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ARTICLE IN PRESS

Acta Otorrinolaringol Esp. 2010;61(1):611

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ARTICULO ORIGINAL

Resecci
on de tumor de cuerpo carotideo con LigaSures
onica Villavicencio-Valenciaa, Tania Carmona-Lunaa,
Kuauhyama Luna-Ortiza,c,, Ver
omeza,c
Ana Mara Cano-Valdezb,c y Angel Herrera G
a



Departamento de Ciruga de Cabeza y Cuello, Instituto Nacional de Cancerologa, Mexico
D. F., Mexico
Departamento de Patologa, Instituto Nacional de Cancerologa, Me xico D. F., Me xico
c

Facultad de Medicina, Divisi
on de Estudios de Posgrado, Universidad Nacional Aut
onoma de Mexico
(UNAM),

Mexico
D. F., Me xico
b

Recibido el 16 de junio de 2009; aceptado el 11 de julio de 2009

Disponible en Internet el 8 de octubre de 2009

PALABRAS CLAVE
Carotid body tumor;
Surgical resection;
Operative
complications;
LigaSures

KEYWORDS
Carotid body tumor;
Surgical resection;
Operative
complications;
LigaSures

Resumen
Objetivo: Realizamos este estudio en pacientes a quienes se les realiz
o resecci
on de
tumores del cuerpo carotideo (TCC). La clasicaci
on de Shamblin fue usada, as como
 la clasicaci
tambien
on de Shamblin modicada. Tratamos de determinar si el tiempo
quir
urgico y el sangrado podran ser disminuidos con el uso de LigaSures.

Metodos:
Se realiz
o un estudio prospectivo en pacientes con TCC.
Resultados: Se muestra una clara disminuci
on en ambas cifras, tiempo y sangrado; sin
embargo, las diferencias s
olo fueron estadsticamente signicativas para el tiempo. Se
encontraban en Shamblin I, II y III , 2, 6 y 4 casos, respectivamente, y tras el tratamiento
quir
urgico la clasicaci
on Shamblin vari
o a I, II, IIIa y IIIb en 2, 1, 1 y 6 casos,
respectivamente, por inltraci
on a la car
otida.
Conclusies: El uso de LigaSures disminuye el sangrado y el tiempo quir
urgico en los TCC.
Las lesiones de la arteria son principalmente causadas por inltraci
on o por hipotroa de la
muscular de la arteria, que frecuentemente requieren reconstrucci
on vascular. Las
lesiones nerviosas contin
uan siendo una complicaci
on postoperatoria importante que
puede provocar una disminuci
on en la calidad de vida de los pacientes. La tasa de lesiones
nerviosas como resultado de la ciruga permanece sin cambios.
& 2009 Elsevier Espan
a, S.L. Todos los derechos reservados.
Carotid body tumour resection with LigaSures device
Abstract
Objective: We carried out this study in patients who underwent resection of carotid body
tumour (CBT). Shamblins classication system was used as well as the modied Shamblin

Autor para correspondencia.

Correos electro
nicos: kuauhyama@starmedia.com, kuauhyama@yahoo.com.mx (K. Luna-Ortiz).
0001-6519/$ - see front matter & 2009 Elsevier Espan
a, S.L. Todos los derechos reservados.
doi:10.1016/j.otorri.2009.07.003

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Resecci
on de tumor de cuerpo carotideo con LigaSures

classication. We sought to determine whether surgical time and bleeding could be

reduced with the use of the LigaSures system.
Methods: A prospective study was carried out in patients with CBT.
Results: A decrease in both time and bleeding was shown, although only overall time
showed statistical signicance. Cases were classied as Shamblin I, II and III in two, six, and
four cases, respectively, and after surgical treatment were classied as modied Shamblin
I, II, IIIa and IIIb in two, one, and six cases, respectively, by inltration to the carotid.
There was nerve damage in four cases, and there were three carotid resections.
Conclusions: Use of LigaSures decreased bleeding and surgical time in CBTs. Lesions of
the artery are mainly caused by inltration or by muscular hypotrophy of the artery, which
frequently requires vascular reconstruction. Nerve injury continues to be an important
postoperative complication, which may result in a reduction in the quality of life for the
patient. The rates of nerve injury as a result of surgery were unchanged.
& 2009 Elsevier Espan
a, S.L. All rights reserved.

Nosotros tratamos de descubrir las ventajas y desventajas, a

n de determinar si se podran reducir el tiempo quir
urgico y
el sangrado con el uso del sistema LigaSures en el
tratamiento quir
urgico de los TCC.

Introducci
on
En 1977, Lack et al estimaron los paragangliomas de cabeza
y cuello representan el 0,012% de todos los tumores

el 45% corresponde a tumores del
humanos1. De estos,
cuerpo carotideo (TCC)2. Estos neoplasmas provienen de los
quimiorreceptores y barorreceptores del cuerpo carotdeo.
Los TCC se tratan normalmente mediante escisi
on quir
urgica. El alcance del procedimiento vara dependiendo del
grado de implicaci
on de las estructuras circundantes (es
decir, arterias car
otidas, base del cra neo, nervio vago). La
reducci
on del sangrado intraoperatorio ha sido siempre uno
de los objetivos principales de la resecci
on de TCC. El
esfuerzo por controlar el sangrado puede prolongar el
tiempo quir
urgico, colocando en situaci
on de riesgo a los
o
rganos adyacentes. El uso del sistema de sellado vascular
LigaSures (Valleylab, Boulder, CO) puede ayudar a reducir el
sangrado, a la vez que se reduce el tiempo quir
urgico.

LigaSures es un sistema de sellado electrotermico
que sella

los vasos mediante presi
on fsica y coagulaci
on electrica

bipolar, reduciendo la propagaci
on termica.
LigaSures es
 durante
una nueva tecnologa que puede aplicarse tambien
ciertas situaciones quir
urgicas. En la ciruga de cabeza y

cuello puede aplicarse tambien
en dos patologas
u
nicamente: tumores parotideos y tiroidectomas36. Sin
embargo, no existe documentaci
on relativa a su uso en TCC.

Tabla 1


Materiales y metodos
Se realiz
o un estudio prospectivo desde septiembre de 2004
a mayo de 2007 en pacientes con TCC. Todos los pacientes

precisaban cuidados medicos
debido a la presencia de una
masa cervical. Se realiz
o un diagn
ostico clnico corroborado
mediante tomografa computarizada y/o imagen de reso
nancia magnetica,
angiotomografa y angioresonancia.
Ninguno de los pacientes fue sometido a angiografa o
embolizaci
on preoperatoria. Los pacientes no presentaban
antecedentes familiares de TCC.
Se practic
o resecci
on del TCC utilizando LigaSures. Nos
pareci
o que el sistema LigaSures Precise era muy u
til. La
ciruga fue realizada por el mismo equipo quir
urgico en
todos los casos. Se utiliz
o la clasicaci
on Shamblin7 as como
la clasicaci
on Shamblin modicada por Luna-Ortiz et al8
(tabla 1, g. 1). Los resultados se analizaron utilizando

estadsticas descriptivas y la prueba no parametrica
MannWhitney U para las comparaciones entre grupos.

Modicaci
on propuesta de la clasicaci
on de Shamblin

Shamblin

Taman
o

Rodeando los
vasos
carotideos

Escisi
on

I
II
IIIa
IIIb=I, II o III inltraci
on a
cualquier vaso carotideo

o4 cm
44 cm
44 cm
Cualquier
taman
o

No
Parcialmente
Estrechamente

Sin dicultad
Difcil
Difcil
Precisa sacricio vascular o sustituci
on de vasos, pero la invasi
on
intramural debe conrmarse clnica y/o histol
ogicamente.

 Luna-Ortiz K, Rascon-Ortiz M, Villavicencio-Valencia V, Herrera-Gomez A. Does Shamblins classication predict postoperative

morbidity in carotid body tumors? A proposal to modify Shamblins classication (fe de erratas en Eur Arch Otorhinolaryngol
2006;263:1161). Eur Arch Otorhinolaryngol 2006;263:171-5.

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K. Luna-Ortiz et al

Sup laryngeal nerve

Internal External
carotyd a. carotyd a.

Sup laryngeal nerve

Internal External
carotyd a. carotyd a.

CN XII

CN XII

CN X

CN X

Sup laryngeal
nerve
Type I

Sup laryngeal
nerve
Type II

Type IIIa

Type I

Type II

Type III

IIIB

Figura 1 Clasicaci
on de Shamblin y modicaci
on propuesta, en la que Shamblin III se subdivide en a o b, donde a es como se
describe originalmente y b incluye I, II o III, siendo la diferencia la inltraci
on total o parcial. (Luna-Ortiz K, Rascon-Ortiz M,
Villavicencio-Valencia V, Herrera-Gomez A. Does Shamblins classication predict postoperative morbidity in carotid body tumors? A
proposal to modify Shamblins classication [fe de erratas en Eur Arch Otorhinolaryngol 2006;263:1161]. Eur Arch Otorhinolaryngol
2006;263:171-5.)


Tecnica
Se realiz
o una incisi
on en el borde anterior del m
usculo
esternocleidomastoideo. Se diseccion
o la fascia anterior
profunda hacia el esternocleidomastoideo para exponer la
arteria car
otida com
un pr
oxima. Esto es importante para
lograr un control vascular temprano, ya que el suministro
sanguneo del TCC lo aportan normalmente las arterias
car
otidas com
un y externa. El plano de disecci
on comenz
o
de forma anterior en la arteria car
otida com
un en la pared

del vaso normal adyacente al TCC, extendiendose
hacia
adelante hasta la bifurcaci
on carotidea, identicando el
plan subadventicial o lnea blanca descrita por GordonTaylor9 para separar la lesi
on de la arteria, con un plano
relativamente avascular entre el tumor y la pared (g. 2). Se
llev
o a cabo una disecci
on meticulosa del nervio vago y del
nervio hipogloso, evitando la resecci
on en la medida de lo
posible.

Resultados
La resecci
on de TCC se realiz
o utilizando LigaSures en 12
casos durante un periodo de 30 meses. Los casos incluan 11
mujeres y 1 var
on, con una media de edad de 52 an
os
(rango: 27 72 an
os) y un tiempo de evoluci
on medio de 64,5
meses (rango: 3 360 meses). La principal manifestaci
on
clnica consista en una masa cervical indolora de lento
crecimiento en siete casos (lateral izquierdo) y en cinco
casos en el lateral derecho. Los tiempos y el sangrado se
evaluaron generalmente por grupos, mostra ndose una clara
disminuci
on tanto en los tiempos quir
urgicos como en el
sangrado; sin embargo, se mostr
o una relevancia estadstica
u
nicamente en cuanto al tiempo, en general, al realizar
la comparaci
on con nuestras series de manera hist
orica9
(tabla 2). Los casos se clasicaron como Shamblin I, II
y III en dos, seis y cuatro casos, respectivamente, y

Figura 2 Resecci
on del tumor del cuerpo carotideo con
onico. La identicaci
on del plano subadventicial
LigaSures arm
(echa) permite una mejor disecci
on de la arteria car
otida,

minimizando la perdida
de sangre.

tras el tratamiento quir

urgico se clasicaron como
Shamblin I, II, IIIa y IIIb modicados en dos, uno y seis
casos, respectivamente, por inltraci
on a la car
otida. Se
produjeron lesiones nerviosas en cuatro casos (33%), con
tres resecciones carotideas seg
un se muestra en la tabla 3.

Discusi
on
Los TCC son neoplasias con un elevado potencial de sangrado
durante la ciruga (rango 163.000 ml). Esto puede originar
un shock hemodina mico e incluso la muerte, as como dan
os
vasculares asociados directamente a las neoplasias por
inltraci
on a la pared de la arteria car
otida con sus diversas
ramas, incluyendo un sacricio vascular necesario del 28% y

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Resecci
on de tumor de cuerpo carotideo con LigaSures
Tabla 2

Shamblin frente a Shamblin modicado en series de LigaSures

Tiempo

Perdida
sangunea
Tiempo


Perdida
sangunea

Series hist
oricas Shamblin4

Shamblin modicado

Media (rango) (n = 48)

Media (rango) LigaSures (n = 12)

Todas
233 min (DE) (78)
586 cm3 (DE) (646)
I, II
233 min (90 315)
III
278 min (150435)
I, II
258 cm3 (25 900)
III
909 cm3 (200 3.000)

Todas
169 min SD (70)
285 cm3 DE (398)
I IIIa
145 min (90 220)
IIIb
193 min (50 290)
I IIIa
121 cm3 (50 300)
IIIb
450 cm3 (200 1.500)

IC (95%)

0,01
0,13
0,07

14,79 a 114
13,4 a 615
15 a 108

0,07

6,69 a
138,5
4,17 a 268

0,14
0,23

182,3 a
993,7

DE: desviaci
on esta ndar.

Tabla 3


Demografa, caractersticas y perdidas
sanguneas, complicaciones y lesiones nerviosas

Caso Shamblin (Shamblin

modicado)
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12

II (IIIb)
III (IIIb)
II (II)
I
II
II
II (IIIb)
IIIa (IIIb)
III (IIIa)
I
III (IIIb)
II (IIIb)

Pe rdida
sangunea (cm3)

Complicaciones y manejo

Lesiones nerviosas
intraoperatorias

300
200
80
50
100
300
300
1.500
10
150
10
350

Inltraci
on ECA
Inltraci
on ECA
No
No
ICA y ECA esqueletonizadas
No
Inltraci
on CA
Inltraci
on ECA, resecci
on bypass
No
No
Inltraci
on ICA ECA Transposici
on
Inltraci
on ICA+resecci
on y bypass. Resecci
on del
glomus del nervio vago

Nervios X y XII
No
No
No
No
No
Nervio X
Nervio X
No
No
No
Nervio X

ECA: arteria car

otida externa; ICA: arteria car
otida interna.

con un 6,3% de reconstrucci

on vascular, seg
un hemos
reportado anteriormente en nuestra instituci
on8,10. A causa
de esta situaci
on, algunos autores apoyan el uso de la
embolizaci
on preoperatoria como tratamiento inicial previo
al tratamiento quir
urgico denitivo11. En nuestra instituci
on
hemos optado por no utilizar la embolizaci
on preoperatoria
en la resecci
on de TCC. Somos conscientes de dos
posibilidades de sangrado durante la ciruga. La primera y
menos seria es el sangrado del tumor del cuerpo carotdeo
en s mismo, donde la embolizaci
on podra tener signicado.
Sin embargo, somos conscientes de que no se puede lograr el
100% de embolizaci
on debido a que la vascularidad puede
proceder de la arteria car
otida misma o de la arteria
vertebral siendo esto u
ltimo poco frecuente igual que la
posibilidad de abrir la circulaci
on colateral del cuerpo
carotdeo. Ah es donde mejor se realiza la aplicaci
on de

LigaSures. El sistema LigaSures es un sistema diatermico
bipolar que logra un sellado de los vasos con una reducci
on

de la propagaci
on termica
a una temperatura de o100 1C en

el tejido12, con una propagaci
on de energa periferica
de
espesor pleno de 4,5 mm para la arteria y de 6,3 mm para las
venas. Este sistema es superior al resto de los dispositivos

probados, en cuanto a la capacidad de sellado vascular de

hasta 7 mm13.
La segunda causa de sangrado durante la ciruga esta
directamente relacionada con las alteraciones del TCC en la
arteria car
otida (com
un, interna o externa). Dichas alteraciones tienen dos causas. La primera de ellas ha sido
descrita anteriormente por Luna-Ortiz et al8 cuando estos
autores conrmaron histol
ogicamente la desaparici
on de la
lnea avascular como plano de disecci
on, seg
un fue descrito
por Gordon-Taylor9. Esto se sustituy
o por tejido conectivo
hipocelular con abundante cola geno. Este tejido broso se
extiende desde el septum y la ca psula del tumor a la
adventicia de la arteria. La brosis puede ser parcial y su
 con la clasicaci
extensi
on esta relacionada tambien
on
de Shamblin, aunque puede estar presente en todos los
grados. Por este motivo, Luna-Ortiz et al8 proponan una
modicaci
on de la clasicaci
on de Shamblin. Sin embargo,
actualmente no es posible demostrar radiol
ogicamente la
inltraci
on de la brosis generada alrededor de la car
otida
(g. 3). Esto puede realizarse u
nicamente durante la
ciruga, pudiendo corroborarse denitivamente de forma
histopatol
ogica. En algunos casos, se observa que las bras

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10

Figura 3 La arteria car

otida com
un y sus dos ramas se
observan realizando un corte longitudinal, ya que se adhiere
al tumor del cuerpo carotideo en su pared sin poder identicar
un plano de disecci
on (echa).

K. Luna-Ortiz et al

Figura 5 El tumor presenta zonas amplias de esclerosis

(echa), aunque la ca psula es delgada. Se observan bras de
cola geno que sustituyen parcialmente la pared muscular de la
arteria, con adelgazamiento de la misma (punta de la echa).
Masson tricromo,  100. A: arteria; L: lumen; T: tumor.

Figura 4 Transici
on entre la pared arterial (izquierda) y la
ca psula del tumor (derecha). No existe interfaz o plano claro de
separaci
on. Masson tricromo,  400. Fibras azules de cola geno.
A: arteria; L: lumen; T: tumor.

de cola geno se extienden a la capa vascular del vaso,

causando una disminuci
on de espesor y de elasticidad que,
en consecuencia, incrementa el riesgo de perforaci
on.
La segunda causa que no ha sido mencionada previamente
es la hipotroa de la musculatura arterial, lo que la hace
a
un ma s susceptible a la perforaci
on. Esta hipotroa
muscular causa que, clnicamente, tras la extracci
on del
cuerpo carotdeo, la arteria muestre casi las mismas
caractersticas clnicas que una vena, en la que puede
observarse el ujo vascular (gs. 46). Debido a la primera
causa de sangrado, se forma una brosis en la pared
arterial y se produce un adelgazamiento de la capa
muscular de la arteria, secundaria a la disminuci
on de la
distensibilidad de la pared causada por la restricci
on del TCC
que envuelve parcial o totalmente la arteria, derivando en
la complicaci
on ma s seria para la ruptura quir
urgica de la

Figura 6 Fotografa comparativa de la pared arterial utilizando inmunohistoqumica por actina. A) Capa muscular de espesor
normal. B) Pared arterial con pequen
as bras musculares lisas
que se hallan separadas mediante bras musculares gruesas
continuando con la ca psula del tumor. P: pared arterial.

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Resecci
on de tumor de cuerpo carotideo con LigaSures
arteria. Cuando esto ocurre, se atribuye normalmente a la


experiencia del cirujano; sin embargo, este
no es el caso. Esta
es la raz
on por la que LigaSures es adecuado principalmente
para la resecci
on de TCC relativa al sangrado originado por el
tumor mismo, y no a la posible inltraci
on de la pared de la
arteria car
otida en ninguna de sus ramas, o en la arteria
car
otida com
un.

Se han reportado una perdida
sangunea media de 586 ml
y un tiempo medio quir
urgico de 230 min en las 50
resecciones de TCC ma s recientes realizadas en nuestra
instituci
on utilizando electrocauterizaci
on convencional8.
Sin embargo, hemos podido disminuir el sangrado y el
tiempo quir
urgico a una media de 285 ml y 169 min,
respectivamente, al realizar la ciruga con LigaSures. Esto
representa una relevancia u
nicamente en cuanto a los
tiempos, pudiendo deberse principalmente al pequen
o
taman
o de nuestra muestra. LigaSures constituye una
ayuda excelente durante la ciruga de TCC, indica ndose
principalmente para los tumores Shamblin I y II (clasicaci
on
original Shamblin) y para los tumores Shamblin I a IIIa
(clasicaci
on Shamblin modicada). En casos en los que la
pared arterial se halla adjunta o inltrada se precisa
resecci
on parcial, as como transposici
on o sustituci
on

vascular de la arteria car
otida con material sintetico.
La
utilidad de LigaSures esta limitada o no existe.
Una opci
on para Shamblin III se basa en la propuesta de
Hurtado-L
opez et al14. Estos autores han demostrado su

experiencia con la tecnica
quir
urgica hbrida, utilizando
stents endovasculares. Han demostrado una disminuci
on del
sangrado y del tiempo quir
urgico con mnima posibilidad de
dan
os a la car
otida com
un o sus ramas, que pueden precisar
alg
un tipo de sustituci
on vascular. Se precisan estudios

prospectivos para identicar los benecios de esta tecnica
con respecto a las lesiones nerviosas y para evaluar las
posibles complicaciones debidas al procedimiento endovascular per se. Sin embargo, ellos presentan actualmente
una opci
on prometedora.
Las lesiones nerviosas han estado presentes en este
estudio. Las lesiones del nervio vago fueron las ma s comunes
en cuatro casos (33%), uno de los cuales estaba asociado

 a lesiones al nervio hipogloso. Unicamente
tambien
en un
caso se llev
o a cabo la resecci
on del nervio vago junto con la
del tumor, debido a la imposibilidad de realizar una
separaci
on. Se presentaron otros dan
os clnicamente, pero
pudimos conservar el nervio. Estas lesiones nerviosas
pueden deberse a dan
os calorferos, estando ma s relacionados con LigaSures que con los dan
os anat
omicos; la

propagaci
on de energa periferica
oscila entre 4,56,3 mm,
un
seg
un hemos explicado anteriormente13. Sin embargo, seg
hemos reportado con nuestra experiencia, las lesiones
nerviosas representan el 49% y no parecen guardar relaci
on
con el taman
o del TCC. Por tanto, con la clasicaci
on de
Shamblin, esto parece deberse u
nicamente a la experiencia

del cirujano8. LigaSures es un metodo
seguro y ecaz de
control hemosta sico y de reducci
on del tiempo quir
urgico,
aunque no redujo la incidencia de complicaciones. El mismo
fen
omeno se ha reportado en la ciruga de tiroides15.
Como conclusi
on, LigaSures disminuy
o el sangrado y el
tiempo quir
urgico en el TCC. Las lesiones arteriales
esta n principalmente causadas por la inltraci
on o la

11
hipotroa muscular de la arteria, precisando a menudo
una reconstrucci
on vascular. Las lesiones nerviosas siguen
constituyendo una complicaci
on postoperatoria signicativa, que puede derivar en una disminuci
on de la calidad de
vida del paciente. Los porcentajes de lesiones nerviosas
permanecen inalterados.

Conicto de intereses
Los autores declaran no tener conicto de intereses.

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