Revista Chilena de Historia Natural

61: 81-86, 1988

Termorregulacin conductual en Phyllotis darwini
(Rodentia: Cricetidae ): efecto de la temperatura
ambiente, uso de nidos y agrupamiento social
sobre el gasto de energa
Behavioral thermoregulation in Phyllotis darwini (Rodentia:
Cricetidae): effects of ambient temperature, nest use, and
huddling on energy expenditure
FRANCISCO BOZINOVIC, MARIO ROSENMANNy CLAUDIO VELOSO
Unidad de Ecofisiologa Animal, Departamento de Ciencias Ecolgicas,
Facultad de Ciencias, Universidad de Chile, Casilla 653, Santiago, Chile
RESUMEN
Se evalu el efecto de la temperatura ambiente, agrupamiento social, uso de nidos y la combinacin de estos factores
sobre el gasto de energa del roedor Phyllotis darwini, durante el invierno. Los valores individuales de termoconductancia
(inverso de aislacin) fueron de 0.133 ml2/gh C y de 0.093 ml2/gh C en los mismos individuos utilizando nidos.
Por efecto de agupaiento espontneo la conductancia trmicadisminuy a 0.066 ml2/ghC, y cuando se agruparon
en nido se redujo a 0.038 ml2/ghC. El efecto combinado del nido y del agrupamiento sobre el porcentaje de
reduccin de conductancia vara desde 40% (agrupados en nido/agrupados) hasta ms de 70% (agrupados en
nido/individuos sin nido). Los fenmenos de termorregulacin conductual estudiados evidencian un significativo ahorro
de energa. Este ahorro aumenta cuando la temperatura ambiente disminuye debido a seleccin y modificacin de
microclimas.
claves: Termorregulacin conductual, nido, agrupamiento social, gasto de energa, Phyllotis darwini.
ABSTRACT
The energy metabolism of Phyllotis darwini (Rodentia: Cricetidae) was examined to evaluate the effects of ambient
temperature, social grouping, use of nests, and the combination of these factors on the energy expenditure during
wintertime. The thermal conductance (inverse of insulation) was 0.133 ml2/ghC in single individuals and
0.093 ml2/ghC usinganest. When the animals formed spontaneous groups thermal conductance decreased to 0.066
ml2/gh C, and when huddling in a nest it was further reduced to 0.038 ml2/gh C. The combined effects of nest
and huddling on the percent reduction of conductance varied from 40% (grouping in nest/grouping) to over 70%
(grouping in nest/individuals without nest). These behavioral thermoregulation phenomena show significant energy
savings that increase when ambient temperature decreases due microclimate selection and modification.
Key words: Behavioral thermoregulation, nest, social grouping, energy expenditure, Phyllotis darwini.
INTRODUCCION
La mantencin de la eutermia en los
mamferos, frente a los cambios trmicos
del ambiente se sustenta en la combinacin
de mecanismos de produccin de calor y en
cambios en la conservacin de calor que
resultan de respuestas fisiolgicas y conduc-
tuales de termorregulacin.
En relacin a este ltimo mecanismo, se
ha observado en micromamferos una re-
duccin en la prdida de calor debida a
cambios en los patrones de actividad diaria,
agrupamiento social, seleccin de microh-
bitat y construccin de nidos (Grodzinski
& Wunder 197 5 ). Particularmente, tanto el
agrupamiento social como el uso de nidos
en los mamferos pequeos tienen como
resultado principal: bajas tasas metablicas
(Gebzynski 1969, Trojan & Wojciechowska
1969, Fedyk 1971, Tertil 1972, Vogt &
Lynch 1982, Karasov 1983, Contreras
1984, Andrews & Belknap 1986), bajas
tasas de ingestin de alimento (Springer et
al. 1981) y mayor tiempo de sobrevivencia
a bajas temperaturas (Sealander 1952).
En otras palabras, dado que los microma-
mferos poseen altas tasas metablicas pe-
so-especficas, y la termorregulacin parece
ser el paso limitante en la cascada de
prioridades en la redistribucin de energa
(Wunder 1978), ellos podran modificar su
(Recibido el22 de junio de 1987. Aceptado el29 de octubre de 1987).
82
BOZINOVIC ET AL.
balance energtico minimizando la prdida
de calor por termorregulacin conductual.
Tanto el agrupamiento social como la
construccin de nidos tendran un gran
significado en la adecuacin de las pobla-
ciones de pequeos mamferos, retardando
la prdida de calor de los individuos duran-
te perodos de alta demanda energtica.
Sobre la base de estos antecedentes, el
objetivo especfico de este trabajo es estu-
diar el efecto de la temperatura ambiente
(Ta), la construccin de nidos y el agrupa-
miento social sobre las variables energticas
del crictido Phyllotis darwini darwini
(Waterhouse 1837), roedor que observado
en cautividad y en la naturaleza ha demos-
trado el comportamiento de agregacin ms
conspicuo entre varias especies de microma-
mferos del matorral chileno, mantenidos
en condiciones similares. Phyllotis d. darwi-
ni se distribuye en Chile desde la provincia
de Choapa (aproximadamente 3S) hasta
la Regin Metropolitana (aproximadamente
33oS) (Tamayo & Frassinetti 1980), ocu-
pando ambientes climticamente variables,
con veranos secos y calurosos e inviernos
fros y lluviosos (Di Castri & Hajek 1976).
MATERIAL Y METODOS
Todas las observaciones y mediciones se
realizaron en individuos machos adultos.
Los animales, n un peso corporal (W) =
53.2 12.0 g (X DE), se capturaron en
invierno en Quebrada de la Plata, Regin
Metropolitana (3328'S, 7054'W). Duran-
te los meses de julio y agosto se tomaron
temperaturas del suelo en el sitio de captu-
ra. Todas las termocuplas se insertaron
entre 1 a 3 mm en la superficie del suelo y
entre 1 a 5 m de la entrada de supuestos
refugios de esta especie (cuevas abandona-
das de Octodon degus, otro roedor abun-
dante en Chile central). Los individuos se
trasladaron al laboratorio donde se mantu-
vieron con agua y alimento ad libitum.
Las variables energticas se estimaron
durante los meses de invierno a travs de
mediciones de consumo de oxgeno a dis-
tintas Ta en un respirmetro automtico de
circuito cerrado basado en un modelo
modificado de Morrison ( 1951 ). Las medi-
ciones de metabolismo (M) se realizaron en
una cmara metablica de 11 litros (unas
100 veces el volumen de cada animal) y que
permiti un desplazamiento de 4 a 5 veces
la longitud corporal.
Los experimentos de construccin de
nidos se condujeron en la misma cmara.
Esta posee compartimientos especiales para
proporcionar el material de construccin de
nidos (hierba seca de Cynodon dactyln, una
gramnea comn en Chile central). En este
sistema los animales no podan ingresar a
los compartimientos sino que slo retirar el
material. Esta precaucin fue necesaria para
evitar la utilizacin de los compartimientos
como nidos y "obligarlos" a construir su
propio refugio. Los individuos fueron ex-
puestos a distintas Ta en cmaras climatiza-
das durante 24 horas, sin perturbacin y
con alimento fresco ad libitum Posterior-
mente la cmara metablica se conect al
sistema de medicin de M con el propsito
de determinar el gasto de energa a la
misma temperatura en que el animal cons-
truy su nido. Despus de 2 a 3 horas de
registro se extrajo el nido, se cerr el
acceso a los compartimientos y se continu
con la medicin durante un tiempo similar.
El mismo procedimiento se utiliz al reali-
zar las mediciones de agrupamiento social
con y sin nido. En los estudios de agrupa-
miento se utilizaron cinco individuos de
peso similar como nmero estndar, pues, a
partir de este nmero se obtiene el mayor
ahorro energtico en individuos agrupados
(Canals & Rosenmann 1984)
1
La tasa
metablica mxima de termorregulacin
(MMR) se midi en organismos individuales
de acuerdo al mtodo de Rosenmann &
Morrison (1974), con el fin de determinar
las consecuencias energticas mximas de
los fenmenos de termorregulacin conduc-
tual.
Junto a las mediciones metablicas se
realizaron observaciones conductuales en
cinco individuos en un terrario de 1 m
2
con refugios potenciales y material para la
construccin de nidos.
Para determinar significancias en la dife-
rencia entre promedios se utiliz la prueba
"t" de Student. Todos los valores se mues-
tran como promedios desviacin estndar.
RESULTADOS
La relacin entre la tasa metablica y la
temperatura ambiente en individuos sin
nido (Mi) y en individuos con nido (Mi n)
1
CANALS M & M ROSENMANN (1984} Geometra y
energtica del agrupamiento en pequeos mamferos.
Archivos de Biologa y Medicina Experimentales 17:
124 (Resumen}.
TERMORREGULACION CONDUCTUAL EN PHYLLOTIS
83
se muestra en la Figura l. Las ecuaciones
que representan la tasa metablica bajo el
lmite de termoneutralidad son:
Sin nido:
Mi= 4.67- (0.133 0.008) Ta (ml2 g h) (1)
r= -0.996
Con nido:
Min= 3.31-(0.093 0.019)Ta(ml2/gh) (2)
r= -0.958
7
6
N
5
E
4
E
,
: \,
'
'
',
o
Temperatura
Fig. 1: Tasa metablica versus temperatura am-
biente en P. darwini. Los crculos vacos represen-
tan a animales con nido y los rellenos a animales
sin nido. La lnea segmentada horizontal indica
MMR. Las lneas segmentadas verticales indican la
temperatura ambiente extrapolada para MMR.
Cada punto representa media desviacin es-
tndar.
Rate of metabolism versus ambient temperature in P.
darwini. The hollow circles represent animals with nest
and the solid circles animals without nest. Upper dotted
line indicates MMR. Vertical dotted lines indicate extra-
polated ambient temperature for MMR. Each point repre-
sents mean standard deviation.
Las ecuaciones ( 1 y 2) indican que Mi
aumenta en 0.133 ml2 /g h por cada oc
de disminucin de Ta, mientras que el
incremento de Mi n es solamente
0.093 ml2 /g h por cada C. Estos valores
representan la conductancia trmica (C)
(inverso de aislacin). En promedio C dismi-
nuye en 30% cuando los animales utilizan
el nido (0.133 versus0.093 ml2/ghC).
La reduccin porcentual es inversamente
proporcional a Ta. As, a ooc la disminu-
cin de M es 1/3 (3.2 ml2 /gh con nido
versus 4.7 ml2 /gh sin nido). Por otra
parte, a 25C, la relacin entre Mi n y Mi
disminuye solamente en 1 /5 ( 1.25 versus
1.60 ml2 /g h). A 30C no existe dife-
rencia significativa entre Mi y Mi n (P
> 0.05) (0.98 0,09 ml2 /gh con nido
versus 1.03 0.14 ml2 /g h sin nido).
La tasa metablica mxima de termorre-
gulacin dio un valor de 7 .O 0.5
ml2 /g h. El aumento de aislacin trmica
por efecto del nido tiene una importante
implicacin en el valor de Ti(temperatura
mnima letal), que es la temperatura am-
biente terica a la cual los animales alcan-
zan MMR. As la temperatura ambiente a la
cual P. darwini alcanza MMR puede ser
calculada modificando la ecuacin de
Scholander et al. ( 1950):
Ta = Tb - M/C (C)
T = Tb- MMR/C (C)
(3)
( 4)
donde Tb es la temperatura corporal de
esta especie y corresponde a 36.1 1.2oc
(n = 31). A partir de la ecuacin (4), T en
animales sin nido es de -16.6oc, mientras
que con nido alcanza a -39 .3oc (Fig. 1 ).
En otras palabras, dado que Tb y MMR
permanecen constantes, la disminucin de
C (o aumento de aislacin en el nido)
ampla en 22.7C el espectro trmico al
cual esta especie alcanza MMR.
Efectos adicionales de disminucin de C
se obtienen al estudiar a temperaturas
inferiores de termoneutralidad la relacin
entre M y Ta en cinco individuos agrupados
(Ma) y en los mismos individuos agrupados
en nido (Ma n). Estos resultados se mues-
tran en la Figura 2. Las ecuaciones que
representan ambas situaciones son:
Agrupados sin nidos:
Ma= 2.64- (0.066 0.002)Ta(ml2/gh) (5)
r= -0.999
Agrupados con nidos:
Ma n = 1.65- (0.038 0.007) Ta (ml2 g h)(6)
r= -0.985
En este caso C disminuye en promedio
42,2% cuando los animales agrupados utili-
zan el nido (0.066 vs 0.038 ml2 /g h C).
A Ta de 0C la reduccin de Ma n en
referencia a Ma es similar a la encontrada
entre Mi n y Mi, cercana a 1/3 (2.65
ml2 /g h agrupados versus 1.69 ml2 /g h
agrupados en nido). Esta reduccin alcanza
a aproximadamente 2/3 entre Mi y Ma n.
La Figura 3 ilustra los cambios registra-
dos en los valores de e en las cuatro
situaciones estudiadas. El efecto combina-
do del nido y agrupamiento social sobre el
porcentaje de reduccin de e vara desde
un 40% (Ma n/Ma) hasta ms del 70,0%
(Ma n/Mi), con la situacin intermedia de
59% en la relacin (Ma n/Mn). Adems, la
84 BOZINOVIC ET AL.
3
N
o
2
E
Phyl/otis d
53.2
Agrupados (
o Agrupados+ nido
o
o
Temperatura ambiente
Fig. 2: Tasa metablica versus temperatura am-
biente en P. darwini. Los crculos vacos represen-
tan a animales agrupados en nido y los rellenos a
animales agrupados sin nido. Cada punto represen-
ta media desviacin estndar.
Rate of metabolism versus ambient temperature in P.
darwini. The hollow circles represent huddling animals in
nest and solid circles huddling anirnals without nest. Each
point represents mean standard deviation.
-
N
o
E
o
5
4
3
2
o
a
o
Phyllotis darwini
o
b nido
agrupados (
agrupados+ nido
Temperatura ambiente (
Fig. 3: Valores de conductancia trmica para cada
situacin experimental. Los nmeros sobre cada
curva muestran el valor de la pendiente.
Values of thermal conductance for each experimental
situation. Numbers above each curve show slope values.
temperatura lmite inferior de termoneutra-
lidad cambia debido a los mismos efectos.
Por ejemplo, en individuos solitarios es de
28.3C, en individuos con nido baja a
25.4C; en animales agrupados es de
21.ooc y en agrupados en nido alcanza a
12.soc (Figs. 1 y 2).
Por otra parte, las observaciones conduc-
tuales de los animales en el terrario mues-
tran que sin material para construir nido los
animales permanecen agrupados con postu-
ras "esfricas" y en (o bajo) los refugios
(esquinas del terrario y piedras). Cuando
los roedores tienen acceso a material para
construir nido, mantienen esta misma con-
ducta, pero en el interior del nido, el cual
construyen principalmente alrededor y bajo
ellos, aunque en algunas ocasiones mantie-
nen material sobre ellos.
DISCUSION
Entre las diferentes manifestaciones de la
conducta de los endotermos homeotermos,
la termorregulacin conductual de los ma-
mferos de pequefto tamafto, principalmen-
te como reaccin a bajas temperaturas,
tiene una importante funcin tanto en la
economa energtica como en la redistribu-
cin de la energa disponible y en definitiva
en la adecuacin de las especies (Wunder
1978).
Nuestros resultados muestran reduccio-
nes en la tasa metablica que oscilan entre
1/3 y 3/4, principalmente a bajas Ta, en las
que los fenmenos de termorregulacin
conductual que presenta P. darwini alcan-
zan su mxima expresin. Estos valores
disminuyen notoriamente a alta Ta, pues en
estas condiciones los animales no constru-
yen nidos y prcticamente no se agrupan.
Pearson ( 1960) encuentra que Reithro-
dontomys megalotis disminuye su gasto de
energa en 24% al ocupar un nido a bajas
temperaturas (1 oc) y en l7% aTa interme-
dias. Adems seftala que cuando individuos
de esta especie se agrupan sin nido, tienen
un metabolismo por unidad de peso 28%
menor que un individuo aislado. Estos
valores son similares a los encontrados por
Glaser & Lustick (1975) en Peromyscus
leucopus. Esta especie presenta un decre-
mento metablico de 27 % debido al agru-
pamiento social sin nido, alcanzando un
53% a bajas temperaturas. Brown (1968)
encuentra que Neotoma cinerea a tempera-
turas de 6C presenta una reduccin en su
produccin mnima de calor de 23% en un
nido. Por su parte, Layne (1969) encuentra
que Peromyscus gossypinus y Peromyscus
floridanus disminuyen su tasa metablica
en 22% y 33%, respectivamente, en presen-
cia de nidos. Valores similares encuentran
TERMORREGULACION CONDUCTUAL EN PHYLLOTIS 85
Fedyk ( 1971) en Apodemus flavicolis,
Tertil (197 2) en Apode mus agrarius y V ogt
& Lynch (1982) en Peromyscus leucopus.
Independientemente de la magnitud de los
valores encontrados en condiciones de re-
poso, tanto en este trabajo como en las
referencias mencionadas, parece obvio que
existe una fuerte presin de seleccin hacia
termorregulacin conductual en pequeos
mamferos, especialmente a bajas tempera-
turas.
Dado que las observaciones conductuales
muestran que P. darwini se agrupa en nidos
cuando posee los recursos necesarios, nos
parece til calcular la magnitud del ahorro
energtico en reposo en su ambiente e
inferir sus consecuencias. La temperatura
ambiente en invierno en el sitio de captura
de este micromamfero es de 6.29 2.2oc
(n = 24) en el suelo y de 9.49 1.350C
(n = 24) en los supuestos refugios. Si consi-
deramos el gasto de energa durante 24
horas en reposo para un individuo solitario
de 53 g (promedio del peso corporal de
nuestros ejemplares), este valor alcanza a
4876 ml0
2
/da fuera del refugio y
4334 mlO2 /da en el interior. Sin embargo,
si se supone que durante 12 horas se
encuentra agrupado en un nido (sustentado
por las observaciones conductuales) y 12
horas fuera de l, entonces el gasto dismi-
nuye en aproximadamente 1/3. Junto a
esto, la considerable disminucin del lmite
inferior de la zona de termoneutralidad de
los individuos agrupados en nido, en rela-
cin a las otras situaciones ilustradas en las
Figuras 1 y 2, demuestra la importancia de
los fenmenos conductuales sealados. Por
ejemplo, a Ta = 12C un solo individuo
posee un gasto de energa de aproxima-
damente tres veces su tasa metablica
basal; si el mismo individuo se agrupa
con otros en un nido, su metabolismo pro-
medio a la misma temperatura ser de
1.23 0.14 mlO2 /g h; valor que se aproxi-
ma al metabolismo mnimo que tendra si
estuviese a 30C, aproximadamente. Por
otra parte, la ampliacin de la temperatura
mnima letal de individuos en nido da
cuenta de la mayor resistencia al fro
debido a una disminucin de la conductan-
cia o al aumento de aislacin trmica.
As, los cambios en el nivel de gasto de
energa dependientes de fenmenos con-
ductuales son indudablemente un factor
importante que afecta la sobrevivencia de
pequeos mamferos durante perodos de
alta demanda energtica. Por ejemplo,
Casey ( 1981) encuentra que los lemmings
juveniles en el Artico, al estar en ausencia
de un nido, mueren por congelamiento en
pocos minutos. Estas manifestaciones con-
ductuales de seleccin y modificacin de
microclimas y de las variadas formas de
evasin de las demandas trmicas impuestas
por el ambiente pueden resultar cruciales
en procesos demogrficos ( e.g. reproduc-
cin y mortalidad), puesto que la primera
prioridad en la redistribucin de energa en
micromamferos es hacia termorregulacin
(Wunder 1978).
En definitiva, de acuerdo con McManus
& Singer (197 5) las expresiones de termo-
rregulacin conductual que presenta P.
darwini, como otros micromamferos, seran
de importancia vital en: i) especies peque-
as, las que poseen un alto gasto de energa
peso-especfico; ii) especies que habitan
ambientes estacionalmente variables; iii)
especies que no migran y iv) aquellas donde
el recurso alimento es de suficiente abun-
dancia y disponibilidad que permita la
presencia de ms de un individuo en un
rea dada. Todos estos puntos son depen-
dientes entre s y se espera que sean
atributos comunes en las especies que
presentan los fenmenos de termorregula-
cin conductual estudiados en este trabajo.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue parcialmente fmanciado por proyectos
DIB N-2594 de la Universidad de Chile, FONDECYT
5002 y 0005.
LITERATURA CITADA
ANDREWS RV & RW BELKNAP (1986) Bioenergetic
benefits of huddling by deer mice (Peromyscus
maniculatus). Comparative Biochemistry and
Physiology 85A: 775-778.
BROWN JH (1968) Adaptation to environmental tempe-
rature in two species of woodrat, Neotoma cinerea
and N. albigula. Publication of the Museum of
Zoology, University ofMichigan 135: 1-48.
CASEY TM (1981) Nest insulation: energy saving to
brown lemmings using a winter nest Oecologia 50:
199-204.
CONTRERAS LC (1984) Bioenergetics of huddling: test
of a psycho-physiological hypothesis. Joumal of
Mammalogy 65: 256-262.
DI CASTRI & E HAJEK (1976) Bioclimatologa de Chile.
Ediciones Universidad Catlica, Santiago.
FEDYK A (1971) Social thermoregulation in Apodemus
flavicolis (Melchior, 1834). Acta Theriologica 16:
221-229.
GEBCZYNSKI M (1969) Social regulation of body
temperature in the bank vole. Acta Theriologica 4:
427-440.
86 BOZINOVIC ET AL.
GLASER H & S LUSTICK (1975) Energetics and nesting
behavior of the northern white-footed mouse,
Peromyscus leucopus noveboracensis. Physiological
Zoology 48: 105-113.
GRODZINSKI W & B WUNDER (1975) Ecological
energetics of small mammals. In: Golley FB, K
Petrusewics & L Ryszkowski (eds) Small mammals:
their productivity and population dynamics. Cam-
bridge University Press, London: 173-204.
KARASOV WH (1983) Wintertime energy conservation
by huddling in antelope ground squirrel (Ammos-
permosphilus leucurus). J ournal of Mammalogy
64: 341-345.
LAYNE JH (1969) Nest-building behavior in three species
of deer mice, Peromyscus. Behavior 35: 288-303.
McMANUS JJ & CM SINGER (1975) Social thermore-
gulation in the mongolian gerbil, Meriones unguicu-
latus. Bulletin of New Jersey Academy of Science
20: 2Q-25.
MORRISON PR (1951) An automatic manometric respi-
rometer. Review of Scientific lnstruments 2:
264-267.
PEARSON OP (1960) The oxygen consumption and
bioenergetics of harvest mice. Physiological Zoo-
logy 33: 152-160.
ROSENMANN M & PR MORRISON (1974) Maxirnum
oxygen consumption and heat loss facilitation in
small homeotherms by He-O2. American J oumal of
Physiology 226: 490-495.
SCHOLANDER PF, V WALTERS, R HOCK & L IRVING
(1950) Body insulation in sorne artic and tropical
mammals and birds. Biological Bulletin 99:
225-236.
SEALANDER JA (1952) The relationship of nest pro-
tection and huddling to survival of Peromyscus at
low temperature. Ecology 33: 63-71.
SPRINGER SD, PA GREGORY & GW BARRETT (1981)
lmportance of social grouping on bioenergetics of
the golden mouse, Ochrotomys nuttalli. Journal of
Mammalogy 62: 628-630.
T AMA YO M & D FRASSINETTI ( 1980) Catlogo de los
mamferos fsiles y vivientes de Chile. Boletn del
Museo Nacional de Historia Natural, Chile 37:
328-332.
TERTIL R (1972) The effect of behavioural thermore-
gulation on the daily metabolism of Apodemus
agrarius (Pallas, 1771). Acta Theriologica 22:
328-332.
TROJAN R & B WOJCIECHWSKA (1969) Ecological
model and tables of the daily cost of maintenance
(DEB) of Micro tus arvalis. Ecologa Polska (A) 17:
313-342.
VOGT DF & GR L YNCH (1982) lnfluence of ambient
temperature, nest availability, huddling and daily
torpor on energy expenditure in the white-footed
mouse Peromyscus leucopus. Physiological Zoo-
logy 55:56-63.
WUNDER BA (1978) lmplications of a conceptual model
for the allocation of energy resources by small
mammals. In: Snyder O (ed) Populations of small
mammals under natural conditions. Pymatuning
Laboratory of Ecology. University of Pittsburgh
Special Publication Series S: 68-75.