognesis de M. grisea. El gen pmk1 codifca a una
MAP cinasa y es esencial para la formacin y maduracin del
apresorio, as como para el crecimiento invasivo dentro de la
planta de arroz (Xu y Hamer, 1996). Sin embargo pmk1 no
est involucrado en las etapas tempranas de patognesis
como lo son la adhesin a las plantas y la formacin y
engrosamiento del tubo germinativo (Xu y Hamer, 1996). Otra
MAP cinasa codificada por el gen mps1 (Xu et al., 1998) ha
sido implicada en la penetracin del apresorio en los tejidos
de la planta. Las mutantes que carecen este gen son
completamente avirulentas. Anlisis ms sofisticados de esta
interaccin indican que esta MAP cinasa se requiere para
remodelar la pared celular y el citoesqueleto del apresorio.
Sin embargo, las mutantes incitan respuestas tempranas de
defensa de la planta (Xu et al., 1998). Estos resultados en
conjunto, sugieren una accin cooperativa y entrelazada de
las vas de las MAP cinasas y aqulla dependiente del AMP
cclico.
DISCUSIN
El estudio de las vas de transduccin de seales en hongos
fitopatgenos ha llegado a ser una rea de investigacin
intensa. Es predecible que esta rea experimentar en el futuro
una enorme acumulacin de informacin, esto debido a la
importancia que revisten y al papel que juegan en procesos
tan importantes como lo son la patognesis y la diferenciacin
celular. Para obtener nuevas formas de combate de
enfermedades de plantas producidas por hongos que sean
efectivas, duraderas y ambientalmente seguras, se debe
conocer primero sus bases genticas de la patognesis y la
morfognesis. Al estudiar la transduccin de seales en
hongos se abre una serie de posibilidades para desarrollar
nuevas estrategias de control. Por ejemplo, se ha encontrado
que cada uno de los componentes de la MAP cinasas es
indispensable para la expresin de una virulencia completa
en U. maydis, por lo tanto, stos constituyen blancos
potenciales muy importantes. Es, sin embargo, de igual
importancia el estudiar las interconecciones que existen entre
las diferentes vas de transducciones de seales, su
regulacin y los diferentes componentes existentes en los
diferentes hongos. Tomando en cuenta la complejidad de los
genomas fngicos y la inmensa diversidad de las especies de
hongos, as como sus diferentes formas de vida, es claro que
estos temas proveen campos frtiles de investigacin.
Agradecimientos
Agradecemos a la Dra. Mara D. Garca-Pedrajas por la revisin
y comentarios al manuscrito y a John D. Egan por sus
comentarios e informacin proporcionada antes de su
publicacin. Este trabajo ha sido parcialmente apoyado por
el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologa (CONACYT).
ADME y JRH son investigadores nacionales.
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