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Ciencias Biolgicas
ISSN: 0253-5688
editorial.cenic@cnic.edu.cu
Centro Nacional de Investigaciones Cientficas
Cuba
Palabras clave: Bacillus, interaccin planta-microorganismo, promocin del crecimiento vegetal, control biolgico.
Key words: Bacillus, plant-microbe interaction, plant growth promotion, biological control.
RESUMEN. El presente trabajo es una revisin sobre el gnero Bacillus. Este gnero se encuentra ampliamente distribui-
do en diversos ambientes como agua y suelo debido a su amplia versatilidad metablica y la presencia de una estructura
de resistencia: la endospora. La identificacin de las especies de este gnero, mediante las tcnicas convencionales es
muy compleja y su taxonoma se ha revolucionado debido a la introduccin de las tcnicas moleculares. Actualmente, se
informan ms de 100 especies dentro de este gnero. El gnero Bacillus y otros relacionados, se han aislado de numerosos
cultivos de inters econmico. En este trabajo, se muestran sus potencialidades en la promocin del crecimiento vegetal y
el control biolgico de patgenos. Se han demostrado diferentes capacidades de Bacillus en asociacin a plantas como la
produccin de fitohormonas como las auxinas, el control biolgico mediado por la produccin de antibiticos, siderforos
y enzimas lticas, la solubilizacin de fosfatos y la fijacin del nitrgeno. Por otra parte, se expone el riesgo asociado a su
uso en la agricultura como biofertilizantes y los diferentes marcadores de patogenicidad que pueden ser utilizados para la
deteccin de determinantes genticos asociados a la virulencia en el gnero Bacillus. Se exponen los estudios realizados
que demuestran el efecto de especies de este gnero en diferentes cultivos de inters econmico.
ABSTRACT. At the present work, the state-of-the-art about the potentialities of genus Bacillus in the plant growth pro-
motion and biological control is presented. This genus is widely distributed in many environments such as water and soil,
including extreme environments. The ubiquity of these bacteria is due to the wide metabolic versatility and the presence
of a resistance structure, the endospore. The identification of the species of Bacillus is very difficult using traditional
techniques but their taxonomy has been changed with the introduction of molecular techniques. The classification of
Gram positive endospore forming bacilli change each day. Currently more than 100 species have been reported to this
genus. The genus Bacillus and their relatives have been isolated from numerous economical important crops. This work
shows the potentiality of Bacillus in the plant growth promotion and biological control of phytopathogenic fungi. Several
capabilities have been demonstrated to Bacilli in associations with plants, such as the fitohormones production as auxins,
biological control through antibiotics, siderophores and lytic enzymes production, phosphate solubilization and nitrogen
fixation. On the other hand, the risk associated to its use in agriculture as biofertilizers and the different pathogenic
markers which can be used in the study of Bacillus genus will be exposed. The studies about the effect of these species
in different crops are exposed in the work.
Correspondencia:
Dra. Marcia M. Rojas Bada
Revista CENIC Ciencias Biolgicas, Vol. 42, No. 3, pp. 131-138, septiembre-diciembre, 2011.
produccin, sino tambin, traen consigo un impacto para volver a su forma vegetativa. Tambin se ha visto
negativo sobre el medio ambiente.6 que existe una gran distribucin de estas endosporas,
El estudio integral de estas bacterias permitira su estructura que les permite sobrevivir en condiciones
utilizacin en diversas esferas, fundamentalmente en la extremas de temperatura desecacion, pH entre otros.22
agricultura, por lo que en el presente trabajo, se abordan
los principales aspectos estudiados hasta el momento en Aislamientos del gnero de hbitats
el gnero Bacillus, as como sus potencialidades para ser naturales
utilizados en la Biotecnologa Agrcola. La presencia de endosporas bacterianas constituye
una estructura de resistencia que puede permanecer
Gnero Bacillus. Clasificacin actual viable durante una gran cantidad de tiempo hasta que
El gnero Bacillus fue descrito por primera vez por las condiciones se tornen favorables para el desarrollo
Cohn7 y comprende un grupo de especies filogentica de la forma vegetativa. Esto justifica la gran cantidad de
y fenotpicamente heterogneas. Incluye ms de 100 especies de este gnero que se encuentran en una gran
especies8 y sus miembros se consideran ubicuos. En una variedad de hbitats.9
etapa temprana de la clasificacin de las especies del Estas bacterias se han aislado a partir de una amplia
gnero Bacillus se tienen en cuenta dos caractersticas variedad de ambientes acuticos y terrestres, como
fundamentales: el crecimiento aerobio, la respuesta posi- ecosistemas dulceacucolas,23 aguas24,25 y sedimentos
tiva a la tincin de Gram, la forma bacilar y la formacin marinos,26,27 incluso en ambientes con condiciones ex-
de endospora. Esto hace que exista una gran cantidad de tremas tales como polvo,28 sedimentos marinos29 y hasta
especies de este gnero ocupando una gran variedad de lagos con elevadas concentraciones de cloruro de sodio,30
hbitats. Debido a esto, la heterogeneidad en la fisiologa, entre otros. Tambin existen cepas muy virulentas en las
ecologa y la gentica dificulta la clasificacin del gnero especies B. anthracis y B. cereus que se han encontrado
o la generalizacin sobre este.9 asociadas al ser humano y algunos animales.31
Sobre la base de estudios moleculares de la secuencia
del RNAr 16S, este gnero se ha subdividido en cuatro Principales especies del gnero presentes en suelo
grupos. El primero pertenece a Bacillus senso stricto en asociadas a plantas
el cual se incluye Bacillus subtilis y otras 27 especies.10 El suelo constituye el sustrato en el que la mayor va-
El segundo, tambin conocido como sensu lato, incluye riedad de microorganismos se pueda encontrar. Esto se
bacilos formadores de esporas redondeadas, en el que justifica por la presencia de elevadas concentraciones de
se destacan las especies B. cereus, B. thuringiensis y B. nutrientes que existen en l. Los gneros ms comunes
anthracis y unidos a estos se encuentran algunos taxas encontrados en ecosistemas terrestres son Pseudomonas,
asporgenos como Caryphanon, Exiguobacterium, Kurtia Burkholderia, Acinetobacter, Arthrobacter, Azospiri-
y Planococcus debido a que presentan cierta similitud con llum y Bacillus, entre otros.32 Este ltimo comprende
Bacillus subtilis.11 Por su parte, el grupo 3 est formado una amplia variedad de especies que se encuentran en
por 10 representantes, dentro de los que se encuentra B. muchas ocasiones, asociadas a las plantas, ejerciendo
polymyxa y B. macerans, los cuales se han reclasificado en un efecto positivo sobre el crecimiento a travs de una
un nuevo gnero, Paenibacillus.12 El grupo 4, se encuentra serie de mecanismos que involucran la promocin del
formado por especies que han sido reclasificadas en dos crecimiento vegetal y el control biolgico de patgenos.33
nuevos gneros Aneuribacillus y Brevibacillus.13 Por otra Los miembros de este gnero, se han aislado de nume-
parte, se ha creado un nuevo gnero (Virgibacillus) en el rosos cultivos de inters econmico como la caa de az-
que se ubic la especie B. panthotenicus.14 Finalmente, car,34 el algodn,35 el trigo,36 el maz,37 la papa38 y el arroz.39,40
se han descrito nuevas especies del gnero aisladas de Dentro de las especies que se pueden aislar de forma
diversos ecosistemas que incluyen a B. mojavensis y B. ms frecuente asociadas a las plantas, ya sea la rizosfera
vallismortis,15 B. ehimensis y B. chitinolyticus,16 B. infer- o los tejidos internos, se destacan B. subtilis,41 B. mega-
nus,17 B. carboniphilus18 y B. horti.19 terium,42 B. licheniformis,43 B. circulans44 y B. cereus.45,46
Se han descrito diferentes potencialidades en cepas de
Principales caractersticas este gnero para promover el crecimiento de las plantas
Este gnero comprende una amplia diversidad de (Tabla 1), aunque sin dudas, se ha estudiado ms profun-
tipos fisiolgicos, donde se destacan caractersticas como damente la capacidad de ejercer efecto antagnico contra
la degradacin de la mayora de los sustratos derivados una gran variedad de hongos fitopatgenos.
de plantas y animales, incluyendo celulosa, almidn,
pectina, protenas, agar, hidrocarburos y otros; adems MECANISMOS DE ACCIN DEL GNERO BACILLUS
su capacidad para la produccin de antibiticos, la nitrifi- EN BENEFICIO DE LAS PLANTAS
cacin, la desnitrificacin, la fijacin de nitrgeno, la lito- La promocin del crecimiento vegetal por parte de
trofa facultativa, la acidofilia, la alcalofilia, la psicrofilia, las especies del gnero Bacillus puede ocurrir de forma
la termofilia y el parasitismo, ejemplifican su capacidad directa o indirecta. Un efecto directo sobre la promocin
de sobrevivir en diversos ambientes.20 Los miembros del crecimiento vegetal se observa en bacterias rizosf-
de este gnero se caracterizan por ser Gram positivos, ricas que tienen la capacidad de llevar a cabo la fijacin
de forma bacilar, catalasa positiva, aerobios estrictos o biolgica del nitrgeno, la solubilizacin de minerales
anaerobios facultativos y formadores de endosporas.21 como el fsforo y la produccin de hormonas reguladoras
Su ciclo de vida se divide en dos fases: crecimiento del crecimiento vegetal. Por su parte, la forma indirecta de
vegetativo y esporulacin. Durante el primer estado, la promocin del crecimiento vegetal est relacionada con la
bacteria crece de forma exponencial cuando se encuen- produccin de sustancias que actan como antagonistas
tra en un medio donde las condiciones son favorables. de patgenos o induciendo resistencia en las plantas.51
Cuando los nutrientes comienzan a escasear, la bacteria
esporula, formando una endospora, la cual puede per- Reguladores del crecimiento vegetal
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Tabla 1. Aislamientos de especies del gnero Bacillus de diferentes cultivos de inters econmico y sus potencialidades
para promover el crecimiento o el control biolgico de hongos patgenos.
Arroz Rizosfera Bacillus pocheonensis Produccin de cido indolactico, solubi- Beneduzi et al., 200847
Bacillus sp. lizacin de fosfatos.
Bacillus sp. Antagonismo contra Alternaria sp., Fu- Chaiharn et al., 200948
sarium oxysporum y Pyricularia oryzae,
produccin de siderforos.
Aguacate rizoplano B. subtilis Antagonismo contra Fusarium oxyspo- Carzola et al., 200741
rum, Rhizoctonia solani, produccin de
enzimas hidrolticas
y lipopptidos.
Caf Rizosfera B. subtilis Antagonismo contra Fusarium stilboides, Muleta et al., 200750
F. oxysporum, F. xylarioides, produccin
de lipasas, proteasas, -1,3-glucanasa.
Tabla 2. Caracterizacin fisiolgica y actividad antagnica de aislados de Bacillus asociados al cultivo del arroz
(Oryza sativa L.).40
tenido elevados valores de eficiencia de solubilizacin estudios respecto a la fijacin biolgica del nitrgeno
de fosfatos inorgnicos in vitro. por miembros de este gnero, los cuales desempean un
Resultados obtenidos en el laboratorio de los autores papel importante desde el punto de vista ecolgico,39 la
han demostrado que nueve de 13 cepas probadas tienen mayora estn dirigidos al gnero Paenibacillus, el cual
la capacidad de solubilizar fosfatos inorgnicos en medio no es analizado en este trabajo.
de cultivo, lo que contribuira a su efecto promotor del Se ha informado que algunas especies como Bacillus
crecimiento de manera integral (Tabla 2).40 fusiformis, aislada de maz, trigo y arroz, presentan una
gran actividad nitrogenasa, lo que implica que sean
Fijacin biolgica del nitrgeno buenos fijadores de dinitrgeno.66 Se ha demostrado
La fijacin biolgica del nitrgeno atmosfrico que la especie Bacillus firmus potencia la actividad
constituye, despus de la fotosntesis, la ruta meta- nitrogenasa del diazotrofo Klebsiella terrigena E6, mi-
blica ms importante para el mantenimiento de la croorganismos aislados de la planta Dactylus glomerata.
vida en la biosfera. Curiosamente, este proceso cru- B. firmus podra proteger la nitrogenasa de K. terrigena
cial solo pueden llevarlo a cabo unos pocos grupos de del dioxgeno, ya que esta enzima se inactiva con las
seres vivos, todos ellos procariotas,59 los cuales estn tensiones de dioxgeno que normalmente existen en la
distribuidos prcticamente en todas las ramas de atmsfera, todo esto se puede traducir en un aumento de
bacterias y archeas.60 la cantidad de nitrgeno fijado por la planta por lo que
La fijacin biolgica del nitrgeno es un proceso se reducira considerablemente el uso de fertilizantes
microbiano en el que el nitrgeno atmosfrico se re- nitrogenados de origen qumico.67 Por otra parte, se han
duce a amonio y se incorpora a la biomasa, con lo que formulado biopreparados a partir de Rhizobium y Baci-
pasa a constituir la fuente principal de nitrgeno para llus cereus, en los que este ltimo potencia la formacin
las plantas.61 Este proceso se lleva a cabo por la enzima del ndulo por parte de Rhizobium, adems de aumentar
nitrogenasa, presente en todos los microorganismos su actividad nitrogenasa, con lo que se podra incremen-
fijadores del nitrgeno.62 Se estima que 175 millones tar considerablemente la produccin de la leguminosa
de toneladas de nitrgeno por ao se adicionan al Cajanus cajan L.68
suelo a travs de la fijacin biolgica del nitrgeno63 En Cuba se han utilizado especies del gnero Ba-
y se calcula que el 60 % del nitrgeno usado por las cillus en coinoculaciones con bacterias del gnero
plantas proviene de la fijacin biolgica.64 Teniendo Azospirillum en plantas de soya. Estos trabajos han
en cuenta esto, se podra reducir considerablemente posibilitado un aumento en la actividad nitrogenasa, lo
el uso de fertilizantes nitrogenados en la agricultura si que estara relacionado con un aumento en la fijacin
se emplearan los microorganismos que puedan llevar del nitrgeno atmosfrico.69
a cabo esta funcin.6
El gnero Bacillus presenta una gran versatilidad Control biolgico de patgenos
metablica y se ha demostrado su capacidad de llevar Los microorganismos patgenos de plantas influyen
a cabo el proceso de fijacin biolgica de nitrgeno.65 de forma negativa sobre la produccin de alimentos y la
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el uso de compuestos qumicos como un mtodo de antibiticos, dentro de los que se encuentra la fengicina,
proteccin de las cosechas, lo que ha incrementado con elevado potencial de aplicacin en la industria-bio-
efectos negativos como el desarrollo de cepas patgenas farmacutica76 y Bacillus cereus que tiene la capacidad
resistentes a estos compuestos, adems del impacto de producir zwitermicina A, un antibitico que no solo
ambiental que ellos ocasionan.70 Por otra parte se ha suprime el crecimiento de hongos fitopatgenos que
observado que la aplicacin de compuestos qumicos afectan a cultivos de inters agrcola, sino que tambin
en la agricultura es insuficiente para ejercer el control potencia la accin insecticida de las toxinas proteicas
de patgenos en cultivos de importancia econmica.71 producidas por B. thuringiensis.77
En las ltimas dcadas, gran diversidad de microor-
ganismos rizosfricos, se han descrito, caracterizado y Produccin de enzimas lticas
en muchos casos probado en cuanto a su actividad como Una gran variedad de microorganismos producen
agentes de control biolgico de patgenos de cultivos de enzimas de diferentes tipos que actan contra otros mi-
importancia econmica. Aprovechando las relaciones croorganismos que estn presentes en su hbitat. Entre
de competencia, la produccin de antibiticos, enzimas ellas, se destacan las quitinasas, hidrolasas y proteasas
y de otras sustancias como siderforos, estos microor- que actan fundamentalmente sobre los hongos. Estos
ganismos ejercen su capacidad biocontroladora, lo que hongos resultan en muchos casos fitopatgenos, lo que
permite la reduccin del uso de plaguicidas de origen trae consigo grandes prdidas en cultivos de importancia
qumico, por lo que las producciones se hacen menos econmica como el arroz,78 sorgo,79 y soya,80 entre otros.
costosas y se disminuyen las afectaciones al medio am- Se ha demostrado la produccin de este tipo de me-
biente.72,73 El gnero Bacillus es uno de los ms explota- tabolitos en B. subtilis y entre ellos, se destacan lipasas,
dos en este sentido dada su gran versatilidad metablica proteasas y glucanasas que actan sobre el patgeno
y su amplia capacidad de producir metabolitos contra fngico Fusarium oxysporum.33 Por otra parte, tambin
microorganismos patgenos.33 se ha informado la produccin de quitinasas por parte
En trabajos realizados en Cuba, se ha informado la de Bacillus cereus, lo que podra estar involucrado en el
capacidad que presentan cepas de Bacillus licheniformis, biocontrol de hongos fitopatgenos.81
Brevibacillus laterosporum y Paenibacillus polymyxa
como agentes de control biolgico al ejercer efecto an- Produccin de siderforos
tagnico in vitro contra Pectobacterium carotovorum, El hierro es un elemento esencial en el crecimiento de
agente causal de la pudricin blanda de la papa.74 los organismos. La escasez de este elemento en formas
En cepas aisladas del cultivo del arroz en el laborato- asimilables por los microorganismos en el suelo o en la
rio de los autores se ha demostrado in vitro la capacidad superficie de las plantas, fomenta una gran competencia.
de inhibir el crecimiento de hongos fitopatgenos que Bajo condiciones limitantes de hierro (Fe3+), el cual es
causan grandes prdidas en este cultivo como es el caso muy insoluble, algunas bacterias promotoras del creci-
de Pyricularia grisea, Alternaria solani, Curvularia sp. miento vegetal producen siderforos para competir por
y Fusarium sp. Se destaca la inhibicin del crecimiento la adquisicin de este elemento. Estos son compuestos de
fngico de estos hongos fitopatgenos al enfrentarlos bajo peso molecular y solubles en disoluciones acuosas
a los distintos aislados de especies pertenecientes al a pH neutro, que pueden ser fluorescentes o no.
gnero Bacillus,40 (Tabla 2) lo que est relacionado con Se ha propuesto un mecanismo de accin para el
la amplia versatilidad metablica de estos microorga- secuestro de hierro por parte de estos microorganismos.
nismos que les permite la produccin de compuestos El mecanismo plantea que en condiciones de escasez
antifngicos. La actividad antagnica contra una amplia de hierro, las bacterias producen y excretan los sider-
variedad de microorganismos fitopatgenos es una ven- foros, una vez que es secuestrado el hierro del medio,
taja de las cepas de este gnero que debe aprovecharse el complejo siderforo-hierro es reconocido por recep-
en funcin de la obtencin de bioproductos, as como la tores especficos de membrana y una vez dentro de la
diversidad de mecanismos que accin de estas bacterias, clula, se deposita en un sitio especfico por un proceso
en los cuales se debe profundizar an ms. La determi- que involucra un intercambio de ligandos que puede
nacin de los mecanismos involucrados en la actividad estar precedido o no por la reduccin del hierro o por la
antagnica y la realizacin de experimentos PGPB-planta- hidrlisis del siderforo.82
patgeno contribuiran al uso de estos microorganismos La produccin de este tipo de metabolito est mejor
en el control biolgico de una amplia variedad de hongos caracterizada en el gnero Pseudomonas aunque tam-
fitopatgenos de cultivos de inters econmico. bin, se ha visto que las especies del gnero Bacillus
produce siderforos, tal es el caso de la especie Baci-
Produccin de antibiticos llus megaterium en la que se ha descrito el siderforo
La produccin de compuestos antimicrobianos es esquizokinen.83 Tambin se determin la produccin de
muy comn entre las bacterias y los hongos. Estos com- los siderforos bacilibactina, cido itoico y cido 2,3-di-
puestos son sintetizados y excretados con el objetivo de hidroxibenzoico por parte de la especie B. subtilis.84,85
eliminar la competencia que pueda existir en su hbitat La presencia de este tipo de metabolito representara
natural. En muchos sistemas de control biolgico, uno o una ventaja para estos microorganismos, ya que podran
ms antibiticos desempean un papel importante en la adquirir el hierro proveniente del medio ambiente de una
supresin de enfermedades. Adems, se han realizado forma ms fcil que el resto de los microorganismos. De
estudios moleculares que han sido efectivos para de- esta forma, se podra aprovechar esta competencia para
terminar esta capacidad presente en algunas bacterias, combatir las enfermedades en los cultivos de importancia
debido a la fcil obtencin de mutantes defectivos en la econmica producidas por microorganismos patgenos.
produccin de estos compuestos.75
El gnero Bacillus ha sido estudiado ampliamente CONSIDERACIONES PARA LA UTILIZACIN DE
respecto a la produccin de antibiticos. En este senti- Bacillus EN BENEFICIO DE LOS CULTIVOS
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