Herbicidas que Actan A travs de la Fotosntesis

Overview
En esta leccin se examinarn los herbicidas que afectan los procesos
celulares relacionados con la utilizacin de la luz, causando as daos a las
plantas. Existen cuatro mecanismos bsicos que sern estudiados: herbicidas
que obstruyen la sntesis de protoporfirina IX; herbicidas que inhiben la
sntesis de carotenoides; herbicidas que obstruyen la transferencia de
electrones en el fotosistema II; y herbicidas que substraen electrones del
fotosistema I. Todos ellos comparten la misma habilidad de causar daos
celulares en presencia de luz.

Introduccin a los Herbicidas que Actan A travs de la Fotosntesis

John Markwell
Department of Agronomy and Horticulture at University of Nebraska-Lincoln,
USA
Deana Namuth
Department of Agronomy and Horticulture at University of Nebraska-Lincoln,
USA
Ismael Hernndez-Rios
Crop Sciences at Colegio de Postgraduados, in Salinas de Hgo., SLP, Mexico
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Descripcin:
En esta leccin se examinarn los herbicidas que afectan los procesos
celulares relacionados con la utilizacin de la luz, causando as daos a las
plantas. Existen cuatro mecanismos bsicos que sern estudiados: herbicidas
que obstruyen la sntesis de protoporfirina IX; herbicidas que inhiben la
sntesis de carotenoides; herbicidas que obstruyen la transferencia de
electrones en el fotosistema II; y herbicidas que substraen electrones del
fotosistema I. Todos ellos comparten la misma habilidad de causar daos
celulares en presencia de luz.

Objetivos:
Al completar esta leccin, los estudiantes sern capaces de diferenciar entre
herbicidas con modos de accin basados en:
La inhibicin de la enzima protoporfiringeno oxidasa
La inhibicin de la biosntesis de carotenoides
La inhibicin de la transferencia de electrones en el fotosistema II
Desacoplamiento de la transferencia de electrones en el fotosistema I
El desarrollo de esta leccin fue apoyado en parte por el Servicio Cooperativo Estatal de Investigacin,
Educacin y Extensin del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (USDA) bajo los
Acuerdos Nos. 98-EATP-1-0403 y 00-34416-10368, administrados por la Universidad de Cornell y el
Consorcio Americano de Educacin a Distancia (ADEC). Las opiniones, resultados, conclusiones o
recomendaciones expresados en esta publicacin son responsabilidad exclusiva del (los) autor(es) y no
reflejan necesariamente el punto de vista del USDA.

Antecedentes de los Herbicidas

El uso de los herbicidas en la agricultura de Norteamrica est ampliamente
difundido debido al alto costo de la mano de obra, que hace prohibitivo el
deshierbe manual. En esta leccin se presentar informacin sobre aquellos
herbicidas cuyos modos de accin estn basados en los procesos
fotobiolgicos de las plantas. No se pretende hacer una cobertura general de
los herbicidas, ni desmeritar a otros herbicidas de amplio uso cuyos modos de
accin se basan en mimetizar algunas fitohormonas, o inhibir las rutas
metablicas de sntesis de aminocidos, lpidos u otras molculas. Adems,
debe entenderse que al enfocarse esta leccin en herbicidas que usan
mecanismos fotobiolgicos como modo de accin, no se estar hablando de
molculas que actan de una manera altamente especfica. Mas bien, estas
clases de herbicidas aprovechan la enorme cantidad de energa de la luz y las
terribles consecuencias que sta tiene sobre las clulas de las plantas cuando
no es manejada de manera apropiada. La energa de la luz solar es realmente
extraordinaria y, mal utilizada, tiene efectos devastadores sobre las clulas.
Los cientficos de las malezas han clasificado a los herbicidas de acuerdo con
su modo de accin. Para los propsitos de este curso, se utilizar la
clasificacin de la Sociedad Americana de la Ciencia de la Maleza (WSSA,
por sus siglas en
ingls) http://www.weeds.iastate.edu/reference/siteofaction.htm
Sin embargo, se debe reconocer que esta clasificacin no es utilizada de
manera universal. Por ejemplo, el Comit de Accin contra la Resistencia a
Herbicidas (HRAC, por sus siglas en ingls) ha desarrollado un esquema

alterno de clasificacin de los herbicidas basado tambin en sus modos de

accin
Otra fuente de confusin es la nomenclatura de los herbicidas. Los nombres
qumicos son frecuentemente muy largos y confusos, mientras que los
nombres comerciales no brindan informacin alguna. Por ejemplo, atrazina es
el compuesto qumico 6-cloro-N-etil-N-(1-Metiletil)-1,3,5-triazina-2,4diamina, pero es comercializado en todo el mundo con los nombres
comerciales: Aatrex, Aktikon, Aktinit, Argezin, Atazinax, Atranex, Atrazine,
Atratol A, Atred, Candex, Cekuzina, Crisatrina, Cyazin, Farmco atrazine,
Fenamin, Fenatrol, Geigy 30027, Gesaprim, Griffex, Hungazin, Inakor,
Oleogesaprim, Primatol, Primaze, Radazin, Strazine, Triazine, Vectal, Weedex
A, Wonuk, Zeazin, y Zeazine. Los siguientes sitio de internet pueden
proporcionarle mas informacin sobre algn herbicida en particular cuando lo
nico de lo que se dispone es un nombre extrao:
http://www.ianrpubs.unl.edu/epublic/live/ec130/build/ec130%20herbicide
%20use%20appendices.pdf
En esta leccin se tratarn cuatro modos de accin de herbicidas relacionados
con procesos fotobiolgicos, como se indica en la Tabla 1. Tome en cuenta
que se trata de informacin muy simplificada. Si se tratase de un curso de
postgrado sobre los modos de accin de los herbicidas, la informacin podra
ser mas compleja.

Modo de
accin

Clase de
molcula

Clasificaci Clasificaci
Ejemplo n de la
n del
WSSA
HRAC

Acifluorf
Inhibicin de la Difenileters
n
protoporfiring Fenilheteroccli
Sulfentraz
eno oxidasa
cos
one

14

Amitrole
Triazoles
Norflurazo
Inhibicin de la Piridazinonas
n
11, 12, 13
sntesis de
Isoxasoles
Isoxaflutol
y 28
carotenoides Isoxazolidinon
e
as
Clomazone

Inhibicin
del fotosistema
II

5, 6 y 7

22

Substraccin
de electrones
del fotosistema

Atrazina
Triazinas
Bromoxini
Nitrilos Ureas
l Diuron
Bipiridilos

Diquat

Inhibidores de la Protoporfiringeno Oxidasa

La protoporfiringeno oxidasa (PPO) es una enzima de los cloroplastos, la
cual oxida al protoporfiringeno para producir protoporfirina IX. Este
producto es importante ya que es la molcula precursora de las clorofilas
(necesarias para la fotosntesis) y los grupos hemo (necesarios en las cadenas
de transferencia de electrones) (Figura: Protoporfirina IX).
Sin embargo, los efectos de los inhibidores de esta enzima oxidasa van mas
all de la simple obstruccin de la sntesis de clorofilas y grupos hemos.
Cuando la enzima es inhibida, el substrato protoporfiringeno se acumula y es
lentamente oxidado por las altas concentraciones de O 2 producidas en
el cloroplasto, con lo cual se produce protoporfirina IX. Con esta produccin
espontnea del producto podra parecer que se evade el efecto del inhibidor,
pero en realidad esto tiene graves consecuencias celulares.
La protoporfirina es una molcula fotosensibilizadora muy eficiente.
Normalmente, las concentraciones de
protoporfirina en las clulas son mantenidas
muy bajas, siendo transportada de su sitio de Protoporfirina IX: La protoporfirina
sntesis en el cloroplasto hacia otros sitios en la IX sirve de precursor para la sntesis
de la clorofila.
clula donde es requerida para la biosntesis de
grupos hemo. En presencia de herbicidas inhibidores, la concentracin de
protoporfirina se incrementa y empieza a acumularse en toda la clula. Como
con la mayora de los herbicidas discutidos en esta leccin, si la planta es
mantenida en la oscuridad o bajo luz muy tenue, los efectos del herbicida no
son observados. Sin embargo, cuando la planta es expuesta a la luz solar
directa, la protoporfirina acumulada en la clula es excitada a un estado
triplete, interactuando entonces con el oxgeno molecular (O 2 ) para producir
oxgeno excitado simple (1O2). El oxgeno excitado simple es txico para las
clulas porque es mucho mas destructivo que el oxgeno molecular en su
estado triplete normal. Los principales puntos de ataque del oxgeno excitado
simple incluyen los enlaces dobles de los cidos grasos y los aminocidos.
Las membranas celulares, sitios con altas concentraciones de cidos grasos
insaturados, son particularmente vulnerables a la
peroxidacin (dao molecular causado por los
radicales libres). La membrana plasmtica de las Dao por Blazer: Efectos de
clulas vegetales es considerada el componente Blazer, un inhibidor de la enzima
PPO, en plantas de malva.
vulnerable mas impactado por los daos
fotodinmicos causados por los herbicidas que inhiben a la enzima

protoporfiringeno oxidasa. En la Figura: Dao por Blazer (acifluorfn),

pueden verse los daos causados en la malva (velvetleaf, Abutilon
theophrasti) por la aplicacin del herbicida Blazer (acifluorfn), que es un
inhibidor de la enzima PPO. Observe las lesiones necrticas (tejido muerto
localizado) que se han formado por la aplicacin del herbicida. La inhibicin
de la enzima ha causado la liberacin y acumulacin de protoporfirina a travs
de las clulas. En presencia de luz se produce oxgeno excitado simple que
causa la muerte rpida de las clulas.
Inhibidores de la Sntesis de Carotenoides
Los carotenoides juegan un papel importante en la fotosntesis al capturar la
luz solar y transferir su energa a las molculas de clorofila dentro del aparato
fotosinttico. Adems, los carotenoides realizan tres funciones protectoras en
el aparato fotosinttico; esto se debe a que actan como molculas protectoras
por su notable capacidad para extinguir la energa de excitacin de otras
molculas, disipndola en forma de calor de una manera no perjudicial para la
planta. La primera funcin protectora de los carotenoides es su capacidad para
extinguir molculas en estado triplete y regresarlas a su estado basal. La
segunda funcin es extinguir la energa de excitacin del oxgeno en estado
excitado simple (altamente destructivo), regresndolo a su estado triplete
normal (el oxgeno es una molcula inusual ya que en el estado triplete es mas
estable que en el estado simple). La tercera funcin protectora es la extincin
de los centros de reaccin de los fotosistemas cuando son sobreexcitados en
presencia de luz muy intensa. Para esta tercera funcin, la zeaxantina, un
carotenoide especfico, es producido de la violaxantina que se encuentra
normalmente presente en el cloroplasto. Los inhibidores de la sntesis de los
carotenoides causan una decoloracin o blanqueamiento general de la planta.
Esto es debido a que cada vez que una molcula de clorofila absorbe la
energa de un fotn existe la posibilidad de que se genere un estado triplete.
Sin la presencia de carotenoides para extinguir la energa de las clorofilas en
estados tripletes, se pueden generar especies de oxgeno reactivo que pueden
destruir el aparato fotosinttico dentro de las membranas de los tilacoides. La
destruccin de las clorofilas causa consecuentemente la decoloracin o
blanqueamiento de las hojas.
Los herbicidas que inhiben la biosntesis de carotenoides actan en las fases
iniciales de la ruta metablica de los isoprenoides. Un ejemplo de estos
herbicidas es el clomazone (Command o Gamit), el cual inhibe la sntesis de
isoprenoides en la fase de sntesis del isopentilpirofosfato, al inicio de la ruta
de sntesis de los carotenoides.
Los efectos no
son especficos
a la produccin

Maz: Sintomatologa de maz tratado con

Command, un herbicida que inhibe la sntesis de
isoprenoides.

Malva: Efecto de
Command en plntulas de
malva.

de carotenoides sino que el modo de accin de este herbicida resulta de los

daos fotodinmicos generados por la ausencia de los carotenoides. Los daos
fotodinmicos celulares son causados por la absorcin de energa luminosa
por una molcula que es incapaz de disipar dicha energa de una manera
inofensiva para la clula. Las fotografas que aqu aparecen muestran los
efectos del herbicida Command o Gamit aplicado a plantas de maz y malva.
Observe la falta de pigmentacin en las hojas; el herbicida obstruye la sntesis
de carotenoides. En ausencia de los carotenoides, las clorofilas son mucho
mas susceptibles a ser destruidas en presencia de luz solar. Sin estos
pigmentos las plantas no pueden efectuar la fotosntesis y por tanto morirn
una vez que sus reservas de energa en la semilla sean agotadas.
Otros componentes de la ruta de sntesis de los carotenoides que han mostrado
ser sitios de accin efectivos de los herbicidas son lasenzimas desaturasas. Las
desaturasas son enzimas deshidrogenasas que remueven tomos de hidrgeno
y electrones de las molculas, formando enlaces dobles. En la ruta de sntesis
de los carotenoides hay tres etapas sucesivas de desaturacin entre los
compuestos fitoeno y licopeno. La adicin de los enlaces dobles es esencial
para conferir a los carotenoides su habilidad para extinguir la energa de
excitacin de clorofilas tripletes y oxgeno simple. Herbicidas tales como el
norflurazon (Zorial, Solicam) inhiben las enzimas desaturasas y obstruyen la
sntesis de los carotenoides; las plantas tratadas con este herbicida se vuelven
altamente sensibles a los daos fotodinmicos. Otros herbicidas tambin
afectan el proceso de desaturacin en la sntesis de carotenoides, aunque lo
hacen de manera indirecta. Algunos ejemplos son herbicidas de las familias de
los isoxazoles y triketones, que inhiben la enzima p-hidroxifenilpiruvato
dioxigenasa. Esta enzima se localiza en la ruta de sntesis de la plastoquinona,
que es un cofactor para la actividad de la enzimas desaturasas.
Al inhibirse la enzima p-hidroxifenilpiruvato dioxigenasa se inhibe tambin la
sntesis de carotenoides. Las fotografas que se presentan ahora son de plantas
de maz y malva tratadas con el herbicida Balance (isoxaflutole), un herbicida
de la familia de los isoxazoles, que inhibe la ruta de sntesis de los
carotenoides. Observe nuevamente que al inhibirse la sntesis de carotenoides
se provoca la destruccin de las clorofilas y del aparato fotosinttico.
El tercer sitio de
Balance en maz: Maz tratado con
Balance en malva: Malva mostrando
accin de los
Balance, un herbicida que inhibe la
los sntomas despus de ser tratado con
Balance.
herbicidas que sntesis de carotenoides.
inhiben la sntesis de carotenoides es la ciclizacin. El licopeno es un
intermediario linear que es ciclizado (para formar anillos de 6 tomos) en
ambos extremos para formar los carotenos, los cuales a su vez pueden ser
hidroxilados para formar las xantofilas. Las xantofilas son importantes
carotenoides que extinguen la energa de centros de reaccin sobreexcitados
cuando las hojas reciben altas intensidades luminosas. Un ejemplo de

herbicidas con este modo de accin es el Amitrole, que evita la ciclizacin de

compuestos intermedios en la sntesis de los carotenoides.
Inhibidores del Fotosistema II
Se estima que posiblemente la mitad de los herbicidas disponibles presentan
un modo de accin que involucra de alguna manera su interaccin con
componentes de la cadena de transferencia de electronesdel fotosistema II.
Debemos recordar que la transferencia de electrones del fotosistema II al
fotosistema I es esencial para la produccin de energa fotosinttica.
Haga CLICK AQUI para una animacin de revisin. Una etapa crtica en esta
cadena de transferencia de electrones es la reduccin de la plastoquinona (PQ)
por la protena D1 en la membrana del tilacoide. Estos herbicidas se enlazan a
la protena D1, con lo que se obstruye el enlace de la PQ. Al inhibirse el enlace
de la PQ a la protena D1, el proceso de transferencia fotosinttica de
electrones es interrumpido y por lo tanto la sntesis de ATP y NADPH en
el cloroplasto es afectada. Esto da como resultado una incapacidad para la
fijacin de CO2, necesaria para la produccin de los carbohidratos
indispensables para la sobrevivencia de la planta. La interrupcin en la
transferencia de electrones causa adems un estrs oxidativo por la generacin
de radicales libres que producen daos celulares rpidamente.
Mucho esfuerzo se ha invertido en el diseo de esta clase de herbicidas
inhibidores. Ya que el modo de accin involucra la competencia por un sitio
de enlace dentro de una membrana, la efectividad de un herbicida de esta clase
ser fuertemente afectada por pequeos cambios en su estructura molecular.
Por lo tanto, ligeras modificaciones en la estructura de un herbicida puede
causar una sensibilidad diferencial entre especies de plantas. Adems, debido
a que entre especies vegetales la protena D 1 puede presentar ligeras
diferencias en su secuencia de aminocidos, una efectividad diferencial puede
observarse an con una misma molcula herbicida. Asimismo, las plantas
poseen tambin mecanismos de destoxificacin que pueden afectar
significativamente la respuesta de los cultivos a los herbicidas.
Por ejemplo, el maz es relativamente insensible a la atrazina debido a su
eficiente sistema de destoxificacin que involucra una reaccin del herbicida
con el glutatin (un tripptido protector) y posterior transporte a la vacuola de
la clula. En la Figura: Atrazina, se observa
una planta de malva tratada con Atrazina.
Observe que los sntomas de dao empiezan a Atrazina: Efectos de Atrazina, un
inhibidor del fotosistema II, en plntulas
aparecer en los mrgenes de las hojas.
de malva.

Substraccin de Electrones del Fotosistema I

Los herbicidas como el paraquat y diquat interactan con los componentes de
la transferencia de electrones asociados con el fotosistema I (PSI). Bajo
circunstancias normales, los electrones llevados a niveles de energa
superiores por el P-700 (PSI) son transferidos a la ferredoxina, que a su vez los
transfiere a NADP+, formando NADPH. Estos electrones de alta energa son la
fuente de energa para los procesos biosintticos celulares. Cuando los
herbicidas paraquat o diquat estn presentes, stos interactan con la
ferredoxina, compitiendo con el NADP+ como aceptores de electrones. Cuando
estos herbicidas ganan un electrn y se reducen, rpidamente transfieren el
electrn ganado al oxgeno molecular, formando el anin superxido que es
altamente reactivo. Esto inicia una cascada de reacciones de radicales
libres que causa daos celulares extensos. Al capturar los electrones, estos
herbicidas desacoplan la energa de la fotosntesis de la maquinaria biosinttica
celular y la transforman en energa letal para la clula.

Resumen de los Herbicidas que Actan A travs de la Fotosntesis

La mayora de los herbicidas disponibles interactan con las clulas vegetales
de manera tal que causan daos al interferir con la utilizacin de la energa de
la luz solar. Los herbicidas que inhiben la produccin normal
de protoporfirina IX (una molcula fotosensibilizadora) causan severos daos
fotodinmicos. Los herbicidas que inhiben la sntesis de carotenoides eliminan
la fotoproteccin que estas molculas proporcionan a las clulas vegetales,
permitiendo los daos mediados por la fotosensibilizacin de las clorofilas.
Los inhibidores de la transferencia de electrones del fotosistema II obstruyen
el proceso de fotofosforilacin y privan a las clulas de la energa
normalmente producida por la fotosntesis. Por ltimo, los herbicidas que
substraen electrones de alta energa del fotosistema I causan la formacin del
anin superxido y otros radicales libres que son altamente dainos. Aunque
cada una de estas cuatro clases de herbicidas tiene un modo de accin distinto,
todos interfieren con las habilidad de las plantas para manejar de manera
segura la alta energa presente en la luz solar.
Referencias para los Herbicidas que Actan A travs de la Fotosntesis
William A. Ahrens (ed.) 1994. Herbicide Handbook. Weed Science Society of
America, Champaign, IL
Neil R. Baker and Michael P. Percival (eds.) 1991. Herbicides. Elsevier,
Amsterdam.
Leonard G. Copping and H. Geoffrey Hewitt. 1998. Chemistry and Mode of

Action of Crop Protection Agents. The Royal Society of Chemistry,

Cambridge.
M.D. Devine, S.O. Duke and C. Fedtke. 1993. Physiology of Herbicide
Action. PTR Prentice Hall, Englewood Cliffs, New Yersey, 07632.
R.M. Roe, J.D. Burton and R.J. Kuhr (eds.) 1997. Herbicide Activity:
Toxicology, Biochemistry, and Molecular Biology. I.O.S. Press, Inc.,
Amsterdam.