1.

INTRODUCCIN

Aunque el caf no es un cultivo alimentario, representa para la mayora de los pases

productores de caf la principal fuente de ingresos para las divisas. Los factores
limitantes de la produccin de caf incluyen enfermedades importantes, como la roya
del caf (u xido de naranja) y la enfermedad del caf (CBD) causada por los
hongos Hemileia vastatrix Berkeley y Broome y Colletotrichum kahawae Bridge y
Waller, respectivamente.

Otras enfermedades causadas por la roya del caf (polvo, xido amarillo u xido gris),
causadas por el hongo Hemileia coffeicola Maubl y Rog., No han sido consideradas tan
importantes econmicamente como la roya de la hoja. Los sntomas de la enfermedad
se caracterizan por una capa polvorienta o en polvo de uredosori amarillo que cubre la
parte inferior de las hojas de caf, en contraste con H. vastatrix que forma manchas o
pstulas (Rodrigues Jr. 1990; Adejumo, 2005). Segn Waller (1985), H. coffeicola solo
se encuentra en el frica occidental, donde puede ser grave para algunos cultivares
de C. canephora cultivados en zonas muy hmedas y se ve favorecida por condiciones
de humedad y calor que no son aptas para los cafs Arabica.

Otras enfermedades fngicas como la enfermedad del marchitamiento del caf o

traqueomicosis causada por Fusarium xylarioides Steyaert (teleomorfo: Gibberella
xylarioides Heim y Saccas) se est volviendo importante en algunas regiones de frica
Central y Occidental, no solo en Robusta sino tambin en Arbica. Es una enfermedad
vascular que causa amarillamiento y marchitez de los rboles. Fusarium
stilboides Wollenw (telemorfosis: Gibberella stilboides ), el agente causal de la
enfermedad de la corteza del caf, tambin est presente en algunos pases africanos,
particularmente en Etiopa, Kenia, Malawi y Tanzania. Su sntoma caracterstico es una
escamacin de la corteza que conduce a los cancros del tallo y una posterior muerte
progresiva de todo el rbol. La mancha marrn o mancha de bayas (Cercospora
coffecola Berk y Cooke) es una enfermedad de amplia ocurrencia en viveros y
plantaciones, que infecta las hojas y los frutos del caf tambin. La mancha foliar
americana del caf causada por Mycena citricolor (Berk y Curt.) Sacc. ha sido
reportado exclusivamente en el continente americano en reas frescas y hmedas a
mayores altitudes (Waller 1985, Wrigley 1988, Chen, 2002, Geiser et al., 2005).

Las dos enfermedades conocidas del caf bacteriano son la anublo de halo del caf
incitado por Pseudomonas syringae pv. garcae Amaral et al. (Amaral et al., 1956) y el
quemado de la hoja de caf causado por la bacteria polfaga Xilella fastidiosa Wells et
al. (Wells et al., 1987). La primera enfermedad se ha descrito en Brasil, Kenia, Uganda
y China, donde se est convirtiendo en una preocupacin debido a su mayor incidencia
y gravedad (Wen y Chen 1995, Chen, 2002). La bacteria infecta las hojas de caf, las
puntas de las ramas y las frutas jvenes, en algunos casos con sntomas (lesiones
necrticas oscuras e irregulares) idnticas a las de Phoma.sp. Sin embargo, se puede
distinguir del hongo por la presencia de exudados bacterianos en las lesiones
jvenes. La bacteria persiste, en gran nmero, en todas las superficies sanas del rbol,
y durante el clima fro y hmedo se multiplican e inician las epidemias. Hasta ahora, el
quemado de hojas de caf se ha registrado solo en Brasil y Costa Rica, donde la
bacteria X. fastidiosa ataca varios cultivos con alta incidencia, particularmente en
ctricos y ciruelas pasas. Una cepa de la bacteria, capaz de infectar el caf, es
transmitida por el saltahojas Dilobopterus cortalimai(Cicadellidae: Cicadellinae) y se
registr por primera vez en 1995 en el Estado de S. Paulo (Leite Jr. et al., 1999; Li et
al., 2001). Los sntomas en las plantas de caf afectadas incluyen entrenudos
acortados, prdida prematura de hojas ms viejas, racimos terminales de pequeas
hojas deformadas de color verde plido a amarillo, muerte regresiva lateral de los
brotes y retraso general en la planta (De Lima et al., 1998; Li et al., 2001) .

Algunos registros de enfermedades virales en el caf se han hecho espordicamente

(rugosidad foliar, enrollamiento de la hoja) en Brasil y Colombia, pero sin importancia
econmica y de diagnstico eventualmente malinterpretado (Chen, 2002). Sin
embargo, el virus CoRSV asociado con la presencia del caro Brevipalpus
phoenicis virusGeijskes ha sido reportado en varios estados brasileos (So Paulo,
Paran, Minas Gerais y Distrito Federal) y recientemente se ha encontrado en Costa
Rica. Provoca sntomas llamativos en la anilla de las hojas, las bayas y, con menos
frecuencia, en las ramitas. Se conoce una enfermedad similar en Filipinas, pero no
existe informacin sobre su relacin con CoRSV. La mancha anular del caf no tuvo
importancia econmica hasta hace poco, cuando se inform una infeccin a gran escala
en Minas Gerais que result en prdida de rendimiento (Chagas et al., 2003).

Los costos extremadamente altos de los fungicidas para controlar enfermedades en los
cafetales, particularmente la roya y el CBD, as como las dificultades en su aplicacin,
han llevado a los centros experimentales de caf a dar prioridad en sus programas de
mejora de caf para seleccionar resistencia a estas enfermedades, como la parte
principal de un enfoque integrado de proteccin global (Bettencourt y Rodrigues Jr.,
1988). La mejora de la resistencia del caf a la roya y al CBD se ha centrado
principalmente en encontrar nuevas fuentes de resistencia y una mejor comprensin
de la diversidad de patgenos y los mecanismos de defensa del husped. En vista de la
complejidad de la resistencia de las plantas a los agentes patgenos, que se est
volviendo cada vez ms evidente a medida que se utilizan nuevas herramientas en
gentica, biologa celular, bioqumica y biologa molecular, esta revisin se centrar en
el reconocimiento de patgenos, las vas de transduccin de seales y las respuestas
de defensa posteriores, as como en la especificidad de la resistencia del husped. Se
prestar especial atencin a los desarrollos que se han realizado en la roya del caf y
el CBD, incluidos los aspectos relacionados con la infeccin y variabilidad de
patgenos, la mejora del caf para la resistencia y los mecanismos de resistencia del
husped.

2. CONCEPTOS DE RESISTENCIA A LA ENFERMEDAD

Las plantas tienen la capacidad de reconocer posibles patgenos invasores y han

desarrollado varios mecanismos de defensa elaborados para evitar el ataque de
patgenos (Heath 1997a, Mansfield et al., 1997; Staskawicz, 2001). Al mismo tiempo,
los patgenos han desarrollado estrategias para comprometer los mecanismos de
resistencia de las plantas en lo que debe haber sido un juego evolutivo de "ping-pong"
(Keen 1999). Algunos de estos mecanismos se expresan constitutivamente y
proporcionan barreras fsicas y qumicas mientras que otros se inducen solo despus
del ataque de patgenos que implica una red de transduccin de seales y la
activacin rpida de la expresin gnica (Dixon y Lamb 1990; Bradley et al., 1992;
Heath 1997a )

2.1. Reconocimiento de patgenos y transduccin de seales

La percepcin y la respuesta rpida a la presencia de la mayora de los patgenos por
las plantas determinan si sobrevivir o no. La percepcin implica la deteccin de
molculas del patgeno o de la propia planta herida (Keen 1999). Estas molculas se
han llamado elicitores (no especficos de raza o especficos de raza) y pueden ser
pptidos o protenas, derivados de cidos grasos, esteroles u otras sustancias qumicas
de bajo peso molecular, con diversas estructuras y presentes en concentraciones muy
bajas (Ebel y cols. Scheel 1997; Somssich y Hahlbrock 1998; Yamaguchi et al., 2000;
Peck, 2003). Cualquiera que sea la fuente del inductor, el mecanismo de percepcin de
la seal parece depender de la presencia de receptores especficos en la superficie de
la clula vegetal (Ebel y Scheel 1997, Pontier et al., 2002). Varias de la familia de la
protena quinasa de tipo receptor (RLK) son protenas transmembrana con dominios
citoplsmicos de serina / treonina quinasa y dominios extracelulares divergentes
(Morris y Walker, 2003). Algunas de las quinasas activadas rpidamente se han
identificado como protenas quinasas activadas por mitgenos (MAPK) (Jonak et al.,
2002), protenas quinasas dependientes de calcio (CDPK) (Romeis et al., 2001) y
quinasas asociadas a la pared (WAK) ) (He et al., 1998). Hasta ahora, sin embargo, se
sabe poco acerca de cmo estas quinasas transmiten informacin a la clula (Peck,
2003). protenas quinasas dependientes de calcio (CDPK) (Romeis et al., 2001) y
quinasa asociada a la pared (WAK) (He et al., 1998). Hasta ahora, sin embargo, se
sabe poco acerca de cmo estas quinasas transmiten informacin a la clula (Peck,
2003). protenas quinasas dependientes de calcio (CDPK) (Romeis et al., 2001) y
quinasa asociada a la pared (WAK) (He et al., 1998). Hasta ahora, sin embargo, se
sabe poco acerca de cmo estas quinasas transmiten informacin a la clula (Peck,
2003).

Tras el reconocimiento, los eventos de sealizacin se inician dando como resultado

numerosos cambios celulares, como un flujo hacia adentro de Ca 2+, la produccin de
especies de oxgeno reactivo (ROS), la participacin del citoesqueleto de actina, los
cambios en los niveles de un subconjunto de transcripciones (Grant y Mansfield 1999;
Guest et al., 1999; Heath, 2000a, Dangl y Jones, 2001; Peck, 2003 ), implicacin de
NADPH oxidasas unidas a la membrana plasmtica, peroxidasas unidas a la pared
celular, amino oxidasas en el apoplasto y fosfoprotenas (Bestwick et al., 1997; Heath,
2000a, Laloi et al., 2004). La activacin de cascadas de sealizacin en la membrana
plasmtica conduce a la induccin de una red compleja de otras molculas seal, como
cido saliclico, cido jasmnico, etileno, xido ntrico, que inducir, en cuestin de
minutos, una respuesta de defensa general que matar a limitan la diseminacin del
patgeno a travs de la planta (Alvarez, 2000; Dixon et al., 2002; Turner et al., 2002;
Harrison y Baldwin, 2004;

2.2. Respuestas de defensa

2.2.1. Defensas preformadas

La proteccin contra la invasin inicial del patgeno se logra mediante defensas

pasivas, como barreras fsicas y / o qumicas. Las barreras fsicas involucran
propiedades de la superficie de la planta, es decir, la cantidad y calidad de cera y
cutcula que cubren las clulas epidrmicas, la estructura de las paredes celulares
epidrmicas y el tamao, la ubicacin y la forma de los estomas (Agrios
1997). Algunas plantas invierten en paredes y / o cutculas muy gruesas, y la corteza
(cuando est presente) tambin puede proporcionar un impedimento fsico a la
infeccin. Las barreras qumicas incluyen compuestos que tienen actividad
antimicrobiana y compuestos que afectan a los vectores de virus de plantas, como
fenoles, quininas, lactonas, glucsidos cianognicos, saponinas, terpenoides, estilbenos
y taninos (Keen 1999). La evidencia se est acumulando para mostrar que la pared
celular de la planta, adems de ser una barrera estructural contra el ataque de
patgenos, es capaz de desencadenar mltiples vas de sealizacin. Estas
propiedades de seal son esenciales no solo para el papel de la pared celular en
defensa sino tambin para la coordinacin de la sntesis de pared y la expansin entre
clulas adyacentes (Pilling y Hofte, 2003).

2.2.2. Defensas inducidas

La respuesta hipersensible (HR), una muerte localizada rpida de una o unas pocas
clulas de plantas hospedadoras en respuesta a la invasin por un aislamiento
avirulento de un patgeno, es la respuesta ms comn de las interacciones gen por
gen. El HR se caracteriza por una prdida rpida de la integridad de la membrana en
las clulas husped infectadas y la acumulacin de productos de oxidacin fenlicos
pardos (Goodman y Novacky 1994, Hammerschmidt y Nicholson 1999, Heath,
2000a). Aunque la FC puede ser una defensa eficaz contra los patgenos biotrficos,
que dependen de las clulas hospedadoras vivas para su supervivencia (Heath 1997b,
Mansfield et al., 1997; Richael y Gilchrist 1999), es probable que esta respuesta del
husped sea solo una sola. parte de la estrategia defensiva general de la planta
(Hammerschmidt y Nicholson 1999). Actualmente, la FC es casi universalmente
aceptada como una forma de muerte celular programada (PCD) (Ryerson y Heath
1996; De Wit 1997; Heath 1999, 2000a) y difiere de la PCD del desarrollo en su
asociacin constante con la induccin de resistencia local y sistmica (Costet et al. al.,
1999; Alvarez, 2000; Heath, 2000a). Cmo la FC contribuye directamente a la
resistencia del husped y cmo el inicio de la FC est relacionado con la expresin de
las otras defensas putativas necesita ms aclaracin. La oxidacin de los compuestos
fenlicos a medida que las clulas experimentan la HR sugiere que hay un aumento en
las enzimas oxidantes de fenol as como en la produccin de especies reactivas de
oxgeno (ROS) (Goodman y Novacky, 1994; Bolwell 1999; Hammerschmidt y
Nicholson 1999). Sin embargo, no est del todo claro que la produccin de ROS
(estallido oxidativo) sea necesaria para el desarrollo de la FC para todas las
interacciones planta-patgeno (Heath 1998, 2000b). Se ha sugerido que las ROS
producidas durante el estallido oxidativo pueden funcionar en las vas de sealizacin
de defensa que conducen a diferentes respuestas de defensa contra los patgenos
(Neill et al., 2002; Laloi et al., 2004). Estas molculas tambin tienen el potencial de
actuar directamente como agentes antimicrobianos (Baker y Orlandi 1995).

Otro evento temprano en la interaccin entre un patgeno y una clula vegetal

hospedadora es la expresin de genes que codifican enzimas de la ruta
fenilpropanoide, tales como fenilalanina amoniaco-liasa - PAL (Dorey et al., 1997). Se
ha demostrado que PAL tiene un papel importante en la resistencia de las plantas,
principalmente por su participacin en la ruta biosinttica que proporciona
isoflavonoides y fenilpropanoides con actividad de fitoalexina y como precursor de
compuestos de tipo lignina, suberina u otros tipos de materiales fenlicos que a
menudo se depositan en las paredes de la clula husped en el punto de invasin
fngica (por ejemplo, formacin de papilas) y parecen bloquear la progresin de las
hifas (Hammerschmidt 1999; Dixon et al., 2002; Cao-Delgado et al., 2003). PAL
tambin ha sido implicado en la ruta biosinttica del cido saliclico (SA),

La expresin de resistencia a menudo est acompaada por la activacin de las

enzimas oxidantes de fenol peroxidasa y fenoloxidasa y la enzima lipoxigenasa
peroxidada de lpidos (Goodman y Novacky, 1994). La actividad peroxidasa a menudo
aumenta en respuesta a la infeccin y puede funcionar en defensa mediante la
produccin de cantidades antimicrobianas de perxido de hidrgeno as como en
lignificacin y reticulacin de la pared celular (Peng y Kc, 1992; Rasmussen et al.,
1995; Chittor et al. 1999; Do et al., 2003). El aumento de la actividad de las
fenoloxidasas y su interaccin con fenoles endgenos se han correlacionado con la
aparicin de HR (Hammerschmidt y Nicholson 1999). La lipoxigenasa contribuye a la
FC a travs de la disrupcin de los lpidos de la membrana celular, a la defensa a
travs de la formacin de productos txicos de oxidacin de lpidos.

Otra respuesta inducida es la sntesis de protenas relacionadas con la patognesis

(protenas PR), que no solo se acumulan localmente en los tejidos infectados, sino que
tambin se inducen sistmicamente (Van Loon et al., 1994). La mayora de las 17
familias existentes incluyen componentes que se exportan al espacio extracelular,
donde se cree que tienen un papel en la resistencia (Fritig et al., 1998; Christensen et
al., 2002). Un conjunto colectivo de protenas PR (p. Ej., Quitinasas -1,3-
glucanasas) puede ser eficaz para inhibir el crecimiento, la multiplicacin y / o
diseminacin de patgenos (Van Loon y Van Strien, 1999). Otros como las protenas
PR-9 (con actividad peroxidasa) son enzimas con posibles implicaciones en la
reticulacin oxidativa de los componentes de la pared celular vegetal para evitar la
penetracin del patgeno (Thordal-Christensen et al., 1992). Adems, la oxalato
oxidasa (Zhou et al., 2000) y algunas quitinasas son protenas PR que se ha sugerido
que estn implicadas en la liberacin de seales qumicas, desde las paredes de las
clulas fngicas que actuarn como desencadenantes de otras respuestas de defensa
de las plantas (Schlumbaum et al. al., 1986; Ryan, 1987; Lawrence et al., 2000). Es
muy probable que nuevas protenas PR extracelulares desempeen un papel dentro de
una de estas tres clases de fenmenos, a saber, la actividad antimicrobiana,

2.3. Especificidad de la resistencia del husped

La resistencia del husped suele ser especfica del parsito, ya que est restringida a
una especie de patgeno particular y comnmente se expresa contra genotipos de
patgenos especficos (es decir, resistencia especfica de raza o patotipo) (Heath
1997a, 2000b). Este es el caso de varias interacciones planta-patgeno,
particularmente aquellas que involucran parsitos biotrficos tales como royas, que
estn gobernadas por interacciones especficas entre loci de avirulencia de patgenos
( avr ) y alelos del locus de resistencia a enfermedades de plantas ( R )
correspondiente (Flor, 1942) . Este gen para la resistencia de genes ha sido validado
en la ltima dcada con la clonacin de hasta una docena de R y avrgenes, y con
anlisis en profundidad de varias interacciones planta-patgeno incompatibles (que
provocan resistencia) (Bogdanove, 2002). La resistencia monognica (u oligognica)
especfica de la raza, tambin descrita como "resistencia vertical" (Van der Plank 1963)
generalmente proporciona fenotipos claros con un efecto cualitativo como no
esporulacin, manchas necrticas o ausencia completa de sntomas y generalmente se
asocia con el husped rpido muerte celular (Respuesta de hipersensibilidad - RH) por
la cual ocurren varias reacciones bioqumicas, como la explosin oxidativa,
acumulacin de protena PR, produccin de fitoalexinas, etc. (Lindhout, 2002). Solo en
algunos casos, resistencia durable, es decir, resistencia que permanece efectiva
durante un largo perodo, cuando la aplicacin se realiza a gran escala en un ambiente
propicio para el patgeno (Johnson,Genes R En general, la rpida evolucin de nuevos
patotipos virulentos, en cultivares previamente resistentes, forz a los mejoradores a
producir cultivares de reemplazo con nuevos genes R (Pink, 2002). Por lo tanto,
aunque este tipo de resistencia es la ms utilizada en el mejoramiento de plantas, la
gran desventaja es que a menudo no es duradera (Vale et al., 2001; Lindhout, 2002;
Niks y Rubiales, 2002; Parlevliet, 2002).

Otro tipo de resistencia del husped es la resistencia no especfica de la raza, que

parece ser especfica para una sola especie de patgeno, aunque ms o menos
igualmente efectiva contra todos los genotipos del patgeno (Parlevliet, 1983). Este
tipo de resistencia se refiere a la resistencia a enfermedades de las plantas generada a
travs de las interacciones entre los productos de mltiples genes de plantas, ni una
sola Rgen (Simmonds, 1991). Esta resistencia multignica (o polignica) es
generalmente cuantitativa. Con el inicio de las tecnologas moleculares, la
identificacin de las regiones cromosmicas que estn involucradas en la resistencia
cuantitativa se ha vuelto factible. Estas regiones se denominan "loci de rasgos
cuantitativos" (QTL) y, como estn definidas por la posicin en el genoma y el efecto
cuantitativo sobre la resistencia, no son informativas de la funcin. Por lo tanto, los
QTL pueden estar implicados en cualquier mecanismo de resistencia y, por lo tanto,
tambin en HR (Lindhout, 2002). La gentica de este tipo de resistencia, tambin
descrita como "resistencia de campo, resistencia horizontal, resistencia parcial, etc.
(Van der Plank, 1963) es difcil de estudiar, ya que el efecto de cada gen es pequeo
y, a menudo, est influenciado por el entorno o por la interaccin con otros genes
(epistasis). Como los QTL pueden conferir un alto nivel de resistencia por sus fuerzas
combinadas, la adaptacin de un patgeno para hacer que cada QTL involucrado en la
resistencia polignica sea ineficaz es tericamente ms compleja que hacer que un
solo gen sea ineficaz en el caso de la resistencia monognica (Lindhout, 2002 ) Por lo
tanto, en algunos patosistemas con larga experiencia de resistencia monognica
especfica no duradera asociada con la FC, la resistencia cuantitativa polignica ofrece
una buena alternativa, y la reproduccin asistida con marcadores facilitar la
explotacin de esta resistencia con fines comerciales (Lindhout, 2002). la adaptacin
de un patgeno para hacer que cada QTL involucrado en la resistencia polignica sea
ineficaz tericamente es ms complejo que hacer que un solo gen sea ineficaz en el
caso de la resistencia monognica (Lindhout, 2002). Por lo tanto, en algunos
patosistemas con larga experiencia de resistencia monognica especfica no duradera
asociada con la FC, la resistencia cuantitativa polignica ofrece una buena alternativa,
y la reproduccin asistida con marcadores facilitar la explotacin de esta resistencia
con fines comerciales (Lindhout, 2002). la adaptacin de un patgeno para hacer que
cada QTL involucrado en la resistencia polignica sea ineficaz tericamente es ms
complejo que hacer que un solo gen sea ineficaz en el caso de la resistencia
monognica (Lindhout, 2002). Por lo tanto, en algunos patosistemas con larga
experiencia de resistencia monognica especfica no duradera asociada con la FC, la
resistencia cuantitativa polignica ofrece una buena alternativa, y la reproduccin
asistida con marcadores facilitar la explotacin de esta resistencia con fines
comerciales (Lindhout, 2002).

3. RESISTENCIA DEL CAF A LAS PRINCIPALES ENFERMEDADES

3. 1. Roya de la hoja del caf

H. vastatrix , el agente causal de la roya del caf, produce las etapas uredinal, telial y
basidial, pero solo las urediosporas dicariticas son responsables de la enfermedad. H.
vastatrix infecta la superficie inferior de las hojas, donde produce colonias grandes y
anaranjadas de uredosori ( figuras 1A-B ), lo que provoca una cada prematura de las
hojas y prdidas de rendimiento. La roya de la hoja fue aparentemente registrada por
primera vez en 1861; cerca del lago Victoria, pero fue en Sri Lanka que, en 1868,
caus el primer gran impacto econmico (Wellman, 1957). La roya de la hoja se
extiende a travs de los pases productores de caf y puede causar hasta 10-40% de
las prdidas.
3.1.1. Proceso de infeccin fngica

Los hongos biotrficos, como las royas, dependen por completo de las clulas vivas de
las plantas para su crecimiento y reproduccin (Heath 1997b, Shulze-Lefert y
Panstruga, 2003). Las siguientes propiedades parecen ser caractersticas de estos
hongos: (i) estructuras de infeccin altamente desarrolladas; (ii) actividad secretora
limitada, especialmente de enzimas lticas; (iii) capas interfaciales ricas en
carbohidratos y que contienen protenas que separan las membranas de plasma de
hongos y plantas; (iv) haustoria, que son hifas especializadas para la absorcin de
nutrientes y el metabolismo; (v) tanto la supresin a largo plazo de las defensas del
husped como la induccin de genes especficos del husped para el establecimiento
de la biotrofia (Mendgen y Hahn, 2002; Shulze-Lefert y Panstruga, 2003; Voegele y
Mendgen, 2003).

El inicio de la fase dicaritica de H. vastatrix en las hojas de caf, como con otros
hongos de la roya (Heath 1995, 1997a, Mendgen y Hahn, 2002; Mendgen y Voegele,
2005) involucra eventos especficos que incluyen la formacin de apresorios sobre
estomas y la penetracin y colonizacin intracelular (Rodrigues Jr. et al., 1975; Rijo y
Rodrigues Jr., 1977; Tiburzy y otros, 1983; Coutinho y otros, 1993; Martins y Moraes,
1996; Silva et al., 1999a, 2002) . As, en las hojas de caf susceptibles, despus de la
germinacin de urediosporas y la diferenciacin de apresorios sobre los estomas
( figura 1C ), el hongo penetra (de 12 h despus de la inoculacin) ( figura 1D )
formando una hifa de penetracin ( figuras 1E)) que crece en la cmara
substomatal. Esta hifa produce en la punta de avance dos ramas laterales
gruesas; cada hypha y sus ramas se asemejan a un ancla ( figura 1F ). Cada rama
lateral del ancla porta una hifa (clula madre haustorial - HMC), siendo las clulas
subsidiarias las primeras invadidas por haustorios ( figura 1G ), cuya formacin
comienza alrededor de las 36 h despus de la inoculacin. El hongo persigue su
crecimiento con la formacin de ms hifas intercelulares, incluidas las HMC, y una gran
cantidad de haustorios en las clulas de la esponjosa y el parnquima en empalizada e
incluso de la epidermis superior. Se observa un micelio denso debajo del rea de
penetracin y un soro uredosprico sobresale como un "ramo" a travs de los estomas
unos 20 das despus de la inoculacin.

Despus de la adhesin de urediosporas de xido a la superficie de la planta, el

desarrollo de estructuras de infeccin resulta de un sofisticado sistema de
reconocimiento de superficie del husped. La punta del tubo germinal dicarytico es
capaz de seguir las caractersticas topogrficas de la cutcula de la planta y as
aumentar la probabilidad de encontrar una abertura estomtica (Mendgen y Voegele,
2005). Las caractersticas especficas del husped, como la dimensin del labio externo
de las clulas protectoras estomticas, sirven como seales inductivas, quizs a travs
de la interaccin sinrgica con sustancias qumicas tales como alcoholes de hoja
(Collins et al., 2001; Wiethlter et al., 2003). Para controlar el desarrollo de hongos
dentro de la planta tambin se requiere una secuencia sucesiva de seales (Heath,
1997b, Mendgen y Voegele, 2005).Se analizaron las estructuras de infeccin de H.
vastatrix , diferentes membranas artificiales. Con las membranas de colodin de
aceite, los porcentajes de germinacin de urediosporas y la formacin de apresorios no
difirieron significativamente de los valores obtenidos en las hojas de caf, lo que indica
el papel de las seales topogrficas en la induccin de las estructuras de pre-
penetracin. Sin embargo, las estructuras posteriores de infeccin solo se
desarrollaron a una tasa muy baja (1-2%) y en la mayora de los casos sin tabique
para delimitar la hifa de penetracin del apresorio (Azinheira et al., 2001; Azinheira,
2005). Por lo tanto, parece que para H. vastatrixse requiere un segundo estmulo para
continuar la diferenciacin fngica, aunque la naturaleza de la seal an se desconoce
(Azinheira, 2005). Los estudios moleculares, usando la estrategia de RT-PCR
mostraron la presencia de un gen homlogo de pmk1 de Magnaporthe grisea, que
pertenece a la familia MAPK. A pesar de su expresin en urediosporas y tubos
germinales, un ligero aumento observado en la expresin de MAPK durante la
formacin de apresorios puede sugerir que esta protena es importante en los
mecanismos de sealizacin que conducen a la formacin de esa estructura (Azinheira,
2005).

H. vastatrix contiene -1,3-glucanos y quitina como componentes principales de las

paredes celulares de urediosporas y las estructuras de pre y post penetracin
(Maxemiuc-Naccache y Dietrich, 1981; Silva et al., 1999a). Ambos polmeros se
distribuyen regularmente sobre las paredes de estructuras fngicas de pre-penetracin
(Silva et al., Sin publicar). Sobre las paredes celulares de las hifas intercelulares hay
un etiquetado regular para Se observ -1,3-glucanos, mientras que la quitina se
acumul preferentemente sobre la parte interna, probablemente menos expuesta a la
accin eventual de las quitinasas del husped (Silva et al., 1999a). Para diferentes
royas, Deising et al. (1996) infieren que en las estructuras de infeccin formadas en el
espacio intercelular de la hoja, la quitina es difcil de detectar mediante WGA
etiquetado con FITC. Sugirieron que la restriccin de la exposicin de la quitina a las
estructuras fngicas que no estn en contacto directo con las enzimas de defensa del
husped inter e intracelulares puede ser una regla general en los hongos de la roya.

La ultraestructura de hifas y haustorios intercelulares de H. vastatrix en hojas de caf

susceptibles, descrita por Rijkenberg y Truter (1973), Rijo y Sargent (1974), Silva y
Nogueira (1977), Benac (1981) y Silva et al. ( 1999a) es similar a la observada en
otras interacciones compatibles con la roya del husped (revisin de Littlefield y Heath,
1979). Estudios citoqumicos realizados por Silva et al. (1999a) mostraron que durante
la formacin de haustorio, la degradacin de la pared celular de la planta se restringi
al sitio de penetracin con dao mnimo a las clulas hospedadoras, un objetivo comn
de los hongos biotrficos (Mendgen y Hahn, 2002; Schulze-Lefert y Panstruga, 2003).

3.1.2. Variabilidad fngica

La primera diferenciacin racial de H. vastatrix fue llevada a cabo por Mayne (1932) en
India, que diferenci las muestras locales de xido en cuatro razas fisiolgicas. No se
realizaron otros estudios sobre la especializacin fisiolgica de H. vastatrix hasta que
D'Oliveira inici una prospeccin mundial de las razas de roya del caf en 1952 en
Portugal (D'Oliveira 1954-1957, 1965). El trabajo realizado en el Centro de
Investigacin de Royas del Caf (CIFC) permiti la caracterizacin de alrededor de 45
razas de roya (D'Oliveira, 1965; D'Oliveira y Rodrigues, 1961; Rodrigues y otros,
1965; Bettencourt et al., 1965; Rodrigues et al., 1975; Rodrigues et al., 1993; Vrzea
et al., 2002a).

Los estudios moleculares para detectar la diversidad gentica en H. vastatrix fueron

llevados a cabo por Nandris et al. (1998) El mtodo RAPD (DNA polimrfico amplificado
aleatorio) revel polimorfismo entre individuos. Sin embargo, no se estableci un
vnculo entre los marcadores moleculares obtenidos y los patotipos utilizados. En
estudios recientes en CIFC, usando RAPD y MSP-PCR (reaccin en cadena de la
polimerasa con microsatlites), se observ un considerable grado de variabilidad entre
las poblaciones estudiadas, aunque no se obtuvo una relacin clara entre el husped,
el origen geogrfico y la raza fisiolgica (Gouveia et al. al., 2005).

3.1.3. La resistencia del caf a la roya de la hoja

3.1.3.1. Herencia de resistencia

Los estudios de herencia de la resistencia al xido llevados a cabo en CIFC han

demostrado que la teora de genes por genes es aplicable a las interacciones caf-
xido (Noronha-Wagner y Bettencourt 1967) donde la resistencia de las plantas de
caf est condicionada por al menos nueve genes dominantes (S H 1-S H 9), solo o
asociado. Segn la misma teora, fue posible inferir 9 genes de virulencia (v1-v9) en H.
vastatrix . (Rodrigues Jr. et al., 1975, Bettencourt y Rodrigues Jr. 1988). Los genes
principales S H 1, S H 2, S H 4 y S H 5 se encontraron en Arbicas puras de origen
etope, se considera que el gen S H 3 deriva deC. liberica, y S H 6, S H 7, S H 8 y S H 9
solo se encontraron en derivados "Hibrido de Timor" - HDT ( C. arabica x C.
canephora ), por lo que supuestamente provienen del lado Robusta de el hbrido
(Rodrigues Jr. et al., 1975, Bettencourt y Rodrigues Jr., 1988). Adems de
estos genes S H , es probable que otros genes mayores y menores puedan condicionar
las interacciones caf-xido (Bettencourt y Rodrigues Jr., 1988).
Los genotipos de caf se clasifican en grupos fisiolgicos que se distinguen entre s
esencialmente por respuestas que implican resistencia completa o susceptibilidad (tipo
de infeccin bajo y alto) a varias razas de xido. El grupo A, caracterizado por la
resistencia a todas las razas de roya conocidas, se ha encontrado en hbridos entre C.
arabica x C. canephora , ya sea espontneamente como en la HDT o artificial como en
Icat (D'Oliveira y Rodrigues Jr. 1961; Marques y Bettencourt 1979). Las plantas del
grupo A tambin se han encontrado en C. liberica , C. dewevrei , C. eugenioides , C.
congensis, etc. (D'Oliveira y Rodrigues Jr. 1961) mientras que el grupo E,
caracterizado por la susceptibilidad a casi todas las razas conocidas, incluye los
cultivares tpicos de Typica y Bourbon (Bettencourt y Rodrigues Jr., 1988).

La resistencia polignica no especfica se ha evaluado en CIFC y ms extensamente en

otros pases (Kushalappa y Eskes 1989), principalmente en condiciones de laboratorio
utilizando diferentes parmetros, como el perodo de latencia, el porcentaje de lesiones
esporuladas y la produccin de esporas por lesin. Eskes (1983), Leguizamon (1983),
Vrzea et al. (1985), Fagioli et al. (1990), y Holgun (1993), entre otros, indicaron la
existencia de fuentes de este tipo de resistencia en C. canephora e hbridos
interespecficos y tambin en algunos genotipos de C. arabica , pero la herencia de
este tipo de resistencia permanece desconocida.

3.1.3.2. Cra de caf para resistencia

Desde 1927, el Instituto Central de Investigacin del Caf (CCRI) en Balehonnur,

India, ha llevado a cabo un importante programa nacional de mejora gentica. Sin
embargo, fue despus de la creacin de CIFC que la cra de caf por resistencia a la
roya recibi un impulso decisivo.

Un avance importante en el programa de mejoramiento de plantas del CIFC para

obtener variedades resistentes fue el descubrimiento a finales de la dcada de 1950
del Hibrdo de Timor (HDT), una planta nica que se encuentra en la ex colonia
portuguesa de Timor (ahora Timor Lorosae). Sorprendentemente, la mayora de los
descendientes de HDT ofrecieron resistencia a todas o algunas de las razas de roya
conocidas. Se ha demostrado que se supone que la HDT es un hbrido natural entre C.
arabica y C. canephora y que ha recibido de esta ltima los genes responsables de la
resistencia a la roya. Este hbrido interespecfico tiene el mismo nmero de
cromosomas que C. arabicay las cruces son frtiles. El programa de cra de CIFC se
bas esencialmente en la utilizacin de HDT como progenitor resistente. Los principales
hbridos producidos en CIFC con HDT fueron: HW26 = Caturra Vermelho x HDT
832/1; H46 = Caturra Vermelho x HDT 832/2; H361 = Villa Sarchi x HDT 832/2; H528
= Catua Amarelo x HW26 / 13; H529 = Caturra Amarelo x H361 / 3.

La investigacin fundamental y aplicada desarrollada en CIFC sobre la roya de la hoja,

as como la investigacin que se origin en varios pases productores de caf, condujo
a avances sustanciales hacia la obtencin de una resistencia duradera a esta
enfermedad en Arabica. Este progreso ha sido posible como resultado de una
cooperacin conjunta con varios Centros Experimentales de caf en diferentes pases,
a saber, Kenia (Estacin de Investigacin del Caf), Brasil (Instituto Agronmico de
Campinas, Instituto Brasileo del Caf, Sistema Estadual de Pesquera Agropecuaria de
Minas). Gerais, Instituto Agronmico do Paran, Universidade Federal de Viosa y
Universidade Federal de Lavras); Colombia (Centro Nacional de Investigaciones de
Caf); Amrica Central (Mxico, Panam y Repblica Dominicana) en el marco del
proyecto Promecafe (PROMECAFE:
En las selecciones de pedigr, las generaciones F3 y F4 de HW26 y H46 recibieron la
designacin de Catimor por parte de la Universidad Federal de Viosa. Los hbridos
H361, H528 y H529 se introdujeron en el continente americano en 1970, y F3 y otras
generaciones recibieron las designaciones de Sarchimor, Cavimor y Cachimor
(Bettencourt, 1983). Catimor y Sarchimor, las selecciones ms avanzadas, han sido
ampliamente distribuidas en los pases productores de caf, no solo en Amrica Latina
sino tambin en frica (Malawi), Asia (India) y Oceana (Papa Nueva
Guinea). Despus de la seleccin local durante varios aos, Catimor recibi
designaciones regionales como Oeiras, Tupi, Obata, Iapar59 (Brasil), Catrenic
(Nicaragua), Costa Rica 95 (Costa Rica), Ihcafe-90 y Lempira (Honduras), Catisic (El
Salvador ) y Mida 96 (Panam). En Colombia,

3.1.3.3. Durabilidad de la resistencia

En los ltimos aos, algunas variedades comerciales mejoradas de HDT y otros

hbridos tetraploides interespecficos, como Icat, estn perdiendo gradualmente su
resistencia a la roya en algunos pases, debido a la aparicin de nuevas razas
virulentas (Rodrigues et al., 2000; Vrzea et al. al., 2004; Vrzea y Marques,
2005). Algunos genotipos de las variedades de caf referidas, sin embargo, mantienen
su resistencia y otros, aunque infectados en el campo, presentan un tipo de resistencia
incompleta con otros muy infectados, lo que sugiere que probablemente poseen un
tipo de resistencia polignica, como la variedad Colombia (Alvarado , 2005). Por otro
lado, algunas variedades de Arbica como Rume Sudn y Tafarikella con bajos
rendimientos y clasificadas en CIFC como pertenecientes al grupo susceptible
E, mostraron una resistencia parcial muy alta en el campo durante muchos aos
(Vrzea et al., 2000; Vrzea et al., 2002a). En CIFC, el nivel de resistencia de los
derivados HDT y algunas lneas de Rume Sudn estn siendo reevaluados. Sin
embargo, es interesante observar que cuando el rendimiento est totalmente
suprimido, el cultivar susceptible Caturra parece parcialmente resistente en
condiciones de infeccin fuerte (Bertrand et al., Datos no publicados). Adems, en una
poblacin F2 resultante de un cruce entre 'Resistente x Susceptible', los mismos
autores observaron que las plantas con baja productividad aparecen con muy alta
frecuencia, parcial o totalmente resistentes y las plantas con alta productividad
parecan resistentes o susceptibles y rara vez parcialmente resistentes. Por
consiguiente,

3.1.3.4. Mecanismos de resistencia citolgica y bioqumica

No hay evidencia de la existencia de defensas preformadas en el caf, lo que podra

limitar el crecimiento de H. vastatrix, aunque se inducen varios mecanismos de
resistencia despus de la infeccin (Rodrigues et al., 1975; Kushalappa y Eskes, 1989;
Rodrigues et al., 2000 ; Vrzea y otros, 2002a, Vrzea et al., 2004). Las urediosporas
de H. vastatrix generalmente germinan y diferencian la apresoria sobre los estomas
igualmente bien en plantas de caf susceptibles y resistentes (Silva 1996, Silva, et al.,
2002). Para un nmero de caf ( Coffeaspp.) genotipos, la resistencia es post-
haustorial (porque el hongo cesa su crecimiento en diferentes etapas de la infeccin,
pero con mayor frecuencia despus de la formacin del primer haustorio) y se expresa
por la muerte celular rpida hipersensible (FC) ( figura 1H) reconocido por la presencia
de clulas autofluorescentes y / o pardeamiento o por tincin azul intenso con azul de
Evans. La muerte celular comenz a observarse alrededor de 2 das despus de la
inoculacin, solo en las clulas guardianas, o en las clulas protectoras y subsidiarias
en los sitios de infeccin en los que el hongo alcanz la fase de apresorio o hifas de
penetracin (Silva 1996; Silva et al. ., 2000, 2002). La muerte de las clulas
subsidiarias y mesfilas invadidas por un haustorio se observ a partir del tercer da
despus de la inoculacin. Durante el transcurso del tiempo de la infeccin, la muerte
celular se extendi a clulas no invadidas epidrmicas y mesfilas adyacentes, como se
ha descrito generalmente para otros genotipos resistentes al caf (Martins et al.,
1985; Rijo et al., 1991) y en plantas resistentes a otros hongos de la roya y otros
biotropos obligados (Heath, 2000a, Koga et al., 1990; Huang y otros, 1998). En las
plantas de caf susceptibles, se observ muerte de clulas protectoras y subsidiarias
desde el tercer da despus de la inoculacin, pero solo en un pequeo porcentaje de
sitios de infeccin (generalmente menos del 20%), en los que el hongo haba detenido
su crecimiento en etapas tempranas (Silva , 1996, Silva et al., 2002). La observacin
por microscopa electrnica de transmisin de clulas hospedadoras sometidas a FC
revel ruptura de membrana a nivel de la membrana plasmtica y en diferentes
orgnulos, concretamente cloroplastos, ncleo y mitocondrias, con un cambio en la
apariencia del cloroplasto y el ncleo y la coagulacin del citoplasma (Silva et al. datos
no publicados). pero solo en un pequeo porcentaje de sitios de infeccin
(generalmente menos del 20%), en los cuales el hongo haba detenido su crecimiento
en etapas tempranas (Silva, 1996; Silva et al., 2002). La observacin por microscopa
electrnica de transmisin de clulas hospedadoras sometidas a FC revel ruptura de
membrana a nivel de la membrana plasmtica y en diferentes orgnulos,
concretamente cloroplastos, ncleo y mitocondrias, con un cambio en la apariencia del
cloroplasto y el ncleo y la coagulacin del citoplasma (Silva et al. datos no
publicados). pero solo en un pequeo porcentaje de sitios de infeccin (generalmente
menos del 20%), en los cuales el hongo haba detenido su crecimiento en etapas
tempranas (Silva, 1996; Silva et al., 2002). La observacin por microscopa electrnica
de transmisin de clulas hospedadoras sometidas a FC revel ruptura de membrana a
nivel de la membrana plasmtica y en diferentes orgnulos, concretamente
cloroplastos, ncleo y mitocondrias, con un cambio en la apariencia del cloroplasto y el
ncleo y la coagulacin del citoplasma (Silva et al. datos no publicados).
Otra seal de incompatibilidad detectada tempranamente a nivel citolgico fue el
encapsulado haustoria ( figura 1I). Esta respuesta del husped tambin se observ en
interacciones compatibles, pero este ltimo en el proceso de infeccin (de la 7 da
post-inoculacin) y slo en un pequeo nmero de haustorios (Rijo y Vasconcelos,
1984; Silva, 1996; Silva et al,. 1999a, 2002). El material recubierto con haustoria en
hojas resistentes o susceptibles reaccion positivamente para la callosa -1,4-
glucanos, como lo indica el uso de anticuerpos policlonales contra -1,3-glucanos y un
complejo de exoglucanasa-oro, respectivamente. El uso de anticuerpos monoclonales
anti-cido galacturnico (JIM7) permiti la localizacin de pectinas en el material
envolvente alrededor de las clavijas de penetracin, pero no alrededor de los cuerpos
haustorios (Silva et al., 1999a, 2002). En varias plantas resistentes al xido y otros
biotrofos obligados, el encapsulamiento de haustorio se ha considerado como una
expresin de incompatibilidad (Littlefield y Heath 1979; Cohen et al., 1990; Skalamera
et al., 1997). Se ha informado que Callose, el principal compuesto de encapsulados
haustoriales, es menos permeable a las molculas pequeas que otros componentes
de la pared celular (Heslop-Harrison, 1966) y puede restringir el paso de nutrientes al
hongo y en consecuencia ralentizar el crecimiento fngico ( Rijo y Vasconcelos, 1984).

En las hojas de caf resistentes, el temprano detectado de epifluorescencia y / o de

oscurecimiento de las clulas fue seguido por la lignificacin de sus paredes, que se
produjo a partir de la 7 da despus de la inoculacin, segn lo indicado por la prueba
phloroglucinol-HCl (Tiburzy et al., 1983; Rijo y Vasconcelos, 1984; Martins et al.,
1985; Silva et al., 2002). Los estudios bioqumicos, con genotipos resistentes al caf,
revelaron un aumento temprano de la actividad fenilalanina amoniaco-liasa (PAL) y
peroxidasa justo antes o al mismo tiempo que el comienzo de la observacin de la
muerte celular, lo que puede indicar la participacin de estas enzimas en los recursos
humanos . Entre 4 y 5 das despus de la inoculacin se observ un segundo aumento
de la actividad PAL y peroxidasa que puede relacionarse con la posterior acumulacin
de compuestos fenlicos y la lignificacin de las paredes celulares del husped
detectadas citolgicamente (Silva et al., 2002, 2003a, b). . El patrn de isoenzimas
para peroxidasas obtenidas por geles IEF mostr un aumento en la actividad de
isoenzimas aninicas y una nueva isoforma catinica al mismo tiempo que el primer
pico de actividad de peroxidasa detectado en las interacciones incompatibles (Silva et
al., 2003a, b). En ese momento, se detect actividad peroxidasa, localizada
citoqumicamente usando DAB (Diaminobenzidine), en las estructuras de
interpenetracin de la cutcula fungicida del anfitrin de la interfaz, as como en las
paredes, laminillas medias, contenido citoplsmico, cloroplastos y retculo
endoplasmtico de estomas y esponjosos. clulas, en sitios de infeccin y
penetracin. El tratamiento de hojas de caf resistentes con 2,4-diclorofenol, un
activador de peroxidasas y otras oxidasas, aument significativamente la muerte
celular. Por el contrario, cido salicil hidroxmico, un inhibidor de las mismas enzimas
y cloruro de difenilenodonio, un inhibidor de NADPH oxidasas, disminuy la muerte
celular. Estos resultados sugieren que las peroxidasas, NADPH oxidasas y
eventualmente otras oxidasas estn involucradas en la HR de la interaccin caf-
xido. El mismo tipo de tratamientos que utilizan carroeros de especies de oxgeno
activo (catalasa, superxido dismutasa y manitol) mostr que solo la superxido
dismutasa inhiba significativamente la muerte celular, lo que tambin sugiere la
participacin del radical anin superxido.2 - en la HR (Silva et al., 2001, 2003b). Por
otro lado, los estudios realizados por Rojas et al. (1993) revelaron un aumento en la
actividad de la lipoxigenasa durante una interaccin incompatible de la roya del caf,
mientras que la actividad de la enzima se mantuvo bastante constante en la
interaccin compatible.

Un aumento temprano de la actividad de quitinasa y glucanasa en las interacciones

incompatibles de la hoja de caf, pero no en las compatibles, fue observado por
Maxemiuc-Naccache et al. ( 1992) utilizando extractos crudos de hojas de caf. Se
obtuvieron resultados similares al estudiar la actividad de la quitinasa en fluidos
intercelulares (IF) de interacciones incompatibles de la roya del caf. Aunque las
isoformas bsicas de quitinasas, a partir de IF de las hojas de caf, estuvieron
presentes en interacciones compatibles e incompatibles, se detectaron antes en las
incompatibles. Los anlisis de inmunodeteccin realizados con anticuerpos especficos
para quitinasas de clase I revelaron la importancia de estas isoformas en las
interacciones incompatibles (Guerra-Guimares et al., 2001, 2003).

Las observaciones ultraestructurales de diferentes genotipos resistentes al caf

revelaron la acumulacin de un material parcialmente cristalizado en los espacios
intercelulares alrededor de las hifas senescentes, junto a las clulas husped muertas
y en estrecha asociacin con la lamela media ( figura 1J).), alrededor de 5-7 das
despus de la inoculacin. Sin embargo, dicho material nunca se detect en tejido
sano o susceptible. Las pruebas cito- e inmunocitoqumicas mostraron que al comienzo
de la acumulacin el material contena pectinas dbilmente esterificadas. Tambin
contena polisacridos y compuestos de tipo fenlico. No se detectaron celulosa,
hemicelulosa, extensinas, glicoprotenas ricas en hidroxiprolina y protenas. Aunque se
desconoce el papel de este material, podra ser el resultado de la muerte de clulas
vegetales asociada con la disminucin de la invasin tisular por el patgeno (Silva et
al., 2002, 2005). Otra respuesta observada, alrededor de 12 das despus de la
inoculacin en diferentes genotipos resistentes al caf fue la hipertrofia de las clulas
del mesfilo del husped en el rea de infeccin (Rijo et al., 1990; Silva et al.,figura
1K ). Estas clulas ms grandes que rodean a las hifas intercelulares dieron lugar a
una tumefaccin localizada y correspondieron macroscpicamente al tipo de
reaccinflt , el tipo de reaccin ms comn de las interacciones incompatibles de la
roya del caf.

3.1.3.5. Resistencia a la enfermedad molecular de C. arabica

3.1.3.5.1. Identificacin de los genes del caf expresados durante la HR a H.

vastatrix

Para obtener informacin sobre la activacin del gen de resistencia y defensa en el

caf, se estableci un catlogo de genes expresados tempranamente en las hojas de
caf cuando se desafi por el agente patgeno (Fernndez et al., 2004; Santos et al.,
2004). Se construyeron dos bancos de ADNc sustractivos y se generaron Secuencias
de Etiquetas expresadas (EST) por secuenciacin aleatoria de clones de ADNc. La
Biblioteca 1 contena ADNc restados obtenidos de hojas de caf inoculadas con el
hongo de la roya durante 12 h. La Biblioteca 2 contena ADNc restados derivados de un
conjunto de ARNm obtenidos de hojas de caf recogidas 24 y 48 horas despus de la
inoculacin (Fernandez et al., 2004). Los genes asociados a la expresin de los
mecanismos de resistencia temprana de las plantas de caf a los parsitos se aislaron
de las dos bibliotecas de ADNc (Fernandez et al., 2004) ( figura 1L).) Al menos 13% de
las tecnologas ecolgicamente racionales pueden representar genes implicados en
reacciones de defensa de plantas (protenas de resistencia a enfermedades, protenas
de estrs y defensa, componentes de vas de seal de resistencia), 13% en procesos
de sealizacin celular (canales inicos, MAP quinasas, receptores quinasas) y 13% en
la regulacin de genes (factores de transcripcin, maquinaria de proteasoma). La
mayor proporcin de ADNc (34%) fue homloga a los genes de la planta de funcin
desconocida y podra ser una fuente adicional de genes que participan en la expresin
de las respuestas de defensa del caf a los parsitos. Aunque lejos de ser exhaustivo,
las tecnologas ecolgicamente racionales aisladas pueden proporcionar un conjunto
significativo de datos para mejorar nuestro conocimiento de la resistencia del caf a los
patgenos.C. arabica y otras plantas.
Al comparar bibliotecas, se asignaron cuantitativamente ms tecnologas
ecolgicamente racionales a la categora de defensa clula / organismo en la biblioteca
2 (15%) que en la biblioteca 1 (10%). Por otro lado, ms tecnologas ecolgicamente
racionales se relacionaron con la categora de metabolismo general en la biblioteca 1
(18%) que en la biblioteca 2 (12%). La evolucin del porcentaje de tecnologas
ecolgicamente racionales en estas categoras durante la infeccin puede reflejar la
reorganizacin del metabolismo del husped vegetal para combatir el ataque de
patgenos. Se ha demostrado recientemente que un cambio del metabolismo de la
limpieza al patgeno de defensa en Arabidopsis thaliana se correlaciona con la
induccin de HR a Pseudomonas syringae(Scheideler et al., 2002). Adems de la
diferencia cuantitativa, tambin observamos diferencias cualitativas en la categora de
defensa clula / organismo entre las dos bibliotecas. Como ejemplo, las tecnologas
ecolgicamente racionales con similitud con las protenas R conocidas (Hammond-
Kosack y Jones, 1997) solo se encontraron en la biblioteca 2.

3.1.3.5.2. La expresin del gen del caf en tensiones biticas y abiticas

Las respuestas moleculares del caf a la infeccin por xido y a los tratamientos
abiticos se examinaron mediante RT-PCR semicuantitativa ( tabla 1 ). Se eligi un
conjunto de genes candidatos sobre la base de su homologa con genes de plantas
conocidos implicados en la resistencia a parsitos, y sobre la base de un cribado
diferencial de los clones de ADNc de las dos bibliotecas (Fernandez et al., 2004). Entre
ellos se encuentran genes que supuestamente codifican protenas de sealizacin de
resistencia a enfermedades, protenas de respuesta al estrs, resistencia a
enfermedades y protenas de defensa, factores de transcripcin, as como protenas
codificantes de genes de funcin desconocida ( tabla 1).) La acumulacin de la
transcripcin se examin durante las interacciones de herrumbre compatibles e
incompatibles, y con el tratamiento con cido saliclico (SA) (500 M) o con heridas
(esquejes de las hojas). Muchos genes mostraron claramente una acumulacin de
transcripcin mejorada en plantas inoculadas con xido (interaccin compatible o
incompatible), durante el experimento de curso de tiempo en comparacin con las
plantas de control (inoculadas de manera simulada). Adems, 9 genes tambin
mostraron una acumulacin transitoria de transcripcin mejorada durante la
interaccin incompatible (HR) cuando se compara con la interaccin compatible
(Fernandez et al., 2004). Los patrones de expresin gnica en tratamientos abiticos
mostraron que aproximadamente la mitad de los genes examinados tambin
respondan a SA o a heridas.
En base a la similitud de secuencia con genes conocidos, 4 de las 9 secuencias
reguladas positivamente codificaban las protenas relacionadas con el estrs o los
componentes de las vas de sealizacin de resistencia a la enfermedad ( tabla
1 ). Dos secuencias reguladas por aumento de HR coincidan con los citocromos P450 y
HSP70. Los genes del citocromo P450 pueden estar implicados en la biosntesis de
compuestos relacionados con la defensa, como el gen PAD 3 de Arabidopsis requerido
para la sntesis de camalexina en la respuesta de resistencia a Alternaria
brassicicola(Zhou y otros, 1999). Recientemente, Kanzaki et al. (2003) demostraron
que los miembros de las familias HSP70 y 90 eran componentes esenciales de la va de
transduccin de seal de defensa de la planta. Con respecto a las secuencias reguladas
por aumento de HR que codifican los componentes de sealizacin de resistencia, dos
secuencias de caf se adaptaron mejor a las protenas de A. thaliana DND1 y NDR1. La
protena DND1 (defensa, sin muerte) es un canal inico cclico controlado por
nucletidos (AtCNGC2) involucrado en la va de sealizacin de FC a P.
syringae(Clough et al., 2000). La protena NDR1 (resistencia a la enfermedad no
especfica de la raza) es un componente clave de la ruta de sealizacin de muchas
protenas de resistencia CC-NBS-LRR (Century et al., 1997). El aislamiento de EST que
muestran patrones de expresin similares y homologa de secuencia con DND1 y NDR1
sugiere que pueden tener un papel potencial en la resistencia de C. arabica a H.
vastatrix e indican la conservacin de algunos componentes de las vas de sealizacin
de resistencia mediadas por genes R en el caf plantas.

Finalmente, otros 4 clones de cDNA con aumento de HR fueron de inters potencial con
respecto a los mecanismos de defensa ( tabla 1).) Un EST supuestamente codifica una
quinasa tipo receptor. Esta clase de protenas de seal est involucrada en una amplia
gama de funciones de desarrollo y defensa (Du y Chen, 2000; Morris y Walker,
2003). Otro gen mejor emparejado UDP-glucosa: cido saliclico
glucosiltransferasa. Las glucosiltransferasas catalizan la transferencia de residuos de
glucosa a numerosos sustratos y regulan la actividad de compuestos que desempean
un papel importante en la defensa de plantas contra patgenos, como el cido saliclico
(Chong et al., 2002). Dos EST codificaron supuestamente un factor de transcripcin
tipo AP2 y un factor de transcripcin WRKY. Varios estudios de ganancia de funcin
han demostrado la implicacin directa de varios factores de transcripcin para
potenciar las respuestas de la planta a la infeccin por patgenos.

3.1.3.5.3. Curso de tiempo de la induccin de genes durante la infeccin de

xido de caf

Se realizaron experimentos de RT-PCR cuantitativa en tiempo real para cuantificar los

niveles de expresin gnica durante la infeccin por roya del caf. Se seleccionaron
tres genes candidatos: CaNDR1 (EST CO773976), CaWRKY1 (CO773974) y
EST CaR111 tena homologa con una protena de funcin desconocida, y puede ser un
componente novedoso e interesante de la resistencia a enfermedades de las
plantas. El gen de ubiquitina elegido como referencia interna de la expresin gnica se
ensay en paralelo con los genes candidatos. Los cambios relativos en la expresin
gnica estimada utilizando el mtodo 2 - Ct (Livak y Schmittgen, 2001) se presentan
en la Figura 1M .
Para los 3 genes candidatos probados, se observ una mejora de los niveles de ARNm
en los primeros momentos de la infeccin por patgenos (12-20 hpi). El anlisis de los
experimentos del curso temporal mostr que los 3 genes se indujeron transitoriamente
durante la interaccin planta / hongo. Se encontraron diferencias estadsticamente
significativas (P <0.05) en la expresin relativa entre las interacciones compatibles e
incompatibles para CaR111 y CaWRKY1. CaR111 fue inducido por la cepa avirulenta
de H. vastatrix alrededor de 12-16 hpi pero dbilmente activada por la cepa
virulenta. Activacin del CaWRKY1el gen se produjo durante ambas interacciones, pero
fue mayor en las muestras incompatibles alrededor de 16 hpi y superior en las
muestras compatibles a las 24 hpi. Con respecto al gen CaNDR1 , solo se observ una
induccin pobre (<3 veces) a 12-16 hpi y se produjo en respuesta a un agente
patgeno virulento y no virulento (sin diferencia estadsticamente significativa). Los 3
genes analizados volvieron a su nivel de expresin basal a 24 hpi
para CaR111 y CaNDR1 ( figura 1M ), y 48 hpi para CaWRKY1 (datos no mostrados).

La induccin de genes de caf que observamos alrededor de 12-18 hpi muestra que el
reconocimiento del patgeno puede ocurrir poco despus de la penetracin del hongo
en la cmara substomtica. En varias interacciones entre la roya y la planta, las
respuestas de resistencia especficas del husped se expresan tpicamente al mismo
tiempo que la formacin del primer haustorio (Heath, 1997b; Mold et al., 2003). En el
pavosistema de caup ( Vigna unguiculata ) / Uromyces vignae , la regulacin al alza
especfica de los genes de caup en el cultivar resistente ocurri poco despus de la
penetracin de la pared celular epidrmica por el hongo (Mold et al., 2003). En las
rojeces de los cereales Puccinia graminis tritici y P. graminis avenae, la activacin de
los genes relacionados con la defensa se observ en cebada (Rostoks et al., 2004) y en
avena cuando se formaron clulas madre haustoriales (HMC) en casi todos los sitios de
infeccin (Lin et al., 1998). En la interaccin caf- vastatrix , la etapa de haustorio
puede alcanzarse con H. vastatrix entre 24-48 hpi (Martins y Moraes 1996, Silva et al.,
1999a, 2002). Las observaciones citolgicas de hojas de caf resistentes revelaron que
en muchos sitios de infeccin (estomas) el hongo haba detenido su crecimiento en una
etapa previa al haustorio (HMC) (Silva et al., 2002), sugiriendo que las respuestas
iniciales de resistencia del husped pueden expresarse. La activacin del gen
observada alrededor de 12-18 hpi puede ser parte de las respuestas de resistencia del
caf y puede determinar el resultado de la interaccin caf-xido.

Los genes que aislamos, por lo tanto, podran participar en la variedad de expresin de
las respuestas de defensa de la planta a H. vastatrix . Con la disponibilidad de la
tecnologa de filtros de cDNA de alta densidad, los perfiles de expresin de cientos de
tecnologas ecolgicamente racionales sern monitoreados simultneamente en varias
interacciones de xido de caf para ayudar a determinar los mecanismos de estos
procesos biolgicos. Adems, la identificacin de los genes candidatos para la
resistencia a las enfermedades permitira la extraccin allica para explotar los
recursos genticos del caf y el desarrollo de marcadores moleculares para ayudar a
los programas de gentica del caf.

3.2. ENFERMEDAD DE BAYA DE CAF (CBD)

Se han aislado tres especies de Colletotrichum de bayas de caf, hojas y ramas: C.

kahawae (la nica especie parsita, originalmente designada como C. coffeanum ), C.
gloeosporioiedes Penz y C. acutatum Simmond (Hindorf, 1970; Masaba y Waller, 1992,
Waller et al., 1993). Colletotrichum kahawae infecta todas las etapas del cultivo, desde
las flores hasta las frutas maduras y ocasionalmente las hojas, pero las prdidas
mximas de los cultivos se producen despus de la infeccin de las bayas verdes con la
formacin de lesiones oscuras hundidas con esporulacin (acrvulos) ( figuras 2A-B),
causando su cada prematura y momificacin. Esta enfermedad, reportada por primera
vez en Kenia en 1922 (McDonald, 1926) puede causar hasta 70-80% de las prdidas si
no se adoptan medidas de control (McDonald, 1926; Saccas y Charpentier, 1969;
Kibani, 1982; Waller, 1985). Aunque el CBD est hasta ahora restringido a frica, en
otras reas de cultivo de caf se deben tomar precauciones para prevenir la
introduccin de esta enfermedad.

3.2.1. Proceso de infeccin fngica

La patognesis de las enfermedades de Colletotrichum es variada, y surge de las
diversidades nutricionales y ecolgicas fundamentales dentro del gnero (Latunde-
Dada, 2001). Las primeras etapas del desarrollo de hongos en la superficie de la planta
son esencialmente las mismas para todos los Colletotrichum especies. Los conidios se
adhieren a la cutcula y germinan para producir tubos germinales, formando a partir de
entonces apresorios que penetran directamente en la cutcula (Perfect et al., 1999;
O'Connell et al., 1996, 2000). La maduracin del apresorio implica la formacin de un
poro de penetracin en la base de la clula, la deposicin de nuevas capas de pared y
la secrecin de materiales de matriz extracelular. Posteriormente, la melanina se
deposita en una capa de la pared celular cerca de la membrana plasmtica (Bailey et
al., 1992; O'Connell et al., 2000). La penetracin de hongos en los huspedes puede
basarse en la presin mecnica ejercida por apresorios melanizados, la secrecin de
enzimas degradantes de la cutina o mediante una combinacin de ambos procesos
(Bailey et al., 1992). Los conidios de C. kahawaegerminan y diferencian las apresorias
melanificadas tanto " in vitro " como " in vivo " ( figura 2C ) y la penetracin de
diferentes rganos del caf (hipoctilos, hojas y bayas verdes) tambin se produce
directamente a travs de las paredes epidrmicas (Garca et al., 1997; Garca, 1999;
Vrzea y otros, 2002b, Chen, 2002; Chen et al., 2003, 2004b). Chen (2002) y Chen et
al. (2004b) concluyeron que el C. kahawaela presin de la turgencia del apresorium de
aproximadamente 44 bares fue 4 veces mayor que la presin osmtica de las bayas de
caf verde. Por otro lado, la apresoria no metabolizada inducida por el uso del
fungicida triciclazol mostr presiones de turgencia tan bajas como una cuarta parte de
las melanizadas y, como consecuencia, el porcentaje de infeccin en las hojas de caf
y bayas verdes fue mucho menor. Tambin mostraron que la cutinasa estaba presente
en el muclago conidial de C. kahawae y en los fluidos extracelulares de conidios
germinados in vitro e in vivo. El uso de fluorofosfatos de diisopropilo, un inibitor de la
cutinasa, inhibi totalmente la actividad de la cutinasa de los filtrados del cultivo y los
fluidos extracelulares, pero no previno la infeccin. Con base en estos resultados,
concluyeron que la presin de turgencia de C. kahawae appressoria podra jugar un
papel importante en la penetracin de la cutcula del caf.
Tras la penetracin, las especies de Colletotrichum utilizan dos estrategias principales
para colonizar con xito los tejidos del husped y evitar las respuestas de defensa del
husped: colonizacin intramural subcuticular y colonizacin intracelular (Benhamou et
al., 1991; O'Connell y Bailey, 1991; Bailey et al., 1992; Pring et al., 1995; Latunde-
Dada et al., 1996; O'Connell et al., 1996; Latunde-Dada et al., 1997; O'Connell et al.,
2000; Latunde-Dada, 2001; Mendgen y col. Hahn, 2002; Diguez-Uribeondo et al.,
2005). Para Colletotrichum especies que exhiben un modo de infeccin intramural
subcuticular, la penetracin es seguida por el crecimiento de hifas debajo de la cutcula
y dentro de las paredes periclinales y anticlinales de las clulas epidrmicas de una
manera necrotrpica, que implican la secrecin masiva de enzimas que degradan la
pared celular. Por lo tanto, estos patgenos obtienen los nutrientes de las clulas
husped que han matado y se clasifican como necrtrofos (p . Ej., C. capsici ). Por el
contrario, la mayora de las especies de Colletotrichum , incluido C. kahawae(Garca et
al., 1997; Garca, 1999; Silva et al., 1999b, Vrzea et al., 2002b) son hemibiotrofos,
ya que exhiben una biotrofia transitoria asintomtica transitoria que es rpidamente
seguida por una fase de necrosis destructiva que culmina en la aparicin de sntomas
de enfermedad y reproduccin de patgenos. Durante la fase biotrfica asintomtica,
el patgeno invade las clulas del husped sin matarlas y se alimenta de las clulas
vivas. Posteriormente, el patgeno cambia a un modo necrotrfico de nutricin,
alimentndose de los tejidos del husped muerto. Lasespecies
de Colletotrichum hemibiotrficas intracelulares se pueden subdividir en dos grupos: i)
aquellas en las que la fase biotrfica se extiende a muchas clulas husped, como por
ejemplo C. lindemuthianum en Phaseolus vulgaris y C kahawae en Coffee spp., Y
aquellos en los que la fase biotrfica ocurre solo dentro de la clula epidrmica
inicialmente infectada, por ejemplo C. destructivum en Medicago
sativa . Pocas especies de Colletotrichum (principalmente C. gloeosporioides y C.
acutatum) son endfitos mutualistas o endofitos quiescentes que recurren a la
necrotrofia despus de un perodo de latencia (Prusky y Plumbley, 1992; Latunde-
Dada et al., 1999). Las especies endfitas a menudo penetran en las hojas del
husped directamente oa travs de aberturas estomticas y luego ramifican el mesfilo
intercelularmente sin desarrollar sntomas. Las especies en reposo tienen una fase
prolongada de crecimiento penetrante detenida en sincrona con el estado fisiolgico
del rgano infectado.

De acuerdo con Garcia et al. (1997), Garca (1999), Silva et al. (1999b) y Vrzea et
al. (2002b), en bayas verdes, hipoctilos y hojas de caf infectadas por C.
kahawae, despus de la penetracin de la pared celular epidrmica, la clavija de
infeccin se hincha para formar una vescula de infeccin globosa dentro del lumen de
la clula ( figura 2D ). La susceptibilidad implica la ramificacin intra e intercelular de
la vescula de infeccin en las clulas hospedadoras vivas ( figura 2D ). Este perodo
donde el hongo se alimenta de clulas vivas (biotrofia) ( Fig 2D)) puede durar 48h o
72h despus de la inoculacin, dependiendo, respectivamente, del mayor o menor
grado de agresividad de los aislados fngicos (Varzea et al., 1999). En esta etapa
inicial del proceso de infeccin no son visibles los sntomas macroscpicos. Las
observaciones del microscopio electrnico de transmisin mostraron que las vesculas e
hifas de infeccin intracelular permanecieron fuera de la membrana plasmtica de la
planta, que se invagin alrededor del hongo. La biotrofia fue seguida por crecimiento
necrotrophic. En este ltimo, la colonizacin de los hongos se asoci con alteraciones
graves de la pared celular y la muerte del protoplasto del husped ( Figs. 2E - F).) En
algunas clulas husped, el citoplasma se redujo marcadamente, y apareca a menudo
como hebras finas en las cuales los restos membranosos eran las nicas caractersticas
reconocibles de los orgnulos preexistentes. La fase biotrfica se repiti cuando el
hongo comenz la colonizacin de nuevas clulas hospedadoras. En consecuencia, fue
posible observar crecimiento de hifas simultneamente en clulas hospedadoras vivas
y muertas. Como se muestra mediante observaciones microscpicas de luz y electrn
(Garca et al., 1997; Garca, 1999 y Vrzea et al., 2002b), durante la fase necrotrfica
de hipocotilos susceptibles, frutos y hojas verdes, callose estaba presente, pero solo
alrededor de algunos intracelulares hifas ( figuras 2G - H)) de las clulas epidrmicas y
de la corteza. Esta respuesta del husped en los tejidos susceptibles pareci ocurrir
demasiado tarde para evitar el crecimiento y la esporulacin de hongos (Garca et al.,
1997, Garca, 1999 y Vrzea et al., 2002b).

Se llev a cabo una evaluacin de la actividad de varias enzimas degradantes de la

pared celular (poligalacturonasas, polimetalaglurrinasa, pectato liasa, pectina liasa,
carboximetilcelulasa) en extractos de bayas verdes susceptibles inoculadas con C.
kahawae (Chen, 2002; Chen et al., 2004a). ) La actividad de pectato liasa, mensurable
en la 3 rd das despus de la inoculacin (con el hongo en la fase biotrfico) casi
duplicado por el 5 da (cuando ya se observaron lesiones necrticas) y alcanz el
mximo en el 9 da (el ltimo da del experimento). Estos resultados indican que esta
enzima puede tener un papel en la patogenicidad de C. kahawae .

3.2.2. Variabilidad fngica

La investigacin llevada a cabo sobre el CDB en Kenia ha proporcionado informacin

muy valiosa. Se probaron muchos genotipos de caf diferentes con cepas locales de C.
kahawae y nunca se observ patogenicidad diferencial en este pas (van der Vossen et
al., 1976). Adems, rara vez se encontraron interacciones diferenciales entre el
hospedador y la poblacin de patgenos en Etiopa (van der Graaff, 1981). Este ltimo
autor menciona que los efectos positivos fueron, sin embargo, pequeos y es
improbable que hayan sido causados por la especificidad de genes por genes.

Muchos autores coinciden en que la agresividad de la poblacin de patgenos muestra

variabilidad entre aislados de orgenes geogrficos iguales o diferentes (Firman y
Waller, 1977; Omondi et al., 1997; Masaba y van der Vossen, 1978; van der Vossen,
1985; Manga et al., 1998; Manga, 1999; Varzea et al., 2002b, Varzea et al., 2001).

Por primera vez, Rodrigues et al. (1992) y Vrzea et al. (1993) mencionan evidencia
de la existencia de razas fisiolgicas de C. kahawae. Las reacciones diferenciales en las
selecciones de Sarchimor y Catimor de CATIE tambin fueron encontradas por Bieysse
et al. (1995) En estudios ms exhaustivos, solo se encontraron diferencias en la
agresividad en aislamientos de C. kahawae (Manga et al., 1998). Omondi y col. (1997,
2000) trabajando con aislamientos locales de Kenia concluyeron que la variacin en la
patogenicidad entre los aislados de C. kahawae se deba principalmente a la
agresividad, y la patogenicidad diferencial, aunque pequea, era altamente
significativa y no poda ser ignorada. Sin embargo, no encontraron evidencia positiva
de razas fisiolgicas para C. kahawae. Bieysse et al. (datos no publicados, proyecto
INCO ICA4-CT-2001-10008), en un estudio con cepas recolectadas en frica Oriental y
frica Central, concluyeron que las diferencias entre las cepas se deban
predominantemente a la agresividad.

Estudios moleculares realizados en la poblacin de C. kahawaede diferentes orgenes

geogrficos no mostr la existencia de polimorfismo dentro de esta especie (Beynon et
al., 1995; Sreenivasaprasad y Mills, 1993; Manga et al., 1998; Loureiro et al., 2004,
2005). Sin embargo, la caracterizacin isoenzimtica usando tcnicas de PAGE
(electroforesis no desnaturalizante en gel de poliacrilamida) e IEF (enfoque
isoelctrico) mostr polimorfismo entre los aislados estudiados (Loureiro et al., 2004;
Loureiro et al., 2005). Recientemente, Bieysse et al. (datos no publicados - INCO-
proyecto ICA4-CT-2001-10008) utilizando cebadores de microsatlites han analizado
140 cepas recolectadas de todas las zonas geogrficas (Camern, Kenia, Burundi,
Tanzania, Ruanda, Zimbabwe, Malawi, Angola, Etiopa). Llegaron a la conclusin de
que las cepas estudiadas podran clasificarse en dos grupos: frica oriental y Camern.

3.2.3. La resistencia del caf al CBD

3.2.3.1. Herencia de resistencia

La resistencia gentica en el caf apareci completa en C. canephora y parcial en C.

Arabica . Para Arabica, los estudios llevados a cabo en Kenia por Van der Vossen y
Walyaro (1980) concluyeron que la resistencia del caf al CBD parece estar controlada
por genes principales en tres loci diferentes. La variedad altamente resistente Rume
Sudn lleva la R dominante y la K recesiva . La variedad Pretoria tambin tiene
el K- gen. La variedad moderadamente resistente K7 solo porta el
gen K recesivo . Hibrido de Timor lleva un gen para la resistencia CBD en el T-loco con
la accin de genes intermedios. Robinson (1974) y van der Graaff (1981, 1985)
sugirieron que la resistencia del CDB es horizontal / cuantitativa. Ameha y Belachew
(1982) mencionaron que 3-5 genes recesivos controlan la resistencia al CBD en
Arbicas no introgresados.

3.2.3.2. Cra de caf para resistencia

Las diferencias en la resistencia de los cafetos al CBD se observan frecuentemente en

condiciones de campo y laboratorio. En Kenia, "Geisha 10" y "Blue Mountain" K7,
Rume Sudn, y tambin algunas progenies de "Hibrido de Timor" (HDT) tienen ms
resistencia que "Harar" y "Bourbon". Los altos niveles de resistencia se encontraron en
Rume Sudn (Rayner, 1952; Nutman y Roberts, 1960; Firman, 1964; Gibs, 1968;
Firman y Waller, 1977; van der Vossen, 1985; van der Vossen et al., 1976; van der
Vossen y Walyaro, 1980). Los rpidos brotes de CBD en frica oriental llevaron a
algunos pases a llevar a cabo programas de hibridacin con el objetivo de combinar el
rendimiento con la resistencia al CBD y la roya del caf (CLR) como en Kenia y
Tanzania. En 1989, en CIFC se inici una nueva lnea de investigacin destinada a
apoyar programas de mejoramiento de la resistencia al CBD en diferentes pases
productores de caf. Se probaron miles de progenies de diferentes genotipos de caf
contra aislados de CBD de diferentes orgenes geogrficos. Ningn genotipo de caf
mostr 100% de resistencia a todos los aislamientos utilizados en las pruebas de
deteccin previa de hipoctilo. Sin embargo, algunas lneas de Rume Sudn mostraron
altos niveles de resistencia a la mayora de los aislamientos estudiados, as como
algunos derivados de HDT CIFC 1343. Los niveles intermedios de resistencia tambin
se pueden encontrar en algunos derivados de hbridos tetraploides interespecficos de
diferentes orgenes. Se probaron miles de progenies de diferentes genotipos de caf
contra aislados de CBD de diferentes orgenes geogrficos. Ningn genotipo de caf
mostr 100% de resistencia a todos los aislamientos utilizados en las pruebas de
deteccin previa de hipoctilo. Sin embargo, algunas lneas de Rume Sudn mostraron
altos niveles de resistencia a la mayora de los aislamientos estudiados, as como
algunos derivados de HDT CIFC 1343. Los niveles intermedios de resistencia tambin
se pueden encontrar en algunos derivados de hbridos tetraploides interespecficos de
diferentes orgenes. Se probaron miles de progenies de diferentes genotipos de caf
contra aislados de CBD de diferentes orgenes geogrficos. Ningn genotipo de caf
mostr 100% de resistencia a todos los aislamientos utilizados en las pruebas de
deteccin previa de hipoctilo. Sin embargo, algunas lneas de Rume Sudn mostraron
altos niveles de resistencia a la mayora de los aislamientos estudiados, as como
algunos derivados de HDT CIFC 1343. Los niveles intermedios de resistencia tambin
se pueden encontrar en algunos derivados de hbridos tetraploides interespecficos de
diferentes orgenes.

En los pases productores de caf, entre los progenitores para la resistencia a

enfermedades se encontraban Hibrido de Timor, Rume Sudn, Kaffa y Geisha que se
cruzaron con las variedades SL 28, SL 34, N 39, KP 423 y H 66 (Walyaro, 1983; van
der Vossen y Walyaro, 1980, 1981). En Zambia, una lnea pura, probablemente
derivada de la variedad Colombia, mostr un alto nivel de resistencia en comparacin
con Caturra o Catuai. Con estas ltimas variedades, se observ el 80% de las prdidas
de cultivos cuando no se aplic el control qumico, mientras que las prdidas
correspondan solo al 15-20% para la lnea pura derivada de la variedad Colombia (C.
Hemmings, comunicacin personal). En Tanzania, se han seleccionado 8 nuevos clones
con altos niveles de resistencia y se han multiplicado vegetativamente por
embriognesis somtica (Teri et al., 2004). En Kenia, el complejo hbrido Ruiru 11
revel un buen nivel de resistencia. En Etiopa (basado en el "programa de carreras de
caf" desarrollado por el Instituto EARO) se obtuvieron resultados muy rpidamente y
se seleccionaron y distribuyeron a los agricultores alrededor de veinte lneas de caf
puro que muestran buena tolerancia al CBD, bajo condiciones de fuerte presin
parasitaria. en adelante en todas las reas cafetaleras del pas.

3.2.3.3. Mecanismos de resistencia citolgica y bioqumica

En los cafs de Arabica, los mecanismos de resistencia a C. kahawae son preformados

e inducidos, y operan en diferentes etapas de la patognesis (Gichuru, 1997). La
cutcula de la baya de caf podra actuar como una barrera fsica para el patgeno
penetrante. Nutman y Roberts (1960), entre otros, observaron que la eliminacin de la
epidermis de las bayas de caf verde, en comparacin con las no fermentadas,
transformaba variedades resistentes, como Blue Mountain y Kent, tan susceptibles
como la var. Harar. La herida permite la lixiviacin directa de nutrientes a la paridad
de infeccin y tambin el acceso directo del hongo a los tejidos internos (Nutman y
Roberts, 1960; Gichuru, 1997).

Se han llevado a cabo varias investigaciones sobre la aparicin y el posible papel en la

resistencia a CBD de compuestos antifngicos preformados en la cutcula, aunque no
se identific la naturaleza qumica de estos compuestos. Nutman y Roberts (1960)
encontraron que los extractos de la variedad resistente Blue Mountain tenan un efecto
estimulante en el proceso de infeccin en contraste con lo que suceda con la variedad
susceptible Harar. Sin embargo, Steiner (1972) concluy que la cera de superficie
extrada con cloroformo de bayas verdes de Rume Sudn y Blue Mountain contiene
sustancias que disminuyen significativamente la germinacin de conidios y pueden
contribuir a los altos niveles de resistencia de campo a C. kahawaemostrado por estas
variedades. Lampard y Carter (1973) tambin informaron la presencia de compuestos
antifngicos en las capas de cera cuticular de bayas verdes de caf y encontraron una
correlacin entre el grado de actividad de los extractos de cera cuticular de muchos
cultivares de caf arbica y su resistencia de campo a C. kahawae . Sin embargo, las
actividades obtenidas en extractos de cutcula de otros cultivares no se correlacionaron
bien con su susceptibilidad informada. Masaba y Helderman (1985) tambin
encontraron que los hipocotilos de Rume Sudn y SL 28 formaban compuestos que
inhiban la germinacin de las conidias y el crecimiento micelial de C. kahawae , 2 das
despus de la inoculacin.

Segn Masaba y van der Vossen (1982), la resistencia al CBD en el caf Arbica
puede, hasta cierto punto, basarse en la formacin de barreras de corcho. Phellogen se
form rpidamente en algunas clulas debajo del sitio de infeccin y el progreso de la
invasin fngica fue bloqueado por una barrera completa de clulas suberizadas. Estas
barreras de corcho correspondan macroscpicamente a la lesin de la costra, la
expresin macroscpica comn de resistencia al CBD (Gichuru, 1997). Tal mecanismo
de resistencia es probable que sea estable (no especfico para la raza) y depende
aparentemente de los tejidos vegetales activamente metabolizantes (Masaba y van der
Vossen, 1982; Masaba y Waller, 1992). De hecho, se observ formacin de barrera de
corcho tanto en las bayas adheridas como en los hipocotilos, pero no en las bayas
desprendidas, que rpidamente perdieron su capacidad de responder aInfeccin por C.
kahawae . La formacin de una barrera de corcho depende de la temperatura (Masaba,
1982). Las diferencias en la formacin de la barrera del corcho en variedades
resistentes y susceptibles fueron mayores entre 19C y 22C. Por otro lado, las
temperaturas por debajo de 16C y ms de 28C depriman la formacin de barrera.

Los estudios bioqumicos mostraron un aumento significativo en las enzimas

proteolticas y en la actividad de la peroxidasa en las variedades de caf despus de la
inoculacin con C. kahawae (Gichuru, 1993; Gichuru et al., 1997). La actividad de
peroxidasa de extractos obtenidos de hipoctilos no inoculados y bayas sueltas y
adheridas no revel diferencias entre las variedades resistentes y susceptibles, pero los
mayores aumentos en la actividad de la enzima se asociaron con susceptibilidad ms
que con resistencia (Gichuru et al., 1997).

Los estudios histolgicos realizados con hipocotilos resistentes de Hibrido de Timor

(HDT) derivados, en comparacin con los del cultivar susceptible Caturra no revelaron
diferencias en la germinacin de los conidios y en la diferenciacin de la apresoria
melanificada, pero la longitud de la hifa dentro de los tejidos del husped fue
significativamente menor en el genotipos resistentes, de 41 h despus de la
inoculacin. (Silva et al., 1999b; Vrzea et al., 2002b). En los genotipos del caf
resistente, las hifas fngicas estaban confinadas a las clulas epidrmicas o a las
primeras capas de las clulas de la corteza. En estos sitios, se observaron signos de
incompatibilidad: (i) muerte celular hipersensible del husped (monitorizada por
autofluorescencia celular y / o pardeamiento);figuras 2I - K ). Estas respuestas del
husped correspondieron macroscpicamente a la lesin de la costra. El mismo patrn
de respuestas se observ en hipoctilos resistentes de C. racemosa (Silva et al., Datos
no publicados), as como en C. canephora , en el que no se detectaron sntomas en la
mayora (> 90%) de los hipoctilos evaluados (Loureiro et al., Datos no publicados).
La muerte rpida por hipersensibilidad de las clulas infectadas por el husped es
tpica de las interacciones incompatibles de C. lindemuthianum con P. vulgaris y Vigna
unguiculata , C. trifolii con Medicago sativa y Medicago truncatula y, algunas
interacciones con C. gloeosporioides y Stylosanthesspp. (O'Connell y Bailey, 1986;
Trevorrow et al., 1988; Bailey et al., 1990; Mold et al., 1991; Torregrosa et al.,
2004). En el pathosystem de antracnosis de frijol, esta HR temprana no ocurre en las
interacciones compatibles, lo que indica una alta correlacin entre la HR y la
especificidad del cultivar de raza (Esquerr-Tugay et al., 1992). Las modificaciones de
la pared celular del husped, a saber, el aumento en los niveles de glicoprotenas ricas
en hidroxiprolina (HRGP), as como la acumulacin temprana de compuestos fenlicos
en las clulas husped infectadas tambin se han asociado con la resistencia del
hospedero a Colletotrichum spp. (Esquerr-Tugay et al., 1992; Skipp et al., 1995;
Torregrosa et al., 2004). En M. truncatula - C. trifolliinteraccin incompatible, uno de
los compuestos fenlicos ms antiguos acumulados es la fitoalexina medicarpin, que se
sintetiza a travs de la movilizacin de varias enzimas de la ruta
fenilpropanoide. Varios genes de esta va fueron inducidos en las variedades
resistentes antes del nivel mximo de autoflorescencia (indicativo de la acumulacin de
compuestos fenlicos) (Torregrosa et al., 2004). La identificacin de los compuestos
fenlicos implicados en la interaccin caf - C. kahawae se encuentra actualmente en
estudio y, los resultados preliminares revelaron una acumulacin de flavonoides y
derivados del cido hidroxicinmico en los sitios de infeccin. Estos compuestos se
detectaron antes en genotipos resistentes y parcialmente resistentes que en los
susceptibles.

En hipoctilos resistentes de ciertos derivados de HDT, otra respuesta temprana del

hospedador detectada fue la deposicin de callose alrededor de las hifas intracelulares
de las clulas epidrmicas ( figura 2L ) y, a veces tambin de las clulas de la corteza,
como lo indica la prueba de anilina azul. Lo que se informa con frecuencia es la
formacin de aposiciones en la pared (papilas), depositadas entre la membrana
plasmtica y la pared externa de las clulas epidrmicas, en sitios de intento de
penetracin por Colletotrichum spp .. Papilas producidas en respuesta
a Colletotrichum spp. se describen en clulas vivas de huspedes tanto resistentes
como susceptibles como compuestos en gran parte por callosa, HRGP y compuestos
fenlicos (O'Connell y Bailey, 1986; Skipp et al., 1995). En el caf - C.
kahawae Interacciones compatibles e incompatibles Se realizarn pruebas citoqumicas
para identificar la naturaleza de los compuestos implicados en la interfaz entre el
husped y el patgeno.

3.3. CONCLUSIONES

En las ltimas dcadas, se ha logrado un xito considerable en el uso del

mejoramiento clsico para la resistencia al control de enfermedades de plantas
econmicamente importantes, como la roya del caf y el CBD. El descubrimiento de
"Hibrido de Timor" (HDT) con un buen fondo gentico para la resistencia al xido y al
CDB fue un gran avance en la investigacin del caf. Sin embargo, en los ltimos aos,
algunas variedades comerciales mejoradas de HDT y otros hbridos tetraploides
interespecficos como Icat, estn perdiendo gradualmente su resistencia al xido en
algunos pases, debido al aumento de H. vastatrix.virulencia. Esto muestra la
importancia de reevaluar las variedades existentes con las nuevas razas de roya y la
atencin necesaria antes del lanzamiento de nuevas. Tambin se debe dar prioridad a
la identificacin de las fuentes de resistencia ms duradera.

Durante mucho tiempo se ha reconocido que se podran idear formas ms efectivas y

duraderas de control de la enfermedad si conociramos mejor tanto la dinmica de las
poblaciones de patgenos como los factores que determinan la resistencia o
susceptibilidad del husped. Al unir diferentes enfoques de investigacin (gentica,
biologa molecular, citologa y bioqumica), recientemente se han logrado avances
importantes en la resistencia al caf, particularmente contra la roya de la hoja. En el
futuro, se pueden esperar contribuciones significativas para mejorar la durabilidad de
la resistencia del caf a ambas enfermedades, que tengan en cuenta las necesidades
ambientales y el desarrollo de una economa cafetalera sostenible.

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