ORIGINAL

Evaluacin neuropsicolgica de la memoria en el trastorno por

dficit de atencin/hiperactividad: papel de las funciones ejecutivas
R. Martn-Gonzlez a, P.A. Gonzlez-Prez a, M. Izquierdo-Hernndez a,
S. Hernndez-Expsito a, M.A. Alonso-Rodrguez b, I. Quintero-Fuentes a, B. Rubio-Morell c

EVALUACIN NEUROPSICOLGICA DE LA MEMORIA EN EL TRASTORNO POR

DFICIT DE ATENCIN/HIPERACTIVIDAD: PAPEL DE LAS FUNCIONES EJECUTIVAS
Resumen. Introduccin. Existe un acuerdo importante en la consideracin del trastorno por dficit de atencin/hiperactivi-
dad (TDAH) como una patologa del neurodesarrollo caracterizada por dficit dopaminrgicos y noradrenrgicos de los cir-
cuitos frontoestriados que afectan al funcionamiento ejecutivo en el rendimiento cognitivo. Objetivo. Evaluar la existencia de
dficit en memoria en nios con TDAH asociados a un deficiente rendimiento ejecutivo. Sujetos y mtodos. Administramos a
14 nios diagnosticados de TDAH tipo combinado y a 14 controles equiparados en cociente intelectual, edad y nivel de esco-
larizacin, un protocolo de evaluacin neuropsicolgica destinado a evaluar funciones ejecutivas y habilidades de memoria,
mediante las pruebas Auditory Verbal Learning Test, test de memoria de historias test de memoria y aprendizaje (TOMAL),
figura compleja de Rey, recuerdo selectivo visual (TOMAL), torre de Hanoi, test de memoria de frases (Siegel y Ryan), test de
dgitos (escala de inteligencia para nios de Wechsler revisada) y test de tapping visual (escala de memoria de Wechsler III).
Resultados. Se encontr que los nios con TDAH presentan dficit en el aprendizaje y en el recuerdo libre del material verbal
descontextualizado y contextualizado, en la memoria de trabajo y en la memoria procedimental. Por el contrario, no se encon-
traron diferencias significativas entre los grupos en las pruebas de memoria de naturaleza visuoespacial y visuoperceptiva.
Conclusiones. Los resultados obtenidos se analizan en trminos de dificultades en las estrategias de codificacin, almacena-
miento y bsqueda de la informacin previamente almacenada en el grupo con TDAH, al menos para la informacin de natu-
raleza verbal. Estas dificultades estn asociadas a dficit en el funcionamiento ejecutivo. [REV NEUROL 2008; 47: 225-30]
Palabras clave. Atencin. Funciones ejecutivas. Hiperactividad. Memoria. Neuropsicologa infantil. TDAH.

INTRODUCCIN de flexibilidad cognitiva [19-20], de fluidez verbal [17] y de me-

El trastorno por dficit de atencin/hiperactividad (TDAH) es la
patologa neuroconductual ms comn en la infancia [1]. Si-
guiendo el Manual diagnstico y estadstico de los trastornos
mentales, DSM-IV-TR [2], se define atendiendo a la presencia
de tres sntomas nucleares: inatencin, hiperactividad e impul-
sividad. Se requiere que estos sntomas se detecten dentro del
perodo escolar, sean inconsistentes con la edad y el nivel de de-
sarrollo del nio y afecten de forma considerable a la vida dia-
ria de ste [3]. Con ndices de prevalencia que oscilan entre el 7
y el 17% de nios en edad escolar [4] y ratios en funcin del g-
nero de 3 a 1 (varn/mujer), es clsico establecer la existencia
de tres subtipos (inatento, hiperactivo-impulsivo y combinado)
[5]. Desde la neuropsicologa, se considera que el deficiente ren-
dimiento cognitivo del TDAH es subsidiario de un dficit pri-
mario en las funciones ejecutivas [6-8], y se relaciona con una
alteracin neurobiolgica de los sistemas dopaminrgico y nor-
adrenrgico en los circuitos frontoestriatales [5,9-12], situacin
que se objetiva en nios, en adolescentes [13] y en adultos [14].
Especficamente, se aprecia un bajo rendimiento en la poblacin
TDAH en tareas de planificacin [15-16], de inhibicin [17-19],
Aceptado tras revisin externa: 28.05.08.
a
Departamento de Psicobiologa y Metodologa de las Ciencias del Com-
portamiento. b Departamento de Psicologa Bsica, Social y Organizacio-
nal. Facultad de Psicologa. Universidad de La Laguna. La Laguna, Teneri-
fe. c Unidad de Psiquiatra Infantojuvenil. Hospital Universitario de Cana-
rias. Santa Cruz de Tenerife, Espaa.
Correspondencia: Dr. Sergio Hernndez Expsito. Departamento de Psico-
biologa y Metodologa de las Ciencias del Comportamiento. Facultad de
Psicologa. Universidad de La Laguna. Campus de Guajara. E-38205 La
Laguna (Tenerife). Fax: +34 922 317 461. E-mail: sexposit@ull.es
2008, REVISTA DE NEUROLOGA
moria de trabajo [4,20], entre otras. Este perfil neuropsicolgico
puede dar lugar, adems, a la aparicin, en esta poblacin, de
capacidad intelectiva lmite [21,22], y se pueden presentar dife-
rencias en l en funcin del subtipo del TDAH que presente el
paciente [23].
El constructo cognitivo de funciones ejecutivas se ha adop-
tado como un descriptor general de la conducta asociada al fun-
cionamiento de los lbulos frontales [24], aunque la actividad
de la corteza frontal incluye funciones no relacionadas con el
rendimiento ejecutivo y, de forma similar, el funcionamiento
ejecutivo requiere, adems, de estructuras distintas a la corteza
frontal [25,26]. Evolutivamente se objetiva que la adecuada ad-
quisicin de las funciones ejecutivas est estrechamente vincu-
lada al desarrollo anatmico y funcional de la corteza prefron-
tal. Siguiendo el modelo jerrquico de funcionamiento frontal
propuesto por Stuss [27], las funciones supervisoras y ejecuti-
vas constituyen el segundo nivel de procesamiento. Seran las
funciones encargadas de sintetizar la informacin para organi-
zar la conducta dirigida hacia una meta y dependen anatmica-
mente del establecimiento de conexiones de la corteza frontal
con regiones del sistema lmbico y con reas cerebrales poste-
riores [24]. Sin embargo, no parece existir un patrn homog-
neo de desarrollo para todas las funciones clsicamente englo-
badas bajo el trmino paraguas funciones ejecutivas. As, por
ejemplo, sabemos que entre las edades de 5 y 8 aos, se experi-
menta un incremento significativo en la habilidad de memoria
de reconocimiento, formacin de conceptos, atencin selectiva
y habilidades de planificacin rudimentarias [28], y entre los 10 y
12 aos se alcanza el nivel de adultos en los procesos de inhibi-
cin, flexibilidad cognitiva y memoria de trabajo [29,30]. El de-
sarrollo de las funciones ejecutivas y su vinculacin con el fun-

REV NEUROL 2008; 47 (5): 225-230 225

R. MARTN-GONZLEZ , ET AL
cionamiento frontal ha de contemplarse en el contexto general
del desarrollo neuropsicolgico, esto es, dependen tambin del
adecuado desarrollo de los sistemas neurales que regulan la
atencin, la memoria, el lenguaje y las emociones [31]. Por lo
tanto, aceptando por correcta la consideracin del TDAH como
patologa del neurodesarrollo caracterizada por la inmadurez de
los centros neuronales que regulan el funcionamiento ejecutivo,
es de esperar encontrar un deficiente rendimiento de esta pobla-
cin en este conjunto de funciones, resultado este clsicamente
encontrado en la literatura cientfica.
La poblacin con TDAH no se caracteriza por mostrar dfi-
cit en las habilidades mnsicas [4,32]. Sin embargo, la conside-
racin del sustrato neural clsicamente identificado como defi-
citario en TDAH, es decir, los lbulos frontales y sus conexio-
nes corticocorticales y corticosubcorticales, podra llevarnos a
la conclusin de que se espera algn tipo de dificultades mnsi-
cas en estos sujetos. En efecto, la naturaleza estratgica y orga-
nizacional del funcionamiento de los lbulos frontales afecta a
los procesos de memoria mediante su implicacin en la organi-
zacin de la informacin que ser recordada [33]. Un posible
apoyo a esta idea lo encontramos en evidencias clnicas en las
que se identifica la existencia de alteraciones de memoria en pa-
cientes con lesiones frontales [34], cuyo perfil de resultados
evidencia dficit en las estrategias de codificacin y evocacin
necesarias para un adecuado rendimiento en tareas de memoria
y, aunque con cierta inconsistencia, este perfil mnsico es el que
se observa en sujetos con TDAH. En este sentido se sitan los
estudios de Ott y Lyman [35], quienes encontraron que los suje-
tos con TDAH presentaban un peor rendimiento en tareas de re-
cuerdo libre, y las investigaciones de Douglas y Benezra [36],
en las que mostraron que el grupo con TDAH presentaba dficit
en tareas de memoria que requeran organizacin y repeticin
deliberada. Resultados similares fueron encontrados por Cahn y
Marcotte [37], quienes observaron una ejecucin normal en el
recuerdo de material previamente aprendido, pero un dficit
significativo en los estadios iniciales del aprendizaje. Por lti-
mo, Cornoldi et al [38], tras la evaluacin de las estrategias de
memoria en un grupo de nios con TDAH y controles mediante
la presentacin de material categorizable y no categorizable, en-
contraron un peor rendimiento en el grupo con TDAH. Adems,
cuando los autores entrenaron a los nios con TDAH en estrate-
gias de categorizacin del material que tenan que memorizar,
el rendimiento de ambos grupos fue similar. Desde el punto de
vista evolutivo, existe evidencia de que la maduracin de los l-
bulos frontales est relacionada con la mejora en el rendimiento
en tareas de memoria [39]. Especficamente sabemos que la ma-
duracin de la corteza prefrontal subyace al incremento en el
rendimiento ejecutivo, lo que facilita las tareas de aprendizaje y
memoria [24,40]. Por ltimo, se evidencia un importante para-
lelismo entre la edad de desarrollo propuesta para la adquisicin
de las funciones ejecutivas, para la adquisicin de las habilida-
des mnsicas y para la maduracin de las reas prefrontales, y
las conexiones corticales en general [41].
El conjunto de trabajos descritos pone de manifiesto que los
dficit en funcionamiento ejecutivo asociados a las alteraciones
de los sistemas frontoestriatales observados en TDAH podran
dar lugar a dificultades en la utilizacin adecuada de las estrate-
gias de memoria. O, como sostienen Narbona y Crespo-Egulaz
[42], el sistema ejecutivo y los sistemas de memoria van de la
mano y se influyen mutuamente en situaciones normales y pa-
tolgicas. De forma ms precisa, Douglas [43], argumenta que
226
los nios con TDAH tienen dficit en el procesamiento ejecuti-
vo que sera responsable de las dificultades evidenciadas en la
organizacin y monitorizacin del procesamiento de la infor-
macin, de la movilizacin de los recursos atencionales y de la
inhibicin de las respuestas inapropiadas. En el mismo sentido,
Denckla [44], concluye que los dficit de memoria en TDAH no
son tanto de atencin, sino de intencin, y destaca nueva-
mente el papel de las funciones ejecutivas en la ejecucin en ta-
reas de memoria. Esta ltima idea ha sido incluida por Barkley
[45] en su modelo etiolgico del TDAH.
En resumen, si, como mencionamos anteriormente, la eje-
cucin en algunos componentes de la memoria depende del
adecuado funcionamiento ejecutivo, es esperable que los nios
con TDAH muestren alteraciones de memoria asociadas al gru-
po de habilidades necesarias para la adecuada organizacin, al-
macenamiento, seleccin y evocacin de la informacin. Este
ltimo argumento constituye la idea central del presente trabajo
de investigacin, que ha sido formulado en dos objetivos:
Estudiar el rendimiento de memoria de trabajo verbal y vi-
sual de un grupo de nios diagnosticados de TDAH.
Estudiar el rendimiento en tareas de memoria en sujetos con
TDAH y su posible vinculacin con el rendimiento en fun-
ciones ejecutivas.
SUJETOS Y MTODOS
Muestra
Para la obtencin de la muestra partimos de un grupo de 26 sujetos, quienes,
segn sus profesores, presentaban sospechas de TDAH. Tras la administra-
cin de la escala de valoracin de Conners revisada [46], el cuestionario pa-
ra padres y profesores [2] y un cuestionario evolutivo de elaboracin propia,
obtuvimos una muestra definitiva formada por 14 nios (10 nios y 4 ni-
as), con un rango de edad de 7 a 12 aos (media, M = 9,64; desviacin es-
tndar, DE = 2,13), quienes cumplan los criterios del DSM-IV-TR [2] para
ser diagnosticados de TDAH tipo combinado. Los resultados obtenidos por
los TDAH en el protocolo de evaluacin administrado, fueron contrastados
con los evidenciados por un grupo control constituido por 14 nios (5 nios
y 9 nias) equiparados en edad (M = 9,21; DE = 1,71), aos de escolaridad y
cociente intelectual igual o superior a 80 [47] en ambos grupos. Los sujetos
no contaban con otra patologa neurolgica y/o psiquitrica asociada ni tras-
tornos del aprendizaje comrbidos. A excepcin de dos sujetos TDAH y
uno control, los dems mostraron preferencia manual diestra a partir del test
de dominancia lateral de Harris administrado [48]. Todos los nios tenan el
castellano como primera lengua, asistan al colegio regularmente y deriva-
ban de colegios pblicos y/o concertados de la provincia de Santa Cruz de
Tenerife. Todos los padres o tutores de los nios dieron el correspondiente
consentimiento informado.
Materiales
El protocolo de evaluacin neuropsicolgica estuvo formado por las si-
guientes pruebas:
Memoria verbal
Auditory Verbal Learning Test (AVLT) [49]. Mide la capacidad de memo-
ria verbal descontextualizada. Permite evaluar el span de memoria inme-
diata, la curva de aprendizaje, la susceptibilidad a la interferencia, el re-
cuerdo por evocacin y el reconocimiento.
Memoria de historias test de memoria y aprendizaje (TOMAL) [50]. El
TOMAL es una batera de memoria diseada para nios de entre 5 y 19
aos compuesta por una escala de memoria verbal y una escala de memo-
ria no verbal. El subtest memoria de historias mide la memoria verbal
contextualizada, tanto inmediata como despus de demora.
Memoria visual
Figura compleja de Rey [51]. Consiste en la copia y posterior reproduc-
cin de memoria de un dibujo geomtrico complejo. La tarea del sujeto
REV NEUROL 2008; 47 (5): 225-230
 FUNCIONES EJECUTIVAS, MEMORIA Y TDAH

Tabla I. Memoria verbal. Wechsler III, el tipo de reproduccin de la figura compleja de Rey y el test
de la torre de Hanoi se usaron como indicadores del rendimiento ejecutivo.
TDAH Controles F p
Media (Sx) Media (Sx) Diseo y procedimiento
Todos los nios fueron evaluados en las dependencias de la Facultad de Psico-
AVLT-Rey
loga por un neuropsiclogo especializado en TDAH durante dos sesiones de
Ensayo 1 4,71 (1,85) 6 (1,84) 3,38 NS 120 minutos cada una. En la primera sesin se administr el WISC-R, y en la
segunda el protocolo de evaluacin neuropsicolgica. En nuestro diseo, la
Ensayo 2 7,14 (2,77) 10 (2,38) 8,55 0,007 variable grupo (TDAH-controles) representa el factor intergrupo, y la variable
dependiente viene dada por el rendimiento de los sujetos en las distintas prue-
Ensayo 3 8,5 (2,87) 11,64 (2,34) 10,05 0,004 bas neuropsicolgicas administradas. Las variables controladas fueron el co-
ciente intelectual, la edad y los aos de escolaridad. Una vez identificado y
Ensayo 4 9,36 (2,7) 12,57 (2,76) 9,66 0,005
comprobado el diagnstico de los sujetos que conformaron el grupo experi-
Ensayo 5 10,79 (2,35) 12,64 (2,34) 4,37 0,046 mental, as como identificado el grupo control, se comenz con la administra-
cin de las pruebas. Todos los sujetos fueron evaluados en horario de tarde.
Lista B 5,14 (1,46) 5,89 (1,95) 1,32 NS

Recuerdo TI 9,45 (3,21) 11,05 (3,47) 1,6 NS RESULTADOS

Recuerdo TD 8,43 (3,58) 11,86 (3,43) 6,66 0,016
Reconocimiento 14,36 (1) 14,64 (1,33) 0,4 NS
Memoria de historias (TOMAL)
Adquisicin 0,419 (0,13) 0,494 (0,15) 1,85 NS
Recuerdo TD 0,291 (0,123) 0,450 (0,167) 8,23 0,008
AVLT: Auditory Verbal Learning Test; NS: no significativo; TD: tras demora; TDAH:
trastorno por dficit de atencin/hiperactividad; TI: tras interferencia.
es reproducir el dibujo a la copia, tras un intervalo de dos minutos y tras
una demora de 30 minutos. La prueba permite evaluar la organizacin vi-
suoperceptiva, el funcionamiento ejecutivo y la memoria visual [52].
Recuerdo selectivo visual (TOMAL) [50]. Perteneciente a la batera de me-
moria antes citada, este subtest consiste en una lmina con varios cuadran-
tes, cada uno de los cuales tiene cinco puntos. La tarea del sujeto es sea-
lar los puntos de la lmina que previamente ha sealado el experimentador
siguiendo la misma secuencia durante cinco ensayos y tras una demora de
30 minutos. Mide la capacidad de aprendizaje y el recuerdo demorado.
Memoria procedimental
Torre de Hanoi (basada en la torre de Londres) [53]. Tras una primera
fase de aprendizaje, se realizan cinco ensayos de evaluacin y un nuevo
ensayo, transcurridos 30 minutos. La forma de puntuacin contempla el
nmero de movimientos por ensayo y el tiempo empleado. Permite eva-
luar la curva de aprendizaje procedimental, la memoria procedimental y
la capacidad de planificacin.
Memoria de trabajo
Test de memoria de frases [54,55]. La tarea consiste en presentarle al su-
jeto frases a las que le falta la ltima palabra, la cual debe ser elicitada.
Tras la escucha en un primer nivel de dos frases, y completadas stas en
su ltima palabra por el sujeto, deber evocar el conjunto de palabras que
faltaban, enuncindolas en el mismo orden de aparicin. Se presentan
tres ensayos por nivel, y dichos niveles aumentan progresivamente su di-
ficultad (desde dos palabras por recordar en el primer nivel, hasta cinco
en el ltimo). La puntuacin viene dada por el ltimo nivel que se ejecu-
ta correctamente, esto es, el nmero mximo de palabras capaz de rete-
ner. La prueba constituye una medida de span.
Test de dgitos [47] escala de inteligencia para nios de Wechsler revisada
(WISC-R). Evala la memoria de trabajo de mantenimiento en su versin
directa y la memoria de trabajo manipulativa en la presentacin inversa.
Memoria de trabajo espacial [56] (escala de memoria de Wechsler III).
Similar a la tarea de Corsi, est compuesta de dos partes, un tapping di-
recto y un tapping inverso. La prueba nos da una medida de la capacidad
atencional y de la memoria de trabajo de naturaleza visuoespacial.
A su vez, el test de memoria de frases de Siegel y Ryan, la tarea de dgitos
del WISC-R, la prueba de localizacin espacial de la escala de memoria de
El conjunto de datos recogidos fue analizado mediante ANOVA y MANO-
VA segn el modelo lineal general. Dada la pequea dimensin de la mues-
tra utilizada, llevamos a cabo la prueba de Levene para la homogeneidad de
la varianza. Como resultado de esta ltima, obtuvimos que las varianzas de
ambos grupos eran iguales en la totalidad de las variables, a excepcin de la
prueba de la torre de Hanoi.
Memoria verbal
En el ANOVA realizado para contrastar la ejecucin de los dos grupos expe-
rimentales (TDAH-controles) en la prueba AVLT-Rey no obtuvimos dife-
rencias significativas en el primer ensayo o fase de adquisicin. Sin embar-
go, ambos grupos diferan significativamente en los ensayos sucesivos 2, 3,
4 y 5. Tanto en la lista B o lista de interferencia como en la tara de memoria
inmediata los grupos tienen un rendimiento similar. Por ltimo, obtuvimos
un rendimiento significativamente mejor del grupo control en la tarea de re-
cuerdo por evocacin tras demora, junto con ausencia de diferencias en el
recuerdo por reconocimiento tras demora. En un anlisis posterior realizado
con esta misma prueba, nos interes comprobar si las curvas de aprendizaje
mostradas por controles y nios con TDAH eran similares o diferentes. Pa-
ra ello realizamos un MANOVA segn el modelo lineal general, y no en-
contramos diferencias significativas para la interaccin grupo curva de
aprendizaje (F(4,23) = 1,76; p = 0,172). Esto nos indica que ambos grupos
mostraban curvas similares. Adems, con el objetivo de analizar si el patrn
de rendimiento de TDAH y controles estaba mediatizado por la interferen-
cia generada por el material presentado, obtuvimos y analizamos para cada
grupo el ndice de interferencia retroactiva, que se ajust a la frmula (ensa-
yo 5 lista Arecuerdo tras interferencia), y el ndice de interferencia proac-
tiva segn la frmula (ensayo 1 lista Alista B). No obtuvimos diferencias
significativas en ambos casos (F(2,25) = 2,40; p = no significativo. F(2,25) =
1,78; p = no significativo). Para analizar los datos de la prueba de memoria
de historias se hizo necesario llevar a cabo un anlisis de proporciones. Con
este propsito, se calcul la proporcin de aciertos para cada sujeto segn el
grupo de edad. No se encontraron diferencias significativas en el recuerdo
inmediato. Por el contrario, en el recuerdo demorado, la media del grupo
con TDAH fue de 0,29 (DE = 0,12), mientras que la media del grupo control
fue de 0,45 (DE = 0,17). Esta diferencia fue significativa (F(1) = 8,23; p <
0,008). Las medias y desviaciones estndares de ambos grupos, el valor del
estadstico de contrastes, as como la probabilidad asociada obtenida en las
pruebas destinadas a medir memoria verbal pueden consultarse en la tabla I.
En la figura se recoge la representacin grfica de las curvas de aprendizaje
de ambos grupos experimentales.
Memoria visual
Para la prueba de la figura compleja de Rey se encontr una diferencia sig-
nificativa entre los grupos en la fase de copia para la variable dependiente
de la exactitud de la ejecucin (F(1) = 5,28; p < 0,05), en la que el grupo con-
trol evidenci un rendimiento medio superior (M = 29,53; DE = 5,30) al
grupo con TDAH (M = 23,86; DE = 7,56). En las fases recuerdo inmediato
y recuerdo demorado no se objetivaron diferencias grupales. Analizando la
distribucin del tipo de ejecucin de ambos grupos a partir del estadstico
de contraste 2, tampoco se encontraron diferencias significativas (2(3) =
2,67; p = 0,45). Por lo que respecta a la prueba de recuerdo selectivo visual,

REV NEUROL 2008; 47 (5): 225-230 227

R. MARTN-GONZLEZ , ET AL

no se encontraron diferencias estadsticamente significativas en-

tre los grupos en ninguna de las fases de la prueba, esto es, los
ensayos propuestos, el nmero total de aciertos y el recuerdo
demorado.

Memoria procedimental
Los resultados en la torre de Hanoi no mostraron diferencias
significativas entre los dos grupos para el primer y el tercer en-
sayo de la curva. Sin embargo, en los ensayos dos, cuatro y cin-
co y en el recuerdo demorado el grupo control mostr un rendi-
miento significativamente superior al grupo con TDAH. Las
medias y desviaciones estndares de ambos grupos, el valor del
estadstico de contrastes, as como la probabilidad asociada ob-
tenida para esta prueba, pueden consultarse en la tabla II.

Memoria de trabajo Figura. Curva de aprendizaje en el Auditory Verbal Learning Test-Rey.

En la prueba de memoria de frases de Siegel y Ryan se encon-
traron diferencias significativas entre el grupo con TDAH (M = Tabla II. Memoria procedimental (torre de Hanoi).
2,57; DE = 0,65) y el grupo control (M = 3,50; DE = 0,85. F(1) = 10,51; p <
0,005). En la prueba de dgitos del WISC-R no se hallaron diferencias sig- TDAH Controles F p
nificativas entre los grupos experimentales, ni para la versin directa ni pa- Media (Sx) Media (Sx)
ra la inversa. Finalmente, en la prueba de localizacin espacial de Wechsler
tampoco se encontraron diferencias significativas entre los grupos. Ensayo 1 29,29 (9) 26,07 (10,19) 0,78 NS

Ensayo 2 27 (5,32) 20,07 (4,98) 12,64 0,001

Ensayo 3 29,14 (10,18) 22,36 (9,06) 3,47 NS

DISCUSIN
El objetivo principal de la presente investigacin fue evaluar la
existencia de alteraciones en memoria asociadas a dficit ejecu-
tivos en nios con TDAH. Especficamente, pretendamos com-
probar si los nios con TDAH presentaban dificultades en la ca-
pacidad de bsqueda, seleccin y recuperacin de la informa-
cin que haba sido previamente almacenada, tanto de naturale-
za verbal, como visuoperceptiva, visuoespacial y procedimen-
tal, as como estudiar la existencia de dificultades en la memo-
ria de trabajo, de mantenimiento y manipulativa. En un primer
bloque de anlisis, los resultados han puesto de manifiesto que
para material verbal descontextualizado [49] (AVLT-Rey) no
existen diferencias entre los grupos en el primer ensayo de
aprendizaje, en la lista de interferencia, ni en la prueba de me-
moria inmediata. Tradicionalmente, se considera que el primer
ensayo y la lista B evalan la capacidad de adquisicin de la in-
formacin; de ello se desprende que sea esperable la ausencia
de diferencias grupales. Del mismo modo, esta capacidad nor-
mal de aprendizaje mostrada por el grupo con TDAH le sirve
para evidenciar un buen rendimiento en memoria inmediata, sin
diferenciarse del grupo control. Sin embargo, a partir del se-
gundo ensayo se observan diferencias significativas entre los
dos grupos, que se mantienen hasta el ltimo ensayo y se obser-
van, asimismo, en la tarea de recuerdo demorado medido por
evocacin. Por lo que respecta a la prueba de reconocimiento,
los TDAH ejecutan igual que los controles. Este perfil de resul-
tados coexiste con curvas de aprendizaje similares en ambos
grupos (Figura) y no parece estar mediatizado ni por interferen-
cia proactiva ni retroactiva. Cuando el material verbal es de na-
turaleza contextualizada (recuerdo de historias), no se encuen-
tran diferencias entre los grupos en el recuerdo inmediato, pero
s en el recuerdo demorado. Estos resultados apoyan la idea de
partida que postulaba que stos presentan dificultades en la re-
cuperacin espontnea de la informacin previamente almace-
nada, y van en la misma lnea de los obtenidos por Cornoldi et
al [38], quienes encontraron que los nios con TDAH tenan di-
ficultades en el recuerdo libre de informacin. Sin embargo, las
diferencias desaparecen en pruebas de reconocimiento, al no
Ensayo 4 26,86 (7,54) 19,57 (6,96) 7,04 0,013
Ensayo 5 25,93 (7,43) 17,71 (2,36) 15,51 0,001
NTM 138,21 (25,35) 105,79 (15) 16,96 0,001
Recuerdo TD 26,43 (9,33) 18,57 (3,61) 8,62 0,007
NS: no significativo; NTM: nmero total de movimientos; TD: tras demora;
TDAH: trastorno por dficit de atencin/hiperactividad.
requerir de los participantes una evocacin espontnea del ma-
terial. Este perfil diferenciado, consistente en peor rendimiento
en el recuerdo libre, que requiere hacer uso de estrategias pro-
pias de almacenamiento y evocacin, pero rendimiento igual a
los controles cuando evaluamos slo la cantidad de material
que ha sido almacenado, exento de la mediacin de las estrate-
gias, va en el sentido de que los nios con TDAH tienen dificul-
tades en la organizacin de la informacin y/o su recuperacin
espontnea.
La interpretacin neuropsicolgica del perfil de resultados
descrito se puede obtener a partir de la propia definicin neuro-
biolgica del TDAH. Desde este acercamiento, se considera que
el TDAH est motivado por la disfuncin de los circuitos dopa-
minrgicos y noradrenrgicos frontoestriatales, que da lugar a
dficit ejecutivos en el funcionamiento cognitivo [9]. Es amplia
la literatura cientfica que identifica el TDAH con alteraciones
en el funcionamiento ejecutivo [4]. Los lbulos frontales repre-
sentan estructuras claves en los procesos de organizacin, bs-
queda, seleccin y verificacin del recuerdo de la informacin
almacenada [34,57], y no intervienen en los procesos de alma-
cenamiento per se, sino que median en procesos estratgicos de
recuperacin, monitorizacin y verificacin [58]. Este conjunto
de estrategias de memoria realizadas por los lbulos frontales
depende tambin de un adecuado funcionamiento ejecutivo. Por
lo tanto, es esperable encontrar dficit en las estrategias de me-
moria en nios con TDAH, dado que esta patologa se asocia a
dficit ejecutivo. ste es, efectivamente, el patrn de resultados

228 REV NEUROL 2008; 47 (5): 225-230


encontrado, tanto para memoria verbal descontextualizada co-
mo contextualizada.
En un segundo bloque de anlisis, se ha puesto de mani-
fiesto que no hay diferencias significativas en los componen-
tes de memoria elicitados por la prueba de la figura compleja
de Rey entre los nios con TDAH y los controles. Asimismo,
cuando se analiz la ejecucin de los sujetos en esta prueba,
considerndola como indicadora de la capacidad de planifica-
cin (tipo de ejecucin), no se encontraron diferencias grupa-
les. Tampoco se encontraron diferencias en la prueba de na-
turaleza visuoespacial. Estos resultados van en la lnea de los
encontrados por Shin et al [59], que muestran que los nios
con TDAH no presentan problemas de memoria no verbal,
evaluada mediante esta misma prueba, y obtienen validacin
parcial en el trabajo desarrollado por Barnett et al [60]. Estos
autores aprecian diferencias entre controles y TDAH en la fa-
se de adquisicin, pero no en la fase de recuerdo demorado.
Cuando se evalu la memoria procedimental y la capacidad de
planificacin, mediante la torre de Hanoi, los resultados indi-
can que los nios con TDAH presentan dificultades en la recu-
peracin de informacin de naturaleza procedimental, asocia-
do en este caso a una planificacin deficiente. Finalmente, y
por lo que se refiere a las pruebas utilizadas para evaluar la
memoria de trabajo, no se encontraron diferencias en cuanto a
amplitud directa ni inversa utilizando material verbal o visual.
Sin embargo, s se encontraron diferencias entre ambos grupos
con la prueba de Siegel, y van en la lnea a los que clsicamen-
te se observan en la poblacin con TDAH para memoria de
trabajo verbal [4,8].
Tomados en conjunto, los resultados obtenidos han puesto
de manifiesto que la poblacin con TDAH no evidencia dificul-
tades mnmicas asociadas al almacenamiento de la informa-
cin, sino que tiene dficit en las estrategias de organizacin,
bsqueda, seleccin y recuperacin de la informacin, pero s- tan complejo y frecuente como el TDAH.
BIBLIOGRAFA
1. Bradley JDD, Golden CJ. Biological contributions to the presentation
and understanding of attention-deficit/hyperactivity disorder: a review.
Clin Psychol Rev 2001; 21: 907-29.
2. Asociacin Americana de Psiquiatra. Manual diagnstico y estadstico
de los trastornos mentales (DSM-IV-TR). Barcelona: Masson; 2002.
3. Anderson P. Assessment and development of executive function during
childhood. Child Neuropsychol 2002; 8: 72-82.
4. Barkley RA. Attention-deficit hyperactivity disorder: a handbook for
diagnosis and treatment. 3 ed. New York: Guilford Press; 2006.
5. Rebollo MA, Montiel S. Atencin y funciones ejecutivas. Rev Neurol
2006; 42 (Supl 2): S3-7.
6. Arnsten AFT, Steere JC, Hunt, RD. The contribution of 2 noradrener-
gic mechanisms to prefrontal cortical cognitive functions: potential
significance to attention-deficit hyperactivity disorder. Arch Gen Psy-
chiatry 1996; 53: 448-55.
7. Pliszka SR, McCracken JT, Maas JW. Catecholamines in attention-
deficit hyperactivity disorder: current perspectives. J Am Acad Child
Adolesc Psychiatry 1996; 35: 264-72.
8. Willcutt EG, Doyle AE, Nigg JT, Faraone SV, Pennington BF. Validity
of the executive function theory of attention-deficit/hyperactivity dis-
order: a meta-analytic review. Biol Psychiatry 2005; 57: 1336-46.
9. Himelstein J, Schulz KP, Newcorn JH, Halperin JM. The neurobiology
of attention deficit hyperactivity disorder. Front Biosci 2000; 5: 461-78.
10. Daz-Heijtz R. Bases bioqumicas e investigaciones en el trastorno por
dficit de atencin con hiperactividad. Rev Neurol 2002; 34 (Supl 1):
S78-81.
11. Papazian O, Alfonso I, Luzondo RJ. Trastornos de las funciones ejecu-
tivas. Rev Neurol 2006; 42 (Supl 3): S45-50.
12. Cardo E, Servera M. Trastorno por dficit de atencin/hiperactividad:
estado de la cuestin y futuras lneas de investigacin. Rev Neurol 2008;
46: 365-72.
REV NEUROL 2008; 47 (5): 225-230
FUNCIONES EJECUTIVAS, MEMORIA Y TDAH
lo cuando sta es de naturaleza verbal y procedimental, y no se
encontraron dficit en tareas de naturaleza visuoperceptiva o vi-
suoespacial.
Siguiendo a Baddeley [61], la memoria de trabajo est for-
mada por varias subestructuras. La agenda visuoespacial estara
relacionada con el mantenimiento y manipulacin de la informa-
cin espacial y visual, responsable del almacenamiento temporal
de informacin no verbal. El bucle fonolgico estara implicado
en la informacin auditiva relacionada con el habla, responsable
del almacenamiento temporal de informacin verbal para su uso;
y el ejecutivo central, considerado como un sistema de control
atencional y coordinador de los otros dos subsistemas. Parece,
pues, que los nios con TDAH presentan problemas slo en al-
guna de las subestructuras de memoria, en el bucle fonolgico,
que es el encargado de la informacin verbal, y en el ejecutivo
central, implicado en la atencin. Sin embargo, no presentan
problemas con material visual, dependiente de la agenda visuo-
espacial. Desde la neuropsicologa se ha investigado la bsqueda
de correlatos anatmicos a cada uno de los componentes de la
memoria de trabajo. As, se ha visto que el ejecutivo central esta-
ra regulado por la corteza prefrontal; el bucle fonolgico estara
vinculado a las regiones temporoparietales izquierdas, as como
a reas premotoras y motoras del hemisferio izquierdo; y la
agenda visuoespacial estara regulada por las regiones parietooc-
cipitales derechas [62]. Todo ello sugiere que, en los nios con
TDAH, determinados circuitos cerebrales funcionan peor que en
los nios controles y, por tanto, sera interesante utilizar otras
tcnicas para su investigacin, as como la utilizacin y manipu-
lacin de material de diversa naturaleza (verbal, pictrico, etc.).
En conclusin, los resultados sugieren vas especficas para el
diseo de situaciones experimentales, con el objetivo de avanzar
en el conocimiento de los factores y variables que puedan reve-
larse importantes para la comprensin y mejora de un trastorno
13. Mulas F, Etchepareborda MC, Abad-Mas L, Daz-Lucero A, Hernn-
dez S, De la Osa A, et al. Trastornos neuropsicolgicos de los adoles-
centes afectos de trastorno por dficit de atencin con hiperactividad.
Rev Neurol 2006; 43 (Supl 1): S71-81.
14. Rodrguez-Jimnez R, Cubillo AI, Jimnez-Arriero MA, Ponce G, Ara-
gs-Figuero M, Palomo T. Disfunciones ejecutivas en adultos con tras-
torno por dficit de atencin e hiperactividad. Rev Neurol 2006; 43:
678-84.
15. Pennington BF, Groissier D, Welsh MC. Contrasting cognitive deficits
in attention deficit hyperactivity disorder versus reasing disability. Dev
Psychol 1993; 23: 511-23.
16. Weyandt LL, Willis WG. Executive functions in school-aged children:
potential efficacy of tasks in discriminating clinical groups. Dev Neuro-
psychol 1994; 10: 27-38.
17. Sergeant JA, Geurts H, Oosterlaan J. How specific is a deficit of exe-
cutive functioning for attention-deficit/hyperactivity disorder? Behav
Brain Res 2002; 130: 3-28.
18. Pliszka SR, Glahn DC, Semrud-Clikeman M, Franklin C, Prez IR,
Xiong J, et al. Neuroimaging of inhibitory control areas in children
with attention deficit hyperactivity disorder who were treatment naive
or in long-term treatment. Am J Psychiatry 2006; 163: 1052-60.
19. Smith A, Taylor E, Brammer M, Toone B, Rubia K. Task-specific hy-
poactivation in prefrontal and temporoparietal brain regions during
motor inhibition and task switching in medication-naive children and
adolescents with attention deficit hyperactivity disorder. Am J Psychi-
atry 2006; 163: 1044-51.
20. Seidman LJ, Biederman J, Monuteaux MC, Weber W, Faraone SV.
Neuropsychological functioning in nonreferred siblings of children
with attention deficit/hyperactivity disorder. J Abnorm Psychol 2000;
109: 252-65.
21. Artigas-Pallars J, Rigau-Ratera E, Garca-Nonell C. Capacidad de in-
229
R. MARTN-GONZLEZ , ET AL

teligencia lmite y disfuncin ejecutiva. Rev Neurol 2007; 44 (Supl 2):
S67-9.
22. Artigas-Pallars J, Rigau-Ratera E, Garca-Nonell C. Relacin entre
capacidad de inteligencia lmite y trastornos del neurodesarrollo. Rev
Neurol 2007; 44: 739-44.
23. Romero-Ayuso DM, Maest F, Gonzlez-Marqus J, Romo-Barrientos
C, Andrade JM. Disfuncin ejecutiva en el trastorno por dficit de aten-
cin con hiperactividad en la infancia. Rev Neurol 2006; 42: 265-7.
24. Romine CB, Reynolds CR. Sequential memory: a developmental per-
spective on its relation to frontal lobe functioning. Neuropsychol Rev
2004; 14: 1.
25. Denckla MB. A theory and model of executive function: a neuro-
psychological perspective. In Lyon GR, Krasnegor NA, eds. Attention,
memory and executive function. Baltimore: Paul H. Brookes; 1996. p.
263-78.
26. Stuss DT, Levine B. Adult clinical neuropsychology: lessons from
studies of the frontal lobes. Ann Rev Psychol 2002; 53: 401-33.
27. Stuss DT. Biological and psychological development of executive
functions. Brain Cogn 1992; 20: 8-23.
28. Luciana M, Nelson CA. The functional emergence of prefrontally-
guided working memory systems in four- to eight-year old children.
Neuropsychologia 1998; 36: 273-93.
29. Passler M, Isaac W, Hynd GW. Neuropsychological behavior attributed
to frontal lobe functioning in children. Dev Neuropsychol 1985; 349-70.
30. Welsh MC. Developmental and clinical variations in executive func-
tions. In Molfese DL, Molfese VJ, eds. Developmental variations in
learning: applications to social, executive function, language, and read-
ing skills. Mahwah, NJ: Erlbaum; 2002. p. 139-85.
31. Gioia GA, Isquith PK, Guy SC. Assessment of executive functions in
children with neurological impairment. In Simeonsson RJ, Rosenthal SL,
eds. Psychological and developmental assessment: children with disabili-
ties and chronic conditions. New York: Guilford; 2001. p. 317-56.
32. Kitazawa S, Hirabayashi S, Kobayashi M. Memory functions in chil-
dren with attention deficit/hyperactivity disorder: the effects of methyl-
phenidate on them. No To Hattatsu 2004; 36: 31-6.
33. Moscovitch M. Memory and working with memory: a component pro-
cess model based on modules and central system. J Cogn Neurosci 1992;
4: 257-67.
34. Baldo JV, Shimamura AP. Frontal lobes and memory. In Baddeley AD,
Kopelman MD, Wilson BA, eds. The handbook of memory disorders.
London: John Wiley & Sons; 2002. p. 363-78.
35. Ott DA, Lyman RD. Automatic and effortful memory in children ex-
hibiting attention-deficit hyperactivity disorders. J Clin Child Psychol
1993; 22: 420-7.
36. Douglas VI, Benezra, E. Supraspan verbal memory in attention deficit
hyperactivity disorder with hyperactivity normal and reading-disabled
boys. J Abnorm Child Psychol 1990; 18: 617-38.
37. Cahn DA, Marcotte, AC. Rates of forgetting in attention deficit hyper-
activity disorder. Child Neuropsychol 1995; 1: 158-63.
38. Cornoldi C, Barbieri A, Gaiani C, Zocchi S. Strategic memory deficits
in attention deficit disorder with hyperactivity participants: the role of
executive processes. Dev Neuropsychol 1999; 15: 53-71.
39. Sowell ER, Delis D, Stiles J, Jernigan TL. Improved memory function-
ing and frontal lobe maturation between childhood and adolescence: a
structural MRI study. J Int Neuropsychol Soc 2001; 7: 312-22.
40. Schneider W, Pressley M. Memory development between two and twen-
ty. 2 ed. Mahwah, NJ: Erlbaum; 1997.
41. Anderson VA, Lajoie G. Development of memory and learning skills in
school-aged children: a neuropsychological perspective. Appl Neuro-
psychol 1996; 3/4: 128-39.
42. Narbona J, Crespo-Egulaz N. Trastornos de memoria y de atencin en
disfunciones cerebrales del nio. Rev Neurol 2005; 40 (Supl 1): S33-6.
43. Douglas VI. Attentional and cognitive problems. In Rutter M, ed. De-
velopmental neuropsychiatry. New York: Guilford; 1983. p. 280-328.
44. Denckla MB. Biological correlates of learning and attention: what is
relevant to learning disability and attention deficit hyperactivity disor-
der? J Dev Behav Pediatr 1996; 17: 114-9.
45. Barkley RA. Attention deficit hyperactivity disorder. In Mash EJ, Bar-
kley RA, eds. Child psychopathology. New York: Guilford Press; 1996.
p. 63-112.
46. Conners CK. Rating scales for use in drug studies with children. Psy-
chopharmacol Bull 1973; 9: 24-84.
47. Wechsler D. Escala de inteligencia de Wechsler para nios revisada. 3 ed.
Madrid: TEA Ediciones; 1974.
48. Harris AJ. Test de dominancia lateral. Madrid: TEA Ediciones; 1998.
49. Rey A. Lexamen clinique en psychologie. Paris: Presses Universitai-
res de France; 1964.
50. Reynolds CR, Bigler ED. Test of memory and learning (TOMAL).
Austin, TX: Pro-Ed; 1994.
51. Rey A. Test de copia y de reproduccin de memoria de figuras geom-
tricas complejas. Madrid: TEA Ediciones; 2003.
52. Lezak M. Neuropsychological assessment. 3 ed. New York: Oxford
University Press; 1995.
53. Shallice T. Specific impairments of planning. Philos Trans R Soc Lond
B Biol Sci 1982; 298: 199-209.
54. Siegel L, Ryan EB. The development of working memory in normally
achieving and subtypes of learning disabled children. Child Dev 1989;
60: 973-80.
55. Daneman M, Carpenter PA. Individual differences in working memory
and reading. Journal of Verbal Learning and Verbal Behaviour 1980;
19: 450-66.
56. Wechsler D. Wechsler memory scale-revised manual. New York: Psy-
chological Corporation; 1987.
57. Shimamura AP. Memory retrieval and executive control processes. In
Stuss DT, Knight RT, eds. Principles of frontal lobe function. New
York: Oxford University Press; 2002. p. 210-20.
58. Tirapu-Ustrroz J, Muoz-Cspedes JM. Memoria y funciones ejecuti-
vas. Rev Neurol 2005; 41: 475-84.
59. Shin MS, Kim YH, Cho SC, Kim BN. Neuropsychologic characteris-
tics of children with attention-deficit hyperactivity disorder (ADHD),
learning disorder, and tic disorder on the Rey-Osterreith complex fi-
gure. J Child Neurol 2003; 18: 835-44.
60. Barnett R, Maruff P, Vance A. An investigation of visuo-spatial memo-
ry impairment in children with attention deficit hyperactivity disorder
(ADHD), combined type. Psychol Med 2005; 35: 1433-43.
61. Baddeley A. Working memory. Oxford: Oxford University Press; 1986.
62. Baddeley A. Working memory: looking back and looking forward. Nat
Neurosci 2003; 4: 829-39.

NEUROPSYCHOLOGICAL ASSESSMENT OF MEMORY IN ATTENTION DEFICIT

HYPERACTIVITY DISORDER: THE ROLE OF EXECUTIVE FUNCTIONS
Summary. Introduction. There is an important agreement on the consideration of attention deficit hyperactivity disorder
(ADHD) as a condition characterized by neurodevelopmental dysfunction of fronto-striatal dopaminergic and noradrenergic
circuits with resultant executive deficits in cognitive functioning. Aim. To assess the existence of memory deficits in children
with ADHD associated with a poor performance executive. Subjects and methods. We assess 14 children diagnosed with
ADHD combined type and 14 controls matched on intellectual coefficient, age and level of schooling, in a neuropsychological
evaluation protocol designed to assess executive functions and memory skills using Auditory Verbal Learning Test, Memory
for Stories Test Test of Memory and Learning (TOMAL), Complex Figure Text, Visual Selective Reminding Test (TOMAL),
Tower of Hanoi, Memory Phrases Test (Siegel and Ryan), Digit Span (Wechsler Intelligence Scale for Children-Revised) and
Tapping Test (Wechsler Memory Scale III). Results. The ADHD group showed deficits in the learning and free recall of verbal
material, in procedural and working memory. No group differences were observed in the visual memory tasks. Conclusions.
The results are analyzed in terms of difficulty in coding strategies, storage and search of information previously stored in the
group with ADHD, at least for the kind of verbal information. These difficulties are associated with deficits in executive
functioning. [REV NEUROL 2008; 47: 225-30]
Key words. ADHD. Attention. Child neuropsychology. Executive functions. Hyperactivity. Memory.

230 REV NEUROL 2008; 47 (5): 225-230