Riqueza de cupins em reas com diferentes regimes de perturbao no alto serto sergipano, Caatinga, Brasil.

Arleu Barbosa Viana-Junior, Vania Benicio de Souza, Yana Texeira dos Reis e Ana Paula Marques-Costa.
Mestrado em Ecologia e Conservao (PPEC UFS). Bolsista CAPES. e-mail: arleubarbosa@yahoo.com.br. Estudante de biologia da Universidade Tiradentes. Av. Murilo Dantas, 300, Farolndia - CEP 49032-490 - Aracaju/SE. Departamento de Biologia (DBI), Laboratrio de Entomologia, Universidade Federal de Sergipe. Av. Marechal Rondon, s/n, Jardim Rosa Elze - CEP 49100-000 - So Cristvo/SE. (79) 2105-6696. e-mail: apmarquescosta@yahoo.com.br

Resumo: Os cupins so organismos abundantes em ecossistemas tropicais e influenciam fortemente a decomposio de materiais da liteira e a estruturas dos solos. Esses insetos so sensveis a perturbaes dos habitats, modificando sua composio ou aumentando sua riqueza com o grau de conservao da rea. Mesmo sendo um grupo de grande importncia, h poucos estudos em ecossistemas ridos e semiridos, como a Caatinga. Com isso, o objetivo do presente trabalho foi verificar como a riqueza de cupins responde a alterao de habitat. Os cupins foram coletados em trs reas de Caatinga, localizado em dois municpios do estado de Sergipe. Os trs stios de coleta possuem caractersticas distintas quanto ao nveis de alteraes e foram classificados como A1 (rea de pastagem), A2 (rea de vegetao arbustiva) e A3 (rea de vegetao arbrea). Para a coleta dos cupins foi utilizado um protocolo de amostragem, que consiste na demarcao de seis transectos de 65x2 m, subdividos em 30 parcelas de 5x2 m e exploradas por uma hora/pessoa (30h/pessoa/sitio). Os trmitas foram procurados nos diversos habitats disponveis, conspcuos ou no. Em cada parcela foram medidos umidade e pH do solo, analisadas como variveis ambientais, e alm destas, levou-se em conta a heterogeneidade de cada rea. Quatorze espcies de cupins foram identificadas, pertencentes a dez gneros e trs famlias. Foi observada a ocorrncia dos quatro grupos trficos, sendo os xilfagos os mais frequentes. A riqueza de cupins apresentou uma diferena significativa entre as reas, sendo a rea A1 com menor riqueza de espcies. Das variveis ambientais avaliadas somente a umidade do solo apresentou diferenas significativas (p< 0,05). De acordo com os resultados, observouse que os cupins so sensveis alterao do habitat, reduzindo sua riqueza em relao ao aumento do distrbio. Palavras-chaves: Alterao de habitat, grupo trfico, semirido, florestas tropicais secas.

1. INTRODUO
Os cupins, junto com as formigas, formam um grupo dominante nos ecossistemas tropicais, atingindo altas densidades em certas reas, por exemplos: Cerrado e Amaznia (REDFORD, 1984; EGGLETON et al., 1996, BANDEIRAS e TORRES, 1985). Esses insetos possuem a habilidade de modificar, manter e/ou criar a estrutura do hbitat, alterando a disponibilidade de recursos para outras espcies atravs de mudanas qumicas e fsicas em materiais biticos ou abiticos (JONES et al., 1994; FERREIRA et al., 2011). Alm disso, a atividade desses insetos aumenta a reteno de gua no solo, que afeta na estrutura vegetacional e na produo primaria local (NASH e WHITFORD, 1995).

Diante da importncia do grupo, crucial o entendimento dos efeitos da perturbao e conservao da paisagem sobre essas comunidades, em especial a dos cupins (VAESSEN et al., 2011), tendo em vista que a diversidade termtica influenciada pela variedade dos fatores ambientais locais como, tipo de vegetao (JONES, 2000), perturbao do habitat (JONES et al., 2003; DEBLAUWE et al., 2008) e fragmentao do habitat (SOUZA et al., 2012). J se sabe que na regio Neotropical, a fragmentao florestal um fator que influencia os padres de riqueza e composio de espcies de cupins (DAVIES et al., 2003). E, alguns estudos tm mostrado que a riqueza de espcies de cupins drasticamente reduzida diante do distrbio de seu habitat (BANDEIRA et al., 2003; JONES et al., 2003). Nas florestas midas brasileiras as respostas desse grupo em relao a distrbios antrpicos so evidentes. Na Amaznia Oriental verificou-se que a riqueza e a densidade de cupins foi desigual, em torno de 50% mais baixa na rea de pasto, quando comparada com a floresta primaria (BANDEIRA, 1989). Oliveira (2011) aps a comparao entre as comunidades de trmitas registradas em reas de cana de acar e em um remanescente de Mata Atlntica observou maior riqueza na rea de mata e ainda, que a composio das comunidades era distinta. Entretanto, pouco se sabe sobre os efeitos da perturbao humana sobre a fauna de cupim em ecossistemas de semirido, especialmente na regio Neotropical (VASCONCELLOS et al., 2010). No Cerrado, a riqueza de cupins foi analisada em um gradiente sucessional (pastagem abandonada, rea de transio e floresta semidecdua), por Cunha e Orlando (2011). No referido trabalho foi observado existncia de uma correlao positiva, entre a riqueza e o grau de conservao da rea, e foi verificado ainda, que em reas de floresta secundaria existe uma maior diversidade de processos de nidificao e hbitos alimentares, quando comparada com as outras reas. Para Caatinga poucos estudos relatam a influencia da fragmentao e alterao do habitat sobre esses insetos, a saber: Bandeira et al., 2003; Vasconcellos et al., 2010 e Alves et al., 2011. Todos os trabalhos at aqui mencionados, tm em comum a alterao da diversidade e/ou biodiversidade do grupo e os possveis fatores promovedores de tais mudanas. Isso demonstra a importncia da conservao dos habitats, visto que danos locais podem influenciar o funcionamento do ecossistema como um todo, uma vez que a extino local e/ou a perda de grupos funcionais, causadas principalmente pela atividade humana, tm alterado os servios ecossistmicos (HOPPER et al., 2005). A partir do exposto, o presente trabalho objetiva analisar a resposta da comunidade termtica, a partir da analise de sua riqueza, frente perturbao antrpica, em trs reas pertencentes ao bioma Caatinga, existentes no estado de Sergipe. 2. MATERIAL E MTODOS O estudo foi conduzido em dois municpios localizados no alto Serto Sergipano, Porto da Folha e Poo Redondo. Brando e colaboradores (2004) realizaram um diagnostico sobre vrias localidades existentes no nordeste, inclusive nas reas aqui investigadas e a partir dos trabalhos publicados, em andamento e de informaes provenientes de diversos pesquisadores, sobre a fauna dos invertebrados, foram obtidas algumas informaes. De acordo com estes autores, os resultados dos trabalhos oriundos de informaes sobre abelhas, formigas e cupins, auxiliaram na determinao de reas prioritrias para conservao e permitiram concluir que tais localidades necessitam de mais investigao cientifica.

Nos referidos municpios foram escolhidas trs reas de amostragem a partir dos resultados de Oliveira (2012), que investigou caractersticas como: densidade, abundncia e riqueza de arvores, e atravs dos resultados demonstrou que os respectivos fragmentos possuem diferentes nveis de perturbao. Dos trs fragmentos escolhidos, dois destes encontram-se na Unidade de Conservao Estadual Monumento Natural Grota do Angico (MNGA; 2.186 ha) e um na Fazenda So Pedro, situada no municpio de Porto da Folha, com uma rea de 115 ha. Ainda de acordo com Oliveira (op. cit.), as referidas reas foram classificadas da seguinte forma: A1, localizada no MNGA, caracterizada por uma vegetao pouco densa, com predominncia de plantas de porte herbceo e arbustivos, no maiores que 2,5 m de altura, sem registro de cultivo nos ltimos 10 anos e com uma rea de pastagem abandonada acerca de dois anos; A 2, tambm localizada no MNGA, est em processo de regenerao mais avanado, com cerca de quatro anos sem atividade pecuria ou de extrao de madeira, possuindo uma vegetao mais densa, quando comparada rea inicial (A1). Sendo assim, a referida rea foi classificada como bastante heterognea e com presena de espcies arbreas, com altura de 4 a 6 m, alm da presena de bromlias. Por fim, A3 situada na Fazenda So Pedro, uma rea de Proteo Permanente (APP), e um dado muito importante que este stio a aproximadamente 35 anos, sua vegetao no sofre supresso. Todos os fragmentos esto totalmente inseridos no domnio morfoclimtico da Caatinga, onde as precipitaes pluviomtricas mdias anuais variam entre 368 mm e 630 mm, as mdias trmicas anuais variando entre 24C e 26C (INCRA, 2006), umidade relativa em mdia de 50% e insolao mdia 2.800 h ano-1 (MOURA et al., 2007). As coletas foram realizadas nos meses de abril e maio de 2012 (perodo seco). Para coleta dos cupins nas respectivas reas, foi utilizado o protocolo padronizado de amostragem descrita por Jones & Eggleton (2000), adaptado por Cancello (2002) e utilizado nos trabalhos de Sena et al. (2003), Vasconcelos et al. (2005), Reis e Cancello (2007), Vasconcellos et al. (2010) e Alves et al. (2011). Este protocolo consiste na marcao de seis transectos em cada rea, cada um com 65 m de comprimento e separados entre si por cerca de 100m. Cada transecto foi subdividido em cinco parcela de 5 x 2 m (10m2), alternadas (uma para a direita e outra para esquerda) e foi mantida ainda a distancia de 10m entre elas. Para evitar o efeito de borda, os transectos foram instalados a mais 50 m da margem de cada fragmento (Fig.1).

Fig. 1 Desenho esquemtico do transecto instalado nas reas de Caatinga do presente estudo.

Cada parcela foi explorada durante uma hora/pessoa, e a busca por cupins foi feita em todos os micro-habitats disponveis (galerias e ninhos epgeos e arborcolas, com at 3m de altura, ativos ou abandonados, solo, serrapilheira, madeira, tronco cado, casca de arvores, sob rochas, em razes, etc.). Normalmente, os horrios de coletas foram entre o intervalo de 06:00 h at as 17:00 h. Todos os cupins encontrados foram colocados em

fracos com lcool a 70%, devidamente etiquetados com o nome do municpio, da rea, data, transecto, parcela e habitat. As amostras foram levadas para o laboratrio de Entomologia da UFS, onde foi realizado o processo de triagem e identificao a nvel de gnero, a partir do uso da chave de Constantino (1999), em morfoespcie, e quando possvel chagamos ate nvel especifico, a partir de comparaes com os espcimes depositados na coleo termitolgica do Laboratrio de Pragas Agrcolas e Florestais da UFS. Foram mensurados alguns fatores ambientais, em cada rea para verificar se a diferena significativa de algum fator reflete na resposta da comunidade de trmitas. Para tanto, foram verificados os nveis de pH e umidade do solo medidos em cada parcela atravs do medidor de pH e umidade da INSTRUTHERM (modelo PH-2500). A riqueza de espcies estimada para cada sitio foi calculada usando o estimador no paramtrico Jackknife 1. Baseado nas amostras, curvas de acumulao de espcies foram construdas (500 aleatorizaes), para verificar se h diferenas significativas entre a riqueza estimada, nas trs reas amostradas. Estas anlises foram feitas utilizando o software Estimates 8.0 (COWELL,2006) e o software Estatistica 10 (STATSOFT, 2011). Para verificar se h diferena significativa entre variveis ambientais na as reas analisadas foi feito um modelo linear generalizado. Tal procedimento foi feito utilizando o software R (R Development Core Team 2008). 3. RESULTADOS E DISCUSSO Foram coletadas 14 espcies nas trs reas de amostragem, sendo trs na A1, oito na A2 e onze na A3. Como pode ser observado na tabela 1, duas espcies ocorreram simultaneamente nas trs reas, uma espcie ocorreu exclusivamente na A1, duas na A2 e cinco espcies na A3. Foram encontradas trs famlias, sendo Termitidae a mais rica com doze espcies, seguida da Kalotermitidae e Rhinotermitidae com uma espcie cada. A espcie com maior frequncia foi Heterotermes sulcatus (Matheus, 1977), representada em 13,5%, e as que apresentaram menor frequncia foram, Rugitermes sp., Ruptitermes sp., e Amitermes sp. 1, com 7% do total de amostras, cada uma (Tab. 1).
Tab. 1 Cupins coletados nas trs reas amostradas : A1 (rea de pasto), A2 (floresta arbustiva), A3 (floresta arbrea). GT (Grupo trfico) sendo: X (xilfago), H (humivoro), C (ceifadores), I(intermedirio). Local de encontros: Rz (raiz), Fl (folhio), Sr (sob rochas), Tr (tronco), N (ninho), Sl (solo). Distribuio: Ca (caatinga), Am (floresta amaznica), At (floresta atlntica), Ce (cerrado), ? (desconhecido).
Espcies Kalotermitidae Rugitermes sp. Rhinotermitidae Heterotermes sulcatus (Matheus, 1977) Termitidae Apicotermitinae Anoplotermes sp. Ruptitermes sp. Nasutitermitinae

A1 0

A2 0

A3 1

Total de Local de encontros GT encontro Distribuio 1 1 18 X Tr ?

12

18 56 3

Tr, Rz

At e Ca

2 0

0 0

0 1

2 1 22

H C

Sl Sl, Fl

? ?

Constrictotermes cyphegaster (Silvestri, 1901) Diversitermes sp. Nasutitermes sp. 1 Nasutitermes sp. 2 Termitinae Amitermes amifer (Silvestri, 1901) Amitermes nordetinus (Melo & Fontes, 2003) Amitermes sp. 1 Microcerotermes exiguus (Hagen, 1858) Microcerotermes sp. 1 Termes sp. Riqueza de espcies observada N de amostras Riqueza estimada por Jackknife 1

0 0 0 0

2 5 1 4

2 5 3 0

4 10 4 4 31

X C X X

N
Fl, Sr, Sl

Ce ? ? ?

N, Tr N, Tr

1 0 0 0 0 0 3 5
3.97 1.98

5 5 0 0 0 1 8 35
9.93 2.74

8 0 1 3 6 1 11 35
14.87 3.7

14 5 1 3 6 2 14 75

I I I X X I

Tr, Rz, Fl

At, Ce e Ca Ca ? Ca, Ce e Am ? ?

Rz, Sl Rz Tr, Rz Tr, N Tr, Fl

De acordo com o estimador no paramtrico Jackknife 1, a riqueza de espcies estimada, pelo menos para duas (A1 e A2) das trs estudadas, foi prximo da observada (Tab. 1). A curva de acumulao de espcies mostrou que a riqueza de cupins afetada pelo grau de perturbao, pois a partir da observao dos intervalos de confiana, no sobrepostos, houve uma diferena significativa entre a A1 e as outras duas (Fig. 2). A baixa riqueza de cupins na A1 pode ser atribuda a possveis fatores especficos da rea, como alta insolao devido baixa cobertura vegetal, baixa umidade do solo e compactao do solo pelo pisoteio do gado, sendo estes elementos determinantes para instalao das espcies (WOOD et al., 1977).
- A3 - A2 - A1

Fig. 2 - Curva de acumulao de espcie e intervalo de confiana de 95%, nas trs reas de Caatinga com diferentes nveis de perturbao.

Das duas variveis ambientais coletadas nas trs reas de amostragem, somente a umidade do solo registrada na A1, mostrou diferena significativa, quando comparada com as outras duas reas (X = 995.84; p < 0.01) (Fig. 3).
b b

Umidade do solo (Mdia EP)

A1

A2

A3

A1

A2

A3

Fig. 3 - Media e erro padro das duas variveis ambientais (pH e solo) registradas nas trs reas de caatinga, Sergipe, Brasil. Letras diferentes (a e b) indicam diferena estatstica entre as medias das variveis analisadas.

O valor da riqueza total de espcies de cupins (14) encontrada no presente trabalho mostrou-se relativamente prximo aos valores registrados em outros trabalhos (Mlo e Bandeira, 2004; Vasconcellos et al., 2010 e Alves et al., 2011), desenvolvidos no mesmo bioma. Entre os trabalhos analisados e citados acima, no de Mlo e Bandeira (op. cit) foram encontradas 17 espcies. Entretanto, no referido trabalho mesmo com o uso do mesmo protocolo amostral, o esforo foi maior (60 parcelas). Em Vasconcellos e colaboradores (op. cit.) que tambm usou o mesmo protocolo e tambm o dobro do esforo (60 parcelas) foram registradas 26 espcies. Diante do exposto, fica fcil compreender que nos trabalhos onde foi observada uma maior riqueza, 17 e 26 espcies, respectivamente, os valores esto correlacionados positivamente ao aumento do esforo amostral. J em Alves e colaboradores (op. cit.), onde foi utilizado o mesmo numero de parcela do presente estudo (30), foram encontradas apenas 10 espcies. Estes autores sugerem que a baixa riqueza encontrada estaria correlacionada com a falta de comparao e/ou separao das morfoespecies das famlias de kalotermitdeos e apicotermitineos, entre as reas amostradas. A partir do exposto fica evidente que o esforo amostral influencia na riqueza registrada, e por conta disso, a associao com outros mtodos de coletas pode auxiliar na amostragem, permitindo principalmente na coleta de algumas espcies que no so frequentemente registradas. O mtodo de iscagem tem sido utilizado para monitoramento de cupins de solo (SANTOS, 2008; FILHO et al, 2012; DAVIES et al, 2013) e um trabalho desenvolvido por Faleiro e colaboradores (2009), onde foi comparado o protocolo de amostragem rpida com a iscagem, verificou-se que as duas metodologias se tornam restritivas para algumas espcies. Neste sentindo e observando a figura 2, onde existem os valores de riqueza acumulada nas trs reas, chamamos a ateno para A3 e verificamos que para esta rea, a curva obtida no atingiu a assntota, sugerindo uma subestimao para essa rea. Ainda fazendo uma anlise comparativa, com os trabalhos desenvolvidos no bioma, verificamos que os representantes de Kalotermitidae tambm possuram baixa frequncia, como observado no presente estudo, e que a referida famlia pode est subestimada, visto que em outros trabalhos realizados na caatinga, foram encontradas

espcies dos gneros Glyoptotermes, Tauritermes e Neotermes (BANDEIRA et al., 2003; MLO & BANDEIRA, 2004; VASCONCELOS et al., 2010; ALVES et al., 2011). A partir disso, acreditamos que a presena de apenas uma espcie de kalotermitdeo, em uma nica amostra, pode ser explicada por causa dos seus hbitos de nidificao (as espcies do grupo vivem no interior da madeira, muitas vezes, rgida e pouco degradada) (CANCELLO, 1996). A alta frequncia de Heterotermes sulcatus (Matheus, 1977) pode ser entendida quando analisado os resultados do trabalho de ALVES, (2011), realizado na estao ecolgica do Serid, que sugere que esta espcie uma das mais importantes na ciclagem da madeira em reas secas e muito resistente aos nveis de perturbao. O trabalho de MELO & BANDEIRA (2007) mediu a influencia dessa espcie no consumo de madeira na caatinga e verificou que a espcie generalista e pode consumir madeiras em diferentes estgios de decomposio, atacadas ou no por outras espcies de cupins. A partir da analise de tais caractersticas podemos entender sua dominncia no total das amostras. A presena de Constrictotermes cyphergaster (Silvestri, 1901), Nasutitermes sp.1 e Nasutitermes sp. 2 apenas nas reas A2 e A3 pode ser explicada pelo hbito que as espcies tem em construrem seus ninhos junto a um substrato arbreo (LIMARIBEIRO et al., 2006; NES et al., 2011), assim reas que so muito degradadas, principalmente pelo pastoreio e no possui uma vegetao arbustiva ou arbrea, dificultam a instalao desse grupo, como o caso da A1. Amitermes nordestinus (MLO & FONTES, 2013) nos trabalhos de Vasconcellos et al. (2010) e ALVES et al. (2011), foi frequentemente encontrada na produo fecal do gado, principalmente nas reas mais alteradas. Segundo os referidos autores, isto se deve ao fato que as fezes seriam uma fonte potencial de recurso para essa espcie. Entretanto, no presente estudo s foi observado fezes na A1, onde o gado vive livremente e na referida rea no houve o registro desta espcie. Acreditamos que sua presena nas reas A2 e A3 pode ser explicada por sua associao com bromeliceas, espcies facilmente encontradas nas duas reas de estudo (OLIVEIRA, 2012). Ainda de acordo com Mlo e Fontes (op. cit.) a referida espcie era encontrada em tneis no solo, embaixo e entre as razes de bromlias epigicas. A partir da anlise de trabalhos que fizeram uso do mesmo protocolo amostral, independentes se realizados em outros biomas (SENA et al., 2003; VASCONCELLOS et al., 2005; REIS e CANCELLO, 2007, SOUZA et al., 2012), ou em reas de caatinga (MLO E BANDEIRA, 2004; VASCONCELLOS et al., 2010 e ALVES et al., 2011), podemos verificar que a riqueza das espcies cupins afetada pelo nvel de perturbao, ou seja, observa-se uma correlao negativa entre o numero de espcies desses insetos e grau de distrbio registrado na rea. Em sntese, acreditamos que os nossos resultados corroboram a hiptese de que os cupins respondem a perturbao do habitat.

6. CONCLUSES
A partir dos resultados, infere-se que os cupins so sensveis a ao antrpica, diminuindo sua riqueza em relao a um maior grau de perturbao, entretanto, mais estudos so necessrios para o grupo em ambientes secos, como a caatinga. AGRADECIMENTO As minhas orientadoras Dr. Ana Paula Marques-Costa e Dr. Yana Teixeira dos Reis pela dedicao, trabalho e incentivo para realizao desse trabalho. Aos amigos Jos Oliveira Dantas, Anny Caroline Ferreira e Valter Hirakuri que leram e deram sugestes para melhoria deste artigo. Ao amigo Andr Luis e a estagiria Vnia

Benicio, pela participao nas coletas, triagem, identificao do material desse trabalho. E aos moradores das localidades que cederam sua moradia e deram apoio logstico para o desenvolvimento do trabalho, Seu Didi, James e Dona Branca. REFERNCIAS
ALVES, G. R.; JUNQUEIRA, L. K. Influncia da umidade na seleo de solos por casais reais de cupins para nidificao. 16 Congresso de Iniciao Cientfica. 6 Amostra acadmica UNIMEP. Piracicaba, So Paulo. 2008. ALVES, W. de F.; MOTA, A. S.; LIMA, R. A. A. de; BELLEZONI, R.; VASCONCELOS, A. Termites as Bioindicators of Habitat Quality in the Caatinga, Brazil: Is There Agreement Between Structural Habitat Variables and the Sampled Assemblages? Neotrop Entomol 40(1): 39-46 Sociedade Entomolgica do Brasil. 2011. BANDEIRA, A. G. e TORRES, M. F. P. Abundancia e distribuio de invertebrados do solo em ecossistemas da Amaznia Oriental. O papel ecolgico dos cupins. Boletim do Museu Paraensi Emlio Goeldi. v. 2(1): 13-38. 1985. BANDEIRA, A.G. Anlise da termitofauna (Insecta: Isoptera) de uma floresta primria e de uma pastagem na Amaznia Oriental. Bol Mus Para Emilio Goeldi Ser Zool 5: 225-241. 1989. BANDEIRA, A.G.; VASCONCELLOS, A.; SILVA, M.P. & CONSTANTINO, R. Effects of habitat disturbance on the trmite fauna in a highland forest in the Caatinga Domain, Brazil. Sociobiology, 42(1):117-27. 2003 BARBOSA,R.I. Perodo de Forrageamento de duas Espcies de Syntermes (ISOPTERA: Termitidae) em uma Floresta Tropical Amaznica e a Relao com Temperatura e Umidade do Ar. Rev. Bras. Entom. 37(4): 763-767. 1993. BRANDO, C. R. F.; VIANA, B. F.; MARTINS, C. F.; YAMAMOTO, C. I.; ZANELLA, F. C. V.; CASTRO, M. Invertebrados: reas prioritrias para conservao da Caatinga. In: Biodiversidade da caatinga: reas e aes prioritrias para a conservao. Braslia, DF: Ministrio do Meio Ambiente: Universidade Federal de Pernambuco, 2004. CANCELLO, E. M. Termite diversity along the Brazilian Atlantic Forest. In: Proceedings of the XIV International Congress of IUSSI The Golden Jubilee Proceedings, p. 164. Hokkaido University, Sapporo. 2002. CANCELLO, E. M. Termite diversity and richness in Brazil - an overview. In: BICUDO, C. E. D. E. M. & MENEZES, N. A. eds. Biodiversity in Brazil - a first approach. So Paulo, CNPq. p.173-182. 1996. CANCELLO, E. M.; SCHLEMMERMEYER, T. Isoptera. In: BRANDO, C. R. F.; CANCELLO, E. M. Invertebrados terrestres. So Paulo: Ed. FAPESP, p. 80-91. 1999. COLWELL, R. K. EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared species from samples, version 8.0. Disponvel em: http://viceroy.eeb.uconn.edu/EstimateS. 2006. CONSTANTINO, R. Chave ilustrada para identificao dos gneros de cupins (Insecta, Isoptera) que ocorrem no Brasil. Papis Avulsos de Zoologia 40(25):387-448. 1999. CUNHA, H. F. da e ORLANDO, T. Y. da S. Functional composition of termite species in areas of abandoned pasture and in secondary succession of the parque estadual altamiro de moura pacheco, Gois, Brazil. Biosci. J., Uberlndia, v. 27, n. 6, p. 986-992. 2011 DAVIES, A. B.; EGGLETON, P.; BERNDT, J. R.; PARR, C. L. Assessing the relative efficiency of termite sampling methods along a rainfall gradient in african savannas. Biotropica 0(0): 16. 2013 DAVIES, R. G., L. M. HERNANDEZ, P. EGGLETON, R. K. DIDHAM, L. L. FAGAN, AND N. N. WINCHESTER.Environmental and spatial influences upon species composition of a termite assemblage across Neotropical forest islands. J. Trop. Ecol. 19: 509524. 2003. DEBLAUWE I.; DIBOG L.; MISSOUP, A. D.; DUPAIN, J.; VAN ELSACKER, L.; DEKONICK, W.; BONTE, D. e HENDRICKK, F. Spatial scales affecting termite diversity in tropical lowland rainforest: a case study in southeast Camerron. African Journal of Ecology, v46: 5-18. EGGLETON, P.; BIGNELL D. E.; SANDS, W. A.; MAWDSLEY, N. A.; LAWTON J. H., WOOD, T. G.; BIGNELL, N. C.; The diversity, abundance and biomass of termites under differing levels of disturbance in the Mbalmayo Forest Reserve, southern Cameroon. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B 351:51- 68. 1996. FALEIRO, F. A. M. V., T. SANTOS, L. L. QUEIROZ, D. E. de OLIVEIRA, L. L. BERGAMINI, D. G. PINHEIRO, E. C. de FREITAS, D. BRANDO. Analise de dois mtodos de amostragem de cupins. Anais do IX Congresso de Ecologia do Brasil, So Loureno MG. 2009. FERREIRA, E. V. de O.; MATINS, V.; INDA-JUNIOR, A. V.; GIASSON, E.; NASCIMENTO, P. C. do. Ao dos trmitas no solo. Cincia Rural, Santa Maria, v.41, n.5, p.804-811. 2011.

FILHO, O. P.; OLIVEIRA, K. S. de; SOUZA, M. D. de; DORVAL, A. Diversidade de cupins em reas de savana, submetidas a diferentes regimes de fogo. Floresta e Ambiente; 19(1):91-100. 2012. HOOPER, D. U. F. S. CHAPIN, III, J. J. EWEL, A. HECTOR, P. INCHAUSTI, S. LAVOREL, J. H. LAWTON, D. M. LODGE, M. LOREAU, S. NAEEM, B. SCHMID, H. SET L , A. J. SYMSTAD, J. VANDERMEER, AND D. A. WARDLE. Effects of biodiversity on ecosystem functioning: a consensus of current knowledge. Ecol. Monogr. 75, 3 35. 2005. INCRA. Desenvolvimento Territorial no Alto Serto Sergipano: diagnstico, assentamentos de reforma agrria e propostas de poltica. Coord. Fernando Gaiger Silveira. Disponvel em: http://sit.mda.gov.br/download/ptdrs/ptdrs_territorio008.pdf 2006. JONES, C. G.; LAWTON, J. H.; SHACHAK, M. Organisms as ecosystem engineers. Oikos 69:373386. 1994. JONES, D. T. Termite assemblages in two distinct montane forest types at 1000 m elevation in the Maliau Basin, Sabah. Journal of Tropical Ecology 16, 271286. 2000. JONES, D. T., EGGLETON, P. Sampling termite assemblages in tropical forests: testing a rapid biodiversity assessment protocol. Journal of Applied Ecology 37, 191203. 2000. JONES, D.T.; SUSILO, F.X.; BIGNELL, D.E.; HARDIWINOTO, S.; GILLISON, A.N.; EGGLETON, P. Termite assemblage collapse along a land-use intensification gradient in lowland central Sumatra, Indonesia. Journal of Applied Ecology, v.40, p.380-391, 2003. LIMA, J.T & A.M. COSTA-LEONARDO. Recursos alimentares explorados pelos cupins (Insecta: Isoptera). Biota Neotrop. 2: 243-250. 2007. LIMA-RIBEIRO, M. S.; PINTO, M. P.; COSTA, S. S.; NABOUT, J. C.; RANGEL, F. L. V.; MELO, L. & MOURA, I. O. Associao de Constrictotermes cyphergaster Silvestri (Isoptera: termitidae) com espcies arbreas do cerrado brasileiro. Neotropical Entomology 35(1): 49-552006. MLO A.C.S., Bandeira A.G. Consumo de madeira por Heterotermes sulcatus (Isoptera: Rhinotermitidae) em ecossistema de caatinga no Nordeste do Brasil. Oecol Bras 11: 350-355. 2007. MLO, A. C. S. e FONTES, L. R. A new species of Amitermes (Isoptera, Termitidae, Termitinae) from Northeastern Brazil. Siociobiology. v. 41, N. 2. p. 411-418. 2003. MLO, A.C.S. Cupins da Caatinga do Cariri paraibano: Ecologia e descrio de novas espcies. Dissertao de Mestrado, Universidade Federal da Paraba, Joo Pessoa, 56p. 2002. MLO, A.C.S., BANDEIRA, A.G. A qualitative and quantitative survey of termites (Isoptera) in an open shrubby caatinga in Northeast Brazil. Sociobiology 44, 707716. 2004. MIRANDA, C.S.; VASCONCELLOS, A.; BANDEIRA, A.G. Termites in sugar cane in Northeast Brazil: ecological aspects and pest status. Neotropical Entomology, v.33, p.237 241, 2004. MOURA, M. S. B. de; GALVINCIO, J. D.; BRITO, L. T. de L.; SOUZA, L. S. B. de; S, I. I. S.; SILVA, T. G. R. de. Clima e gua de chuva no Semi-rido. In: BRITO, L. T. de L.; MOURA, M. S. B. de; GAMA, G. F. B. (Ed.). Potencialidades da gua de chuva no semi-rido brasileiro. Embrapa Semi-rido, Petrolina. 2007. NASH, M.H., WHITFORD, W.G. Subterranean termites: regulators of soil organic matter in the Chihuahuan Desert. Biology and Fertility of Soils 19, 1518. 1995. NEZ, B. N. C., LIMA, M. S. C. S., MENEZES, E. B., PEDERASSI, J. Ocupao de ninhos de cupins epgeos e arbreos em fragmento de caatinga hipoxerfila em Bom Jesus-PI. Comunicata Scientiae 2(3): 164-169, 2011. OLIVEIRA, A. C. F. Riqueza de formigas epigicas (Hymenoptera: Formicidae) em resposta a heterogeneidade ambiental em fragmentos de Caatinga no Alto Serto Sergipano. Universidade Federal de Sergipe Ps-graduao em Ecologia e Conservao. 50p. Dissertao de Mestrado. 2012. OLIVEIRA, M. A. P. de. Composio de comunidades termticas em reas de cana-de-acar e em fragmentos de mata atlntica de pernambuco. Universidade Federal Rural de Pernambuco Psgraduao em Entomologia Agricla. 87p. Tese de doutorado. 2011. PRADO, D. E. As Caatingas Da Amrica Do Sul. IN: LEAL, I. R.; TABARELLI, M.; SILVA J. M. C. (eds.) Ecologia e conservao da caatinga. pp. 777-796. Univ. Federal de Pernambuco, Recife. 2003. R Development Core Team. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna. 2008. REDFORD, K. H. The termitaria of Cornitermes cumulans (Isoptera, Termitidae) and their role in determining a potential keystone species. Biotropica, v.16, p.112-119. 1984. REIS, Y. T.; CANCELLO, E. M. Riqueza de cupins (Insecta, Isoptera) em areas de Mata Atlantica primria e secundaria do sudeste da Bahia. Iheringia. Srie Zoologia, v. 97, p. 229 - 234. 2007.

SANTOS, A. Amostragem de cupins subterrneos em plantio de eucalipto e persistncia de resduo de fipronil em substrato de mudas e na calda inseticida. Universidade Federal de Lavras Ps graduao em Agronomia/Entomologia. P. 45. Dissertao de mestrado. 2008. SENA, J. M.; VASCONCELLOS, A.; GUSMO, M. A. B. & BANDEIRA, A. G. Assemblage of termites in a fragment of cerrado on the coast of Paraiba State, Northeast Brazil (Isoptera). Sociobiology 42(3):753-760. 2003. SOUZA, H. B. de A.; ALVES, W. de F.; VACONCELOS, A. Termite assemblages in five semideciduous Atlantic Forest fragments in the northern coastland limit of the biome. Revista Brasileira de Entomologia. 56(1): 6772, maro, 2012. STATSOFT, Inc. STATISTICA (data analysis software system), version 10. Tulsa: Stat Soft Inc., 2011 VAESSEN, T.; VERWER, C.; DEMIES, M.; KALIANG, H.; VAN DER MEER, P. J. Comparison of termite assemblages along a landuse gradient on peat areas in Sarawak, Malaysia. Journal of Tropical Forest Science, Vol. 23:2, p196. 2011. VASCONCELLOS, A.; BANDEIRA, A. G.; MOURA F. M. S.; ARAJO V. F. P.; CONSTANTINO R. Termite assemblages in three habitats under different disturbance regimes in the semi-arid Caatinga of NE Brazil. J Arid Environ 74: 298-302. 2010. VASCONCELLOS, A.; MELO, A. C. S.; SEGUNDO, E. de M. V.; BANDEIRA, A. G. Cupins de duas florestas de restinga do nordeste brasileiro. Iheringia, Ser. Zool. Porto Alegre, 95(2):127 - 131. 2005. WOOD, T.G., JOHNSON, R.A., OHIAGU, C.E., Populations of termites (Isoptera) in natural and agricultural ecosystems in southern Guinea savanna near Mokwa, Nigeria. Geo-Eco-Trop 1, 139 148. 1977.