Plantas e Bactérias Promotoras de Crescimento

ISSN 1517-8498
Dezembro, 2010 270

Interao entre plantas e
bactrias promotoras do
crescimento vegetal
crescimento vegetal
Embrapa Agrobiologia
Seropdica, RJ
2010
ISSN 1517-8498
Dezembro, 2010
Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuria
Ministrio da Agricultura, Pecuria e Abastecimento
Documentos 270
Patrcia Gonalves Galvo
Segundo Urquiaga
Mrcia Soares Vidal
Jos Ivo Baldani
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Normalizao bibliogrfica: Carmelita do Esprito Santo
Tratamento de ilustraes: Maria Christine Saraiva Barbosa
Editorao eletrnica: Marta Maria Gonalves Bahia
Foto da capa: representao esquemtica de Patrcia Galvo e
Pricles Galisa adaptada de HARDOIM et al., 2008
1
a
edio
1
a
impresso (2010): 50 exemplares
Todos os direitos reservados
A reproduo no-autorizada desta publicao, no todo ou em
parte, constitui violao dos direitos autorais (Lei n
o
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Dados Internacionais de Catalogao na Publicao (CIP)
INTERAO entre plantas e bactrias promotoras do
crescimento vegetal. / Patrcia Gonalves Galvo et al.
Seropdica: Embrapa Agrobiologia, 2010. 63 p. Embrapa
Agrobiologia. Documentos, 270).
ISSN: 1980-3075
1. Interao planta-bactria. 2. Bactria endoftica.
I. Galvo, Patrcia Gonalves. II. Urquiaga, Segundo.
III. Vidal, Mrcia Soares. IV.Baldani, Jos Ivo. V. Embrapa
Agrobiologia. VI. Srie.
571.82
CDD 23 ed.
Embrapa 2010
Autores
Doutoranda do curso de Ps-graduao em
Fitotecnia - UFRRJ.
Segundo Urquiaga
Pesquisador da Embrapa Agrobiologia, Seropdica,
RJ. E-mail: urquiaga@cnpab.embrapa.br
Mrcia Soares Vidal
Pesquisadora da Embrapa Agrobiologia, Seropdica,
RJ. E-mail: marcia@cnpab.embrapa.br
Jos Ivo Baldani
Pesquisador da Embrapa Agrobiologia, Seropdica,
RJ. E-mail: ibaldani@cnpab.embrapa.br
Apresentao
As atitudes de usar com responsabilidade os recursos naturais (solo, gua,
ar, flora, fauna, energia), de preservar e conservar a natureza so cada vez
mais necessrias para a sociedade moderna acarretando em uma busca
constante por sistemas de produo agropecurios apoiados em princpios
ecolgicos e naturais.
Dentro desse cenrio, a Embrapa Agrobiologia construiu o seu atual plano
diretor de pesquisa, desenvolvimento e inovao, com a seguinte misso:
gerar conhecimentos e viabilizar tecnologias e inovao apoiados nos
processos agrobiolgicos, em benefcio de uma agricultura sustentvel para
a sociedade brasileira.
A srie documentos n 270 apresenta o potencial e os mecanismos
envolvidos nas interaes entre plantas e bactrias promotoras do
crescimento vegetal. A busca por insumos biolgicos que possam substituir,
parcial ou integralmente, os agroqumicos, uma das grandes vertentes de
pesquisa na rea da agricultura. O uso desses mecanismos naturais a
chave para manter a produtividade reduzindo os impactos negativos sobre o
ambiente. O presente documento mostra como atuam microrganismos com
potencial de uso biotecnolgico, como no caso das bactrias promotoras do
crescimento, as diversas formas interao e em que partes das plantas se
do os estmulos. As informaes contidas nesta reviso podem ser de
grande utilidade para estudantes, tcnicos e pesquisadores interessados na
temtica.
Eduardo Francia Carneiro Campello
Chefe Geral da Embrapa Agrobiologia
Sumrio
As plantas como habitats dos microrganismos ............... 9
Locais endofticos ........................................................................... 10
Locais no-endofticos .................................................................. 12
A interao planta-microrganismos ............................. 15
Interaes bacterianas deletrias .................................................... 15
Bactrias promotoras do crescimento vegetal .............. 16
Promoo do crescimento vegetal por bactrias ........... 17
Mecanismos direto de promoo do crescimento vegetal ... 19
Promoo do crescimento vegetal atravs da
produo de fitormnios .................................................................. 19
Promoo do crescimento vegetal atravs do aumento
da disponibilidade de nutrientes ..................................................... 30
Mecanismos de promoo indireta do crescimento vegetal . 34
Biocontrole de fitopatgenos ........................................................... 34
Antibiose ..................................................................................... 34
Resistncia Sistmica Induzida ...................................................... 36
Competio ................................................................................. 36
Consideraes finais ................................................. 37
Referncias Bibliogrficas ......................................... 38
crescimento vegetal
Segundo Urquiaga
Marcia Soares Vidal
Jos Ivo Baldani
As plantas como habitats dos
microrganismos
Existem diversas bactrias que se associam com plantas, e cada uma delas
pode afetar de maneira diferente a vida do vegetal, suas caractersticas
genotpicas e fenotpicas (BEATTIE, 2006). A maioria da pesquisa
relacionada associao planta-bactria est focada nos fitopatgenos e
nas bactrias diazotrficas (fixadoras de nitrognio). Muitos
microrganismos associados a plantas, at mesmo aqueles que
compreendem apenas uma pequena proporo da comunidade, podem ter
funes de importncia ambiental e agronmica. Avanos tcnicos na
avaliao da ecologia e gentica microbiana foram fundamentais para
ampliar o entendimento da estrutura e dinmica destas comunidades
microbianas e a base molecular das interaes planta-microrganismo e
microrganismo-microrganismo (PINTON et al., 2001).
Os procariotos dominam numericamente a maioria das comunidades
microbianas nas plantas. Estes procariotos, coletivamente chamados por
bactrias, podem atingir densidades de at 10
9
clulas por grama de tecido
radicular. A microflora eucaritica pode incluir fungos filamentosos,
leveduras, algas, protozorios e nematides, entretanto, em uma magnitude
muitas ordens de grandeza inferior do que os procariotos (BEATTIE, 2006).
10 Interao entre plantas e bactrias promotoras do crescimento vegetal
As plantas oferecem uma ampla variedade de habitats que favorecem o
crescimento microbiano. Esses habitats incluem aqueles locais mais midos
da planta e mais ricos em nutrientes, bem como aqueles ambientes pobres
em nutrientes e expostos a condies ambientais de estresse. A superfcie de
sementes, razes, folhas e frutos freqentemente abrigam amplas e diversas
comunidades bacterianas, enquanto as flores, caules, tecidos vasculares e
espaos intercelulares dentro dos tecidos vegetais normalmente suportam
uma comunidade bacteriana limitada (BEATTIE, 2006).
Locais endofticos
Os stios endofticos incluem quaisquer regies internas epiderme da
planta, embora o sistema vascular normalmente seja considerado
separadamente. Os microrganismos endofticos so normalmente
encontrados nos espaos intercelulares, que compreendem uma frao
significativa dos tecidos das razes e folhas. Por exemplo, os espaos entre
as clulas corticais radiculares podem abranger at 30% do volume da raiz,
e aqueles entre as clulas do mesfilo foliar at 70% do volume da folha
(GARBEVA et al., 2001). Nesses locais endofticos, as bactrias podem
acessar os nutrientes e a gua mais facilmente se comparados queles que
colonizam apenas a superfcie, alm de serem menos afetadas pelas
flutuaes ambientais. As bactrias podem penetrar nas plantas atravs de
leses na epiderme ou emergncia da radcula ou das razes laterais, ou
ainda atravs de aberturas naturais como os estmatos, lenticelas e
hidatdios (HALLMAN, 2001) (Fig. 1).
Os microrganismos que alcanam as regies intercelulares se deparam com
o sistema de defesa da planta, ativado quando as bactrias se aproximam
das clulas. Algumas bactrias simbiticas desenvolveram mecanismos de
entrada sofisticados, como direcionar a planta a formar um canal -
chamado canal de infeco - que promove a sua penetrao nos tecidos
vegetais (BEATTIE, 2006). Outras bactrias endofticas liberam enzimas
hidrolticas (celulase ou pectinase) que auxiliam na penetrao atravs das
razes (HALLMAN, 2001).
Tecidos vasculares
Os dois componentes do sistema vascular da planta - o xilema e o floema -
oferecem habitats distintos para a colonizao microbiana.
Os vasos do xilema funcionam no transporte de gua e minerais e,
portanto, contm uma soluo altamente diluda de minerais e compostos
orgnicos. Os vasos consistem de clulas mortas que no contm
citoplasma, com parede celular lignificada e poros de aberturas laterais.
Algumas bactrias que colonizam o xilema podem viver apenas de seus
nutrientes, exibindo necessidades complexas para seu crescimento e
indicando um alto nvel de adaptao a esse habitat, enquanto outras se
desenvolvem a partir dos nutrientes que so liberados com a destruio da
parede celular desses vasos (BEATTIE, 2006).
Fig. 1. Diferentes processos de colonizao da raiz. As bactrias endofticas formam
micro-colnias na superfcie das razes e podem penetr-las atravs de ferimentos
naturais ou de rachaduras que se formam na coifa ou em locais de emergncia das
razes laterais. Representao esquemtica de Patrcia Galvo e Pricles Galisa
adaptada de HARDOIM et al., 2008.
Em contraste, o floema transporta acares dos tecidos fotossinticos at as
razes e demais rgos de reserva da planta e contm uma alta concentrao
de sacarose em seu interior. O floema consiste de clulas vivas, incluindo seus
elementos de tubo crivado e a sua associao com as clulas companheiras,
que carregam a sacarose para dentro do tubo crivado. As placas entre tubos
crivados adjacentes possuem poros que permitem a passagem bacteriana. As
bactrias que podem colonizar o floema so altamente adaptadas a este
habitat, comprovado pela baixa taxa de cultivo desses organismos (BEATTIE,
2006). Acredita-se que todos esses colonizadores sejam patgenos, que
ganham acesso ao floema principalmente pela transmisso atravs de insetos
que se alimentam de seiva ou por prticas de cultivo, como a enxertia, que
envolvem o corte das hastes.
Espermosfera
A espermosfera a zona influenciada pela semente; normalmente se
estende de 1 a 10 mm a partir da superfcie da semente. Os nutrientes que
favorecem os microrganismos so liberados quando a semente germina,
onde a maior liberao de nutrientes se d a partir da extremidade do
embrio, e quando as sementes se racham ou se danificam. As bactrias
que estabelecem populaes nas sementes podem colonizar as razes
enquanto elas emergem (NELSON, 2004).
Locais no-endofticos
Filosfera
Neste trabalho, o termo filosfera refere-se superfcie de todas as regies
externas da planta que esto acima do solo, incluindo folhas, caules, flores
e frutos (LINDOW e BRANDL, 2003). As folhas so os tecidos dominantes
na filosfera, devido rea de superfcie disponvel para a colonizao. Este
ambiente est sujeito a grandes e rpidas flutuaes na temperatura,
radiao solar e disponibilidade de gua. Essas mudanas nas condies
ambientais so de alguma forma, tamponadas pela camada limite - uma
camada de ar que envolve a folha, mesmo assim a pode-se verificar
alterao no perfil da comunidade microbiana presente neste rgo quando
sujeito a este tipo de mudana ambiental (O'BRIEN e LINDOW, 1989;
LINDOW e BRANDL, 2003; HIRANO e UPPER, 2006; KADIVAR e
STAPLETON, 2006).
A comunidade microbiana da filosfera muito diversa, sendo composta por
vrios gneros de bactria, fungos filamentosos, leveduras, algas e, em
algumas situaes, pode contar com apresena de protozorios e
nematdeos (MORRIS et al., 2002; LINDOW e BRANDL, 2003; WHIPPS et
al., 2008). Dentre estes microrganismos, as bactrias so as mais
numerosas, estando na faixa de 10
2
a 10
12
clulas por grama de folhas
(THOMPSON et al., 1993; LEGARD et al., 1994; ANDREWS e HARRIS,
2000; INACIO et al., 2002) e, mais diversas, apresentando variaes de
acordo com a espcie da planta, a fisiologia, a idade e as condies
ambientais (OLIVEIRA et al., 1991). Contudo, apesar da grande diversidade
de bactrias presentes na filosfera, esta janela de observao encontrava-
se restrita s espcies cultivveis; no entanto, o emprego de metodologias
que no envolvem o cultivo tem revelado que a diversidade bacteriana na
filosfera muito maior (YANG et al., 2001; LAMBAIS et al., 2006;
JACKSON et al., 2006; RASCHE et al., 2006; REITER e SESSITSCH,
2006; REDFORD et al., 2010).
Baldotto e Olivares (2008) ao avaliarem a estrututra da comunidade
bacteriana filoepiftica de 47 espcies de vegetais pertencentes a 27 famlias
botnicas em um agro-ecossitema tropical por microscopia conseguiram
observar stios preferenciais para a colonizao (juno das clulas
epidrmicas, tricomas, estomatos e superfcie de clulas epidrmicas) e
traar um paralelo entre estruturas anatmicas presentes nas folhas e o
estabalecimento da colonizao. Os autores enfatizaram que a existncia de
um perfil de colonizao filoepiftica favorvel quando existiam elevada
densidade de tricomas, ao passo que, a presena de cera epicuticular
desfavorecia a colonizao. Mansvelt e Hattingh (1987) empregando
microscopia eletrnica de varredura tambm observaram a presena de
massas de clulas bacterianas tanto na base de tricomas quanto nos
estmatos. Resultados semelhantes j foram observados por outros autores
para espcies vegetais de clima temperado (KRIMM et al., 2005).
As flores e frutos so ambientes nicos para o desenvolvimento
microbiano. As flores possuem vida curta, contm nctar rico em acar e
so atrativas para insetos - excelentes vetores de bactrias, j os frutos
geralmente apresentam uma cutcula grossa na sua epiderme, o que
provavelmente minimiza o escape de gua e nutrientes para sua superfcie
e, com isso acaba por controlar a comunidade de bactrias neste rgo
(BEATTIE, 2006; BALDOTTO E OLIVARES, 2008).
Rizosfera
A rizosfera o compartimento do solo ao redor das razes que est sob sua
influncia (KENNEDY, 2005). Lorenz Hiltner foi o primeiro pesquisador a usar
esta definio, mas desde ento, alguns cientistas adotam uma definio
mais expandida, incluindo as bactrias do rizoplano (superfcie das razes e
das partculas de solo fortemente aderidas a ela) (ANTOUN e PRVOST,
2005) e as bactrias de dentro das razes (endofticas) (NEHL et al., 1997).
O crescimento das razes mudam as propriedades fsicas e qumicas do solo
ao redor, incluindo a composio orgnica, o potencial hdrico, o pH e a
salinidade (HASEGAWA et al., 2005). Enquanto a maioria dos solos
limitada em nutrientes, a rizosfera representa uma regio de alta
composio nutricional. As razes das plantas transferem para o solo muitos
exsudados, secrees e compostos liberados pela lise de clulas (DE
WEGER et al., 1987; JONES et al., 2003; SOMERS et al., 2004). O
principal componente das secrees das razes a mucilagem, que contm
polissacardeos hidratados, cidos orgnicos, vitaminas e aminocidos. A
mucilagem adere gua, ajudando a formar um ambiente altamente
hidratado para as razes e os microrganismos rizosfricos. Durante o
crescimento da raiz, a coifa continuadamente descama clulas perifricas,
que secretam grande quantidade de mucilagem para lubrificar as razes,
quando aps trs semanas, aproximadamente, elas morrem e se lisam.
Essas clulas so a principal fonte de mucilagem e lisados disponvel para as
comunidades de microrganismos da rizosfera. Alm disso, devido difuso
de nutrientes para fora das clulas e o movimento de sais e minerais para
dentro, formam-se gradientes qumicos ao redor da raiz que criam uma
faixa de habitats microbianos distintos (NEUMANN e RMHELD, 2002).
Toda essa rizodeposio promove a abundncia microbiana e a atividade na
rizosfera, que pode ser caracterizada como o habitat microbiano do solo mais
ativo (BURDMAN et al., 2000; LUCY et al., 2004; SMALLA et al., 2006;
DOBBELAERE e OKON, 2007; HARTMANN et al., 2008). Na verdade, j
foram descritas diversas interaes bioqumicas e trocas de sinais
moleculares entre plantas e microrganismos do solo (PINTON et al., 2001).
A interao planta-microrganismo
A interao de bactrias com as plantas pode ter um efeito neutro, quando
o crescimento vegetal no afetado. No entanto quando ocorre a
influncia de forma prejudicial, a interao classificada como deletria.
Quando ocorre uma melhora no crescimento, a interao classificada
como benfica, como por exemplo as bactrias promotoras do crescimento.
Essas duas classificaes sero discutidas com maior detalhe a seguir.
Interaes bacterianas deletrias
O termo "bactrias deletrias" foi proposto por Suslow e Schroth (1982) e
refere-se bactrias que inibem ou prejudicam o crescimento e o
desenvolvimento vegetal sem causar sintomas aparentes de doena
(SCHIPPERS et al., 1987; NEHL et al., 1997). Essas bactrias podem inibir
o crescimento das plantas atravs de trs principais mecanismos: produo
de metablitos txicos - como cianeto (ALSTRM e BURNS, 1989;
KREMER e SOUISSI, 2001); produo de fitotoxinas (SCHIPPERS et al.,
1988; ALSTRM e BURNS, 1989; BOLTON e ELLIOTT, 1989) ou produo
de altas concentraes de fitormonios (ARSHAD e FRANKENBERGER,
1998; PERSELLO-CARTIEAUX et al., 2003). Alm disso, as bactrias
tambm podem aumentar os efeitos de patgenos (SUSLOW e SCHROTH,
1982; PRESTON, 2004) ou atenuar os efeitos benficos de outros
microrganismos como, por exemplo, os fungos micorrzicos (SCHIPPERS, et
al., 1987; NEHL et al., 1996). As plantas no so parasitadas e o tecido
vascular no penetrado, mas a superfcie das sementes, plos radiculares
e coifa so colonizados externamente. Elas tambm colonizam a planta
endofiticamente, sendo encontradas nos espaos intercelulares abaixo da
epiderme, e nos espaos intracelulares das clulas corticais da raiz
(SCHIPPERS et al., 1987; HALLMAN, 2001).
Durante a ltima dcada o potencial das bactrias deletrias em ajudar a
controlar ervas daninhas tem sido amplamente estudado (KREMER e
KENNEDY, 1996; LI e KREMER, 2000; KREMER e LI, 2003). Entretanto,
para ilustrar apenas um desafio na efetiva explorao dessas bactrias
nesse controle, tem-se o exemplo das bactrias do gnero Pseudomonas.
Elas esto comumente entre os isolados considerados deletrios,
entretanto, indivduos isolados mostraram promoo do crescimento
vegetal sob condies especficas ou em um gentipo hospedeiro em
particular, mas suprimiram essa promoo sob outras condies e em
outros gentipos (NEHL et al., 1996).
Kloepper (2003) questionou o conceito e a natureza dessas bactrias
deletrias uma vez que as condies experimentais que levaram a sua
definio no seriam encontradas na natureza, como a falta de competio
com as bactrias da rizosfera e nativas do solo e o uso de altas
concentraes de bactrias inoculadas. Apesar de outros autores tambm
concordarem com esta contestao (HAAS e DEFAGO, 2005), a literatura
continua a admitir a presena e a influncia das bactrias deletrias nas
interaes planta-microrganismo (BERGGREN et al., 2005).
Bactrias promotoras do
crescimento vegetal
As bactrias benficas promovem o crescimento das plantas, seja atravs
do aumento da disponibilidade de nutrientes, da produo de fitormnios ou
reduzindo os efeitos negativos de patgenos (BLOEMBERG e LUGTENBERG,
2001; VESSEY, 2003). Esses organismos so tambm chamados de
bactrias promotoras do crescimento vegetal (PGPB - plant growth-
promoting bacteria) (KLOEPPER e SCHROTH, 1978; BURDMAN et al.,
2000; STEENHOUDT e VANDERLEYDEN, 2000; KLOEPPER, 2003; LUCY
et al., 2004; DOBBELAERE e OKON, 2007). As PGPBs so consideradas
biofertilizantes, quando promovem o crescimento vegetal especificamente
atravs do aumento da disponibilidade de nutrientes ou do acesso a eles
pela planta, como atravs do incremento da rea superficial da raiz
(SOMERS et al., 2004). Por outro lado, quando promovem o crescimento
atravs do controle de organismos deletrios, so comumente designados
agentes de controle biolgico ou biopesticidas (HOLGUIN, 1998; SOMERS
et al., 2004).
As PGPBs mais conhecidas incluem membros do gnero Azospirillum,
Bacillus, Paenibacillus, Pseudomonas, Enterobacter, Klebsiella,
Burkholderia, Serratia, Gluconacetobacter, Herbaspirillum, Azoarcus e
Arthrobacter, sendo que algumas delas so encontradas na superfcie das
razes, enquanto outras, invadem os tecidos das plantas sem causar
sintomas aparentes de doena, neste caso sendo conhecidas como
endofticas (DOBEREINER, 1992; STURZ e NOWAK, 2000; ROSENBLUETH
e MARTINEZ-ROMERO, 2006; HARDOIM et al., 2008).
Um dos mecanismos de ao das PGPBs mais importantes e estudados o
suprimento de nitrognio para as plantas atravs da fixao biolgica de
nitrognio (FBN). Este um dos mais importantes processos conhecidos na
natureza, sendo realizado apenas por microrganismos procariotos, ditos
diazotrficos, que so capazes de reduzir o N
2
atmosfrico tornando-o
assimilvel. Desde 1893, ano em que a primeira bactria diazotrfica foi
descrita, diversos estudos sobre o tema foram realizados (REIS et al.,
2006). Apesar da sua importncia, a FBN no ser o foco principal desta
reviso onde, nos tpicos a seguir, sero discutidos alguns dos outros
mecanismos promotores de crescimento vegetal pelas PGPBs.
Promoo do crescimento vegetal
por bactrias
O modo de ao das PGPBs pode ser dividido em mecanismos que
diretamente beneficiam o crescimento das plantas e mecanismos que
indiretamente promovem o crescimento vegetal (GLICK et al., 1998;
GLICK et al., 1999; PERSELLO-CARTIEAUX et al., 2003; MANTELIN e
TOURAINE, 2004; SPAEPEN et al., 2009) (Fig. 2).
A promoo indireta ocorre quando PGPBs promovem o crescimento
vegetal atravs do aperfeioamento de condies restritas de crescimento
(GLICK et al., 1999), enquanto na promoo direta, geralmente est
envolvido o fornecimento de algum composto que sintetizado pela
bactria e que facilita a captao de nutrientes pela planta ou otimiza o
processo biolgico associado com o crescimento vegetal.
Muitos esforos tm sido feitos nas ltimas duas dcadas para elucidar os
mecanismos diretos e indiretos atravs dos quais as PGPBs melhoram o
crescimento das plantas (SPAEPEN et al., 2009). Alguns desses processos
sero discutidos com mais detalhes nos prximos tpicos.
Fig. 2. Diferentes formas de promoo do crescimento vegetal. As bactrias em
associao com as plantas podem promover o crescimento vegetal (1) atravs do
aumento da disponibilidade de elementos para o vegetal, como por exemplo, o
nitrognio atmosfrico atravs da fixao biolgica, e Fe e P atravs da solubilizao
desses nutrientes antes indisponveis para a planta; (2) atravs da produo de
fitormnios, como auxinas, citocininas e giberelinas; ou (3) atravs da atividade da
ACC deaminase que reduz os nveis de etileno induzidos por estresse. As bactrias
tambm podem beneficiar as plantas indiretamente, competindo com patgenos e
reduzindo seu crescimento e/ou atividade. Representao esquemtica de Patrcia
Galvo e Pricles Galisa, adaptada de WEYENS et al., 2009.
Mecanismos direto de promoo
do crescimento vegetal
Existem diversas maneiras pelas quais as bactrias podem facilitar
diretamente o desenvolvimento de suas plantas hospedeiras. A produo de
fitormnios e o melhoramento na nutrio vegetal so os dois mecanismos
proeminentes cujas PGPBs contribuem diretamente para o crescimento
vegetal (BROWN, 1974; DAVISON, 1988; KLOEPPER et al., 1989;
LAMBERT e JOOS, 1989; PATTEN e GLICK, 1996; GLICK et al., 1999).
Essa melhora na nutrio vegetal promovida pelas PGPBs se d
principalmente por um aumento na captao de fsforo atravs da
solubilizao de fosfatos inorgnicos e na captao de ferro atravs da
produo de siderforos (GLICK et al., 1999; PODILE e KISHORE, 2006).
Uma bactria pode afetar o crescimento vegetal atravs de um ou mais
mecanismos, e tambm pode utilizar diferentes habilidades para a
promoo do crescimento durante perodos diferentes do ciclo da planta
(NAVEED et al., 2008).
Promoo do crescimento vegetal atravs da
produo de fitohormonios
A produo de substncias promotoras do crescimento vegetal pelas bactrias
j foi relatada para muitas espcies bacterianas e a hiptese de que esta
produo contribui para os efeitos promotores do crescimento vegetal de
algumas bactrias j foi lanada h mais de 50 anos (BAREA et al., 1976).
As diferentes substncias produzidas pelas PGPBs podem induzir mudanas
na morfologia ou fisiologia das razes que aumentam sua rea superficial e
taxa de respirao, desta forma, influenciando a captao de nutrientes e o
crescimento vegetal (BEATTIE, 2006).
As plantas sintetizam diversos hormnios, que agem como mensageiros
qumicos para regular o crescimento, o desenvolvimento e a diferenciao
das clulas e tecidos. Portanto, mudanas na concentrao dos
fitorhormnios alteram o crescimento e desenvolvimento da planta tanto
com efeitos positivos ou negativos (SPAEPEN, 2009). Embora os
fitormnios tenham sido estudados extensivamente ao longo de muitos
anos, o modo de ao exato de algumas molculas nas plantas ainda no
muito claro.
comumente aceito a existncia de cinco classes principais de hormnios
vegetais: auxinas, citocininas, giberelinas, cido abicsico e etileno (Tab. 1).
Entretanto, outros reuladores de crescimento j foram identificados tais como,
estrigolactonas (GOMEZ-ROLDAN et al., 2008), brassinoesterides, cido
saliclico, cido jasmnico, poliaminas, dentre outros (SANTNER et al., 2009).
Vessey (2003) forneceu evidncias que diferentes estirpes de PGPB
promovem o crescimento vegetal devido influncia de diferentes fitormnios.
Auxinas
As auxinas so uma classe importante de fitormnios, relacionadas com a
embriognese, a diferenciao de rgos, arquitetura de razes e parte
area, dominncia apical e respostas trpicas (TEALE et al., 2006). Nas
plantas, a auxina mais abundante e melhor caracterizada o cido
indol-3-actico (AIA).
Hoje em dia est completamente provado que alm das plantas, alguns
microrganismos tambm so capazes de sintetizar AIA (SPAEPEN, 2007).
Cerca de 80% das bactrias isoladas da rizosfera so capazes de produzir
AIA, indicando um possvel papel na interao com a planta (PATTEN e
GLICK, 1996; KHALID et al., 2003).
A contribuio deste fitormnio para a promoo do crescimento vegetal j
foi demonstrada para as bactrias Azospirillum brasilense, Aeromonas
veronii, Agrobacterium spp., Alcaligenes piechaudii, Bradyrhizobium spp.,
Comamonas acidovorans, Enterobacter spp., Rhizobium leguminosarum
dentre outras, e se d atravs do aumento do crescimento de razes e da
proliferao e alongamento de plos radiculares, o que amplia a absoro
de nutrientes e gua pela planta (VESSEY, 2003).
Tabela 1. Reguladores do crescimento vegetal.
Classe Exemplo e Estrutura Efeito na Planta Referncias
Auxinas

AIA
(cido indol-3-actico)

Arquitetura de raiz e
parte area;
Dominncia apical;
Respostas trpicas
WOODWARD e
BARTEL, 2005
STRADER e
BARTEL, 2008
Citocininas
Zeatina

Inibio do
alongamento de raiz;
Expanso da folha
por alongamento
celular;
Atraso na
senescncia
LETHAM, 1963
MILLER et al.,
1955
TO e KIEBER,
2008Erro!
Marcador no
definido.
Giberelinas
GA3 (cido giberlico)

Germinao de
sementes;
Crescimento de
folhas e caules;
Induo floral e
crescimento de
frutos
SCHWECHHEIMER
, 2008
YAMAGUCHI,
2008
Etileno

Hormnio do
amadurecimento e do
estresse;
Senescncia e
absciso de flores e
folhas;
Adaptao a
estresses biticos e
abiticos
ADAMS e YANG,
1981
cido
Abscsico

Fechamento
estomtico;
Dormncia de
embries;
Adaptao a
estresses biticos e
abiticos
ADDICOTT e
LYON, 1969

J foram descritas diferentes vias biossintticas de AIA nas bactrias, as
quais so muito similares quelas encontradas nas plantas (Fig. 3). A
maioria das rotas biossintticas de AIA se iniciam a partir do precursor
principal triptofano (trp). As rotas so nomeadas em funo das molculas
intermedirias produzidas. importante ressaltar que nem todas as vias so
caracterizadas na mesma medida e que podem existir mltiplas vias em um
mesmo organismo.
As rotas via indol-3-acetamida (IAM) e indol-3-piruvato (IPyA) so as mais
predominantes em bactrias e, por esta razo, mais conhecidas. A primeira
consiste de duas etapas: primeiro o triptofano metabolizado a IAM atravs
de uma trp-monooxigenase (codificada por iaaM) que posteriormente
convertida a AIA por uma IAM hidrolase (codificada por iaaH). Esta via j foi
caracterizada em diversos patgenos vegetais e algumas estirpes de rizbios
(SEKINE et al., 1989; CLARK et al., 1993; MORRIS, 1995; GLICKMANN et
al., 1998; MANULIS et al., 1998); entretanto, apesar de IAM ter sido
detectada em Arabidopsis, no h evidncias sobre a presena desta via nas
plantas (POLLMANN et al., 2002).
Fig. 3. Provveis rotas biossintticas de AIA em bactrias (adaptado de SPAEPEN et
al., 2009).
Na via IPyA, o triptofano primeiramente transaminado a IPyA por uma
aminotransferase que, em seguida, descarboxilado atravs da indol-3-
piruvato descarboxilase (IPDC) a indol-3-acetaldedo (IAAld) o qual oxidado
a AIA pela IAAld desidrogenase (COSTACURTA e VANDERLEYDEN, 1995;
PATTEN e GLICK, 1996). Esta via j foi identificada em diversas bactrias,
tais como Pantoea agglomerans, Bradyrhizobium, Azospirillum, Rhizobium,
Enterobacter cloacae, e Pseudomonas (KOGA et al., 1991; BRANDL e
LINDOW, 1996; PATTEN e GLICK, 2002a; 2002b).
Alm dessas duas rotas principais via IAN e IPyA, outras duas - via
triptamina (TAM) e indol-3-acetonitrila (IAN) - foram descritas. Na primeira,
o triptofano descarboxilado a TAM e subsequentemente convertido a
IAAld por uma amino-oxidase (HARTMANN et al., 1983) enquanto, na
segunda via, algumas nitrilases catalisam a converso de IAN a AIA
(NAGASAWA et al., 1990; KOBAYASHI et al., 1993, 1995).
O AIA sintetizado pode ser conjugado com acares ou aminocidos a fim de
ser estocado, transportado, compartimentalizado e protegido contra
degradao (COHEN e BANDURSKI, 1982), embora este processo ainda no
esteja bem caracterizado em bactrias. Nas plantas, a formao desses
conjugados parece ser um meio de remoo do excesso de AIA produzido
durante certos perodos do desenvolvimento vegetal (WRIGHT et al., 1991).
A produo de auxina um fator importante na capacidade de promoo
do crescimento pelas PGPBs conforme demonstrada atravs de estudos de
inoculao com mutantes (geralmente mutantes em genes da biossntese
de AIA) (BARBIERI e GALLI, 1993; BARBIERI et al., 1986; HARARI et al.,
1988). Todos os mutantes defectivos em genes especficos da biossntese
de AIA j obtidos continuam apresentando uma produo residual de AIA,
embora os nveis j tenham alcanado reduo de 90 a 99%. Todas as
tentativas visando o isolamento de um mutante nulo falharam, indicando a
redundncia das vias biossintticas de AIA em bactrias (HARTMANN et
al., 1983; BARBIERI et al., 1986; PRINSEN et al., 1993; CARRENO-LOPEZ
et al., 2000; SPAEPEN et al., 2007). A presena de mltiplas vias em um
mesmo organismo sugere que a contribuio de cada uma para a
concentrao de AIA seja diferente (SPAEPEN et al., 2009).
Uma ligao direta entre a produo de AIA por Azospirillum e alteraes na
morfologia de razes de trigo foi demonstrada por Dobbelaere et al. (1999).
Esses resultados foram corroborados por estudo recente realizado por
Spaepen et al. (2008) no qual inoculaes com a estirpe selvagem de
Azospirillum brasilense resultaram em um encurtamento da raiz e aumento
na formao de plos radiculares, enquanto a estirpe mutante (com produo
de AIA reduzida devido interrupo do gene ipdC) no induziu essas
mudanas. Ao colonizar as plantas, A. brasilense usa os exsudados das razes
para sua proliferao. Conforme esses exsudados se tornam limitados, devido
ao crescimento bacteriano, A. brasilense aumenta a produo de AIA,
levando formao de razes laterais e plos radiculares, que resultam em
mais exsudao. Desta forma, cria-se uma regulao que conecta a
proliferao bacteriana e o crescimento das razes (SPAEPEN et al., 2009).
Em um trabalho com Brassica spp, foi observada uma correlao positiva
entre a produo de auxina por diferentes estirpes de PGPB e sua
capacidade de aumentar a produo de gros e o nmero de ramos e
vagens por planta (ASGHAR et al., 2002). Dois anos depois, Asghar et al.
(2004) determinaram nova relao positiva entre a produo de auxina por
PGPBs e o aumento no nmero de ramos e concentrao de leos em
Brassica napus. De modo similar, a promoo do crescimento de plntulas
de Pinus contorta inoculadas com o produtor de auxina Paenibacillus
polymyxa L6 foi justificada pelos nveis aumentados de auxina nas suas
razes (BENT et al., 2001). Entretanto, em outro estudo uma estirpe
mutante de Pseudomonas putida (com sua produo de AIA aumentada em
quatro vezes) perdeu sua capacidade de induzir o alongamento de razes em
plntulas de canola (XIE et al., 1996).
Citocininas
O balano entre auxinas e citocininas regula a diferenciao celular vegetal:
se o equilbrio for deslocado em direo auxina, o desenvolvimento das
razes favorecido, enquanto sob concentraes maiores de citocinina o
crescimento da parte area induzido (SPAEPEN et al., 2009).
Aps sua biossntese nas razes e em sementes em desenvolvimento, as
citocininas so transportadas para a parte area via xilema, aonde regulam
diversos processos como a diviso celular, expanso de folhas e retardo da
senescncia. O representante principal desta classe de fitormnio a
Zeatina (TAIZ e ZEIGER, 2009).
Em bactrias, as citocininas foram primeiramente descobertas em
patgenos, cuja produo massiva desses fitormonios um importante
fator de virulncia (COSTACURTA e VANDERLEYDEN, 1995; JAMESON,
2000; BARASH e MANULIS-SASSON, 2007), contudo, a capacidade de
produzir citocininas j conhecida para diversas PGPBs (BAREA et al.,
1976; FRANKENBERGER e ARSHAD, 1995; DE SALAMONE et al., 2001).
Nesses microrganismos, a principal citocinina - a Zeatina - biossntetizada
a partir do dimetilalil difosfato (DMAPP) e adenosina monofosfato (AMP)
(Fig. 4). A enzima que cataliza a transferncia do grupo isopentenil para
AMP, a isopentenil transferase, j foi caracterizada em alguns
microrganismos patognicos, tais como Pantoea agglomerans, Rhodococcus
fascians e diversas estirpes de Agrobacterium (AKIYOSHI et al., 1984;
CRESPI et al., 1992; LICHTER et al., 1995a,b). O produto gerado,
isopentenil adenosina-monofosfato convertido posteriormente em zeatina
(PRINSEN et al., 1997; KAKIMOTO, 2003).
A falta de mutantes gerados que poderiam permitir a quantificao da
contribuio da produo de citocininas bacteriana para os efeitos na
promoo do crescimento vegetal um fator limitante no entendimento do
papel da citocinina. Especula-se que a produo de citocininas pelas
bactrias contribui para a concentrao de citocininas na planta,
influenciando seu crescimento e desenvolvimento. Recentemente foi
mostrado que citocininas bacterianas foram reconhecidas por receptores
vegetais, acarretando mudanas no desenvolvimento e a proliferao de
tecidos (PERTRY et al., 2009).
Muitas bactrias produzem auxinas e citocininas, conseqentemente, o
efeito dessas PGPBs no crescimento vegetal ir depender do balano entre
esses dois fitrmonios (SPAEPEN et al., 2009).
Giberelinas
As giberelinas (GAs) so amplamente distribudas no reino vegetal. Elas
esto presentes em toda a planta, podendo ser detectadas em folhas,
caules, sementes, embries e plens. Esses fitormnios executam um
importante papel na mediao dos efeitos de estmulos ambientais sobre o
desenvolvimento da planta. Fatores ambientais como fotoperodo e
temperatura, podem alterar os nveis de giberelinas ativas, afetando etapas
especficas nas suas biossnteses. So associadas, mais frequentemente,
com o florescimento de algumas espcies e a promoo do crescimento do
caule, onde aplicaes de GAs em plantas intactas podem induzir um
aumento significativo na sua altura. Existem cerca de 130 giberelinas
identificadas nas plantas, porm, diversas observaes tm confirmado que
a GA1 a forma ativa que controla o crescimento do caule. Anlises
genticas tm demonstrado que somente algumas GAs so hormnios
biologicamente ativos e que a maioria serve como precursores ou
representam formas inativas.
Fig. 4. Provvel rota
biossinttica da
Zeatina em bactrias
[adaptado de TAIZ e
ZEIGER (2009)].
Apesar de algumas PGPBs, como Bacillus pumilus, Bacillus licheniformis, e
algumas estirpes de Azospirillum e Pseudomonas, sintetitazem giberelinas
(GAUDIN et al., 1994; GUTIERREZ-MANERO et al., 2001), informaes
sobre a produo deste fitrmonios por outras bactrias ainda so muito
raras, no existindo dados suficientes para dimensionar o papel desses
compostos na promoo do crescimento vegetal (DE SALAMONE et al.,
2001). Especula-se que como esse hormnio pode ser translocado das
razes para a parte area das plantas, as giberelinas sintetizadas por PGPBs
nas razes teriam efeito notvel nos caules. Esse efeito ainda seria
acentuado atravs da produo de auxinas pela bactria, que estimularia o
sistema radicular, aumentando o fornecimento de nutrientes para o dreno
gerado na parte area.
Em estudo realizado por Gutierrez-Manero e colaboradores (2001) foram
obtidos fentipos anes aps a exposio de plntulas de Alnus glutinosa a
um inibidor da biosntese de giberelina. A inoculao dessas plntulas com
as estirpes de bactrias produtoras de GA Bacillus pumilus e B.
licheniformis reverteram o fentipo ano, o mesmo efeito que foi observado
quando as plntulas foram expostas a GA3.
Gluconacetobacter diazotrophicus tambm produz giberelinas GA1 e GA3,
alm de AIA (FUENTES-RAMREZ et al., 1993; BASTIN et al., 1998;
BERTALAN et al., 2009). Em um estudo de inoculao, Sevilla e
colaboradores (2001) especularam que a induo do crescimento de cana-
de-acar por um mutante nif- de G. diazotrophicus pode ter ocorrido
devido liberao desses fitrmonios.
Etileno
O etileno, um fitormnio gasoso, est fundamentalmente relacionado aos
sistemas de defesa e crescimento vegetais, mediando o amadurecimento,
crescimento de razes e germinao de sementes, por exemplo. Alm disso,
est envolvido na resposta a estresses e processos adaptativos, Alguns
fatores como a luz, temperatura, salinidade, ataque de patgenos e status
nutricional causam variaes considerveis nos nveis de etileno (ETESAMI
et al., 2009).
Como pode ser observado na Fig. 5, a biossntese do etileno se inicia a
partir do ciclo da metionina, onde S-adenosil-metionina (AdoMet)
convertido a 1-aminociclopropano-1-carboxilato (ACC) atravs da ao da
enzima ACC sintase. Posteriormente, o ACC utilizado como substrato da
ACC oxidase, que atravs de uma reao com consumo de oxignio produz
o etileno (TAIZ e ZEIGER, 2009).
A enzima ACC sintase regulada por vrios sinais, dentre eles o prprio
etileno, alguns fatores ambientais e a auxina. Um aumento na concentrao
de AIA pode promover a produo de ACC, aumentando a sntese de
etileno, que resulta em uma inibio do crescimento de razes (ARSHAD e
FRANKENBERGER, 1998; MATHESIUS, 1998; ASGHAR et al., 2004;
ETESAMI et al., 2009).
Glick et al. (1998) props um modelo atravs do qual as PGPBs poderiam
diminuir os nveis de etileno nas plantas . Neste modelo, em resposta ao
triptofano ou outras molculas exsudadas pelas razes, as bactrias
sintetizariam AIA que seria incorporado pela planta. Este AIA, em conjunto
com aquele produzido pelo vegetal, estimularia a proliferao celular ou
induziria a transcrio de ACC sintase, aumentando a produo de ACC.
Algumas dessas molculas de ACC seriam absorvidas pelas bactrias
(PENROSE et al., 2001; GRICHKO e GLICK 2001a) e clivadas pela ao da
enzima ACC deaminase (Fig. 5). Esta enzima, descoberta em 1978
(HONMA e SHIMOMURA, 1978), compete com a ACC oxidase e catalisa a
clivagem do ACC a-cetobutirato e amnia, que utilizada como fonte de
nitrognio por essas bactrias (GLICK et al., 1998). Consequentemente,
essa degradao diminui os nveis de etileno produzidos pelas plantas. Esta
reduo, em combinao com a ao de auxinas - que podem ser
produzidas pelo mesmo microrganismo - causa um efeito considervel no
crescimento e desenvolvimento de razes. Logo, a utilizao de PGPBs
capazes de reduzir os nveis de etileno na planta pode ser um mtodo
interessante para aprimorar determinados processos fisiolgicos vegetais.
A atividade da ACC deaminase j foi detectada em diversos fungos e
bactrias (GLICK et al., 1995; MA et al., 2003; BLAHA et al., 2006;
MADHAIYAN et al., 2006).
Um estudo realizado em 2001 por Wang e colaboradores mostrou que 62
de 88 estirpes de Pseudomonas isoladas em todo o mundo continham ACC
deaminase. Duan et al. (2006) realizaram outro estudo evidenciando que 27
de 233 novos isolados de Rhizobium spp de vrios locais de Saskatchewan,
Canad, apresentaram essa mesma atividade. Alm disso, em outro estudo,
a atividade da ACC deaminase foi encontrada em diversos isolado
bacterianos, incluindo Azospirillum, Rhizobium, Agrobacterium,
Achromobacter, Burkholderia, Ralstonia, Pseudomonas e Enterobacter
(BLAHA et al., 2006).
A produo de etileno tambm j foi identificada em alguns microrganismos
patognicos, como Pseudomonas syringae. Altos nveis de etileno
encontrados nos tecidos de algumas plantas podem ser relacionados
produo de etileno por bactrias inoculadas (WEINGART e VOLKSCH,
1997; WEINGART et al., 2001). A biossntese do etileno nas bactrias
difere daquela das plantas. Duas vias distintas j foram descritas
(WEINGART et al., 2001).
O etileno tambm ativa diversas respostas de defesa em plantas e um
componente sinalizador necessrio para a induo da resistncia sistmica
a doenas adquirida atravs de bactrias. Esta dupla funo torna difcil
definir o papel exato do etileno produzido por diferentes espcies de PGPBs
(VAN LOON et al., 2006).
Fig. 5. Provvel rota biossinttica do etileno em plantas e a ao da enzima ACC
deaminase de bactrias (adaptado de TAIZ e ZEIGER, 2009).
cido Abcsico
O cido abcsico (ABA) tambm est envolvido na resposta vegetal a
estresses biticos e abiticos. Como hormnio, ele induz o fechamento
estomtico, inibe a germinao de sementes e amadurecimento de frutos,
e est envolvido na dormncia de embries. Alm disso, ele media
respostas de proteo contra condies ambientais adversas, tais como
seca, estresse salino e toxicidade de metais (ADDICOTT e LYON, 1969).
O ABA pode ser sintetizado em todas as partes da planta e pode ser
translocado rapidamente atravs dela. sintetizado a partir do isopentenil
difosfato e dimetilalil difosfato atravs de intermedirios terpenides
(TAYLOR et al., 2005).
A produo de ABA por bactrias em meio de cultura j foi demonstrada
por Azospirillum brasilense e algumas estirpes de Bradyrhizobium
japonicum, entretanto a via biossinttica ainda no foi determinada
(BOIERO et al., 2007).
J foi proposto que as bactrias que produzem ABA podem aumentar o
crescimento vegetal interferindo na concentrao de citocinina vegetal,
uma vez que, ABA inibe a sntese deste fitormnio (MIERNYK, 1979). Alm
disso, sob condies de estresse, o ABA produzido por bactrias pode
atenuar o estresse vegetal, como sugerido por Boiero et al. (2007).
Promoo do crescimento vegetal atravs do aumento
da disponibilidade de nutrientes
Alm da induo de mudanas na morfologia ou fisiologia das razes atravs
da produo de substncias promotoras do crescimento vegetal pelas
bactrias (BAREA et al., 1976), algumas PGPBs podem melhorar a nutrio
vegetal fornecendo nutrientes especficos para as plantas, principalmente
fsforo e ferro, atravs da solubilizao de fosfatos inorgnicos e da
produo de siderforos (GLICK et al., 1999; PODILE e KISHORE, 2006).
Aumento na disponibilidade do fsforo (P)
O fsforo (P) o segundo macronutriente mineral mais importante e que
limita o crescimento vegetal. Mesmo em solos ricos em P, mas que
possuem altos teores de Fe e Al, grande parte do elemento encontra-se
complexado e em uma forma no disponivel para as plantas (STEVENSON e
COLE, 1999); no entanto, existem microrganismos que auxiliam as plantas
adquirirem P do solo por meio de vrios mecanismos, dentre eles, a
promoo do crescimento de razes laterais e plos radiculares atravs da
ao de fitohormnios, como j foi discutido anteriormente.
Alm disso, esses microrganismos tambm estimulam processos
metablicos que so efetivos na solubilizao e mineralizao do P a partir
de formas pouco disponveis como os oriundos de rochas fosfatadas que
so aplicadas com fertilizantes. Vrios microrganismos esto envolvidos
nesses processos, mas as bactrias se destacam com o maior potencial
para disponibilizao de fosfatos solveis para a planta. Segundo Spaepen
et al. (2009), cerca de 40% das bactrias culturveis so capazes de
solubilizar P, principalmente as dos gneros Pseudomonas, Bacillus,
Rhizobium, Burkholderia, Achromobacter, Microccocus, Aereobacter e
Flavobacterium (RODRGUEZ e FRAGA, 1999; VESSEY, 2003).
Essa solubilizao de fosfatos inorgnicos pode ocorrer atravs da liberao
de cidos orgnicos, como cido ltico, gliclico, ctrico, actico, glucnico,
mlico, oxlico, succnico e tartrico, dentre outros (KUCEY et al., 1989),
que acidificam o solo e liberam ons solveis monobsicos (H
2
PO
4
-
) e
dibsicos (HPO
4
-2
). Com a gerao destes ons, aumenta a forma disponvel
de fsforo para as plantas, e consequentemente amplia a sua captao
pelas mesmas (GYANESHWAR et al., 2002).
Alm do fsforo inorgnico presente nos solos, a sua forma orgnica
tambm de importncia considervel, compreendendo cerca de 30 a
50% do total de fsforo no solo, dependendo do tipo de solo e do ambiente
(STEVENSON e COLE, 1999). Esta reserva pode ser mineralizada por
microrganismos, tornando-a disponvel para as plantas como fosfato
solvel. Esta mineralizao se d atravs de fosfatases cidas e alcalinas
das PGPBs envolvendo a defosforilao atravs da hidrlise de ligaes
fosfo-ster e fosfo-anidrido (GYANESHWAR et al., 2002; RODRGUEZ e
FRAGA, 1999).
O fitato (mio-inositol hexaquifosfato) representa cerca de 20-50% do
fsforo orgnico do solo, e a fitase (mio-inositol hexaquifosfato
fosfohidrolase) uma enzima pertencente ao grupo das fosfatases cida
que hidrolisa o fitato a mio-inositol e cido ortofosfrico, (VOHARA e
SATYANARAYANA, 2003). Essas enzimas j foram purificadas e
caracterizadas de algumas estirpes de bactrias de Bacillus, Pseudomonas,
Klebsiella e Enterobacter (GREINER et al., 1997; KEROVUO et al., 1998).
Um mutante de Bacillus amyloliquefaciens FZB45 negativo na produo de
fitase deixou de promover o crescimento de plntulas de milho em meio
com limitao de fosfato (BA IDRISS et al., 2002). Recentemente, foi
observada uma elevada capacidade de solubilizao de fosfatos associados
produo de cidos orgnicos em dois gneros bacterianos, Erwinia e
Pseudomonas (SHIN et al., 2005). Exemplos de associao benfica entre
PGPBs solubilizadoras de fosfato e algumas culturas so: Azotobacter
chroococcum e trigo (KUMAR e NARULA, 1999), Bacillus circulans e trigo
(SINGH e KAPOOR, 1998), Enterobacter agglomerans e tomate (KIM et
al., 1998b), Pseudomonas chlororaphis ou Pseudomonas putida e soja
(CATTELAN et al., 1999). Recentemente, foi demonstrado que a bactria
diazotrfica endoftica Gluconacetobacter diazotrophicus possui a
capacidade de solubilizar P e zinco (SARAVANAN et al., 2007).
Apesar da ocorrncia praticamente generalizada de vrios microrganismos
capazes de mineralizar/solubilizar o fosfato no solo, geralmente, esta
atividade no alta o suficiente para competir com outros organismos
presentes na rizosfera. Sendo assim, o P liberado por esses microrganismos,
de maneira geral, no suficiente para uma promoo substancial do
crescimento da planta. Sem dvida, o avano de conhecimento sobre esses
mecanismos contribuir para o uso dessas bactrias como biofertilizantes de
modo que as plantas sejam beneficiadas pelo fosfato solubilizado.
Aumento na captao de ferro (Fe)
O ferro (Fe) um micronutriente essencial para as plantas. A deficincia de
ferro promove diversas alteraes metablicas devido ao seu papel como
co-fator em um grande nmero de enzimas essenciais a processos fisiolgicos
importantes, tais como respirao, fotossntese e fixao de nitrognio. Da
mesma maneira que o fsforo, o Fe muito abundante nos solos, mas sua
grande maioria encontrada sob a forma de hidrxido frrico, indisponvel
para as plantas.
As bactrias desenvolveram uma estratgia para uma captao mais
eficiente de Fe atravs da produo e secreo de compostos orgnicos
quelantes de ferro, chamados Siderforos (do grego: sideros, ferro e foros,
transportador) (BUYER et al., 1993). Essas molculas de baixo peso
molecular (<1 kDa) atuam do lado externo da membrana celular, capturando
molculas de ferro Fe+3 em soluo com muita afinidade e ligando-se
especificamente a receptores do complexo localizados na membrana, por
onde so absorvidos, tornando assim o ferro absorvido disponvel para o
metabolismo microbiano ou para o crescimento dos vegetais (RAAIJMAKERS
et al., 1995).
De acordo com Buyer et al. (1993), os processos qumicos necessrios para a
solubilizao e captao de ferro mediado por siderforos so:
quelao seletiva de Fe+3;
reconhecimento molecular do complexo siderforo- Fe+3;
transporte de Fe+3 complexado atravs da membrana celular;
deposio do Fe, dentro de um local apropriado na clula, que pode ou
no ser precedida pela reduo do Fe+3 a Fe+2.
No so apenas para as bactrias que os complexos siderforos-Fe+3
facilitam a captao de Fe. Uma grande quantidade de trabalhos tem
mostrado que diversas espcies vegetais so capazes de reconhecer e
absorver os complexos siderforos-Fe+3 (SHARMA et al., 2003). Vrios
pesquisadores acreditam que este processo seja vital para a absoro de Fe
para as plantas (MASALHA et al., 2000) e o papel desses siderforos em
aumentar a nutrio vegetal em ferro foi bem estabelecido atravs de
anlises de mutaes e a produo dessas molculas (KLOEPPER et al.,
1991). Estirpes mutantes de PGPBs, deficientes na produo de
siderforos, perderam sua capacidade de promover o crescimento,
enquanto a complementao da produo dessas molculas restaurou sua
atividade. A biossntese e os mecanismos de captao de ferro atravs dos
siderforos foram intensivamente estudados em espcies de Pseudomonas,
sendo esta espcie a maio produtora dentre as bactrias Gram negativas
(DAVID et al., 2005). Um mutante de P. fluorescens com sua produo de
siderforos 17 vezes superior estirpe selvagem, apresentou um aumento
na colonizao e na promoo do crescimento de Vigna radiata (KATIYAR
e GOEL, 2004). O tratamento de sementes de milho com estirpes
produtoras de siderforos de Pseudomonas spp. GRP3A, PRS9 e P.
chlororaphis, promoveu um aumento na germinao, no comprimento de
razes e parte areas e no peso seco das plntulas (SHARMA e JOHRI,
2003). Em outras PGPBs, como Azospirillum e Rhizobium a produo de
siderforos tambm j foi documentada (WHIPPS, 2001). Estudos de
Rengel e colaboradores (1999) monstraram com sucesso o uso de
siderforos como biofertilizantes, visando aumentar a concentrao de
micronutrientes em gros destinados ao consumo humano, principalmente
arroz, feijo e milho.
Vrios pesquisadores acreditam que este processo da absoro de Fe vital
para as plantas (MASALHA et al., 2000), entretanto, a real contribuio
desses complexos para as necessidades vegetais de Fe ainda permanece
indeterminada.
Mecanismos de promoo indireta
do crescimento vegetal
As PGPBs beneficiam indiretamente o crescimento das plantas atravs da
supresso de microrganismos deletrios que inibem o desenvolvimento
vegetal. Os mecanismos indiretos de promoo do crescimento vegetal
sero discutidos nos prximos tpicos (BURDMAN et al., 2000; LUCY et
al., 2004; DOBBELAERE e OKON, 2007).
Biocontrole de fitopatgenos
Dependendo da cultura e da doena em questo, as perdas de
produtividade devido ocorrncia de fitopatgenos so estimadas entre 25
a 100% (GLICK e BASHAN, 1997). Alm disso, muitos dos produtos
utilizados para o controle de doenas fngicas e de bactrias causam
muitas consequncias deletrias ao ambiente, aos organismos no-alvo e ao
homem. Um dos mecanismos indiretos na promoo do crescimento vegetal
utilizados pelas PGPBs envolve as vrias substncias produzidas pelas
bactrias que possuem efeito no controle sobre os fitopatgenos, tais como
antibiticos e antifngicos. A competio por nutrientes e stios de
colonizao nas plantas alm da resistncia sistmica induzida (RSI) so
outros mecanismos indiretos utilizados pelas PGPBs (LUGTENBERG e
KAMILOVA, 2009).
Entretanto, deve-se ressaltar que na maioria dos casos observados de
controle eficiente foi realizada em condies controladas de laboratrio ou
de casa de vegetao.
Antibiose
A produo de antibiticos um dos mecanismos mais eficientes utilizados
por PGPBs para o controle de fitopatgenos, entretanto, a ao efetiva de
um antibitico contra uma estirpe de fitopatgeno pode no ter a mesma
eficincia sobre outra estirpe da mesma espcie, devido existncia de
mecanismos genticos de resistncia, ou ainda pela perda da eficincia
devido a condies variveis do ambiente. As espcies microbianas mais
estudadas e consideradas as mais eficientes no controle de patgenos
atravs da produo de antibiticos pertencem ao gnero Pseudomonas (P.
putida e P. fluorescens), e atuam sobre fungos e bactrias patognicas
(CHIN-A-WOENG et al., 2003; HAAS e DEFAGO, 2005).
Diversos outros compostos metablicos de baixo peso molecular,
produzidos por bactrias, possuem atividade antifngica. O cianeto de
hidrognio um destes compostos, produzido por Pseudomonas, e ativo
contra fungos de solo. Bactrias como Cladosporium werneckii,
Pseudomonas solanacearum e Burkholderia cepacia, alm de produzirem
compostos antifngicos, possuem a capacidade de hidrolisar o cido
fusrico, produzido durante a infeco de tecidos vegetais por fungos do
gnero Fusarium, prevenindo danos causados aos vegetais (GLICK e
BASHAN, 1997).
Algumas PGPBs, dentre elas Pseudomonas stutzeri, Burkholderia cepacia,
Enterobacter agglomerans, e Serratia marcescens, tambm produzem
enzimas, como quitinases, glucanase, proteases e lipases, que atuam na lise de
clulas fngicas. A atividade destas PGPBs foi identificada contra doenas
provocadas por fungos de solo, como Fusarium solani, Rhizoctonia solani,
Sclerotium rolfsii, Pythium ultimum, entre outros (CHET e INBAR, 1994).
Resistncia Sistmica Induzida
Um mecanismo alternativo para o controle biolgico so os metablitos
produzidos por algumas bactrias que interagem com o sistema radicular
vegetal e afetam a planta de tal maneira que pode resultar na resistncia
deste vegetal a algumas bactrias patognicas, fungos e vrus. Este
fenmeno denominado resistncia sistmica induzida (RSI) foi descoberto
atravs da resistncia induzida pela rizobactria Pseudomonas sp.
WCS417r contra Fusarium (VAN PEER et al., 1991) e por rizobactrias
contra o fungo Colletotrichum orbiculare em pepino (WEI et al., 1991).
A RSI dependente da sinalizao do cido jasmnico e do etileno na
planta. Muitos componentes individuais bacterianos induzem a RSI, como
lipo-polissacardeos (LPS), flagelos, cido saliclico, e siderforos. Mais
recentemente, lipopeptdeos cclicos (ONGENA et al., 2007), o fator
antifngico Phl (IAVICOLI et al., 2003), a molcula sinalizadora AHLs
(SHUHEGGE et al., 2006) e misturas de compostos volteis produzidas por
B. subtilis e, em menor medida, a acetona voltil e o 2,3-butanodiol (RYU
et al., 2003) foram adicionados lista de substncias indutoras de RSI.
Ao contrrio de muitos mecanismos de controle biolgico, no se faz
necessria a colonizao extensiva do sistema radicular para promoo da
RSI (KAMILOVA et al., 2005), como pode ser observado em certas
estirpes de B. cereus, que so pobres colonizadoras, mas so bons agentes
de controle biolgico (GILBERT et al., 1994).
Rudrappa et al. (2008) mostraram que a infeco de folhas de mudas de A.
thaliana com o patgeno foliar de P. syringae resultou na secreo de cido
L-mlico pelas razes. Esses nveis mais elevados de cido L-mlico
seletivamente sinalizaram e recrutaram rizobactrias benficas de B. subtilis,
uma bactria de controle biolgico que protege a planta atravs de RSI.
Competio
A competio por nutrientes e nichos ecolgicos, na superfcie ou em
tecidos internos vegetais, pode ocorrer concomitantemente aos
mecanismos anteriormente citados amplificando o potencial de proteo
das PGPBs contra fitopatgenos. Um fator de influncia na capacidade de
PGPBs atuarem como agentes efetivos de biocontrole por mecanismos de
competio pode ser a capacidade desses organismos em metabolizar os
exudados da raiz, transformando-os em compostos inibitrios aos patgenos
(STEPHENS et al., 1993).
Como existe um nmero limitado de stios de infeco por onde os
fitopatgenos conseguem invadir os tecidos vegetais, PGPBs que
competem por estes mesmos stios ou pelos mesmos nichos de infeco,
podem diminuir a incidncia de doenas (GLICK e BASHAN, 1997).
Consideraes Finais
Os efeitos e os mecanismos atravs dos quais as PGPBs melhoram o
crescimento das plantas, discutidos nos tpicos anteriores, tm sido
extensivamente estudados em todo o mundo. Embora os esforos visando o
desenvolvimento de inoculantes para a promoo do crescimento das
plantas na agricultura tenham aumentado consideravelmente ao longo dos
ltimos 40 anos, o conhecimento a cerca dessas PGPBs ainda no
completo e a pesquisa deve continuar. Existe grande possibilidade que
diversos sistemas utilizando PGPBs sejam amplamente utilizados na
agricultura, particularmente visando aumentar a eficincia de uso e
consequentemente a reduo das quantidades de fertilizantes e pesticidas
utilizados na agricultura.
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ISSN 1517-8498

Dezembro, 2010 270

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