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Revista de la Sociedad Venezolana de Microbiologa 2013; 33:105-109

RSVM
Artculo original
Caracterizacin de la microbiota nativa del queso Oaxaca tradicional en tres fases de
elaboracin
Gabriela Castro-Castillo, Francisco Ernesto Martnez-Castaeda, ngel Roberto Martnez-Campos,
Anglica Espinoza-Ortega*
Instituto de Ciencias Agropecuarias y Rurales, Universidad Autnoma del Estado de Mxico.

Recibido 5 de julio de 2013; aceptado 26 de septiembre de 2013

Resumen: El queso Oaxaca tradicional goza de gran reconocimiento y consumo a nivel nacional, al ser elaborado con leche cruda de vaca
es considerado como factor de riesgo para la salud, sin embargo, contiene flora natural no patgena como las bacterias lcticas (BAL),
que le proporciona caractersticas extraordinarias y su reconocida tipicidad siendo importante su caracterizacin. Se realiz el conteo,
aislamiento y caracterizacin fenotpica (pruebas morfolgicas, bioqumicas, factores de crecimiento y fermentacin) de coliformes totales,
BAL, levaduras y Staphylococcus spp.en las etapas de leche, cuajada y queso. Todos los recuentos se encontraron fuera de la normativa
mexicana (NOM-243-SSA1-2010); se observ diferencia (p<0,05) entre la etapa de leche y queso para coliformes totales, BAL y levaduras.
Se aislaron 43 cepas de BAL, 38 de coliformes, 24 de levaduras y 16 de Staphylococcus spp. El 72,1% de las BAL correspondi al gnero
Lactococcus y el 27,9% a Lactobacillus, se detect la presencia de E. coli, Staphylococcus aureus y Rhodotorula spp. Los resultados
muestran deficientes prcticas de higiene en la elaboracin de queso Oaxaca, siendo importante la identificacin de la microbiota autctona
y monitoreo en toda la cadena productiva a fin de obtener un producto artesanal inocuo y de mejor calidad.

Palabras clave: queso Oaxaca, pasta hilada, inocuidad, coliformes, bacterias cido lcticas, Staphylococcus.

Characterization of the native microflora of traditional Oaxaca cheese in three phases of


production
Abstract: The traditional Oaxaca cheese is highly regarded nationally and its consumption, being made from raw cows milk is considered
as a risk factor to health, however is nonpathogenic natural flora and lactic acid bacteria (LAB), which provides unique characteristics and
typicality recognized to be important characterization. Count was performed, isolation and phenotypic characterization (morphological
and biochemical tests, growth factors and fermentation) of total coliforms, LAB, yeasts and Staphylococcus in the stages of milk, curd and
cheese. All counts were found outside Mexican standards (NOM-243-SSA1-2010), was difference (p<0.05) between the stage of milk and
cheese for total coliforms, LAB and yeasts. 43 strains were isolated from BAL, coliform 38, 24 yeasts, and 16 Staphylococcus. The 72.1% of
the BAL corresponded to the genus Lactococcus and 27.9% for Lactobacillus, we detected the presence of E. coli, Staphylococcus aureus,
and Rhodotorula spp. The results show poor hygiene practices in Oaxaca cheese making and it is important to identify the indigenous
microbiota and monitoring throughout the production chain in order to get a handmade product safe and of better quality.

Keywords: Oaxaca cheese, filata paste, safety, coliforms, lactic acid bacteria, Staphylococcus.

* Correspondencia:
E-mail: angelica_cihuatl@yahoo.com.mx

Introduccin de mayor consumo. El queso Oaxaca liga su nombre al


estado de Oaxaca que es su lugar de origen, aunque en dicho
La leche constituye un excelente sustrato para la estado se conoce como quesillo y en el resto del pas como
proliferacin de microorganismos debido a su alto contenido queso Oaxaca. Este queso goza de gran popularidad y es
de nutrientes, por ello, es de importancia fundamental uno de los quesos ms consumidos a nivel nacional dentro
determinar la calidad higinica y sanitaria de la leche y sus de la cocina mexicana. Es un queso blanco, fresco, de pasta
derivados, entre ellos el queso, por ser uno de los productos hilada y de sabor ligeramente cido [1]. A nivel artesanal,
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el queso Oaxaca se caracteriza por ser elaborado con leche 48 h, mohos y levaduras, en agar dextrosa papa a 28 C
cruda de vaca, sin la adicin de cultivos iniciadores, la leche durante 72 h y Staphylococcus spp., por extensin en agar
se deja acidificar naturalmente o se aade leche cida del da Baird Parker enriquecido con emulsin de yema de huevo
anterior antes de cuajarla, la cuajada se corta manualmente con telurito de potasio, incubado a 35 C durante 48 h [5,6]
y se deja acidificar, posteriormente es amasada en agua Se realizaron los conteos microbianos y los clculos para
caliente a 60 C y estirada para formar largas hebras de obtener las unidades formadoras de colonia por mililitro o
paredes lisas, brillantes, que se entrelazan para hacer una gramo.
bola de queso [2,3]. Debido a que el proceso artesanal se
caracteriza por el empleo de leche cruda, utensilios rsticos, Aislamiento y purificacin de cepas: Se seleccionaron cinco
un entorno rural y la falta de tecnologa para llevar a cabo colonias con diferentes caractersticas como tamao, color,
un control estricto de los parmetros del proceso, es por forma, etc. representativas para cada grupo microbiano,
lo que los quesos artesanales son asociados con lo sucio y las BAL se cultivaron en caldo Elliker (Biokar) y M.R.S.
representan un riesgo para la salud [4]. Ante esta situacin, (Difco) incubando a 35 C durante toda la noche, los
en 2010 entr en vigor la normativa NOM-243-SSA1-2010, coliformes y Staphylococcus spp. en caldo nutritivo
que establece que todo queso deber elaborarse con leche (Bioxon) a 37 C y las levaduras en caldo dextrosa papa
pasteurizada, para asegurar la inocuidad y limpieza del (MCD) a 28 C. Las cepas bacterianas se sometieron a las
producto [5]: sin embargo, diversas investigaciones han pruebas de Gram, catalasa y oxidasa y las levaduras fueron
demostrado que la microbiota autctona de la leche incluye teidas con azul de metileno. La purificacin se realiz
microorganismos no patgenos como las bacterias cido mediante pases sucesivos en caldo y posteriormente por
lcticas (BAL) que con su actividad metablica brindan el mtodo de estra cruzada en el agar correspondiente, las
caractersticas bioqumicas, microbiolgicas y sensoriales cepas fueron preservadas en agar con glicerol a -70 C hasta
a los quesos, hacindolos autnticos y otorgndoles su su posterior utilizacin [9].
reconocida tipicidad [6]. En Mxico existen alrededor de 40
variedades de quesos tradicionales por lo que el potencial de Pruebas selectivas: Se evalu el crecimiento de las BAL,
caracterizacin es muy amplio, Ante esto surge la necesidad en caldo M.R.S. incubados a temperaturas de: 10 C, 15
de revalorizar y caracterizar fisicoqumica, sensorial y C y 40 C, la formacin de CO2 en campana de Durham
microbiolgicamente los quesos genuinos mexicanos al a 37 C por 48 h y resistencia a 2%, 4% y 6,5% de NaCl
ser un patrimonio cultural. El objetivo del trabajo fue [6]. Se seleccionaron colonias sospechosas de E. coli y se
aislar y caracterizar la microbiota presente en las etapas de sembraron por estra en agar eosina azul de metileno (EMB)
elaboracin del queso Oaxaca tradicional: leche, cuajada y incubadas a 37 C durante 24 h. A las colonias oscuras
queso. con brillo metlico tpicas de E. coli, se les realizaron las
pruebas bioqumicas de indol (I), rojo de metilo (RM),
Materiales y mtodos Voges-Proskauer (VP) y citrato (C). Todos los tubos se
prepararon por duplicado y se incubaron a 37 C por 24
El trabajo se realiz durante el periodo de agosto a h, incluyendo tubos sin inocular (testigos) en cada una de
noviembre de 2011, en cuatro queseras tradicionales del las pruebas bioqumicas. La presencia de Staphylococcus
centro de Mxico, analizndose 26 muestras en cada fase aureus se determin mediante la prueba de coagulasa con
(leche, cuajada y queso). Las muestras se depositaron plasma de conejo estril con EDTA, incubando a 35 C
en frascos de vidrio estriles, se etiquetaron y fueron durante 24 h, (NOM-243-SSA1-2010) [5].
transportadas bajo condiciones de refrigeracin a 4 C para
su posterior anlisis [5]. Se midi el pH de las muestras con Anlisis estadstico: Los conteos fueron transformados a
un potencimetro marca Orion 520A, con la metodologa log10 UFC/g segn el caso. Se realiz un anlisis de varianza
de la Association of Official Analytical Chemists (AOAC) (ANOVA) entre las diferentes poblaciones microbianas
[7], el anlisis se realiz por triplicado. obtenidas en las etapas estudiadas. Las diferencias
estadsticas se analizaron mediante la prueba de Tukey
Anlisis microbianos: Se realizaron diluciones seriadas (p<0,05) utilizando el programa estadstico SAS versin
colocando 10 mL de leche y 10 g de cuajada o queso en 9.0.
90 mL de solucin peptonada, se homogeneizaron durante
un minuto en una licuadora domstica y a partir de sta se Resultados y discusin
realizaron diluciones decimales consecutivas, en solucin de
NaCl 0.9%, las diluciones fueron sembradas por duplicado, Medicin de pH: El valor promedio de pH fue de 6,8 en leche,
de acuerdo a la normativiva NOM-243-SSA1-2010 [5] y 5,6 en cuajada y 5,3 en queso; estos valores concuerdan con
la norma oficial mexicana NOM-110-SSA1-1994 [8]. El los obtenidos en el anlisis fisicoqumico del queso Oaxaca
anlisis comprendi los conteos de bacterias coliformes realizado por otros autores [2,3] quienes reportan que los
totales, sembrados por vertido en placa en agar rojo bilis productores de queso Oaxaca prefieren la leche con mayor
violeta incubados a 35 C por 24 h, BAL a travs de cuenta acidez para agilizar el proceso de elaboracin.
directa en medio agar M.R.S. incubando a 35 C durante En los quesos de pasta hilada se requiere de un pH ptimo
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de 4,9 a 5,4 para la fundicin de la cuajada, obteniendo un caractersticas que les permiten crecer y contaminar
queso cido como el Mozzarella con pH de 5,0-5,8 o el los productos lcteos al estar presentes en el ambiente
Oaxaca con pH de 5,2-5,6 [10,11]. agropecuario encontrndose en la leche, el microambiente
de la quesera y temperaturas manejadas en el proceso de
Conteos microbianos: Los recuentos microbianos elaboracin. Orber [18] establece que la flora levaduriforme
analizados en leche, cuajada y queso se muestran en la tabla es muy especfica en cada quesera y se piensa contribuye al
1. El anlisis de varianza (ANOVA) mostr diferencias bouquet especfico del producto, situacin observada en las
significativas (p<0.05) para leche y queso con respecto al queseras estudiadas que manejan temperaturas alrededor de
nmero de bacterias coliformes totales, BAL y levaduras; los 30 C, un ambiente hmedo y adems, el queso brinda
Staphylococcus spp. no present diferencia entre las fases un medio cido que permite su desarrollo. Algunos autores
analizadas. consideran que las levaduras no producen enfermedades
transmitidas por alimentos (ETA), pero pueden causar
Tabla 1. Recuentos (log10UFC/g), microbianos en leche, cuajada y queso deterioro en el producto.
Oaxaca tradicional.
Staphylococcus spp. fue el recuento ms bajo de los
Grupo grupos analizados, no obstante la presencia de este grupo
Leche Cuajada Queso microbiano indica serias fallas en las condiciones higinico-
microbiano
sanitarias de las queseras estudiadas, debido a las malas
Coliformes 8,30,8b 8,80,8ab 9,00,9a prcticas de manipulacin en el ordeo, recoleccin y
Bacterias lcticas 8,90,7b 9,40,7a 9,80,8a transporte de leche, refrigeracin inadecuada o falta de
ella en la leche y queso [12]. Estos resultados coinciden
Levaduras 9,00,9b 9,50,9ab 9,90,9a
con lo reportado en otros trabajos de quesos artesanales
Staphylococcus 8,60,6a 8,50,5a 9,00,7a elaborados con leche cruda de vaca, como el queso Fiore
Media desviacin estndar.
Sardo, donde los conteos de Staphylococcus spp. en
a,b letras diferentes en la misma fila, indican diferencias Tukey (p<0,05). leche y queso fueron superiores a los establecidos por la
normativa italiana [19], el mayor riesgo atribuido a estos
Los valores de coliformes totales en leche se encontraron quesos reside en que se comercializan frescos, con tiempo
en el nivel reportado por otros autores para leche cruda insuficiente o sin maduracin para permitir que las bacterias
destinada a la elaboracin de quesos frescos tradicionales en lcticas naturalmente presentes sean capaces de producir
la zona de estudio [12], su persistencia en cuajada se debe una adecuada concentracin de cido lctico y actuar como
a que sta se expone al medio ambiente a una temperatura biopreservantes [6].
entre 35 y 37 C que resulta ptima para el crecimiento Todos los valores microbianos obtenidos superan
bacteriano [1] y los valores en queso fueron superiores a los ampliamente los lmites mximos permitidos por la
reportados en la evaluacin bacteriolgica de quesos frescos NOM-243-SSA1-2010 en leche y queso: 100 UFC/g para
artesanales de Per [13]. El elevado conteo de coliformes coliformes, 500 UFC/g para levaduras y 1000 UFC/g para
indica prcticas sanitarias deficientes en la fabricacin del Staphylococcus spp. La norma no especifica la determinacin
queso y puede relacionarse con un riesgo mayor para la de bacterias lcticas por ser considerados microorganismos
salud por la transmisin de patgenos entricos [14]. deseables [5].
Los conteos de BAL se incrementaron en la fase de
cuajada y se observ prevalencia de flora lctica en queso, Aislamiento de poblaciones microbianas: Se aislaron y
estos resultados coinciden con los reportados por otros purificaron 38 cepas de coliformes (leche=10, cuajada=9,
autores para quesos elaborados con cultivos iniciadores queso=19); 43 de BAL (leche=7, cuajada=9, queso=27),
y leches fermentadas donde las BAL tuvieron conteos 24 de levaduras (leche=5, cuajada=5, queso=14) y 16 de
elevados [15], situacin deseada puesto que las perspectivas Staphylococcus spp. (leche=3, cuajada=4, queso=9). La
para la aplicacin de las BAL en la industria de los mayora de las cepas fueron aisladas de las muestras de
alimentos son prometedoras debido a que les confieren queso Oaxaca, seguido de cuajada y en menor nmero de
caractersticas organolpticas deseables y desempean la fase de leche.
una funcin conservadora mediante la produccin de De las 43 cepas aisladas de BAL el 72,1% (n=31) pertenece
metabolitos que inhiben el desarrollo de bacterias alterantes al gnero Lactococcus y 27,9% (n=12) a Lactobacillus de
y patgenas, siendo reconocidas por la FDA (Food and Drug acuerdo a los perfiles bioqumicos realizados (Tabla 2),
Administration) por sus beneficios a la salud humana [16]. resultados similares a los obtenidos en la caracterizacin del
Las levaduras fueron el grupo microbiano predominante queso venezolano andino artesanal, queso fresco elaborado
en las tres etapas analizadas, los conteos ms elevados se con leche cruda de vaca [20]. Muchos estudios reportan a
encontraron en queso, resultado que llama la atencin por los gneros Lactobacillus y Lactococcus como la principal
ser un queso fresco; de acuerdo a varios autores, es ms flora lctica de leche y quesos frescos elaborados con leche
comn la prevalencia de levaduras en quesos artesanales cruda de vaca [21]. Recientemente se ha demostrado su
madurados o con periodos prolongados de refrigeracin significancia tecnolgica por su actividad antimicrobiana
[17], sin embargo, las levaduras poseen determinadas relevante contra patgenos y son reconocidos como cultivos
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Tabla 2. Identificacin bioqumica de las BAL aisladas. De acuerdo con estudios en queso Cotija es contaminante del
ambiente quesero junto con otras especies como Candida
Lactococcus Lactobacillus
Grupo microbiano identificado
n=31 n=12
zeylanoides, Candida parapsilosis y Kluyveromyces lactis
[27] y sus efectos radican en la produccin de olores y
Gram + + sabores amargos en el queso, adems de contribuir al defecto
del producto por las enzimas producidas [28].
Catalasa - -
Cabe mencionar que la flora microbiana no deseada
Oxidasa - - encontrada en el queso Oaxaca est ntimamente ligada a
Crecimiento a 10 C + -
tres factores:
Las condiciones de las queseras, puesto que la
Crecimiento a 15 C + + infraestructura con que cuentan es muy bsica, son
Crecimiento a 40 C + + pequeas habitaciones de 30 m2 con piso, paredes y
techos de concreto, el equipo utilizado es de madera,
Produccin de CO2 a partir de
glucosa
+ + plstico y slo algunas cuentan con acero inoxidable.
Excesiva manipulacin, porque todo el proceso de
Crecimiento a 2% de NaCl + + elaboracin es completamente manual desde la recepcin
Crecimiento a 4% de NaCl + + de leche hasta el queso terminado, caractersticas
propias del proceso artesanal de elaboracin [29].
Crecimiento a 6,5% de NaCl - +
Deficiencia en las buenas prcticas de manufactura,
+, Reaccin positiva. -, Reaccin negativa. aunque existe un conocimiento de buenas prcticas
de manufactura, sin embargo no se llevan de manera
iniciadores influyentes de la calidad alimentaria [22]. adecuada, no hay un acceso restringido a la zona
La presencia de E. coli fue del 10,5% (n=4) del total de las de produccin de queso, el uso inadecuado de la
38 cepas pertenecientes a coliformes, una aislada de leche, vestimenta. En la materia prima no hay un monitoreo,
una de cuajada y dos de queso. De acuerdo con Pisano se reportan adulteraciones, transporte inadecuado en
[19] es la especie ms comnmente aislada en leche cruda tambores de plstico, bajo condiciones precarias de
y queso seguida de Klebsiella y Listeria. Los resultados higiene y refrigeracin [12].
obtenidos fueron inferiores a los reportados en queso
artesanal argentino donde E. coli se detect en el 80% de Conclusiones
los quesos [4], situacin de importancia por sus conocidas
implicaciones en la salud. La metodologa utilizada en este trabajo indic que la
Staphylococcus aureus represent el 37,5% (n=6) de flora lctica est formada principalmente por los gneros
las 16 cepas aisladas, dos cepas correspondieron a leche, Lactococcus y Lactobacillus, resultados relevantes debido
una a cuajada y tres de queso. Estos microorganismos se a la gran actividad probitica y antimicrobiana de las BAL
atribuyen a la leche de vacas con mastitis siendo S. aureus contra bacterias patgenas, contribuyendo a la obtencin de
el agente causal de dicha enfermedad, a la deficiencia en un producto artesanal de mejor calidad.
las buenas prcticas de manufactura en quesera por el Se detect E. coli y S. aureus con mayor incidencia en
contacto con la piel, la boca o fosas nasales de quienes las muestras de queso y en levaduras destac el gnero
manipulan el queso, y el empleo de material y equipo de Rhodotorula.
trabajo no desinfectado [23]. Los valores obtenidos son Es importante realizar estudios de identificacin de
inferiores al 53,4% reportado en queso fresco artesanal de especie, mediante tcnicas moleculares para determinar la
Brasil [24]. Su conteo tiene gran relevancia por la posible presencia de microorganismos que pudiesen causar alguna
presencia de enterotoxina estafiloccica, capaz de provocar patologa, que comprometa la salud pblica por el consumo
intoxicaciones alimentarias [25]. de ese tipo de queso y es imprescindible implementar un plan
Dentro del grupo de levaduras analizadas, se observ la de control y monitoreo en toda la cadena de elaboracin de
presencia predominante del gnero Rhodotorula, resultados queso Oaxaca, a fin de eliminar focos de contaminacin para
que concuerdan con otros trabajos donde se reportan estas la obtencin de un producto artesanal de mejor calidad.
caractersticas levaduras rosadas o rojas. Este gnero es
de gran importancia en la industria farmacutica por los Agradecimientos
pigmentos carotenoides presentes que le confieren colores
caractersticos a las colonias y proteccin contra efectos Agradecimiento al proyecto Programa de desarrollo en
dainos de la radiacin UV. Esta levadura es simbionte la integracin y agregacin de valor en los eslabones de
normal de la piel y tracto respiratorio superior, posee la cadena productiva caso quesos mexicanos genuinos,
una amplia distribucin en la naturaleza y presenta una financiado por SAGARPA-CONACyT, Clave 1928/2011C,
asombrosa capacidad de adaptarse a ambientes extremos a los productores de queso Oaxaca de la zona de estudio
siendo considerada como levadura emergente asociada a por su colaboracin, al Consejo Nacional de Ciencia
micosis oportunistas en pacientes inmunodeprimidos [26]. y Tecnologa (CONACyT) por la beca de estudios de
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posgrado y al Instituto de Ciencias Agropecuarias y Rurales Barro N, Traore AS. Microorganisms involved in Fulani
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