Renata Pereira Lima

Alteraes hemodinmicas enceflicas no sistema de

neurnios-espelho associadas imitao:
um estudo envolvendo imageamento funcional por
ressonncia magntica

Imitation-related encephalic hemodynamic changes in the

mirror neurons system: a study involving functional
magnetic ressonance imaging

So Paulo
2011

RESUMO
Neurnios espelho so ativados tanto durante a execuo de uma ao como
durante a observao desta mesma ao desempenhada por outra pessoa. Como parecem
integrar observao e ao, os neurnios espelho tm sido foco de estudos sobre como o
ser humano entende o prximo e em que extenso capaz de compartilhar experincias.
Esta integrao inclui uma "representao interna" que envolve as mesmas estruturas
nervosas envolvidas na execuo da ao observada e tem sido sugerida como parte
fundamental da facilitao do aprendizado por imitao. Este trabalho teve como
objetivo, alm de investigar o papel do sistema de neurnios-espelho no comportamento
imitativo, investigar como aes motoras desconhecidas passam a ser reconhecidas e
incorporadas ao repertrio motor no contexto atual de neurnios espelho. Para isso, 20
voluntrios foram treinados a executar acordes musicais em tarefas envolvendo
imitao. Nossos resultados mostram que o sistema de neurnios-espelho possui um
crtico papel durante a observao de uma ao com o intuito de imit-la. Alm disso, a
ativao do sistema de neurnios-espelho pode ser alterada dependendo do contexto em
que a ao est inserida.
Palavras-chave: neurnios espelho, imitao, fMRI.

ABSTRACT
Mirror neurons are activated both during action execution and during observation of this
same action performed by another person. As they seem to integrate observation and
action, mirror neurons have been the focus of studies on how humans understand the
other and to what extent is able to share experiences. This integration includes an
"internal representation" that involves the same neural structures involved in the
execution of an observed action and has been suggested as a fundamental part of the
facilitation of learning by imitation. This study aimed, besides investigating the role of
the mirror neuron system in imitative behavior, investigating how unknown motor
actions are recognized and incorporated into the repertoire after practice in the current
context of motor mirror neurons. For this, 20 volunteers were trained to perform tasks
involving musical chords in imitation context. Our results show that the mirror neuron
system has a critical role during the observation of an action in order to imitate it.
Moreover, activation of mirror neuron system may be altered depending on the context
in which the action is inserted.

Keywords: mirror neurons, imitation, fMRI.

INTRODUO GERAL
Como seres sociais, ns humanos passamos boa parte do nosso tempo
observando as outras pessoas, tentando entender o que elas esto fazendo e muitas vezes
aprendendo com elas. Esta comunicao primitiva essencial para estratgias de
sobrevivncia e sociabilidade do indivduo. Contudo, como reconhecemos e
entendemos as aes das outras pessoas? Quais as bases neurofisiolgicas desta
habilidade? A recente descoberta de neurnios-espelho tem inspirado uma srie de
estudos em busca destas respostas.
O reconhecimento de uma ao foi inicialmente concebido como baseado
apenas no sistema visual; isto , numa anlise dos componentes visuais da ao
especfica, do agente envolvido, do objeto ao qual a ao direcionada e do contexto no
qual ela est inserida (Carey et al., 1997; Buccino et al., 2004a). Assim, a interao de
todos estes elementos identificados visualmente permitiria ao observador reconhecer e
entender uma ao feita por outra pessoa. Uma hiptese alternativa admite que a
observao de uma ao estimularia uma representao motora interna que envolveria
as mesmas estruturas neurais envolvidas na execuo da ao observada; de acordo com
esta concepo, embora nenhum movimento efetivo seja executado, a representao
motora evocada pela observao permitiria o reconhecimento do significado do que
visto (Gallese et al., 1996; Umilt et al., 2001; Rizzolatti e Craighero, 2004). Com a
descoberta de que h ativao de neurnios na regio do crtex pr-motor durante a
observao de aes, os assim denominados neurnios-espelho (Gallese et al., 1996;
Rizzolatti et al. 1996a) e, considerando que esta hiptese no exclui a possibilidade de
que outros processos cognitivos, baseados na descrio do objeto e do movimento,
possam participar desta funo, esta hiptese motora vem ganhando cada vez mais

adeptos. Todavia, tem sido proposto que os neurnios-espelho formam um sistema que
combina observao e execuo.
Sistema de neurnios-espelho
Neurnios-espelho incluem grupos de neurnios cuja atividade aumenta
durante a execuo de uma ao motora particular ou da observao da mesma ao
desempenhada por outro individuo (Gallese et al. 1996; Rizzolatti et al., 2000, 2001;
Rizzolatti e Craighero, 2004). Sua descoberta ocorreu durante experimentos com
macacos envolvendo o controle motor de aes desempenhadas com as mos, como por
exemplo, pegar/manipular um objeto ou alimento (di Pellegrino et al., 1992). Rizzolatti
e seus colaboradores implantaram eletrodos no crtex frontal inferior de macacos
(regio pr-motora, rea F5) e registraram a atividade dos neurnios individualmente
enquanto os animais alcanavam pedaos de alimentos (di Pellegrino et al., 1992,
Rizzolatti et al. 1996). Eles observaram que alguns destes neurnios (situados no setor
superior da rea F5), disparavam no somente quando o macaco pegava o alimento,
como tambm quando ele observava outro indivduo (macaco ou humano)
desempenhando esta ao, como se a mesma tivesse sido refletida no seu crtex
motor. Estudos posteriores mostraram que em macacos, pelo menos 10% dos neurnios
envolvidos no controle motor de aes desempenhadas com as mos so neurniosespelho (Gallese et al. 1996; Rizzolatti e Craighero, 2004).
A descoberta dos neurnios-espelho teve grande impacto no estudo do
comportamento humano. Como parecem integrar observao e ao, eles tm sido foco
de estudos sobre como o ser humano entende o prximo e em que extenso capaz de
compartilhar experincias. Rizzolatti e Sinigaglia (2010) sugerem que esse mecanismo
bsico de integrao permite entender as aes dos outros a partir de uma representao
interna. Tal entendimento motor seria o modo mais primitivo atravs do qual os

indivduos se relacionam. Atualmente, tem sido sugerido que o sistema de neurniosespelho esteja por trs de vrios comportamentos sociais e processos cognitivos, tais
como imitao, empatia, teoria da mente, e que alteraes no seu funcionamento
possam se relacionar com os distrbios do espectro do autismo (Gallese et al., 2004;
Rizzolatti et al., 2009).
rea F5 e o sistema de neurnios-espelho em macacos
No crtex pr-motor ventral de macacos, a rea F5 relacionada com o
controle dos movimentos das mos e da boca e possui caractersticas histoqumicas e
citoarquitetnicas especficas (Rizzolatti et al., 1998; Umilt et al., 2001; Buccino et al.,
2004a). Os movimentos das mos so representados em sua poro mais dorsal e os
movimentos da boca tendem a ser representados mais ventralmente (Gallese et al.,
1996). Pouco conhecido sobre os neurnios relacionados aos movimentos da boca;
diferentemente, as propriedades motoras e sensoriais dos neurnios relacionados ao
controle dos movimentos das mos tm sido extensivamente estudadas. Cerca de 81%
destes neurnios apresentam seletividade e especificidade na forma particular como a
resposta com a qual a sua atividade se relaciona se manifesta (preenso usando apenas
alguns dedos, com os dedos em formato de pina ou com toda a mo) (Rizzolatti et al.,
1998; 1996). Alm do tipo de preenso, a especificidade da resposta neuronal parece
depender do tipo de interao com o objeto, incluindo grasping neurons (disparam
com o movimento de uma mo se aproximando de um objeto e agarrando-o trata-se
do mais abundante), grasping-with-the-hand-and-the-mouth neurons (ativados com
movimentos das mos ou da boca), placing neurons (disparam quando o macaco
move um objeto em direo a um plano ou suporte), manipulating neurons (disparam
quando o macaco toca e move um objeto), holding neurons (disparam quando o
macaco mantm um objeto na mo, segurando-o), entre outros (Rizzolatti et al., 1998,

Gallese et al., 1996). Essa especificidade foi demonstrada no somente durante a

execuo, mas tambm durante a observao destas aes executadas por outros
indivduos. Interessantemente, a observao da pantomima destas aes, isto , a
simulao da ao sem o objeto, no ativa tais neurnios (Rizzolatti et al., 1996b).
As propriedades espelho foram inicialmente demostradas em neurnios da rea
F5 por mera eventualidade. Devido s caractersticas do mtodo empregado pelo grupo
de Rizzolatti, a eletrofisiologia, o fenmeno foi observado nesta regio justamente por
ser este o local em que se encontravam implantados os eletrodos. A partir dos resultados
de Perrett e colaboradores (1989; 1990), que mostram a ativao de uma regio do
crtex do sulco temporal superior (STS) quando o macaco observa aes
desempenhadas por semelhantes, tais como movimentos da mo direcionados a objetos,
e as semelhanas com as propriedades de F5, algumas questes a respeito dos
mecanismos subjacentes observao de aes e seu entendimento emergiram,
possibilitando a explorao das propriedades espelho em outras regies.
Baseado em estudos anatmicos que demostram a conectividade indireta entre
as regies de F5 e STS, atravs de reas parietais (Petrides e Pandya, 1984; Rizzolatti et
al., 1998), as propriedades da rea PF (parietal inferior anterior em macacos) foram
investigadas com o propsito especfico de descobrir se essa regio contm neurnios
que respondem a movimentos desempenhados por semelhantes. Os resultados
mostraram que cerca de 40% dos neurnios que foram registrados em PF se ativaram
durante a observao de aes (Fogassi et al., 1998). As aes que mais ativaram esta
regio foram pegar um obejto, interao bimanual, segurar e alcanar um objeto. Cerca
de metade dos neurnios registrados apresentaram especificidade para apenas um tipo
de ao, ou seja, responderam apenas durante a observao de pegar ou de alcanar um
objeto. A descoberta de que a maioria dos neurnios nesta regio responde tanto durante

a observao quanto a execuo da ao foi bastante importante. Eles foram, portanto,

definidos como os neurnios-espelho, como no caso dos neurnios localizados em F5.
Assim, baseado em estudos anatmicos e funcionais, os neurnios-espelho,
agora no mais restritos rea F5, passaram a ser vistos como parte de um sistema, o
sistema de neurnios-espelho (MNS), ou circuito parieto-frontal (Rizzolatti et al.,
2001). importante notar que os neurnios registrados em STS no so ativados
durante a execuo de aes (Fabbri-Destro e Rizzolatti, 2008) e, portanto, no so
denominados neurnios-espelho. Esta regio, assim como vrias outras que tm sido
descritas recentemente (crtex frontal mdio, cingulo anterior, crtex parietal superior),
embora no faam parte do MNS, atuam como coadjuvantes do mecanismo espelho
(Rizzolatti e Sinigaglia, 2010).
Sistema de neurnios-espelho em humanos
Atualmente, no existem evidncias diretas da existncia de neurnios-espelho
em humanos. Porm, evidncias indiretas, com estudos de populaes de neurnios,
sugerem a existncia de neurnios-espelho em humanos. Dentre elas vale mencionar
estudos eletrofisiolgicos no invasivos envolvendo a ativao especfica do sistema
motor (Fadiga et al., 2005; Oberman et al., 2005; Pineda, 2005; Kessler et al., 2006;
Bernier et al., 2007) e estudos envolvendo tcnicas de imageamento funcional por
ressonncia magntica (do ingls, functional Magnetic Ressonance Imaging, fMRI)
(Grzes et al., 2003; Buccino et al., 2004b; Constantiti et al., 2005; Gazzola et al.,
2007).
O primeiro estudo a sugerir a existncia de uma relao entre determinados
ritmos eletrofisiolgicos em humanos e a atividade de neurnios-espelho foi o de
Altschuler et al. (1997), usando o ritmo mu, que foi descrito por Gaustaut e
colaboradores j nos anos de 1950 (Gastaut e Bert, 1954 apud Rizzolatti e Craighero,

2004). O ritmo mu uma oscilao sincronizada com freqncias dominantes entre as

bandas 8 e 13 Hz, e 15 e 25 Hz, limitada a breves perodos de 0,5 a 0,2 segundos de
durao e pode ser registrada no crtex sensoriomotor de humanos na ausncia de
movimentos. Interessantemente, este ritmo dessincroniza ou desaparece totalmente
durante execuo ou observao de movimentos ativos ou estimulao somatossensorial
direta (Muthukumaraswamy et al., 2004, Oberman et al., 2005, Bernier et al., 2007).
Devido s propriedades motoras dos neurnios-espelho serem eletrofisiologicamente
indistinguveis daquelas referentes aos neurnios motores de reas vizinhas, isto , rea
pr-motora, motora e sensoriomotora, a supresso das ondas mu durante a execuo de
aes provavelmente o resultado da ativao de vrios sistemas neuronais dos crtices
pr-motor e sensoriomotor. Entretanto, durante a observao de movimentos das mos,
o sistema de neurnios-espelho a nica rede ativa identificada nesta rea do crtex.
Isto sugere que a supresso do ritmo mu durante aes observadas poderia ser usada
como uma medida seletiva da ativao do sistema de neurnios-espelho (Pineda, 2005).
Estudos envolvendo imageamento enceflico em humanos tm permitido a
identificao de reas corticais que podem conter neurnios-espelho. A observao de
aes desempenhadas por outros ativa, alm das reas visuais, duas regies corticais
cujas funes so classicamente consideradas motoras: regio anterior do lbulo parietal
inferior (IPL) e a parte inferior do giro pr-central (crtex pr-motor, PMC), alm da
regio posterior do giro frontal inferior (IFG), a rea de Broca (Rizzolatti et al., 1996b,
Grafton et al., 1996, Buccino et al., 2001, Grzes et al., 2003, Iacoboni et al., 2005).
Considerando que o PMC junto com IFG considerado rea homloga a rea
F5, assim como IPL considerada homloga a rea PF/PFG em macacos, parece haver
uma grande congruncia entre o MNS em macacos e humanos. Ainda, graas as
caractersticas do mtodo de fMRI, possvel analisar o encfalo humano como um

todo, o que tem permitido estudar outras reas ativas durante uma tarefa que investiga o
funcionamento do MNS.
Imitao e o sistema de neurnios-espelho
Imitao baseada em dois mecanismos distintos, porm relacionados: a
capacidade de entender aes feitas por outros e a capacidade de replicar estas aes
(Rizzolatti, 2005). Dados da literatura sugerem que o MNS possui uma funo
fundamental nestes dois mecanismos, tanto no entendimento, quanto na replicao de
aes executadas por outros (Iacoboni et al., 1999, Grzes et al., 2003, Vogt et al.,
2003).
Entretanto, interessante ressaltar as diferentes formas em que o termo
imitao pode ser usado. Em estudos psicolgicos, imitao se refere ao
comportamento de indivduos instrudos a replicar uma ao j presente em seu
repertrio motor. J nos estudos etolgicos, o foco no aprendizado, isto , imitao
a capacidade de adquirir uma habilidade motora previamente ausente no repertrio
motor do observador (Thorndike, 1898). Uma abordagem bastante interessante,
proposta por Csibra (2007) defende que toda imitao se baseia, de alguma maneira, no
repertrio motor que o observador possui. Ele argumenta que quando algum imita uma
ao, ela escolhe certo nvel de descrio da ao observada e o reproduz atravs da
reconstruo em seu sistema motor. Deste modo, ele sugere que a imitao contm um
forte componente de emulao, isto , a reproduo do objetivo final de uma ao
pelos meios prprios do observador, utilizando o seu prprio repertrio motor.
Considerando o modo hierrquico com que as aes so organizadas, a
diferenciao entre imitao e emulao pode se tornar ainda mais difcil. Por exemplo,
a execuo de uma determinada ao, comer uma ma, pode ser identificada como
uma seqncia organizada de passos. Um deles trazer a ma boca, o que pode ser

considerado como um sub-objetivo em direo ao objetivo de nvel mais alto, que

comer a ma. Este sub-objetivo exigir tambm uma seqncia de atos como, por
exemplo, pegar a ma. Para executar este ato, preciso realizar uma srie de
movimentos que, por sua vez, tambm podem ser analisados em unidades menores, no
nvel das ativaes de msculos individuais. Suponha, por exemplo, que o modelo
executou a ao de comer a ma e escolheu realiz-la atravs dos atos descritos no lado
esquerdo da Figura 1. Em resposta, um imitador pegou uma ma, levou-a sua boca e
comeu. No entanto, ele pegou a ma utilizando o seu polegar e o dedo indicador (em
formato de pina) em vez de utilizar todos os dedos. O imitador, de fato, imitou a ao
do modelo? Se a reproduo da ao avaliada em um nvel bsico, onde o tipo de
preenso definido, ele no imitou, mas emulou a ao observada. Se, no entanto, o
tipo de ao definido em um nvel superior na hierarquia da organizao da ao, a
resposta afirmativa, afinal, ele levou a ma at a boca e no o contrrio, e ele pegou-a
usando sua mo. Isso no significa que a imitao, na verdade, no existe, mas que
satisfeita dependendo do nvel da hierarquia da organizao da ao que foi
estabelecido.
Desta forma, razovel definirmos imitao levando em considerao que nvel
da hierarquia da organizao da ao de imitao ir ocorrer e identificando o grau de
envolvimento do repertrio motor do observador na reconstruo da ao observada, em
vez de se pautar apenas pela presena (ou ausncia) de aprendizado motor.

Comer uma ma

Trazer a ma at a boca

Mover a boca at a ma

Pegar a ma com a mo

Pegar a ma com um garfo

Pegar a ma por cima

Pegar a ma pelo lado

Pegar a ma utilizando
todos os dedos

Pegar a ma com as mos

em formato de pina

Figura 1. Exemplo de etapas da organizao hierrquica da ao comer uma maa (modificado

de Csibra, 2007).

O envolvimento dos neurnios-espelho na imitao foi sugerido pela primeira

vez por Iacoboni e colaboradores (1999). Neste estudo, voluntrios executaram
movimentos com os dedos durante trs condies: 1) observao do movimento do
dedo a fim de imitar, 2) observao de uma mo esttica com uma cruz em cima de um
dos dedos, indicando que este deveria ser levantado (pista simblica da ao), e 3)
observao de um retngulo cinza com uma cruz em uma posio espacial (esquerda ou
direita) que indicava o movimento do dedo alvo (pista espacial). Estas trs condies
tambm foram apresentadas em uma tarefa de simples observao, isto , quando o
voluntrio apenas observa a ao, sem o requerimento de execuo da mesma. Os
resultados deste estudo mostraram que durante a tarefa de imitao as ativaes do IFG
e IPL foram mais pronunciadas quando comparadas com a tarefa de simples
observao. Ainda, a atividade destas regies est aumentada na condio em que o
voluntrio observa o movimento real dos dedos em comparao as condies com

pistas simblicas e espaciais, sugerindo, segundo os autores, que estas reas esto
envolvidas com os mecanismos de imitao.
Buccino et al. (2004b) mostrou que a observao para fins de imitao de aes
ausentes no repertrio motor (acordes musicais) ativa o MNS mais intensamente quando
comparada com a simples observao ou a gerao de uma ao voluntria. Vogt et al.,
(2007), utilizando o mesmo protocolo, demonstrou que a observao para fins de
imitao de acordes musicais no praticados, portanto, ausentes no repertrio motor do
voluntrio, ativa mais intensamente o MNS (IFG e PMC) quando comparado com
acordes conhecidos (praticados), mesmo num grupo de especialistas (msicos). Estes
autores postulam que os neurnios-espelho atuam no mecanismo de ressonncia dos
atos motores primrios que constituem a ao observada (levantamento de dedos,
posicionamento relativo, configurao final do movimento), configurando e
codificando-os motoramente. Quando a ao a ser imitada j est presente no repertrio
motor do observador, todos os atos motores que a compem so codificados unitria e
conjuntamente, sendo enviados imediatamente em direo a outras estruturas e assim
replicado. Por outro lado, quando a imitao requer o aprendizado de um novo padro
motor ou uma nova seqncia motora, um mecanismo adicional necessrio. Os atos
motores que compem a ao precisam ser codificados separadamente e recombinados
em um novo padro motor ou nova sequncia. Eventualmente, esse mecanismo
adicional depende de outras estruturas que atuam conjuntamente com o MNS
(Rizzolatti, 2005; Buccino et al., 2004b).
Todavia, se existem diferenas na atuao do MNS durante a imitao de aes
presentes e aes ausentes no repertrio motor de um indivduo, possvel que este
sistema seja modulado durante o processo de aprendizado de uma habilidade motora.
Alm disso, possvel que, mesmo depois de aprendida, uma mesma ao possa ativar

diferentemente o MNS dependendo de algumas contingncias, tais como: caracterstica

do estmulo, contexto do experimento, fins para os quais a ao executada, nvel de
aprendizado.

OBJETIVOS
O objetivo geral do presente estudo identificar, por meio de fMRI, estruturas
nervosas envolvidas especificamente na observao de uma ao motora desconhecida
(em seu nvel hierrquico superior) com vistas sua imitao, antes e depois da
aprendizagem dessa ao, com foco especial nas regies do sistema de neurniosespelho (incluindo crtex pr-motor, giro frontal inferior, crtex intraparietal e parietal
inferior). Almejamos ainda identificar estruturas neurais do sistema de neurniosespelho envolvidas na representao de uma ao motora durante a observao da ao,
preparao e execuo propriamente dita.

DISCUSSO GERAL E CONCLUSES

Como podemos traduzir uma ao que observamos outra pessoa desempenhar
em atos motores capazes de produzir a mesma ao observada, principalmente quando
ainda no sabemos execut-la? Esta questo bastante simples tem sido foco de vrios
estudos sobre comportamento humano. A descoberta dos neurnios-espelho tem
contribudo bastante para essa discusso. Estes neurnios, agora pensados como um
sistema (MNS), incluem grupos de neurnios em vrias regies do encfalo cuja
atividade aumenta durante a execuo de uma ao motora particular ou da observao
da mesma ao desempenhada por outro indivduo (Gallese et al. 1996; Rizzolatti et al.,
2000, 2001; Rizzolatti e Craighero, 2004).

Estudos envolvendo os mais diversos

protocolos sujerem que estes neurnios esto relacionados com a traduo de percepo
em ao atravs de uma combinao direta entre o que observado e a representao
motora interna que o observador tem desta ao. Especialmente, estudos sobre
comportamento imitativo abordam exatamente esta questo, uma vez que baseada a
imitao se baseia em dois mecanismos bsicos: a capacidade de entender aes feitas
por outros e a capacidade de replicar estas aes (Rizzolatti, 2005).
No presente trabalho demonstramos que o MNS possui papel fundamental
durante a observao de uma ao com o intuito de imit-la. Nas etapas iniciais da
imitao, isto , quando a ao a ser imitada desconhecida, nossos resultados sujerem
que o MNS atua na decomposio da ao em pequenos atos motores, presentes no
repertrio motor do observador e possveis de serem executados. Um mecanismo
adicional, envolvendo outras reas corticais, necessrio para que estes atos motores
sejam recombinados e organizados em uma nova sequncia motora capaz de reproduzir
de maneira fiel a ao observada. Aps o treino efetivo da execuo desta ao atravs

do aprendizado por observao seguido de execuo, o processo de replicao da ao

se torna mais eficiente e econmico, uma vez que a combinao direta entre a ao
observada e o repertrio motor do observador acontece na ao como um todo, sem a
necessidade de decomposio e recombinao dos atos motores, requerindo menos
atividade do MNS. Alm disso, a ativao do sistema de neurnios-espelho pode ser
alterada dependendo do contexto em que a ao est inserida. Mesmo durante a
imitao de aes conhecidas, o MNS pode atuar conjuntamente com outros sistemas se
houver uma demanda adicional na interpretao da ao observada, como por exemplo,
quando a ao representada por pistas simblicas no biolgicas.
Assim, conclumos que o MNS atua fundamentalmente no processo de
combinao direta entre a ao observada e a representao motora interna desta ao.
Este sistema possui um papel crtico na interpretao das aes observadas e na busca
pela representao mais prxima disponvel no repertrio motor do observador.

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