UNIVERSIDAD VERACRUZANA

FACULTAD DE BIOLOGA

Abundancia, diversidad y composicin de murcilagos en

fragmentos de selva mediana subcaducifolia y cultivos de
rboles frutales en la regin de Apazapan, Veracruz.

TESIS

TRABAJO DE EXPERIENCIA RECEPCIONAL

QUE PRESENTA:

SERGIO MOISES MADRID LPEZ

DIRECTOR DE TESIS:
DR. ALEJANDRO ANTONIO CASTRO LUNA

XALAPA, VER.

2010

Esta tesis se realiz en el Instituto de Biotecnologa y Ecologa Aplicada (INBIOTECA) de la

Universidad Veracruzana, dentro del proyecto efectos de la fragmentacin del paisaje en la
estructura y funcin de comunidades animales, bajo la direccin del Dr. Alejandro Antonio
Castro Luna. Este trabajo de tesis forma parte de las investigaciones que se realizan en la Lnea
de Generacin y Aplicacin del Conocimiento Ecologa de Ambientes Fragmentados, y del
Cuerpo Acadmico Consolidado Ecologa y Conservacin de la Biodiversidad Forestal, el cual
es apoyado con financiamiento del Sistema Nacional de Investigadores. Este trabajo fue
parcialmente financiado con una beca de apoyo para miembros del SNI otorgada por parte de la
Universidad Veracruzana a travs del Dr. Jorge Galindo Gonzlez quien es miembro del Sistema
Nacional de Investigadores.

AGRADECIMIENTOS
A Dios por crear a los murcilagos para que pudisemos estudiarlos.
A mi madre Guadalupe Lpez Guerrero por esforzarse tanto para brindarme una educacin de
calidad, gracias por todo lo que me has dado, no tengo palabras para decirte cuanto te quiero.
A mis hermanos Mayra e Israel por ayudarme a lo largo de mi vida.
A Deysi por su amor y su apoyo incondicional durante ms de dos aos y medio, Te Amo.
Muchas gracias a los habitantes de la comunidad de Coetzala por permitirme trabajar en sus
tierras, este trabajo no hubiera sido posible sin su cooperacin y su comprensin.
Le agradezco especialmente a Armando Duran y a su familia por tratarme como uno ms de los
suyos y hacer ms agradable ni estancia durante todo el tiempo que estuve trabajando en Coetzala
y muchas gracias por esa comida casera tan excelente.
Tambin quiero agradecer especialmente al Dr. Alejandro Antonio Castro Luna por dirigir mi
tesis, por ensearme todo lo que se sobre murcis, pero sobre todo por tu amistad.
Gracias al Dr. Jorge Galindo Gonzlez por apoyarme en varias ocasiones, desde que hice mi
servicio social hasta la beca otorgada en este ao, de verdad muchas gracias.
A los seores Alexander Wolf y Tereso Hernndez y a sus familias por brindarme su hospitalidad
durante el trabajo de campo realizado en Apazapan.
Mi ms sincero agradecimiento a todos los que me acompaaron a campo sin su ayuda este
trabajo simplemente no podra haberse realizado: No (Pato) Hernndez, Alejandro Tepatln
(alias el Tepa), Bernardo Carlon, Manuel Hernndez, Tereso Hernndez, Miguel Pulido, Isidro
Gonzlez, Kashmir Wolf y Jorge Pelayo. Esas noches de colecta no habran sido lo mismo sin
ustedes.
A Guillermo Vzquez por sus consejos y su ayuda con la bsqueda de informacin.
A los maestros miembros de mi comit de tesis por su paciencia y su comprensin, gracias.
A todos los cuates del INBIOTECA, Rafa, Karina, Ayatzol, Luis, Mauricio, Jess, Too, Claudia
y Rogelio por resolver mis dudas, aconsejarme o apoyarme moralmente.

ii

DEDICATORIAS

A mi madre y mis hermanos, gracias por apoyarme siempre en lo que hago este
logro es suyo.

Para Deysi por tu amor, por tu ayuda y tu comprensin.

iii

RESUMEN
Frente a la acelerada destruccin de los hbitats naturales, es indispensable determinar el papel de
los hbitats agrcolas en el mantenimiento de la fauna nativa. Los murcilagos por su importancia
dentro de los ecosistemas y su utilidad como indicadores de la calidad del hbitat han sido objeto
de varios estudios en agroecosistemas tropicales. No obstante, algunos policultivos de
importancia econmica como los huertos mixtos de rboles frutales, no han sido evaluados
respecto a su importancia en la conservacin de murcilagos. Con la finalidad de evaluar la
importancia de estos agroecosistemas se determin y se compar la diversidad, abundancia y
composicin de murcilagos en tres tipos de hbitat: monocultivos de mango, huertos mixtos de
rboles frutales y fragmentos de selva mediana subcaducifolia de la regin de Apazapan,
Veracruz. Para lo cual se efectuaron 48 noches de muestreo usando redes de niebla. En total se
capturaron 907 individuos de 23 especies y 3 familias. El mayor nmero de individuos se obtuvo
en los huertos mixtos, pero utilizando anlisis se varianza se comprob que no hubo diferencias
significativas en la abundancia de murcilagos entre hbitats (p = 0.057). Utilizando el ndice de
Shannon-Wiener, se comprob que la mayor diversidad de murcilagos ocurri en los fragmentos
de selva (H= 0.907) y en los monocultivos de mango (H= 0.894), mientras que la menor
diversidad se encontr en los huertos mixtos de rboles frutales (H= 0.812). A nivel de
estaciones la diversidad de murcilagos en monocultivos de mango y huertos mixtos de rboles
frutales fue mayor en la estacin de lluvias, mientras que esta no vari temporalmente en los
fragmentos de selva mediana subcaducifolia. Respecto a la composicin de especies, hubo poca
complementariedad entre huertos mixtos y monocultivos de mango, pero el porcentaje de
especies complementarias fue menor entre estos agroecosistemas respecto de los fragmentos de
selva mediana subcaducifolia. A nivel de gremios trficos, los frugvoros fueron ms abundantes
en los hbitats agrcolas respecto de la selva, adems se comprob que su abundancia no vari
estacionalmente (p = 0.651), as como tampoco la abundancia total de murcilagos (p = 0.877).
Los resultados de abundancia y diversidad indican que los agroecosistemas constituyen reas de
transito y zonas de forrajeo para algunas especies de murcilagos, no obstante, los sitios de selva
mediana son indispensables para la conservacin de este orden de mamferos debido a su mayor
disponibilidad de recursos y reas de refugio lo que se refleja en su alta diversidad y su distinta
composicin

de

murcilagos

que

los

agroecosistemas

no

pueden

reemplazar.
iv

NDICE DE CONTENIDO

1. INTRODUCCIN.. 1
2. ANTECEDENTES. 5
3. OBJETIVOS.. 7
3.1. Objetivo general.. 7
3.2. Objetivos particulares.. 7
4. HIPTESIS 7
5. MATERIALES Y MTODOS 8
5.1. rea de estudio 8
5.2. Diseo del muestreo 11
5.3. Captura de murcilagos.... 13
5.4. Anlisis de datos.. 13
6. RESULTADOS... 16
6.1. Riqueza de especies y eficiencia del muestreo.... 16
6.2. Abundancia total.. 18
6.3. Diversidad.... 19
6.4. Composicin 21
6.5. Gremios trficos... 21
6.6. Abundancia estacional. 23
7. DISCUSIN.. 26
7.1. Eficiencia del muestreo... 26
7.2. Abundancia total. 27
7.3. Diversidad 27
7.4. Composicin 28
7.5. Gremios trficos.. 29
7.6. Abundancia estacional. 32
8. CONCLUSIONES.. 34
LITERATURA CITADA.... 36

NDICE DE CUADROS

Cuadro 1.

Ubicacin geogrfica de los seis sitios muestreados y tipo de hbitat.. 12

Cuadro 2.

Composicin de especies y abundancia de murcilagos capturados en

monocultivos de mango (MM), huertos mixtos de rboles frutales (HMAF)
y en fragmentos de selva mediana subcaducifolia (FSMS) en la regin de
Apazapan, Veracruz.. 16

Cuadro 3.

Eficiencia del muestreo Eficiencia del muestreo en monocultivos de mango

(MM), huertos mixtos de rboles frutales (HMAF) y fragmentos de selva
mediana subcaducifolia (FSMS).

18

Cuadro 4.

Abundancia de murcilagos en cada tipo de hbitat divididos por muestras y

por estaciones 18

Cuadro 5.

Diversidad de especies de murcilagos en monocultivos de mango (MM),

huertos mixtos de rboles frutales (HMAF) y fragmentos de selva mediana
subcaducifolia (FSMS) en la regin de Apazapan, Veracruz... 19

Cuadro 6.

Resultados de la prueba de t para los valores de diversidad de especies de

murcilagos obtenidos en tres tipos de hbitat en Apazapan, Veracruz... 19

Cuadro 7.

Diversidad estacional de especies de murcilagos en monocultivos de mango

(MM), huertos mixtos de rboles frutales (HMAF) y fragmentos de selva
mediana subcaducifolia (FSMS) en la regin de Apazapan, Veracruz. 20

Cuadro 8.

Resultados de la prueba de t para los valores de diversidad estacional de

murcilagos en tres tipos de hbitat en la regin de Apazapan, Veracruz 20

Cuadro 9.

Porcentaje de especies complementarias de murcilagos entre monocultivos

de mango (MM), huertos mixtos de rboles frutales (HMAF) y fragmentos
de selva mediana subcaducifolia (FSMS). 21

Cuadro 10. Datos de abundancia de frugvoros en tres tipos de hbitat en la regin de

Apazapan, Veracruz.. 22
Cuadro 11. Resultados de la prueba de Tukey de comparaciones pareadas para los datos
de abundancia de murcilagos frugvoros en monocultivos de mango (MM),
huertos mixtos de rboles frutales (HMAF) y fragmentos de selva mediana
subcaducifolia (FSMS) en la regin de Apazapan, Ver.... 23

vi

Cuadro 12. Porcentaje de especies complementarias a nivel de gremios trficos entre

monocultivos de mango (MM), huertos mixtos de rboles frutales (HMAF)
y fragmentos de selva mediana subcaducifolia (FSMS) en la regin de
Apazapan, Ver... 23
Cuadro 13. Abundancia de murcilagos por hbitat para la temporada de lluvias en la
regin de Apazapan, Veracruz.. 24
Cuadro 14. Abundancia de murcilagos por hbitat para la temporada seca en la regin
de Apazapan, Veracruz. 25

vii

NDICE DE FIGURAS

Figura 1.

Localizacin del rea de estudio dentro del estado de Veracruz.

Figura 2.

Marcha anual de la temperatura registrada en la estacin climtica 00030367

(CFE) ubicada en la localidad de Apazapan, municipio de Apazapan,
Veracruz...

Diagrama de precipitacin mensual a lo largo del ao en la estacin climtica

00030367 (CFE) ubicada en la localidad de Apazapan, municipio de
Apazapan, Veracruz.

Figura 3.

Figura 4.

Mapa del rea de estudio y localizacin de los sitios de muestreo.. 11

Figura 5.

Curvas de acumulacin de especies de murcilagos para fragmentos de selva

mediana subcaducifolia (FSMS), monocultivos de mango (MM) y huertos
mixtos de rboles frutales (HMAF) en la regin de Apazapan, Veracruz.. 17

viii

1. INTRODUCCIN
La prdida de hbitat y fragmentacin del paisaje inducidas por el hombre continan a un ritmo
alarmante, amenazando la supervivencia de las especies de fauna silvestre en todo el mundo
particularmente en las regiones tropicales, donde los ecosistemas terrestres son ms diversos
(Wilcox y Murphy, 1985; Turner, 1996; Wade et al. 2003). Una de las regiones que enfrentan las
mayores tasas de deforestacin actualmente, es la regin neotropical de Mesoamrica
(Centroamrica y sur de Mxico) en la cual se pierden aproximadamente 400,000 hectreas de
bosque por ao, las principales causas de esta deforestacin han sido la expansin de la red
carretera, la tala de rboles, la expansin de la frontera agrcola y ganadera y el corte de lea. La
perdida de hbitat dentro de esta zona es una grave amenaza a la biodiversidad global ya que con
apenas el 0.5% de la superficie del planeta, alberga el 17% de la biodiversidad de todo el mundo,
con ms de 24000 especies de plantas, 521 especies de mamferos, 1193 especies de aves, 685 de
reptiles y 460 especies de anfibios, la mayora de las cuales son endmicas para esta regin
(CCAD, 2003; Conservation International, 2004).
En los trpicos, un componente importante de la biodiversidad son los murcilagos, que aportan
entre el 40 y el 50% del total de especies de mamferos (Fleming, 1988; Voss y Emmons, 1996).
Por ejemplo, en Chiapas, Mxico, de un total de 54 especies capturadas de mamferos 31 (57.4%)
fueron murcilagos (Cruz-Lara et al. 2004), lo que representa ms del 22% de las 138 especies de
murcilagos que se distribuyen en Mxico (Medelln et al., 2008). Los quirpteros tambin
poseen una alta diversidad a nivel trfico, ya que se alimentan de frutos, insectos, nctar, polen,
peces, sangre, vertebrados y hojas (Hill y Smith, 1985). Sin embargo, los murcilagos al igual
que la mayora de las especies son afectados por la destruccin y fragmentacin del hbitat,
afectando con ello la riqueza y abundancia de especies (Estrada et al., 1993a; Turner, 1996;
Wilson et al., 1996; Medelln et al., 2000; Galindo-Gonzlez y Sosa, 2003). Lo anterior podra
traducirse en la prdida de los servicios ecolgicos que proveen los murcilagos, cmo la
polinizacin (Sazima et al., 1999), la dispersin de semillas (Fleming, 1988; Galindo-Gonzlez,
1998; Patterson et al. 2003); el control de poblaciones de invertebrados en reas de vegetacin
natural y en zonas de cultivo (Kalka et al., 2008; Williams-Guilln et al. 2008). As tambin, los
murcilagos son fundamentales en el proceso de la sucesin secundaria y en la regeneracin de
reas perturbadas, ya que mientras vuelan van defecando las semillas de especies pioneras hacia
1

zonas deforestadas (Charles-Dominique, 1986; Fleming, 1988; Gorchov et al. 1993; GalindoGonzlez et al. 2000).
Hasta la fecha, los esfuerzos de conservacin a nivel mundial estn principalmente dirigidos a la
vegetacin natural bien preservada, debido a que los ecosistemas menos perturbados, suelen
mantener una mayor biodiversidad respecto de los ambientes creados y/o modificados por
actividades humanas (Brosset et al., 1996; Turner, 1996). Sin embargo, las reas prstinas,
continuas e intactas comprenden una porcin relativamente pequea de la superficie terrestre
(Faria y Baumgarten, 2007), mientras que los ecosistemas modificados por el hombre representan
aproximadamente el 95% de los ambientes terrestres. Por otra parte, un gran porcentaje de la
biota nativa puede sobrevivir en ambientes alterados por actividades humanas, principalmente en
zonas de cultivos permanentes (Western y Pearl, 1989; Pimentel et al., 1992; Perfecto et al.,
1996). Lo anterior se debe a que los cultivos permanentes mantienen un alto porcentaje de
cobertura arbrea y sirven de refugio a ms especies de la biota nativa, respecto de aquellos
ambientes que han sido severamente alterados, como las zonas urbanas y suburbanas o los
monocultivos (Kerr y Cihlar, 2004).
La preservacin y restauracin de la biodiversidad en paisajes agrcolas es un tema apremiante
para la conservacin en el siglo XXI (Bennett et al., 2006), debido a que el futuro de numerosas
especies de plantas y animales nativos est estrechamente ligado al uso del suelo en los paisajes
dominados por el hombre (Daily et al., 2001). Sin embargo, a medida que crece la poblacin a
nivel mundial, aumenta la demanda de alimentos y la presin sobre la vegetacin natural,
principalmente por la conversin de tierras para uso agrcola y el aumento en la intensificacin de
los sistemas de produccin del campo. Como resultado de lo anterior, ocurre una disminucin en
la biodiversidad, debido al desplazamiento y desaparicin de las especies de flora y fauna. Una
alternativa para mitigar las amenazas mencionadas, es la adopcin de prcticas agrcolas que
utilicen y conserven la biodiversidad, as como tambin puedan mejorar la calidad del ambiente y
limitar la expansin agrcola, permitiendo la supervivencia de las especies nativas y limitando los
efectos adversos que la agricultura causa en los hbitats naturales (Jackson et al., 2005).
Entre los ambientes agrcolas que suelen ser ms propicios para la conservacin biolgica estn
los agroecosistemas, los cuales pueden definirse como sistemas agropecuarios ecoagrcolas,
compatibles con la conservacin de las comunidades naturales (Blann, 2006). Los
2

agroecosistemas tambin pueden igualar algunos atributos de los ambientes naturales, tales como
la productividad, la diversidad y la conservacin de nutrientes (Ewel, 1999). Adems, como estos
ambientes mantienen una alta cobertura arbrea y en algunos casos, parte de la vegetacin
original, tienen un papel crucial en la conservacin de las especies nativas, incluidos los
murcilagos (Perfecto et al., 1996; Dagang y Nair, 2003; Faria et al., 2006).
Los agroecosistemas tienen mayor importancia en la conservacin de las especies animales,
especialmente cuando forman parte de la matriz en paisajes tropicales (Perfecto et al., 1996). Al
respecto, numerosos estudios han sealado que la naturaleza de la matriz que rodea a los
fragmentos de vegetacin original, influye en la dinmica de los paisajes fragmentados,
incluyendo las poblaciones de animales que habitan en estos (Gascon et al., 1999; Ricketts, 2001;
Fahrig, 2001, 2003). Lo anterior se debe a que los agroecosistemas sirven como zonas de
amortiguamiento alrededor de reas de vegetacin natural, permiten el movimiento e intercambio
de poblaciones de plantas y animales y en el caso de estos ltimos, tambin les proporcionan
alimento, refugio y sitios de reproduccin (Freemark et al., 2002). Por otra parte este tipo de
cultivos son muy importantes en las regiones donde existe una gran presencia de especies nativas
en ellos y la posibilidad de establecer reservas biolgicas es limitada (Blann, 2006).
Entre los agroecosistemas existen varias categoras, incluyendo sistemas de produccin agrcolas,
forestales y ganaderos (Scherr y McNeely, 2008). Sin embargo, los considerados cmo cultivos
perennes de sombra (Siebert, 2002) han demostrado ser altamente productivos, ecolgicamente
sustentables y compatibles con la conservacin de algunas especies de fauna y flora nativa
(Perfecto et al., 1996; Moguel y Toledo, 1999; Rice y Greenberg, 2000). La categora de cultivos
perennes de sombra incluye a las fincas de caf de sombra (Moguel y Toledo, 1999), los cultivos
rsticos de cacao (Rice y Greenberg, 2000; Faria et al., 2007), cultivos mixtos de frutas (Estrada
et al., 1993a) y el platanar bajo sombra (Harvey y Gonzlez-Villalobos, 2007), estos cultivos se
caracterizan por presentar vegetacin primaria y secundaria, un dosel cerrado, una estructura de
la vegetacin compleja, gran cantidad de biomasa foliar, alta diversidad florstica (Siebert, 2002)
y el uso de agroqumicos es menor (Moguel y Toledo, 1999).
En el caso de los cultivos perennes de sombra, debido a su alta diversidad de plantas y gran
complejidad estructural, ofrecen una mayor gama de nichos ecolgicos para la fauna respecto de
los monocultivos anuales (Pimentel et al., 1992; Estrada et al., 1993a, b; Estrada et al., 1994;
3

Perfecto et al., 1996; Greenberg et al., 1997; Rice y Greenberg, 2000; Sherry, 2000; Estrada y
Coates-Estrada, 2002; Schroth et al., 2004), confieren una mayor permeabilidad para la biota
local (Faria et al., 2006), favorecen el movimiento de animales entre fragmentos de vegetacin
natural (Uezu et al., 2008) y constituyen un hbitat secundario para varios grupos de especies
nativas incluyendo murcilagos, ranas, lagartijas, aves, invertebrados, mamferos no voladores y
plantas (Daily et al., 2003; Parikesit et al., 2004; Pineda et al., 2005; Faria et al., 2007).
Respecto a los murcilagos, la cobertura que proveen los cultivos perennes de sombra les
proporciona sitios de refugio durante el da. Tambin es conocido que mientras forrajean, los
murcilagos suelen desplazarse entre la vegetacin densa para evitar a los depredadores (Kunz y
Lumsden, 2003). Algunos recursos alimentarios pueden ser ms abundantes en ambientes
alterados por el hombre (e.g. frutos y nctar), respecto de los monocultivos. En consecuencia los
murcilagos frugvoros y nectarvoros pueden verse favorecidos por la conversin de hbitats
naturales a zonas de produccin agrcola (Harvey y Gonzlez-Villalobos, 2007; Willig et al.,
2007).

2. ANTECEDENTES
Existen evidencias de la importancia de los agroecosistemas en la conservacin de las especies.
Por ejemplo, se ha demostrado que los pequeos fragmentos de selva en Malasia mantienen una
alta diversidad de vida silvestre cuando estn rodeados de una matriz de plantaciones forestales
(Bennet y Caldecott, 1981; Duff et al., 1984), lo que es posible porque una matriz forestal
permite el movimiento de las especies entre los fragmentos de vegetacin natural (Turner, 1996).
Otro ejemplo de conservacin en agroecosistemas de tipo forestal es el kebon tantangkalan un
tipo de cultivo tradicional de bamb en Indonesia donde las plantas de bamb crecen inmersas en
parches de vegetacin primaria, permitiendo la presencia de una alta diversidad de plantas
(Parikesit et al., 2004).
Los cultivos perennes de sombra son capaces de albergar una parte importante de la fauna nativa
como lo ha mencionado Thiollay (1995) para aves en cafetales de sombra en Sumatra y Reitsma
et al. (2001) en plantaciones de cacao de Costa Rica. Tambin se han efectuado estudios de
riqueza y composicin de especies de mamferos no voladores en Costa Rica (Daily et al., 2003)
y murcilagos, escarabajos y anfibios en cafetales de sombra de Veracruz (Pineda et al., 2005).
En el caso de murcilagos y aves estn los estudios de Faria et al. (2006) en cultivos de cacao de
sombra en Brasil, as como el de Harvey y Gonzlez-Villalobos (2007) en cultivos de cacao y de
pltano bajo sombra, en Costa rica. Tambin est el estudio de Garca-Estrada et al. (2006),
quienes evaluaron la riqueza de especies, la diversidad alfa y beta de murcilagos en un bosque
mesfilo de montaa y cafetales de sombra de Chiapas, comprobando que la riqueza de
murcilagos frugvoros y nectarvoros fue similar entre el bosque mesfilo de montaa y los
cafetales de sombra, aunque estos tuvieron una menor diversidad alfa en comparacin con el
bosque. Otro ejemplo es el estudio de Sosa et al. (2008), quienes determinaron la abundancia,
diversidad y riqueza de especies de murcilagos filostmidos en diferentes tipos de cafetales y un
fragmento de bosque mesfilo de montaa en la regin central de Veracruz. Estos autores
hallaron una riqueza de especies similar entre el bosque mesfilo y los cultivos de caf, pero una
mayor diversidad en los agroecosistemas muestreados en comparacin con el fragmento de
bosque mesfilo de montaa.
Otros estudios han demostrado que algunas especies pueden beneficiarse de las zonas de cultivos
e incluso ser ms abundantes que en el bosque, adems de exhibir patrones estacionales en su
5

abundancia (Castro-Luna et al., 2007; Willig et al., 2007). Por ejemplo, Artibeus lituratus fue
muy frecuente en bosque maduro durante la temporada seca y en cultivos durante la temporada
de lluvias, mientras que Mimon crenulatum, Phyllostomus hastatus y Sturnira magna fueron ms
frecuentes en cultivos durante la estacin seca y ms abundantes en bosque maduro durante la
estacin de lluvias (Willig et al., 2007). Lo anterior es posible porque algunas plantas (e.g. Musa
sapientum) que se hallan en los cafetales, pueden proveer refugio y recursos alimenticios
temporales para los murcilagos (Fleming, 1986; Roubik, 1995). En Mxico existen varios casos
documentados sobre la presencia de murcilagos en cultivos rsticos de cacao de sombra
(Medelln et al., 2000) y en cafetales de sombra (Sosa et al., 2008). Estos ltimos han sido
ampliamente estudiados, debido a la importancia de este cultivo en nuestro pas (Cruz-Lara et al.,
2004; Garca-Estrada et al. 2006; Williams-Guilln et al. 2008).
Sin embargo, los cultivos de rboles frutales han recibido poca atencin, a pesar de sus
caractersticas potenciales como refugio para la fauna nativa. Este tipo de cultivos presentan una
o varias especies de plantas que producen frutos consumidos por murcilagos como Mangifera
indica, Carica papaya, M. paradisiaca., Ficus sp. y Manilkara zapota, entre otras. Adems, las
plantaciones de rboles frutales tienen una cobertura densa y perenne provista por el dosel de los
rboles sembrados (Harvey y Gonzlez-Villalobos, 2007; Moreno, 2000). Estas caractersticas
posibilitan el uso de estos agrecosistemas como sitios de refugio diurno y de forrajeo para los
murcilagos (Faria y Baumgarten, 2007).
Dentro de este tipo de plantaciones se encuentran los monocultivos de mango (M. indica) que
tienen gran importancia como actividad productiva y por la superficie que ocupan en algunos
paisajes agrcolas como el de la zona de Jalcomulco, Veracruz donde estos cultivos cubren el
24.74% del paisaje (Moreno, 2000). Aunque este tipo de cultivo ha formado parte de estudios que
tratan sobre quirpteros (Moreno, 2000; Moreno y Halffter, 2001; Torres-Morales, 2007), estos
no han estado enfocados a evaluar su importancia como posible hbitat para la fauna local.
Por todo lo anterior, es muy importante conocer cmo la fauna y en particular los murcilagos,
estn utilizando los cultivos perennes de sombra, as como identificar cuales especies se pueden
estar beneficiando o perjudicando con su creacin. Esta informacin es potencialmente til si es
incorporada en un esquema de conservacin ms amplio, que no solamente considere a la
vegetacin natural bien conservada.
6

3. OBJETIVOS
3.1. Objetivo general
Evaluar el papel de los cultivos de rboles frutales en el mantenimiento de la abundancia,
diversidad y composicin de especies de murcilagos en un hbitat fragmentado de la regin de
Apazapan, Veracruz

3.2. Objetivos particulares

1. Comparar la diversidad y la abundancia total de murcilagos entre fragmentos de selva
mediana subcaducifolia, huertos mixtos de rboles frutales y monocultivos de mango, as
como determinar si estas variables difieren estacionalmente.
2. Comparar la composicin de especies de murcilagos y gremios alimentarios entre fragmentos
de selva mediana subcaducifolia, monocultivos de mango y huertos mixtos de rboles frutales
y determinar si la abundancia de murcilagos frugvoros en los tres hbitats se mantiene
durante todo el ao o cambia estacionalmente.
3. Determinar cules especies de murcilagos son ms abundantes en cada tipo de hbitat y
determinar si los patrones detectados difieren entre estaciones.

4. HIPTESIS
Los cultivos de rboles frutales son importantes en la conservacin de murcilagos, debido a que
las plantas que crecen en estos ambientes pueden favorecer a varios gremios de murcilagos,
principalmente al de los frugvoros. Debido a que son ambientes estructuralmente complejos y
con gran diversidad florstica, se espera que la composicin, la diversidad y la abundancia de
murcilagos en los huertos mixtos sean similares a aquellas halladas en los fragmentos de selva
mediana subcaducifolia. Sin embargo, se espera que los valores de estas variables sean menores
en los monocultivos de mango, debido a que estos cultivos son ms simples y por lo tanto, con
menos recursos tiles a los murcilagos. Tambin se espera que las especies de murcilagos ms
abundantes en los cultivos de rboles frutales sean de hbitos frugvoros (e.g. especies de los
gneros Artibeus y Sturnira) y debido a la marcada estacionalidad en la produccin de frutos en
7

los huertos mixtos y en los monocultivos de mango, se espera que exista una variacin estacional
en su abundancia.

5. MATERIALES Y MTODOS
5.1. rea de estudio
El rea de estudio se encuentra dentro de los municipios de Apazapan y Jalcomulco en la regin
centro del Estado de Veracruz, Mxico. Ambos municipios se encuentran al oeste de la ciudad de
Xalapa (Figura 1). El rea de estudio se encuentra dentro de la regin fisiogrfica de la Llanura
Costera del Golfo Sur en la subprovincia de la Llanura Costera Veracruzana (INEGI, 2000). Esta
zona se encuentra dentro de la provincia biogeogrfica del Golfo de Mxico que forma parte de la
regin Neotropical (Morrone, 2004).

El clima es del tipo Aw(W)(i)g, definido como clido sub-hmedo, con rgimen de lluvias de
verano y presencia de cancula, baja oscilacin trmica durante el ao (Figura 2) y marcha anual
de la temperatura tipo ganges (Garca, 1981). La temperatura media anual es de 25.5 C y la
precipitacin promedio anual de 1250 mm (Piero et al., 2003). En esta zona existen dos
temporadas climticas (Figura 3), una lluviosa de junio a septiembre donde se concentra la mayor
parte de la precipitacin anual con precipitaciones medias mensuales de 157 a 233 mm y una seca
de noviembre a marzo (Soto y Garca, 1989), donde la precipitacin media mensual varia de 18 a
45 mm (Servicio Meteorolgico Nacional, 2000).

La regin de Apazapan pertenece a la cuenca del rio de Los Pescados, cuya corriente principal
(Rio Resumidero) se origina en el cerro de La Cumbre, situado al norte del Pico de Orizaba.
Siguiendo su curso, recibe la aportacin del ro de Barranca Grande, tomando este nombre;
posteriormente tiene el aporte de innumerables arroyos torrenciales y entonces se le denomina ro
Chiquila o de Los Pescados durante su trayecto por las comunidades de Jalcomulco y Apazapan.
Posteriormente toma el nombre de ro La Antigua y desemboca en el Golfo de Mxico (Zol,
1980). Los suelos caractersticos de la zona son Rendzina (E) y Feozem (H). Las rendzinas son
suelos delgados, con menos de 50 cm de espesor que descansan sobre una base de roca caliza. El
Feozem, se caracteriza por tener una capa superficial oscura, profunda, rica en materia orgnica y
en nutrientes (INEGI, 1998).
La vegetacin natural de la zona es selva baja caducifolia (sensu Gmez-Pompa, 1977), con
manchones de selva mediana subcaducifolia en los sitios ms hmedos y mejor conservados
(Castillo-Campos, 1995). La vegetacin natural est inmersa en una matriz de cultivos de rboles
frutales, maz, caa y vegetacin secundaria (Castillo-Campos, 1995).
La selva mediana subcaducifolia est caracterizada por un estrato arbreo cerrado de 12 a 20 m
de alto, un estrato arbreo medio abierto de 6 a 11 m, un estrato arbustivo de 1 a 5 m, un estrato
herbceo escaso y con el suelo cubierto de materia orgnica. Las especies dominantes en el
estrato arbreo son Antirhea aromatica, Aphananthe monoica, Brosimum alicastrum, Sideroxylon
capiri e Hyperbaena jalcomulcensis. El estrato medio est caracterizado por Comocladia
engleriana, Ocotea sp., Protium copal, Psychotria erythrocarpa. El estrato arbustivo se compone
principalmente de Randia aculeata, Piper nudum, Casearia nitida y Cnidoscolus aconitifolius y
en el estrato herbceo se encuentran Dorstenia contrajerva, Anthurium podophyllum, A.
schlechtendalii y Pseuderanthemum alatum (Castillo-Campos, 1995). La caracterstica
fisonmica ms importante de este tipo de vegetacin es que ms del 50% de los rboles altos de
esta selva pierden completamente sus hojas en la poca de secas (Miranda y Hernndez, 1963).
Los cultivos de rboles frutales son una parte importante de la vegetacin del rea de estudio,
donde el cultivo de mango (M. indica) es la actividad productiva ms importante de la zona
(Castillo-Campos, 1995), enfocado en la produccin de la variedad Manila, que los productores
venden a mayoristas quienes comercializan este producto en los mercados locales. Tambin

10

existen algunos policultivos perennes en los cuales hay especies vegetales que producen frutos
consumidos por murcilagos frugvoros (e.g. M. zapota, C. papaya y M. indica: Moreno, 2000).

5.2. Diseo del muestreo

Se seleccionaron seis sitios de muestreo (Cuadro 1) repartidos equitativamente entre los
siguientes hbitat: 1) fragmentos de vegetacin natural, 2) monocultivos de mango y 3) huertos
mixtos de rboles frutales (Figura 4). En todos los casos se consider una distancia mnima de
500 m al sitio de muestreo ms cercano.

11

La descripcin de los hbitats muestreados es la siguiente:

Monocultivos de mango. Son plantaciones de M. indica exclusivamente, donde el sotobosque es
eliminado anualmente utilizando machete o herbicidas. La altura de los rboles en estos cultivos
es aproximadamente de 8 m, estos sitios se encuentran adyacentes a pastizales y otros cultivos
similares. Debido a que este hbitat est dominado por una sola especie de planta, es posible que
ofrezca una menor cantidad de recursos para los murcilagos en comparacin con el huerto
mixto, que es un agroecosistema diversificado.
Huertos mixtos de rboles frutales. En este estudio los cultivos considerados como huertos
mixtos fueron aquellos que adems de M. indica incluyen a Pouteria sapota, M. zapota,
Diospyros digina y M. paradisiaca como arboles cultivados y Cecropia obtusifolia como especie
silvestre. En estos hbitats, algunas especies pioneras de rboles y herbceas han logrado
establecerse entre los rboles frutales, formando ambientes con una vegetacin densa y perenne,
similar a la existente en la vegetacin natural. El dosel es cerrado y alcanza una altura de 12 a 20
m. El estrato herbceo es escaso.
Fragmentos de selva mediana subcaducifolia. Esta vegetacin se encuentra en las zonas ms
hmedas de la regin, generalmente caadas de difcil acceso. Uno de los sitios elegidos se ubic
en la Barranca de Monterrey, a 1 km de la poblacin de Coetzala (municipio de Tlaltetela); el otro
sitio se localiz en una caada cercana a la poblacin de Chahuapan (Apazapan). En ambos sitios
existen cuerpos de agua intermitentes durante la estacin lluviosa.

12

5.3. Captura de murcilagos

El nmero total de noches de muestreo fue de 48, divididas en ocho salidas de muestreo (seis
noches de muestreo por salida), en las que se dedicaba una noche de muestreo a cada sitio de
muestreo seleccionado. Los muestreos se efectuaron en funcin de las estaciones climticas
(Figura 3), cuatro salidas se hicieron en la temporada de lluvias (junio, julio, agosto y septiembre
del 2009) y cuatro en la temporada seca (diciembre del 2009, enero, febrero y marzo del 2010).
Todas las salidas para captura fueron realizadas durante periodos cercanos a la luna nueva, para
evitar la fobia lunar que incide en una menor tasa de captura de murcilagos (Morrison, 1978).
En cada sitio de muestreo se colocaron 5 redes de niebla (Avinet ) de 9 m largo x 2.6 m de alto,
que fueron desplegadas en forma de L entre los claros en la vegetacin. Las redes fueron abiertas
al anochecer y permanecieron activas hasta completar 5 horas de muestreo. El esfuerzo de
muestreo fue de 10800 metros-red/hora, obtenidos de 225 m-red/h por noche (45 m-red x 5 h de
muestreo). Mientras las redes estuvieron activas, se revisaron cada 15 minutos y los murcilagos
capturados, fueron colocados en bolsas de tela para su posterior identificacin mediante claves de
campo (Medelln et al., 1997; Medelln et al., 2008). La ubicacin taxonmica sigui a RamrezPulido et al. (2005). Finalmente, los murcilagos fueron, marcados con un collar plstico
numerado y liberados en el sitio de captura. Las marcas consistieron en collares plsticos
codificados por bandas de colores (sensu Galindo-Gonzlez et al., 2000) y tuvieron la finalidad
de identificar recapturas, as como conocer la procedencia de los individuos recapturados.

5.4. Anlisis de datos

Los anlisis estuvieron enfocados en las especies pertenecientes a las familias Phyllostomidae y
Mormoopidae, debido a que el uso de redes de niebla subestima a otras familias de murcilagos
que vuelan por encima del dosel, o tienen un sistema de ecolocacin muy desarrollado, lo que les
permite evitar las redes (Fenton et al., 1992; Sampaio et al., 2003).
Para comparar la riqueza de especies entre hbitats se realizaron curvas de acumulacin de
especies, usando el programa EstimateS (Colwell, 2006). El orden de las noches de captura fue
aleatorizado 500 veces, para suavizar la curva y eliminar el sesgo del orden en el cual fueron
capturadas las especies. Para estimar la eficiencia del muestreo en cada hbitat, se utiliz el
13

estimador Chao 1 (Chao y Lee, 1992), considerando el 90% de la riqueza estimada, como un
nivel satisfactorio de eficacia del esfuerzo de muestreo (Moreno y Halffter, 2000).
Se efectu una clasificacin de las especies de murcilagos por gremios alimenticios
agrupndolos como: frugvoros, nectarvoros, insectvoros areos y hematfagos (Arita, 1993;
Castro-Luna et al., 2007).
Para evitar una sobreestimacin en el nmero total de murcilagos los datos correspondientes a
las recapturas fueron descartados antes de realizar los anlisis estadsticos. En este estudio las
especies ms abundantes fueron aquellas que tuvieron ms de 30 individuos registrados.
Para conocer si existieron diferencias en la abundancia total de murcilagos entre los fragmentos
de selva mediana subcaducifolia, los huertos mixtos de rboles frutales y los monocultivos de
mango, as como entre estaciones y determinar si existi una interaccin significante entre ambas
variables, se realiz un anlisis de varianza de dos vas (Zar, 1999).
Posteriormente para determinar si hubieron diferencias en la abundancia de murcilagos
frugvoros entre estaciones y entre tipos de hbitat, as como para determinar si haba una
interaccin entre ambas variables, se realiz tambin un anlisis de varianza de dos vas (Zar,
1999). Para la realizacin de este anlisis se consideraron solamente los datos de las especies de
frugvoros que se encontraron presentes en los tres hbitats durante las dos estaciones de
muestreo.
Previamente a los anlisis de varianza utilizados, la normalidad de los datos fue comprobada
usando la prueba de Shapiro-Wilk (Shapiro y Wilk, 1965). Los datos de algn anlisis de
varianza que no presentaban una distribucin normal fueron transformados a logaritmo de base
10, ya que la realizacin de anlisis de varianza de dos vas requiere que los datos sigan una
distribucin normal para que la prueba de F sea correctamente aplicada (Zar, 1999). En los casos
donde el resultado del anlisis de varianza mostr diferencias significativas se usaron pruebas
pareadas de Tukey para realizar comparaciones entre variables.
Para cada hbitat se calcul la diversidad de especies mediante el ndice de Shannon-Wiener y
para determinar si los valores de diversidad obtenidos eran diferentes entre hbitats, se utiliz la
prueba de t para comparar ndices de diversidad propuesta por Hutcheson (1970) tal como la
describe Zar (1999).
14

Para comparar la composicin total de especies de murcilagos entre sitios y la composicin por
gremios trficos, se uso el clculo de complementariedad (Colwell y Coddington, 1994). El valor
de complementariedad vara desde cero, cuando ambos sitios son idnticos en composicin de
especies, hasta uno, cuando las especies de ambos sitios son completamente distintas (Colwell y
Coddington, 1994). El resultado de este clculo se expresa como un porcentaje de especies
complementarias entre dos sitios.

15

6. RESULTADOS
6.1. Riqueza de especies y eficiencia del muestreo
Se capturaron 924 murcilagos de los cuales 17 fueron recapturas dando un total de 907
individuos capturados, pertenecientes a 23 especies, 16 gneros, 6 subfamilias y 3 familias
taxonmicas (Cuadro 2).

16

La familia Phyllostomidae fue la ms diversa en especies (18 especies registradas) y la ms

abundante (882 individuos, 97.2% de todas las capturas). Otras familias representadas en el
estudio fueron Mormoopidae (3 especies y 19 individuos) y Vespertilionidae (2 especies y 6
individuos).
A nivel de hbitats la familia Phyllostomidae fue la que tuvo el mayor nmero de especies e
individuos registrados en los tres hbitats con 16 especies y 235 individuos en monocultivos de
mango, 15 especies y 492 individuos en huertos mixtos de rboles frutales y 14 especies y 155
individuos en los fragmentos de selva mediana subcaducifolia. La familia Mormoopidae fue ms
abundante y diversa en los monocultivos de mango (2 especies y 10 individuos), seguidos por los
fragmentos de selva mediana subcaducifolia (2 especies y 2 individuos) y finalmente los huertos
mixtos de rboles frutales (1 especie y 7 individuos). La familia Vespertilionidae solo estuvo
presente en los monocultivos de mango donde se registraron cinco individuos y en los huertos
mixtos de rboles frutales donde solo se captur un individuo, esta familia estuvo representada
por una sola especie en cada uno de estos hbitats (Cuadro 2).
La eficiencia de muestreo qued debajo del 90% esperado en los tres hbitats estudiados. El valor
ms alto lo obtuvieron los huertos mixtos de rboles frutales con 78% mientras que el ms bajo
correspondi a los fragmentos de vegetacin natural con 72.7% los monocultivos de mango
tuvieron un valor intermedio con 75% (figura 5 y cuadro 3).

17

6.2. Abundancia total

Las especies ms abundantes (n 30) fueron Artibeus jamaicensis (305 individuos y 33.7% de los
individuos capturados), Carollia sowelli (142 individuos y 15.7%), Sturnira lilium (116
individuos y 12.8%), A. intermedius (87 individuos y 9.6%), A. lituratus (60 individuos y 6.6%) y
Desmodus rotundus (56 individuos y 6.2%). Estas seis especies representaron el 84.6% de todos
los murcilagos capturados en el rea de estudio (Cuadro2).
El hbitat con el mayor nmero de individuos fue el huerto mixto de rboles frutales, seguido de
los monocultivos de mango y finalmente los fragmentos de selva mediana subcaducifolia
(Cuadro 4).

18

Sin embargo, no se hallaron diferencias significativas al comparar la abundancia entre hbitats (F

= 2.899; df = 2; p = 0.131). Tampoco hubo diferencias significativas entre temporadas del ao (F
= 0.026; df = 1; p = 0.877), as como tampoco hubo una interaccin significante entre ambas
variables (F = 0.786; df = 2; p = 0.786).

6.3. Diversidad
El valor del ndice de diversidad de Shannon-Wiener fue de 0.894 para monocultivos de mango,
0.812 para huertos mixtos de rboles frutales y de 0.907 para fragmentos de vegetacin natural
(Cuadro 5).

No hubieron diferencias significativas entre los valores del ndice de diversidad de ShannonWiener de los monocultivos de mango y los fragmentos de selva mediana subcaducifolia (t = 0.298). Sin embargo, el valor de diversidad de los huertos mixtos de rboles frutales fue
significativamente diferente de los hallados en los monocultivos de mango y los fragmentos de
selva mediana subcaducifolia (Cuadro 6).

19

En los monocultivos de mango la diversidad fue de 0.943 en la temporada de lluvias y de 0.763

en la temporada seca, en los huertos mixtos de rboles frutales los valores alcanzados por este
ndice fueron de 0.857 y 0.731 para la temporada de lluvias y la seca respectivamente, finalmente
en los fragmentos de selva mediana subcaducifolia el valor de diversidad en la estacin de lluvias
fue de 0.846 y de 0.923 en la estacin seca (Cuadro 7).

El valor del ndice de Shannon-Wiener en los monocultivos de mango fue significativamente

diferente entre ambas estaciones (t = 3.442), con una mayor diversidad en la temporada de lluvias
(Cuadro 8). En los huertos mixtos de rboles frutales la diversidad tambin fue significativamente
diferente entre temporadas (t = 3.065), mientras que en los fragmentos de selva mediana
subcaducifolia la diversidad no vari a lo largo del ao (Cuadro 8).

20

6.4. Composicin
Las especies compartidas por los tres hbitats fueron A. jamaicensis, A. intermedius, A. lituratus,
S. lilium, S. ludovici, Dermanura tolteca, D. watsoni, D. phaeotis, Centurio senex, Choeroniscus
godmani, C. sowelli, D. rotundus y Pteronotus parnelli (Cuadro 2). Las especies nicas para los
fragmentos de selva mediana subcaducifolia Diphylla ecaudata, Platyrrhinus helleri y Mormoops
megalophylla. En cuanto a los cultivos, Leptonycteris curasoae fue una especie nica de los
monocultivos de mango, mientras que en los huertos mixtos de rboles frutales no se encontr
ninguna especie exclusiva para este hbitat.
Considerando a todas las especies, la complementariedad fue mayor entre los monocultivos de
mango y los fragmentos de selva mediana subcaducifolia (38.1%) y el valor ms bajo de
complementariedad se encontr entre los monocultivos de mango y los huertos mixtos de rboles
frutales con solo 11.11% (Cuadro 9). Lo anterior indica que estos hbitats son ms parecidos en
su composicin de especies, en cambio la composicin de los monocultivos de mango es la que
ms difiere de la hallada en los fragmentos de selva mediana subcaducifolia.

6.5. Gremios trficos

Los frugvoros fueron el gremio trfico ms abundante, que estuvo representado por 13 especies
incluyendo a cinco especies de los gneros Artibeus, Sturnira (subfamilia Stenodermatinae) y dos
especies del gnero Carollia (subfamilia Carollinae) que pertenecen a la familia Phyllostomidae,
constituyendo el 87.8% del total de los individuos capturados (cuadro 2). El segundo gremio
trfico ms importante fue el de los hematfagos con dos especies y 6.6% de las capturas. Los
nectarvoros (3 especies y 2.8%) y los insectvoros areos (5 especies y 2.8%) fueron los gremios
menos abundantes (cuadro 2).
Los datos del anlisis de varianza de frugvoros correspondieron a las especies: A. jamaicensis, C.
sowelli, S. lilium, A. intermedius y D. watsoni (Cuadro 10).
21

La abundancia de frugvoros fue significativamente diferente entre hbitats (F = 4.916; df = 2; p

= 0.016), aunque no existieron diferencias significativas entre estaciones (F = 0.0003; df = 1; p =
0.986) ni una interaccin significante entre las dos variables (F = 0.176; df = 2; p = 0.839).

22

La abundancia de frugvoros fue diferente entre los fragmentos de selva mediana subcaducifolia y
los huertos mixtos de rboles frutales, de acuerdo al resultado de la prueba de Tukey, mientras
que los monocultivos de mango no difirieron en su abundancia de frugvoros respecto de los
dems hbitats (Cuadro 11).

A nivel de gremios trficos el porcentaje de especies complementarias de frugvoros y

hematfagos fue de cero entre monocultivos de mango y huertos mixtos de rboles frutales, lo
que indica una composicin idntica de estos gremios en ambos hbitats (Cuadro 12). En el caso
de los nectarvoros el porcentaje de especies complementarias entre los monocultivos de mango y
los huertos mixtos de rboles frutales fue el ms bajo (33.3%), mientras que el valor ms alto fue
el encontrado entre los monocultivos de mango y los fragmentos de selva mediana subcaducifolia
(66.7%). El mayor porcentaje de especies complementarias de insectvoros areos fue el obtenido
entre los monocultivos de mango y los fragmentos de selva mediana subcaducifolia (Cuadro 12).

6.6. Abundancia estacional

En la temporada de lluvias fueron capturados 471 individuos, pertenecientes a 22 especies de las
cuales las seis ms abundantes que constituyeron el 79.6 % de los individuos capturados
pertenecieron a la familia Phyllostomidae y al gremio trfico de los frugvoros (cuadro 13).

23

A nivel de hbitats A. jamaicensis fue la especie ms abundante (40 individuos y 28.4%) en los
monocultivos de mango, en los huertos mixtos, las especies ms abundantes fueron A.
jamaicensis (95 individuos y 42%) y C. sowelli (36 individuos y 15.9%). En los fragmentos de
selva mediana subcaducifolia el murcilago hematfago D. rotundus fue la especie ms
abundante (36 individuos y 34.6%), mientras que, en los dos hbitats anteriores las especies ms
abundantes pertenecieron al gremio trfico de los frugvoros (Cuadro 13).
En la temporada seca se capturaron 436 individuos pertenecientes a 16 especies de murcilagos,
de las cuales las ms abundantes fueron cuatro que representaron el 82.3% de los individuos
capturados durante la estacin seca y pertenecieron al gremio de los frugvoros (Cuadro 14).

24

A nivel de hbitats A. jamaicensis fue la especie ms abundante (37 individuos y 33.9%) en los
monocultivos de mango, mientras que en los huertos mixtos de rboles frutales fueron tres las
especies ms abundantes A. jamaicensis (94 individuos y 34.3%), S. lilium (65 individuos y
23.7%) y C. sowelli (63 individuos y 23%). En los fragmentos de selva mediana subcaducifolia
ninguna especie alcanz ms de 30 individuos, sin embargo, la especie con ms capturas fue A.
jamaicensis con 13 individuos y 24.5% de los murcilagos capturados en este hbitat durante la
estacin seca (Cuadro 14).

25

7. DISCUSIN

7.1. Riqueza de especies y eficiencia del muestreo

La eficiencia del muestreo no alcanz el 90% esperado en ninguno de los hbitats estudiados.
Este resultado puede deberse a la cantidad de especies raras (aquellas representadas por uno o dos
ejemplares) registradas en cada hbitat, a las que el estimador Chao 1 es muy sensible. Es decir
entre mayor es el nmero de especies representadas por uno o dos individuos, mayor la
probabilidad de registrar nuevas especies (Moreno y Halffter, 2000; Moreno y Halffter, 2001).
Sin embargo, es poco probable que otras especies pudieran aadirse al estudio, ya que en una
investigacin anterior efectuada en la regin (Moreno 2000), despus de dos aos de muestreo se
report una riqueza de 25 especies de murcilagos, un valor similar al hallado en este trabajo. Las
especies registradas en el estudio de Moreno (2000), que no se capturaron en el presente trabajo
fueron Micronycteris microtis, Anoura geoffroyi, P. personatus, Balantiopteryx plicata, Natalus
stramineus, Myotis nigricans y Molossus rufus. No obstante si se registraron las siguientes
especies que en el estudio antes mencionado no se capturaron L. curasoae, C. godmani, D.
ecaudata y M. californica. Adems la riqueza de especies registrada en los diferentes hbitats por
el estudio de Moreno (2000) vari entre 11 y 18 especies, lo que representa valores cercanos a los
obtenidos en este estudio que fueron de 16 a 18 especies por tipo de hbitat. Por otra parte los
murcilagos pertenecientes a las familias Vespertilionidae, Emballonuridae, Natalidae y
Molossidae tienen un sistema de ecolocacin ms desarrollado que les permite detectar la red por
lo que la evaden antes de quedar atrapados o forrajean a una altura mayor a la del dosel arbreo y
por la tanto por encima de las redes (Fenton et al., 1992; Simmons y Voss, 1998, MacSwiney et
al., 2008). Por lo tanto, aunque el muestreo efectuado fue bastante completo con respecto a las
familias Phyllostomidae y Mormoopidae, para las cuales las redes de niebla constituyen el medio
de colecta ideal (Sampaio et al., 2003), otro estudio (Torres-Morales, 2007), ha demostrado que
en la regin hay muchas especies de murcilagos que pertenecen al gremio de los insectvoros
areos que no suelen ser detectadas o su abundancia es subrepresentada por el mtodo de
muestreo usado en el presente estudio.

26

7.2. Abundancia total

La abundancia de murcilagos no registr diferencias significativas entre los tres hbitats. Este
resultado es similar al encontrado por Harvey y Gonzlez-Villalobos (2007) en Costa Rica
quienes no encontraron diferencias significativas en la abundancia de murcilagos entre
diferentes usos de suelo. No obstante, los huertos mixtos de rboles frutales fueron el hbitat con
mayor nmero de individuos lo que se manifiesta como una tendencia hacia una mayor
abundancia en estos cultivos, que concentraron el 55.1% de los murcilagos capturados en el
estudio. Este resultado es similar al reportado por Faria y Baumgarten (2007), quienes
encontraron una mayor abundancia en plantaciones de cacao de sombra en comparacin con
fragmentos de bosque tropical contiguos. Esta tendencia tambin coincide con lo hallado por
Estrada et al. (1993a) en diversos hbitats agrcolas y fragmentos de selva alta perennifolia en
Los Tuxtlas, Veracruz, donde comprobaron que el nmero de individuos capturados en hbitats
agrcolas fue mayor con respecto de un rea equivalente de selva.

7.3. Diversidad
Los resultados del ndice de diversidad de Shannon-Wiener demostraron que los fragmentos de
selva mediana subcaducifolia y los monocultivos de mango tienen una diversidad similar, adems
los valores de diversidad de ambos hbitats fueron mayores respecto del encontrado en los
huertos mixtos de rboles frutales. La menor diversidad de los huertos mixtos puede ser una
consecuencia de la alta abundancia relativa de las tres especies ms abundantes registradas en
este hbitat (A. jamaicensis, S. lilium y C. sowelli), que comprenden ms de tres cuartas partes de
los individuos capturados y que se refleja en el bajo valor de equidad obtenido en este hbitat,
esto debido a que el ndice de Shannon-Wiener es sensible a la forma en que est distribuida la
abundancia entre las especies (Zar, 1999), esto significa que entre menos uniformemente estn
repartidos los individuos entre todas las especies registradas existe una mayor probabilidad de
que al elegir uno al azar pertenezca a una de las especies ms abundantes y por lo tanto la
diversidad en ese hbitat es menor (Zar, 1999). Por otro lado, la alta diversidad de especies en los
monocultivos de mango se debe a que este hbitat tuvo la mayor riqueza de especies, lo cual
puede ser una consecuencia de la presencia de especies transitorias (turistas sensu Moreno, 2000)

27

en estos cultivos. Las especies transitorias son aquellas que no pueden sobrevivir en hbitats
modificados, debido a que la disponibilidad de recursos en estos es limitada, pero si utilizan estos
sitios para forrajear durante alguna poca del ao (Moreno y Halffter, 2001), o como corredores
entre hbitats ms conservados debido a la presencia de un dosel cerrado que les protege de los
depredadores mientras vuelan en la noche pero al mismo tiempo es ms simple estructuralmente
respecto de la selva lo que les facilita el desplazamiento, incrementndose as la diversidad de
murcilagos presente en estos lugares (Faria et al., 2006; Faria y Baumgarten, 2007). La
presencia de estas especies transitorias en los agroecosistemas tambin se ve reflejada en la
variacin temporal que tuvo el ndice de Shannon-Wiener, cuyo valor en los monocultivos de
mango y los huertos mixtos de rboles frutales fue mayor en la estacin de lluvias con respecto
de la estacin seca. Por el contrario la falta de variacin estacional en la diversidad de
murcilagos en los fragmentos de selva mediana subcaducifolia indica que los recursos
disponibles en este hbitat durante todo el ao permiten la presencia de poblaciones estables de
murcilagos.

7.4. Composicin
La mayor complementariedad (disimilitud) de especies se encontr entre los monocultivos de
mango y los fragmentos de selva mediana subcaducifolia, esto se debe a que estos dos hbitats
tuvieron el mayor nmero de especies diferentes entre s, tres exclusivas de los fragmentos de
selva mediana subcaducifolia (P. helleri, M. megalophylla y D. ecaudata) y una en los
monocultivos de mango (L. curasoae), en el caso de P. helleri y de D. ecaudata su presencia
restringida a los fragmentos de vegetacin natural se debe a sus hbitos alimenticios
especializados ya que el primero es un especialista en frutos de los gneros Ficus y Cecropia (Da
Silva et al., 2008) mientras que el segundo es un hematfago especializado en aves silvestres
(Greenhall et al., 1984), por lo que ambas especies se encuentran solo en fragmentos de selva
mediana subcaudcifolia donde pueden encuentran el alimento que necesitan. Este resultado es
diferente al encontrado por Moreno y Halffter (2001) para una zona cercana donde los sitios de
selva mediana subcaducifolia y los cultivos de mango tuvieron un bajo porcentaje de
complementariedad (16.67%) lo que indica una composicin similar entre hbitats. La diferente
composicin observada entre los monocultivos de mango y los fragmentos de selva mediana
28

subcaducifolia puede ser el resultado de la separacin existente entre estos dos hbitats, ya que
los monocultivos de mango muestreados en el presente trabajo a pesar de encontrarse cerca de
cuerpos de agua y zonas boscosas, lo que favorece la presencia de numerosas especies de
murcilagos, no estaban adyacentes a los fragmentos de selva mediana subcaducifolia
muestreados un resultado similar al encontrado por Faria y Baumgarten (2007) en
agroecosistemas de cacao en Brasil quienes encontraron que entre mayor es la distancia entre los
agroecosistemas y los fragmentos de bosque ms prximos existe una menor similitud en su
composicin de murcilagos.
Los monocultivos de mango y los huertos mixtos de rboles frutales a causa de su menor
complejidad estructural y su falta de especies de selva madura constituyen hbitats simples en
comparacin con la vegetacin original y por lo tanto ofrecen menores posibilidades de refugio
para los murcilagos por lo que difcilmente podrn mantener poblaciones estables de
murcilagos por s mismos (Faria y Baumgarten, 2007), no obstante la produccin de frutos de
estos cultivos constituye una importante fuente temporal de alimento para los murcilagos
frugvoros, un ejemplo fueron algunos ejemplares de A. jamaicensis y C. sowelli que al momento
de ser capturados excretaron pulpa de M. indica y de M. zapota, lo que sugiere que se
encontraban forrajeando en estos sitios al ser capturados.
Con respecto a los fragmentos de selva mediana subcaducifolia que se ubican dentro de la zona
de estudio, a pesar de la perturbacin del hbitat causada por la industria y las poblaciones
cercanas, estos sitios tuvieron la mayor diversidad de especies de los tres hbitats muestreados y
dos especies nicas con hbitos alimenticios especializados lo que indica que su estado de
conservacin aun es bueno y que son capaces de sostener a diferentes gremios trficos de
murcilagos. Adems el tipo de suelo crstico propio de la zona ha permitido la formacin de
numerosas cuevas, las cuales junto con la alta diversidad florstica de la selva constituyen un rea
de refugio imprescindible para numerosas especies de murcilagos.

7.5. Gremios trficos

Las especies de los gneros Artibeus, Carollia y Sturnira, que pertenecen al gremio trfico de los
frugvoros, estuvieron entre las ms abundantes de los tres hbitats. Sin embargo, la mayor
29

abundancia de murcilagos frugvoros en los huertos mixtos respecto de los fragmentos de selva
mediana subcaducifolia, se debe a que en general este gremio de murcilagos se beneficia de la
transformacin de reas naturales a zonas agrcolas (Willig et al., 2007), esto debido a la mayor
abundancia de recursos alimenticios para los murcilagos frugvoros en los cultivos de rboles
frutales durante la fructificacin de las plantas cultivadas (Harvey y Gonzlez-Villalobos, 2007) y
a la presencia de algunas especies de plantas pioneras consumidas por los murcilagos como son
C. obtusifolia y Piper sp. (Fleming, 1991; Thies y Kalko, 2004), que se desarrollan en los
cultivos perennes de sombra (Harvey y Gonzlez-Villalobos, 2007), los cuales estuvieron
representados en este estudio por los huertos mixtos de rboles frutales. Por otra parte la
inexistencia de diferencias significativas en la abundancia de frugvoros entre estaciones sugiere
que no hay una marcada estacionalidad en los recursos alimentarios utilizados por este gremio.
Lo anterior posiblemente es debido a que la presencia de caadas con vegetacin de selva
mediana subcaducifolia ofrece recursos para los murcilagos a lo largo de todo el ao. Este
resultado difiere del resultado obtenido por Avila-Cabadilla et al. (2009) en sitios de selva baja
caducifolia en la reserva de la biosfera Chamela-Cuixmala, donde existe una marcada
estacionalidad de la disponibilidad de frutos en este tipo de vegetacin.
La ausencia de especies pertenecientes al gremio de los carnvoros podra estar causada por la
modificacin del hbitat producida en el rea de estudio para favorecer los cultivos y a la
perturbacin producida en los fragmentos de selva mediana subcaducifolia por la presencia de
ganado vacuno ya que la subfamilia Phyllostominae, a la que pertenecen la mayora de los
murcilagos carnvoros, es un grupo sensible a la perturbacin cuyas especies se encuentran
principalmente en zonas bien conservadas (Medelln et al., 2000). Sin embargo, este resultado
tambin puede explicarse parcialmente por la distribucin geogrfica que tienen estas especies,
dado que solo una (M. microtis) se ha reportado en la regin (Moreno, 2000) y otras dos
(Phyllostomus discolor y Glyphonycteris sylvestris) tienen una distribucin potencial dentro del
rea de estudio (Ceballos y Oliva, 2005; Medelln et al., 2008).
La presencia de ganado vacuno en los fragmentos de selva mediana subcaducifolia tambin
explica la alta abundancia del vampiro comn (D. rotundus) en este hbitat. Lo anterior se debe a
que D. rotundus tiene una baja abundancia en bosques bien conservados (Medelln et al., 2000),
mientras que una alta abundancia de esta especie puede ser indicativa de perturbacin, debido a
30

que esta especie al alimentarse de la sangre de ganado vacuno, puede aumentar

considerablemente el tamao de sus poblaciones en lugares donde la selva ha sido sustituida por
pastizales para ganadera (Medina et al., 2007). Por otra parte, el tipo de suelo calcreo y la
presencia de cuevas en los fragmentos de selva mediana subcaducifolia estudiados, convierte este
hbitat en una importante rea de refugio para D. rotundus, ya que esta especie de hematfago
forma grande colonias en cuevas y fisuras en las rocas (Linhart et al., 1972; Greenhall et al.,
1983).
Una complementariedad de cero del gremio trfico de los frugvoros entre los monocultivos de
mango y los huertos mixtos de rboles frutales indica que la composicin de especies de este
gremio es idntica entre ambos hbitats, esto puede deberse a que estas especies son tolerantes a
la perturbacin y son capaces de usar estos hbitats modificados (Galindo-Gonzlez, 2007). Es
probable que las mismas especies estn presentes en ambos hbitats porque tienen la capacidad
usar ambos agroecosistemas. No obstante P. helleri, una especie considerada como especialista
facultativo en los gneros Ficus y Cecropia (sensu Da Silva et al., 2008) y por lo tanto capaz de
forrajear en sitios de vegetacin secundaria, fue exclusiva de los fragmentos de selva mediana
subcaducifolia, posiblemente debido a que estos rboles no son muy comunes en los
agroecosistemas muestreados, este resultado es diferente del hallado por Moreno (2000), quien
reporta esta especie en cultivos de mango de esta regin, aunque el mayor nmero de individuos
capturados se encontr en los sitios de selva mediana subcaducifolia, lo que podra indicar que
esta especie sea transitoria (turista) en los cultivos de mango y no propia de este hbitat.
El alto porcentaje de especies complementarias del gremio de los nectarvoros entre los
fragmentos de selva mediana subcaducifolia y los monocultivos de mango se debe a que en estos
ltimos se registr a las tres especies de nectarvoros del estudio, incluyendo a L. curasoae una
especie migratoria de murcilago (Ceballos et al., 1997), mientras que en los fragmentos de selva
solo se captur a C. godmani que fue comn a los tres hbitats, por lo tanto en los fragmentos de
selva mediana subcaducifolia muestreados solo se registro la tercera parte de la composicin de
nectarvoros presente en los monocultivos de mango.
Con respecto al gremio de los hematfagos la presencia de D. ecaudata en los fragmentos de
selva mediana subcaducifolia hizo que la composicin de este hbitat fuera diferente de la hallada
en los hbitats de cultivo donde solo se registr a D. rotundus dentro de este gremio. La presencia
31

de D. ecaudata restringida a este hbitat se debe probablemente a sus hbitos alimenticios y de

refugio, dado que los individuos de esta especie no son gregarios, se alimentan casi
exclusivamente de sangre de aves y se refugian principalmente en cuevas (Greenhall et al., 1984).
Por lo tanto la selva constituye un hbitat con ms recursos para esta especie en comparacin con
los agroecosistemas.
Un aspecto que cabe resaltar en este estudio, es que el gremio de los insectvoros estuvo
pobremente representado. Esto podra ser resultado del mtodo de muestreo empleado ya que las
redes de niebla subestiman a los murcilagos insectvoros pertenecientes a las familias
Vespertilionidae y Emballonuridae, que al tener su sistema de ecolocacin bien desarrollado
pueden detectar las redes o bien, forrajean a una altura mayor a la de estas, como ocurre con las
especies de la familia Mollosidae (Kalko, 1997; Sampaio et al., 2003; MacSwiney et al., 2008).
Es probable que complementar con otros mtodos para muestreo de murcilagos (e.g. detectores
de ultrasonidos y redes de dosel) permitir obtener mayor informacin sobre la importancia de
los huertos mixtos de rboles frutales en la conservacin de murcilagos insectivoros. A la fecha,
no existen estudios en la zona que evalen la presencia y la abundancia de murcilagos en
agroecosistemas usando detectores ultrasnicos.

7.6. Abundancia estacional

Respecto a la variacin en la abundancia total de murcilagos entre las dos temporadas tampoco
hubo diferencias significativas en ninguno de los hbitats. Este resultado difiere de aquellos
reportados por Chvez y Ceballos (2001), quienes mostraron diferencias estacionales en la
abundancia de murcilagos en un sitio de selva mediana ubicado dentro de la Reserva de la
Biosfera Chamela-Cuixmala, Mxico. Estos autores tambin determinaron que no todas las
especies varan en su abundancia a travs del tiempo, adems la estacin seca en esta reserva es
de mayor duracin y ms pronunciada respecto de la regin de Apazapan. Por otro lado en este
estudio existi una mayor riqueza de especies en todos los hbitats en la temporada lluviosa en
comparacin con la seca, lo que demuestra que si existe una variacin en la composicin de
especies de murcilagos entre ambas temporadas, esto significa que aquellas especies de
murcilagos que se encuentran en una hbitat determinado durante todo el ao mantiene un

32

numero de individuos constante lo que implica que las poblaciones de estas especies son estables
dentro de esta zona. Las variaciones en la abundancia y riqueza de especies a travs del tiempo
son provocadas por la estacionalidad climtica (Ceballos, 1995; Mello et al., 2008) que trae como
consecuencias diversas respuestas entre ellas la migracin de especies de un hbitat hacia otro en
busca de alimento, no obstante aunque son ms pronunciadas en selvas secas debido a su menor
disponibilidad de agua en comparacin con la selva mediana (Ceballos et al., 1997).
Por otra parte el patrn de las especies ms abundantes en cada hbitat fue diferente entre ambas
estaciones con excepcin de los monocultivos de mango en los cuales A. jamaicensis siempre fue
la especie ms abundante. En el caso de los huertos mixtos el aumento en la abundancia relativa
de S. lilium en la temporada seca puede deberse a que esta especie presenta movimientos
migratorios en su distribucin altitudinal, bajando a zonas clidas durante la temporada fra del
ao, que en este caso coincidi con la estacin seca del muestreo (Mello et al., 2008).

33

8. CONCLUSIONES
No hubo diferencias en la abundancia total de murcilagos entre los fragmentos de selva mediana
subcaducifolia, los huertos mixtos de rboles frutales o los monocultivos de mango.

La diversidad de especies de murcilagos en los monocultivos de mango y los fragmentos de

selva mediana subcaducifolia fue similar, pero en ambos casos la diversidad de murcilagos fue
mayor respecto de los huertos mixtos de rboles frutales.

La diversidad de especies de murcilagos no fue diferente entre estaciones del ao entre los
fragmentos de selva mediana subcaducifolia; mientras que en los huertos mixtos de rboles
frutales y monocultivos de mango, hubo una mayor diversidad de murcilagos en la estacin de
lluvias.

La abundancia de A. jamaicensis, A. intermedius, C. sowelli, S. lilium y D. watsoni fue mayor en

los huertos mixtos respecto de los fragmentos de selva mediana subcaducifolia.

Entre los monocultivos de mango y los huertos mixtos de rboles frutales existe una idntica
composicin de murcilagos frugvoros, debido a que estas especies son tolerantes a un
moderado grado de perturbacin del hbitat y adems suelen beneficiarse del establecimiento de
las plantaciones de rboles frutales.

El porcentaje de especies complementarias fue menor entre los monocultivos de mango y los
huertos mixtos de rboles frutales que entre estos dos hbitats y los fragmentos de selva mediana
subcaducifolia.

34

La mayor riqueza de especies de murcilagos ocurri en los monocultivos de mango a pesar de

ser el hbitat ms simplificado estructuralmente. Esta mayor riqueza de especies podra deberse a
la presencia de especies turistas.

Los monocultivos de mango y los huertos mixtos de rboles frutales son importantes para los
murcilagos como reas de forrajeo y corredores biolgicos siendo elementos paisajsticos de
gran valor en la conservacin, en esta regin.

Los fragmentos de selva mediana subcaducifolia son elementos del paisaje importantes para la
conservacin de los murcilagos de la regin y su prdida no podra ser reemplazada por los
agroecosistemas a pesar de la importancia que estos puedan tener como hbitats
complementarios.

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