Odio del manzano

PATGENO: Podosphaera leucotricha (Ellis y Everh.) E.S. Salmon, (1900)

Clasificacin cientfica
Reino: Hongos
Filo: Ascomycota
Clase: Leotiomycetes
Subclase: Leotiomycetidae
Orden: Erysiphales
Familia: Erysiphaceae
Gnero: Podosphaera
Especies: P. leucotricha
Es un parasito (ectopasasito) obligado, heterotlico cuya forma sexual es Podosphaera
leucotricha y la forma asexual o condica corresponde a Oidium farinosum. La fase sexual del
hongo parece tener poca relevancia en la epidemiologa de la enfermedad. Dicha fase est
caracterizada por la formacin de cleistotecios, formados antes del reposo vegetativo y que
permitiran la conservacin del hongo de un ao para otro, as como su diseminacin en el
espacio. En el caso de Podosphaera leucotricha el cleistotecios contiene una nica asca donde
se encuentran las ascosporas. (Sasha Marine, 2009)
Es mucho ms importante la fase asexual donde conviven tres estructuras diferentes: el
micelio, formado por una masa de filamentos (hifas); los conidiforos, hifas externas
especializadas cuya diferenciacin dar lugar a la formacin de las esporas asexuales
(conidias); haustorios, que se forman a travs de hifas internas en las clulas epidmicas, tras la
germinacion de las conidias y despus de la formacin de tubos germinativos y de clavijas de
penetracin a partir de los apresorios. (Mrquez)
Presenta micelio anfgeno, persistente, conidios en largas cadenas, elipsoidales, truncados,
hialinos, de 20-3.0 x15-20 micrones. Los cleistotecios son globosos, gregarios y tienen
apndices apicales y basales. Los apndices apicales son ms largo que el ascocarpo, de color
marrn hacia la base e hialinos hacia el extremo, el pice raramente esta ramificado. Los
apndices basales son rudimentarios, cortos, ms o menos tortuosos a subglobosos, miden 5570x44-55 micrones y contienen acho ascosporas cada uno. Las ascosporas son ovales a
elpticas (22-26 x 12-15 micrones) Los cleistotecios solo se producen bajo determinadas
condiciones. (Stadnik)
Hospedantes.- El principal hospedante es manzano (Malus spp), pero tambin puede afectar a
peral (Pyrus spp.) y membrillero (Cydonia vulgaris ) . Existen algunas citas bibliogrficas que
consideran el duraznero como hospedante del odio del manzano. (Stadnik)
Distribucin geogrfica.- El odio del manzano fue determinado a finales del siglo XIX en
EEUU y Europa, es de distribucin mundial. Se la encuentra presente produciendo daos de
variable consideracin, en todas las regiones donde se cultiva manzano. En Europa Occidental
en los pases productores de manzana y peras: Italia, Espaa, Francia, Alemania. El desarrollo
del odio del manzano se ve favorecido por las temperaturas moderadas en invierno y las
condiciones climticas en primavera. En Amrica del Sur se la encuentra presente en
Argentina, Brasil, Chile. Uruguay, Colombia y Per. En Chile ha sido uno de los problemas
patolgicos de mayor importancia especialmente en cultivares susceptibles. (Stadnik)

Importancia de la enfermedad.- Es una enfermedad de tipo crnico. Dado que sus ataques no
provocan daos espectaculares, suele ser subestimada, principalmente en zonas donde existen
otras enfermedades que provocan sntomas y daos espectaculares, como por ejemplo la sarna
del manzano ( Venturia inaequalis) o el tizn del fuego ( Erwinia amylovora). Sin embargo, el
odio en ataques sucesivos afecta la produccin en cantidad y en calidad de fruta y el
crecimiento de la planta. Adems, puede ser puerta de entrada de otros parsitos o predisponer
al rbol a los daos por frio invernal. (Stadnik)
Est comprobado que manzanos infectados con odio muestran una mayor predisposicin al
ataque de otras enfermedades y plagas, la densidad, incidencia y reproduccin de arauelas
fueron mayores en hojas de manzano infectadas con odio que en hojas no infectadas. Segn
este estudio, los caros colonizaban las hojas despus de que las hojas estuvieran infectadas
pero los mecanismo de interaccin aun no son conocidos. Adems cabe sealar la existencia de
una relacin entre plantas virsicas y la presencia de odio. En este caso, las plantas infectadas
con virus son ms sensibles al odio. (Stadnik)
La enfermedad es particularmente importante en plantaciones nuevas, en las cuales hay mucho
tejido vegetal joven susceptible. En estos materiales vegetales los ataques de odio afectan la
formacin de la estructura de los rboles, lo cual retarda el proceso de formacin del monte
frutal. Algo similar ocurre en los viveros, donde, adems de afectar la formacin de la planta,
puede ser una va de propagacin de inoculo. En los pases que poseen nomas que legislan la
produccin viveristica, figura la prohibicin de comercializar plantas afectadas con odio.
(Stadnik)
Sntomas y signos.- El mildiu pulverulento de la manzana produce sntomas en brotes, hojas,
flores y frutos jvenes. En general, los sntomas son ms notorios en las hojas y frutas. (Sasha
Marine, 2009)
Brotes de manzana.- Las infecciones Inverna en forma de micelio en el interior de las yemas
terminales de las ramas las cuales proporcionan inculo para el ao siguiente. En la primavera,
cuando los brotes terminales comienzan a crecer, el hongo coloniza el tejido joven, verde a
medida que emerge (Figura 1). Estos "brotes de bandera" infectados tienen un aspecto de color
gris plateado y pueden presentar defoliacin, crecimiento retardado y secarse (Figura 2). En las
siguientes semanas, a medida que avanza la estacin de crecimiento, las infecciones primarias
en los brotes de la bandera producen inculo, lo que provoca infecciones secundarias en las
hojas, las flores y las frutos. Los rboles muy infectados se debilitan y son ms propensos a ser
invadidos por patgenos secundarios. A mediados del verano, el micelio se oscurece y
numerosos cuerpos fructferos marrones (ascocarpos) se forman (Figura 3). (Sasha Marine,
2009)

Figura 1. Aspecto pulverulento, gris

plateado de moho en las hojas del
manzano de un brote de bandera (un
brote que se desarroll a partir de un
brote infectado).

Figura 2. Los brotes infectados exhiben

defoliacin, crecimiento retardado y se
secan.

Figura 3. Ms tarde en la temporada, el

micelio se oscurece y numerosos rganos
de fructificacin sexual aparecen.

Figura 4. Una colonia de mildiu

pulverulento (flecha) en una hoja de
manzana joven.

Hojas de manzana y fruta.- En contraste con

las infecciones primarias, en las que la hoja se coloniza a medida que emerge de la yema, las
infecciones secundarias ocurren cuando las esporas eolatorias aterrizan en las hojas jvenes a
medida que se despliegan y se expanden. Las colonias de hongos compuestas de micelio y
esporas aparecen como remiendos blancos de fieltro (Figura 4). Las infecciones secundarias
suelen aparecer primero en la superficie inferior de la hoja, y pueden ser detectables en la
superficie superior de la hoja como manchas clorticas. Las hojas infectadas a lo largo del
margen de la hoja pueden volverse onduladas, plegadas o dobladas longitudinalmente. A
medida que avanza la enfermedad, los tejidos afectados desarrollan la apariencia pulverulenta y
gris plateado tpico de los mildius polvorientos (Figura 5). Las infecciones en el receptculo de
la flor o de la fruta joven causarn el reticulado rojizo y la descoloracin en la fruta madura (la
figura 6). La fruta tambin puede ser distorsionada y / o empequeecida. El odio reduce tanto

el

rendimiento

como

la

Figura 5. Toda una hoja de

manzana cubierta de
mildi.

calidad

de

la

manzana.

Figura 6. Fruto joven con reticulado rojizo, Fruta

madura encrespado y decolorado por el odio.

Los frutos producidos por arboles muy afectados suelen presentar sntomas de la enfermedad,
los cuales consisten en una detencin del crecimiento de las partes afectadas, mientras que
continua el desarrollo normal de las partes no afectadas. Estas diferencias del crecimiento
producen el tpico russet sobre la superficie de los frutos que pueden confundirse fcilmente
con daos par aplicacin de pesticidas (fitotoxicidad) o por heladas primaverales. Cuando las
infecciones son severas, los frutos caen antes de llegar a la madurez. Si ello no ocurre los frutos
russeteados pierden valor comercial. Las infecciones de fruto normalmente se producen en
floracin, desde botn rosado hasta la cada de los ptalos. (Stadnik)
Flores de manzana.- Los capullos infectados tienen un aspecto gris plateado y se abren 5-8
das ms tarde que los sanos, si es que lo hacen. Los ptalos estn distorsionados y de color
amarillo plido o verde claro (Figura 7). Las flores pueden encogerse y no producir frutos
(Figura 8). Las infecciones secundarias pueden ocurrir en la nueva formacin de las yemas
florales, que permanecern latentes hasta la primavera siguiente. Dado que estos brotes estarn
enfermos cuando se abren, una infeccin severa puede eliminar el cultivo la siguiente
temporada

Figura 7. Una flor de manzana infectada

con mildiu pulverulento (izquierda) en
comparacin con una flor sana (derecha).

Figura 8. Una flor infectada puede

encogerse y no producir frutos.

Biologa Patgena.- Podosphaera leucotricha es un hongo ascomiceto de la familia

Erysiphaceae que se encuentra en todas las regiones productoras de manzana. Durante la
temporada de crecimiento, este hongo es un parsito obligado produce continuamente esporas
asexuales (conidios) en tallos cortos especializados llamados conidiforos (Figura 9). Las
conidias son hialinas (claras, sin color), miden 20-38 12 m, y contienen distintos cuerpos de
fibrosina. Los cuerpos de fibrosina son cuerpos de inclusin refractivos que exhiben formas
variadas incluyendo varillas y conos, y que pueden ayudar en el reconocimiento de este grupo
de mildiu pulverulento. Las conidias son dispersadas por el viento y no requieren humedad
libre para germinar. Si aterrizan sobre tejido susceptible, inician la infeccin y producen
colonias de micelio. Los capullos laterales y terminales infectados de la manzana sirven como
sitios de invernada y proporcionan la fuente ms temprana de inculo la primavera siguiente.
Sin embargo, las temperaturas extremadamente bajas del invierno afectarn negativamente la
supervivencia de P. leucotricha mientras que los brotes infectados son ms vulnerables a la
matanza del invierno.
P. leucotricha tambin produce esporas sexuales (ascosporas) en asci encerrados en cuerpos
fructferos (ascocarpos) (Figura 10). Cada ascocarp contiene un nico ascus con ocho
ascosporas, cada una de las cuales es elptica y mide 22-36 x 12-15 m. Los ascocarpos son
reconocidos como puntos negros distintos en la superficie de una estera micelial (Figura 3).
Los ascocarpos estn densamente agrupados, miden 75-96 m de dimetro y tienen apndices
apicales y basales. Los ascocarpos se forman a finales de la temporada de crecimiento y sirven
como estructuras de hibernacin, pero no desempean ningn papel conocido en la iniciacin
de nuevas epidemias, ya que las ascosporas no logran germinar fcilmente. En el pasado, los
ascocarpos de P. leucotricha se llamaban cleistothecia (reflejando la naturaleza cerrada y la
ausencia de una abertura preformada), perithecia (que refleja la disposicin de los ascos de
muchos hongos del odio en una capa [hymenium]) y, ms recientemente , Chasmothecia. Los
tres trminos se pueden encontrar en la literatura. Debido a que la cleistothecia en otros grupos
de ascomicetes carecen de himenio (es decir, los asci se dispersan aleatoriamente a lo largo de
la estructura cerrada), el trmino chasmothecia se ha introducido recientemente para distinguir
los ascocarpos del mildiu pulverulento de otros cleistothecia. La palabra se deriva del abismo
vertical que se forma durante la descarga de ascosporas

Figura 9. Los conidios asexuales

se producen en conidiforos.

Figura 10. Las ascosporas sexuales se

producen en los asci del saco, encerrados en
cuerpos
fructferos
(ascocarpos).
Los
ascocarpos de P. leucotricha contienen un
nico ascus y tienen apndices apicales y

Ciclo de la enfermedad y epidemiologa

Ciclo
de
enfermedad

la

P. leucotricha es un
parasito
obligado.
Inverna como micelio
en el interior de las
yemas de manzano
que fueron infectadas
en
la
temporada
anterior.
En
primavera,
los
capullos infectados
rompen la latencia y
el hongo reanuda el
crecimiento,
colonizando
los
brotes en desarrollo y
el tejido foliar joven.
A partir de estas
infecciones primarias,
los conidios asexuales
se
producen
en
conidiforos y se
dispersan
por
el
viento. Los conidios
germinarn a una alta
humedad
relativa
(superior al 70%, que es comnmente disponible en el microclima de la superficie inferior de la

hoja) a temperaturas entre 10 y 25 C;

En contraste con la mayora de los
patgenos
fngicos
foliares,
la
humectacin de las hojas es un
impedimento para la infeccin. Las hojas
ms jvenes son las ms susceptibles,
pero se vuelven cada vez ms resistentes
a
medida
que
maduran.
Las colonias de Odio generalmente
aparecen primero en la superficie de la
hoja inferior como parches de fieltro
blanco. Las conidias germinan para
formar proliferaciones de hifas, que
atraviesan la superficie de la hoja, se
hinchan y luego se aplanan para formar
Figura 11. El micelio crece en la superficie de
la hoja, pero es capaz de penetrar las clulas
appressoria. Estas estructuras liberan
epidrmicas de la planta y formar un
enzimas, que permiten que las clavijas de
haustorio en forma de globo (flecha), que
infeccin por hongos penetren en las
absorbe nutrientes y ancla al hongo.
clulas epidrmicas de la planta y luego se agranden para formar haustorios (Figura 11).
Haustoria son rganos especializados formados dentro de clulas vegetales vivas, que absorben
nutrientes y anclan el hongo. A medida que la colonia de Oidio se expande o cuando las
infecciones secundarias conducen a una nueva formacin de colonias, se repite el proceso de
infeccin hasta que el tejido susceptible ya no est disponible. El crecimiento de la temporada
tarda puede resultar en un aumento repentino de la actividad del moho. Adems de contribuir a
una rpida acumulacin de inculo, los ciclos de enfermedad secundarios tambin son
responsables de infectar los brotes laterales y terminales que llevarn el hongo durante el
invierno
Las infecciones primarias en los capullos
florales pueden producir conidios tan pronto
como el grupo apretado, la etapa de desarrollo
de la manzana cuando las hojas del racimo
comienzan a separarse, pero las yemas florales
permanecen agregadas (Figura 12). Los brotes
infectados generalmente se abren ms tarde
que los sanos, asegurando la presencia de
tejido susceptible (para expandir y desplegar
hojas, flores abiertas y frutos inmaduros) para
que el hongo colonice. La
Figura 12. Cultivo de manzana
infeccin
secundaria
del
McIntosh en el apretado-racimo.
receptculo de la flor se produce
de
3
semanas antes a 3 semanas despus de la floracin. Los receptculos infectados pueden
marchitarse y fallar al producir fruta o pueden madurar para producir fruta que est
descolorida, enrojecida, enana, y / o distorsionada.
A finales del verano y principios del otoo, se forman estructuras de hibernacin (ascocarpos)
dentro de la estera micelial en las hojas y brotes. Sin embargo, las esporas sexuales

(ascosporas) contenidas en estos ascocarpos rara vez son viables, y no se ha establecido ningn
papel en la supervivencia e infeccin.
El moho es un problema crnico recurrente. Los altos niveles de enfermedad al final de una
temporada pueden (i) aumentar el porcentaje de brotes infectados, conduciendo a altos niveles
de inculo primario en la prxima primavera y / o (ii) inhibir la formacin de brotes florales,
reduciendo o eliminando el cultivo de fruta en la siguiente estacin. Por lo tanto, el manejo de
la enfermedad debe enfocarse en reducir el inculo primario y proteger los rboles del inculo
secundario
Patogenia.- P. Leucotricha. Como todos los odios, es un hongo de desarrollo superficial. El
tubo germinativo emitido por los conidios, penetra en forma directa la cutcula y luego la
epidermis de las clulas vegetales, por accin enzimtica. Forma el haustorio en las clulas
epidmicas, el cual proveer al hongo de los nutrientes y anclaje necesarios para vivir sobre la
superficie del vegetal. La formacin de haustorios motiva la reaccin del hospedante, ya sea en
la clula afectada o en ella ms las clulas vecinas, pudiendo llegar a producir su muerte, en lo
que se denomina reaccin de hipersensibilidad o resistencia. Dado que el odio es un parasito
obligado esto significa tambin su muerte. Una vez realizada la penetracin, la infeccin se
produce en unas 48 horas y al cabo de unos 9 das aparecern los sntomas. (Stadnik)
Influencia del patgeno sobre los distintos procesos fisiolgicos del hospedantes
Al igual que otros patgenos, P leucotricha afecta los procesos fisiolgicos de la planta
hospedante. Uno de los principales efectos es sobre la fotosntesis. Infecciones con P.
leucotucha reduce significativamente la fotosntesis y la transpiracin de las hojas de manzano,
principalmente cuando las hojas son infectadas en los estadios tempranos del desarrollo. A
medida que las hojas maduran, los efectos son menores. Cuando la infeccin se produce en
hojas maduras, tienen un aspecto normal. Las reducciones en fotosntesis y transpiracin son
acompaadas por reducciones en el contenido de carbohidratos en la hoja.
Susceptibilidad varietal.- La resistencia a odio es causada en primer lugar por la presencia de
toxinas en la clula husped o factores estructurales como el grosor de la epidermis. En 1932 se
encontr que haba una relacin entre grosor de la epidermis y resistencia a ofidio. Las
variedades de manzano susceptibles tenan paredes celulares relativamente delgadas mientras
que las variedades ms resistentes tenan paredes ms gruesas. (Stadnik)
Diversas experiencias muestran diferencia entre las distintas variedades comerciales en cuanto
a su susceptibilidad al odio, tanto en manzano como en peral. As., es sabido que Jonathan y
Gravenstein son variedades muy susceptibles, mientras que Delicious y sus clones, son menos
susceptibles y Granny Smith y Golden Delicious son intermedias, aunque bajo determinadas
condiciones las dos ltimas pueden comportarse como altamente susceptibles. (Stadnik)
Manejo de la enfermedad.- El odio, al igual que las dems enfermedades, requiere para su
desarrollo de la ocurrencia simultnea de tres factores.

Inoculo agresivo
Hospedante receptivo
Condiciones climticas favorables

De modo que el manejo debe considerar estos aspectos, eliminar o al menos reducir al mximo
posible la cantidad de inoculo agresivo, emplear variedades resistentes (hospedantes no

receptivo), modificar el ambiente creando condiciones desfavorables para el desarrollo del

hongo. (Stadnik)
La eliminacin de los brotes infectados constituye una prctica cultural importante para reducir
cantidad de inocul para la temporada siguiente. Existen experiencias que demuestran que
plantas a las cuales se le eliminaron los brotes atacados tuvieron menos odio en la temporada
siguiente. Desafortunadamente, esto es difcil de lograr con eficacia. La eliminacin del
inculo por poda, especialmente en los grandes huertos comerciales, requerira mucha mano de
obra y podra interferir con el entrenamiento de la estructura arbrea. La eliminacin completa
de este tipo de inculo no es econmicamente factible. Los mejores candidatos para utilizar
esta prctica de control son pequeas huertas jvenes con un bajo nmero de infecciones
primarias por rbol.
Tal como se dijo anteriormente, existen variedades de manzano y de peral con distinto grado de
susceptibilidad al odio del manzano. El empleo de aquellas que presentan mayor grado de
resistencia es lo deseable. (Stadnik)
Si bien modificar las condiciones climticas en un monte frutal es muy difcil, se puede realizar
labores culturales que ejercen alguna accin tendiente a cumplir con dicho objetivo. Ellas son:
Favorecer la ventilacin mediante la eliminacin de ramas innecesarias,
Realizar fertilizaciones adecuadas, evitando los excesos de nitrgeno de modo de
disminuir a lo necesario los tejidos vegetales tiernos que son ms susceptibles,
Podar las partes afectadas,
Desinfectar las herramientas de poda cuando se est trabajando con plantas afectadas a
fin de no transportar inoculo a plantas sanas. (Stadnik)
Aplicaciones de fungicidas
Existen dos tipos de aplicaciones de fungicidas: las preventivas y las curativas
Las preventivas son realizadas con sustancias tradicionales tales como el azufre que protegen
la superficie vegetal suprimiendo el desarrollo del hongo y la esporulacin por el contacto
directo con el fungicida que acta en fase gaseosa. (Stadnik)
Las curativas emplean otras sustancias como los inhibidores de la sntesis del esterol, de
actividad sistmica, que inhiben el desarrollo de las hifas miceliares y haustorios y la
esporulacin. Algunos tambin actan en fase gaseosa. (Stadnik)
Control Qumico.- Las infecciones secundarias y las infecciones de la fruta pueden
controlarse mediante aplicaciones de fungicidas foliares. En los huertos comerciales, los
fungicidas se utilizan casi siempre para controlar el moho, as como otras enfermedades de la
manzana. Los fungicidas se aplican generalmente a intervalos de 7 a 10 das desde la fase de
agrupamiento apretado hasta que termina el crecimiento del brote terminal (alrededor del
verano). Esto garantiza que la aplicacin de fungicidas coincida con el desarrollo rpido de las
hojas y el perodo posterior a la floracin, y que el nuevo crecimiento no permanezca
desprotegido por mucho tiempo. Para los cultivares altamente susceptibles, esto podra
significar hasta 18 pulverizaciones.
Para el control del moho se registran una variedad de compuestos, incluyendo: inorgnicos
(azufre), inhibidores de esteroles (tales como fenbuconazol y myclobutanil) y estrobilurinas
(tales como trifloxistrobina y cresoxim-metilo). Todos estos pueden proporcionar un control

efectivo, pero los productores no deben confiar nicamente en una clase de fungicidas.
Siempre que sea posible, los productores deben rotar o alternar con diferentes grupos de
accin, utilizar fungicidas de sitio mltiple (como azufre) en pocas de bajo riesgo, y plantar
cultivares menos susceptibles. Los benzimidazoles tuvieron actividad contra el moho, pero su
utilidad en el programa de manejo de la enfermedad de la manzana se redujo debido al
desarrollo de la resistencia generalizada en Venturia inaequalis (costras de manzana). Los
aceites hortcolas, ceras y compuestos biolgicos producidos por cepas de Bacillus tambin
estn disponibles, pero su eficacia es algo inconsistente.
La falta de incluir los aerosoles pre-floracion es uno de los errores ms comunes que los
productores hacen en el manejo del moho. Cuando P. leucotricha reanuda su crecimiento en
primavera, se producen grandes cantidades de conidios en ciclos secundarios incontrolados.
Estas esporas asexuales infectan los brotes sanos de la flor y del brote, que sirven como la
fuente primaria del inculo el prximo ao. El control es difcil de lograr durante la temporada
de crecimiento si se ha descuidado desde el principio. Los productores pueden sentirse tentados
a relajar los programas de rociado en condiciones secas cuando otras enfermedades de la
manzana no pueden desarrollarse, pero el moho prospera en tiempo seco y la proteccin debe
ser mantenida.
Los estudios tambin han encontrado que el control es ms realzado por acortar el intervalo de
pulverizacin que por el aumento de la tasa de fungicidas. Sin embargo, esto se hace
principalmente en situaciones de enfermedad severa, ya que el costo de mano de obra y
combustible puede llegar a ser prohibitivo si se utilizan intervalos de 3 a 4 das. Los programas
de control qumico deben desarrollarse teniendo en cuenta la compatibilidad con pesticidas,
fitotoxicidad y restricciones de registro
Momento de aplicacin.- Si bien productores con actividad post-sntomas como el
triadimefon, las aplicaciones de fungicidas deben realizarse antes de que se produzca la
infeccin a fin de obtener un control eficiente del odio. As, diversos autores coinciden en
realizarlas en los siguientes estados fenolgicos, botn rosado, cada de ptalos y dos o ms
aplicaciones posteriores de cobertura, cuyos momentos de aplicacin dependan del poder
residual del producto empleado. (Stadnik)
.

Bibliografa
Mrquez, T. (s.f.). Obtenido de https://www.ruralcat.net/c/document_library/get_file?
uuid=0b573498-af86-4b0f-a01d-4cca0f2f9286&groupId=10136
Sasha Marine, K. Y. (2009). APS. Obtenido de
http://www.apsnet.org/edcenter/intropp/lessons/fungi/ascomycetes/Pages/ApplePowder
yMildew.aspx
Stadnik, M. (s.f.). Odios. Brazil.