!

!!!!"#!$%&$'(&)(**+$*$+"%(%,-.*!"/$&,0&

INSTITUTO TECNOLGICO DE CONKAL

PARASITOIDES DE Anthonomus eugenii (Coleoptera: Curculionidae) Y Lyriomiza sp. (Diptera: Agromyzidae) EN CHILE HABANERO (Capsicum chinense Jacq.) DEL ESTADO DE YUCATN

TESIS
Que presenta:

ANTONIO DURN YEZ Como requisito parcial para obtener el ttulo de:

LICENCIADO EN BIOLOGA

Conkal, Yucatn, Mxico 2013

DEDICATORIA
A mis padres, Abelardo Antonio Durn Lpez y Dora Eugenia Yez Soto les agradezco la educacin que me dieron, y les reitero que mis logros no tendran un valor sin su confianza y porque sin su apoyo desmedido no hubiera sido posible la culminacin de mi carrera.

AGRADECIMIENTOS
Agradezco al proyecto FOMIX-YUCATAN 2008, 108814 "Determinacin y manejo de la entomofauna benfica asociada a plagas de chile habanero en la pennsula de Yucatn". A Vctor Lpez Martnez quien fungi como asesor y amigo, pero que ante todo me respald y confi en el trabajo, estimulando mi conocimiento y dirigindome con estrecho afecto en toda la tesis. A mis maestros Andrs Trejo Rivero y Javier Nava Gruizar por ensearme las bases de mi profesin, ensearme el enfoque al que me dedico actualmente y por hacer mas amena la carrera. A la Doctora Mara Garca Ramirez por su apoyo en la tesis, sus consejos, revisiones y por ser gua en todo el trabajo, junto con congresos, artculos y resmenes. A Jorge Carlos Berny Mier y Teran por su apoyo, consejos, facilidades para efectuar este trabajo pero ante todo por la amistad que junto con el trabajo de esta tesis se formo. A Luis Abdala Roberts y Felipe Tut Pech, por su recomendaciones y por servir de gua en diferentes ocasiones. A la COMARCA: Jorge Escalante Pasos, Fernando Fleites Ayil, Raymundo Gonzlez Ramrez y Ral Monsreal Ceballos, por su eterno apoyo, criticas, ayuda, compaa y sobre todas las cosas, gracias por su amistad. A los agricultores, campesinos y gente de campo, que siempre me ayudaron en desmedida sin importar las circunstancias.

CONTENIDO
Pgina NDICE DE CUADROS .............................................................................. i NDICE DE FIGURAS................................................................................. ii RESUMEN ................................................................................................. iii ABSTRACT................................................................................................ iv I.INTRODUCCIN...................................................................................... 1 1.1 Antecedentes!!!!!!....!!!!!!!!!!!!!! 1 1.2 Planteamiento del problema!!!!!!!!!!!!!!. 2 1.3 Justificacin!!!!!!....!!!!!!!!!!!!!!.. 2 II. REVISIN DE LITERATURA ................................................................ 4 2.1 Descripcin del chile habanero (Capsicum chinense)!!.. 4 2.2 Insectos Plaga del Chile Habanero!..................................... 5 2. 2. 1. Picudo del chile (Anthonomus eugenii Cano)................. 6 2. 2. 1.1. Mtodo de control del picudo del chile........................ 7 2. 2. 2. Minador de las Hojas (Liriomyza sp.)............................... 8 2. 2. 2. 1. Mtodos de Control de Minador de la Hoja.!!......... 10 III. OBJETIVO ............................................................................................ 12 3.1 Objetivo general ...................................................................... 12 3.2 Objetivos especficos............................................................... 12 IV.HIPTESIS............................................................................................. 13 V. MATERIALES Y MTODOS ................................................................. 14 5.1 reas de estudio ...................................................................... 14 5. 2. Obtencin de parasitoides de A. eugenii............................. 16 5. 3. Obtencin de parasitoides de Liriomyza spp...................... 17 5. 4. Muestras obtenidas................................................................ 18 5. 5. Insectos plaga y enemigos naturales................................... 18 5. 6. Daos y abundancia de plagas............................................. 19 5. 7. Diversidad de parasitoides.................................................... 20 5. 8. Anlisis de datos.................................................................... 20 VI. RESULTADOS Y DISCUSIN.............................................................. 21

6. 1. incidencia de A. eugenii ........................................................ 21 6. 1. 2. Daos de A. eugenii........................................................... 22 6. 1. 3. Parasitismo......................................................................... 22 6. 1. 4. Abundancia de Parasitoides de A. eugenii...................... 23 6. 2. Parasitismo segn el tamao del fruto de chile habanero. 24 6. 3. Incidencia de Liriomyza spp................................................. 25 6. 2. 1. Daos de Liriomyza spp.................................................... 26 6. 2. 2. Parasitismo de Liriomyza spp........................................... 27 VII. CONCLUSIONES................................................................................. 29 VIII. LITERATURA CITADA!!!!!!!!!!!!!!!!!!!... 31

NDICE DE CUADROS Cuadros Pgina

1. Localidades de muestreo en el estado de Yucatn !..!!!!........... 15 2. Localidades muestreadas para la localizacion de parasitoides!!!... 23 3. Emergencia de parasitoides por tamao del fruto!!!!!!!!!.. 25 4. Porcentaje de incidencia dentro de los meses de Julio a Septiembre del 2010!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!..!!.. 26 5. Incidencia por estrato del minador de las hojas!!!!!!!!!!.. 26 6. Sitios de colecta con presencia de Liriomyza spp!!!!!!!..!! 28

vii

NDICE DE FIGURAS

Figuras

Pgina

1. Figura 1: Ciclo vital del genero Liriomyza spp. ...................................... 10 2. Geolocalizacin de los cultivos de Capsicum chinense Jacq. muestreados en el estado de Yucatn!!!!!!!!.....!!!!!!!!!!!!!.. 15 3. Pupa de Anthonomus eugenii Cano...!!!!!!!!!!!!!!.. 16 4. Mina de Liriomyza spp!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!. 17 5. Mina de Liriomyza spp!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!. 17 6. Distribucion de busqueda de minas en follage segn el nivel de la planta!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!.. 19 7. Parasitoide de Anthonomus eugenii Cano del gnero Catolaccus..!.. 24

viii viii viii viii

RESUMEN Se realiz el estudio de los parasitoides de las plagas entomologicas; Anthonomus eugenii y liriomyza spp. en chile habanero (Capsicum chinense Jacq.) en el estado de Yucatn, para de esta forma determinar la entomofauna benefica de este cultivo. El chile habanero, Capsicum chinense Jacq., es uno de los cultivos ms importantes del sur de Mxico, debido a su importancia culinaria, cultural e industrial. Los estados de Campeche, Quintana Roo y Yucatn cuentan con la denominacin de origen; en 2009 se cultivaron en esta regin 445 ha, 351 de estas en Yucatn. Anthonomus eugenii y liriomyza spp. constituyen las plagas principales del chile habanero en Yucatn. Liriomyza spp. puede reducir la capacidad fotosinttica y causar la cada prematura de las hojas, adems de permitir la entrada de patgenos al tejido de la planta, Anthonomus eugenii Cano, ataca los frutos causando su cada, aumentando las perdidas y delimitando la exportacin por cambios y daos en el fruto, de igual forma se alimentan de los retoos de las hojas afectando el crecimiento de la planta; sin embargo este cultivo se maneja a cielo abierto, con tecnologa baja y excesiva aplicacin de insecticidas. La demanda de esta hortaliza en mercados extranjeros ha impulsado la produccin en extenso, como consecuencia existe un aumento en las poblaciones de insectos plaga. Por lo tanto el uso de enemigos naturales como agentes reguladores de poblaciones de las plagas puede ser un mtodo para la regulacin en cultivos de la regin. Los insectos parasitoides son insectos muy complejos y fascinantes, cuyas larvas se desarrollan en otros insectos, matndolos para completar su desarrollo. En la Pennsula de Yucatn, no existe hasta el momento informacin con respecto a los enemigos naturales que ataquen a Anthonomus eugenii Cano o Liriomyza spp. es por esto que se realizaron los estudios correspondientes en cultivos de chile habanero distribuidos en el estado, para la obtencin de parasitoides; de Liriomyza spp. Se separaron cortando parte de la hoja en cuadrados perfectos de 1 cm por lado las cuales se colocaron en recipientes que funcionan como cmara de cra con un tamao de 6cm de dimetro por 4.5 de alto, dentro se coloc algodn hmedo para evitar la deshidratacin y muerte de las larvas, Cada 24 h se inspeccionban los recipientes para observar la emergencia de parasitoides o minadores adultos; para Anthonomus eugenii Cano se seleccionaron frutos con presencia del insecto, en laboratorio se disectarn y midieron los frutos para la determinacin de larvas del picudo, despus se clasificaron por tamao. Los frutos se incubaron de manera individual en frascos de plstico (3 x 4 cm) transparentes. Se registr la emergencia de adultos (picudos y parasitoides) cada 2 das. El material entomolgico se determin con claves taxonmicas especificas.

ix

ABSTRACT In the present work was carried out the study of the parasitoids of major entomological pests such as Anthonomus eugenii and Liriomyza spp. crops within habanero chile (Capsicum chinense Jacq.) in the state of Yucatan, to thereby determine the beneficial insect fauna of this crop. The habanero chile, Capsicum chinense Jacq., Is one of the most important crops in southern Mexico, because of its importance culinary, cultural and industrial. The states of Campeche, Quintana Roo and Yucatan have the appellation of origin in 2009 were grown in this region has 445, 351 of these in Yucatan. Anthonomus eugenii and Liriomyza spp. are major pests in Yucatan habanero chile. Liriomyza spp. can reduce the photosynthetic capacity and cause premature leaf drop, and allows the entry of pathogens into plant tissue, likewise, Anthonomus eugenii Cano attacks the fruit causing it to fall, increasing losses and outlining the changes and export by damage to the fruit, just as they feed on the buds of leaves affecting plant growth, but this crop is handled in the open, with low technology and excessive use of insecticides. The demand for this vegetable in foreign markets has boosted production at length, because there is an increase in pest populations Therefore the use of natural enemies as control agents of pest populations may be a method for the regulation of the crops of the region. Insect parasitoids are very complex and fascinating insects whose larvae develop in other insects, killing them to complete their development. In the Yucatan there is as yet no information regarding the natural enemies that attack or Anthonomus eugenii Cano Liriomyza spp. that is why the corresponding studies were performed in cultures of habanero chile distributed in the state of Yucatan, to obtain parasitoids of pests; to Liriomyza spp. Were separated by cutting the sheet of perfect squares of 1 cm per side which are placed in containers that serve as brood chamber with a size of 6cm in diameter by 4.5 tall, is placed in wet cotton to prevent dehydration and death of the larvae, are inspected every 24 h to observe the vessels emergency leafminer parasitoids or adult Anthonomus eugenii Cano also for fruits were selected with the insect in the laboratory were dissected and measured for determination of fruit weevil larvae, then sorted by size. The fruits were incubated individually in plastic bottles (3 x 4 cm) transparent. There was the emergence of adults (weevils and parasitoids) every 2 days. The entomological material were determined using appropriate taxonomic keys.

x x x x

I. INTRODUCCION

1. 1. Antecedentes

En el estado de Yucatn, las hortalizas forman parte importante de la economa; entre estos cultivos estn principalmente el tomate (Solanum lycopersicum L.), chile hananero (Capsicum chinense Jacq.), sanda (Citrullus lanatus (Thunb.) Matsum. & Nakai), rbano (Raphanus sativus L.) y cilantro (Coriandrum sativum L.) (INEGI, 2005).

En la actualidad el cultivo del chile habanero (Capsicum chinense Jacq.) ocupa el segundo lugar en cuanto a superficie de siembra de hortalizas en el estado de Yucatn, despus del tomate (Solanum lycopersicum L.), estableciendo entre 800 y 1,000 ha (Trujillo, 2004). El chile habanero representa un alto valor cultural, social y econmico para el estado de Yucatn; tiene un amplio uso en la cocina tradicional y parte de su produccin tiene como destino el mercado de exportacin. Este cultivo tiene diversos problemas fitosanitarios que afectan su produccin, entre ellos destacan el picudo del chile (Anthonomus eugenii Cano) y el minador de la hoja (Liriomyza sp.). Estas plagas interrumpen el desarrollo de varios tipos de solanceas, y afectan la calidad y rendimientos de los cultivos agrcolas; en Yucatn, el picudo del chile solo ataca a Capsicum spp. y no otras solanceas (Elmore et al., 1934; Patrock y Schuster, 1992).

1. 2. Planteamiento del Problema

El manejo de las plagas agrcolas en el cultivo del chile habanero, se basa principalmente en el uso de insecticidas de origen sinttico (Dzib et al., 2006), como consecuencia se produce la eliminacin de enemigos naturales por la utilizacin de insecticidas de amplio espectro. Cuando estos servicios naturales se pierden por la simplificacin biolgica, los costos econmicos y medioambientales pueden ser significativos (Altieri y Nicholls, 2003).

Para abordar y resolver esta problemtica se ha propuesto el uso de enemigos naturales para su control.

Hay dos hiptesis que explican la menor abundancia de herbvoros en policultivos: con respecto a la concentracin de recursos y la de los enemigos naturales. Ambas sugieren mecanismos claves de regulacin (Root, 1973). Desde un punto de vista prctico, es ms fcil disear estrategias de manejo con el uso de enemigos naturales (Altieri y Nicholls, 2003).

1. 3. Justificacin

Son muchos los aspectos que se desconocen acerca de los enemigos naturales de insectos plaga en Mxico, por lo tanto el estudio de los parasitoides en plagas del chile habanero en la regin es totalmente indispensable para su caracterizacin y utilizacin como mtodo de control en aos posteriores; conocer a los enemigos naturales permitir establecer con mayor precisin cules especies son suceptibles para una evaluacin en

programas de control biolgico (Delfin y Leon, 1997).

En este contexto el presente trabajo plante la obtencin de parasitoides del picudo del chile y minador de la hoja, plagas del chile habanero, incrementando as el conocimiento de los enemigos naturales de estas especies en la regin.

13

II. REVISIN DE LITERATURA

2. 1. Descripcin del chile habanero (Capsicum chinense)

El origen del chile habanero es incierto, sin embargo, es probable que sea originario de Amrica del Sur. Esta especie pertenece a la familia de las Solanceaes, la cual contiene alrededor de 90 gneros algunas de mucha importancia como Solanum, Lycopersicum, Cyphomandra y Physalis. Adems de Mxico, el chile habanero se cultiva en Belice, Guatemala, Honduras y Costa Rica; en el pas, los estados con mayor produccin son Baja California, Chiapas, Tabasco, Veracruz y Yucatn (Soria et al., 2002; Nuez, 1996).

El chile habanero es una planta dicotilednea de hbito de crecimiento determinado, se comporta como planta perenne y su ramificacin es erecta (Bosland y Votava, 2000), desarrolla tres a cinco ramas primarias y de nueve a trece secundarias; las plantas presentan una altura no menor a 1.3 m, hojas verdes oscuras ovaladas o lanceoladas de 10 a 15 cm de largo y ancho, presentando un promedio de 6 frutos por axila de entre 2 y 6 cm con 3 o 4 lculos, verdes en tierno y naranjas cuando han llegado a madurez (Soria et al., 2002). Las flores del gnero Capsicum son pentmeras, hermafroditas e hipginas, la corola esta en la mayora de las especies con 5 o 7 ptalos cada uno de 10 a 20 mm de largo (Bosland y Votava, 2000).

El chile habanero, tiene diversas formas de consumo: fresco, cocido, como condimento, deshidratado, en salsas, entre otros. Tambin es utilizado en la medicina tradicional para tratar enfermedades gastrointestinales y algunos casos de diarrea (Cano, 1998); as como la derivacin de capsaicina como extraccin para su uso farmacutico.

En Yucatn, el cultivo es el segundo de importancia econmica debido a su alto consumo en fresco y, como una fuente de trabajo permanente para los agricultores en la regin; durante los ltimos 10 aos se ha intensificado la demanda nacional e internacional de chile habanero. La caracterstica ms importante que favorece su venta en el mercado, es por su grado y tipo de pungencia de picante, calidad y forma de los frutos (Trujillo, 2004).

2. 2. Insectos Plaga del Chile Habanero

Los insectos son mucho ms benficos que perjudiciales, sin embargo, algunas de sus especies compiten con el hombre, convirtindose en plaga o transmitiendo enfermedades a l, sus cultivos o sus animales. El concepto de plaga es aplicable a los agroecosistemas de donde el hombre obtiene materia y energa para su sustento, abrigo o techo. Cuando un organismo extrae de un ambiente ms energa que la que el hombre considera adecuado, se convierte en plaga, siendo necesario combatirla; esto sucede cuando fallan o no existen los mecanismos naturales, biticos o abiticos, de control. Sin embargo, no existe una plaga que no cuente con enemigos naturales, el grado de coevolucin parasitoidepresa es enorme, e involucra interacciones, incluso qumicas, que abarcan varios niveles trficos (Romero, 2004). El chile habanero es afectado por diversos insectos como: pulga saltona

15

negra (Epitrix cucumeris (Harris) (Coleoptera: Chrysomelidae)); pulgn del meln (Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae)); gusano del cuerno (Manduca sexta L. (Lepidoptera: Sphingidae)) y gusano soldado (Spodoptera exigua (Hbner) (Lepidoptera: Noctuidae)), entre otros (Bautista, 2006). Aunque las especies ms importantes son: el picudo del chile (Coleoptera: Curculionidae), el minador de las hojas (Diptera: Agromyzidae) y la mosquita blanca (Bemisia tabaci Genn. (Hemiptera: Aleyrodidae)).

2. 2. 1. Picudo del chile (Anthonomus eugenii Cano)

Es un pequeo coleptero perteneciente a la familia de los curculinidae de la subfamilia Anthonominae y aunque su procedencia se deriva del norte de Mxico, se encuentra distribuido en gran parte de Amrica. Esta especie se encuentra en el suborden polfaga, pequeo, de 3-4 mm de longitud, de cuerpo robusto y negro. Desarrolla su ciclo biolgico en la parte central del fruto, donde las larvas se transforman en pupas en el interior y, una vez que se produce la emergencia, los picudos salen de los frutos, volando con facilidad y dispersndose en el cultivo. Pueden desarrollar varias generaciones en un ao, la larva se alimenta dentro del fruto en desarrollo y ocasiona maduracin prematura, deformacin, aparicin de manchas necrticas y cada de frutos, el ciclo de desarrollo de huevo hasta adulto se completa en 7 semanas aproximadamente, as mismo el adulto daa la flor, hojas y frutos del chile durante su alimentacin (Sorensen, 1995; Nuez, 1996; Capinera, 2002).

El ciclo de vida de este insecto comienza con la oviposicin que puede comenzar a dos das despus del apareamiento. Los huevos son de color blanco al ser depositados, pero pronto se vuelven amarillos. Son de forma oval y miden 0.53 mm de longitud y 0.39 mm de ancho. Los huevos son depositados

por separado bajo la superficie de la yema o la vaina. La hembra crea una cavidad con su aparato bucal antes de depositar el huevo. El perodo de incubacin promedio es de 3 a 5 das. La larva tiene 3 estadios, de color blanco a gris, con una cabeza de color marrn amarillento. Carecen de patas torcicas y tienen pocas setas grandes. Las larvas son voraces, con slo una larva sobreviviendo dentro de un brote, aunque ms de una puede ocurrir dentro de un fruto ms grande. El primer estadio mide aproximadamente 1 mm de longitud, el segundo 1.9 mm y el tercer estadio aproximadamente 3.3 mm. El tiempo medio de desarrollo de las larvas es de aproximadamente 1.7, 2.2, y 8.4 das para los estadios 1, 2 y 3, respectivamente. Presenta una etapa prepupal de 4 a 9 das, durante los cuales la larva crea una celda de pupa de secreciones anales. La celda de la pupa es frgil y se encuentra dentro del flor o fruto. La pupa se asemeja a la de los adultos en la forma, excepto que las alas no estn totalmente desarrolladas. El adulto emerge de la pupa tres o cuatro das despus de haber sido formada. Un agujero limpio, redondo marca el escape del escarabajo de la yema o frutas, completando as su ciclo de vida (Capinera, 2002).

2. 2. 1. 1. Mtodo de Control del Picudo del Chile Los mtodos de control consisten en la eliminacin consecutiva de las malas hierbas presentes dentro del cultivo, en la destruccin de los desechos del cultivo anterior, la alternancia de cultivos, as como la eliminacin de frutos infestados; y a pesar de que el control qumico es uno de los ms usados, el problema de resistencia y residualidad va en aumento conforme a las aplicaciones que en su mayora son por ignorancia o mala aplicacin, muchas veces se ejercen por el uso de insecticidas de contacto cuando la plaga se encuentra dentro del fruto y la probabilidad de eliminar de esta forma al insecto es nula y no as, a sus enemigos naturales. Por otra parte, la utilizacin de enemigos naturales y en su caso parasitoides del picudo del chile se ha intentado con Eupelmus cushmani Crawford (Eupelmidae) y Catolaccus hunterii

17

Crawford (Pteromalidae) en Hawaii y con Bracon vestiticida Vier. (Braconidae) en el sur de California, pero sin xito; debido a que estos parasitoides no son especficos para este insecto (Riley y King, 1994).

Es importante mencionar que debido a que el centro de origen del chile habanero no se ha determinado o se especula mucho del mismo, no se han encontrado sus parasitoides especficos con los que se ha desarrollado en su ciclo de evolucin junto con A. eugenii. En Mxico los reportes de parasitoides del picudo del chile se localizan, en la costa del Pacfico (Mariscal, 1998), con cuatro especies de bracnidos, dos especies de pteromlidos y un eulfido. En un estudio complementario de la misma zona (Toapanta et al., 2001), Se indic que Triaspis eugenii Wharton y Lpez-Martnez (Hymenoptera: Braconidae) (Wharton y Lpez-Martnez, 2000) fue el parasitoide ms abundante (Rodriguez-Leyva et al., 2007).

2. 2. 2. Minador de las Hojas (Liriomyza spp.)

Los minadores de las hojas (Liriomyza spp.) pertenecen a la familia Agromyzidae, estos son nombrados as por sus hbitos alimenticios, estn representados tanto en hbitats acuticos como terrestres con alrededor de 3000 especies (Vincent y Ring, 2009) y aunque el 75 % de las especies de esta familia se alimentan minando las hojas el resto de las especies se alimentan de diferentes partes de la planta. los minadores de hoja se citan por primera vez por Beckmann en 1681 sobre cerezos en Alemania, aunque en aquella poca se pensaba que estas galeras se deban a pequeas serpientes que vivian en las hojas provenientes del cielo, no obstante este autor demostr que estas galeras estaban producidas por insectos. Fue hasta 1737 que Ramur los nombra como minadores de hojas y posteriormente Curtis, en 1846 seala

daos en plantas ornamentales de esta familia de insectos. Los primeros daos de esta familia en cultivos fueron sealados por Rondani en 1875, que cita la especie Liriomyza cicerina (Rond.) sobre Cicer arietinum L. (garbanzo) (Spencer, 1973).

Esta familia incluye algunas especies consideradas como plagas importantes de una variedad de hortalizas y plantas ornamentales, tales como meln, tomate, pepino, lechuga, apio y crisantemo. El genero Liriomyza es una plaga cosmopolita en muchos cultivos y cuenta con seis especies importantes consideradas mundialmente como plagas L. sativae (Branchard), L. trifolii (Burgess), L. huidobrensis (Blanchard), L. bryoniae (Kaltenbach), L. strigata (Meigen), y L. longei (Frick) (Van der Linden, 2005); los adultos son de reducido tamao (2 mm de longitud). La forma inmadura vive dentro de las hojas de la planta, consumiendo el mesfilo sin daar la epidermis de la hoja. A pesar de que las especies del gnero Liriomyza son consideradas plagas secundarias, llegan a causar grandes daos por el uso indebido de insecticidas. Las galeras excavadas por Liriomyza pueden reducir la capacidad fotosinttica y causar la cada prematura de las hojas, adems de permitir la entrada de patgenos al tejido de la planta. El minador de las hojas que se origin en Amrica del Norte, se ha propagado en todo el mundo, causa daos a las hojas a travs de perforaciones realizadas por las hembras para alimentarse, poner sus huevos y la forma de alimentarse del mesfilo de la planta (Milla y Reitz, 2005). Se ha determinado el ciclo vital del gnero (Figura 1) en el que el estado de huevo dura 1 a 4 das, dependiendo de la temperatura y la planta hospedante, la fase de alimentacin de las larvas dura 4 a 10 das, el perodo de prepupa normalmente se produce en el suelo, pero tambin en la superficie de la hoja, tanto en el haz como en el envs y el estado de pupa dura 8 a 13 das (Weintraub y Horowitz, 1995; Lanzoni et al., 2002). Los adultos son de aproximadamente 2 mm de largo. Las hembras viven hasta 18 das y los machos alrededor de 6. El apareamiento comienza en alrededor de 1 da de

19

edad y los picos de oviposicin ocurren 4 a 8 das despus de la emergencia (Steck, 1996).

Figura 1: Ciclo vital del genero Liriomyza spp.

Los minadores son especies polivoltinas, en cualquier momento pueden observarse los tres estados de su ciclo, si bien la localizacin en la planta es diferente. En las hojas viejas de la planta pueden observarse larvas de tercer estadio y pupas, mientras que en las hojas jvenes pueden observarse picaduras recientes, huevos y larvas de primer estadio, as como adultos revoloteando.

2. 2. 2. 1. Mtodos de Control de Minador de la Hoja En general, la tactica usada en los cultivos agrcolas para este insecto plaga son los agroqumicos, este metodo es poco efectivo porque es difcil el acceso de los insecticidas a las larvas. Adems en estas especies de minadores, se ha detectado una rpida aparicin de resistencia; e incluso

resistencias cruzadas (Pea, 1986; Elosegui, 1995) contra todo tipo de insecticidas: organoclorados, organofosforados, carbamatos y piretroides (Minkenberg y Lenteren, 1986).

Los

enemigos

naturales

que

afectan

los

minadores

son

fundamentalmente himenpteros parasitoides. Estos pueden ser endoprasitos o ectoparasitos y se desarrollan en el interior o exterior de la larva del minador e incluso en la pupa, de igual forma se ha experimentado con patgenos para su control, sin embargo, estos ltimos necesitan ciertas regulaciones ambientales para su buen funcionamiento (Perez, 2003).

Entre los principales parasitoides reportados para Liriomyza spp. Se encuentran en las familias: Braconidae, Pteromalidae, y Eulophidae; que son considerados un factor de control para el gnero en cultivos de Capsicum annuum como son las especies de: Chrysonotomyia spp., Chrysocharis ainsliei, Closterocerus cinctipennies, Diglyphus intermedius, y Zagromosoma americanum para Eulophidae; Opius spp. de la familia Braconidae y Halticoptera circulus (Walker) para la familia Pteromalidae (Chandler 1984).

21

III. OBJETIVOS

3. 1. Objetivo General

Definir la composicin faunstica de enemigos naturales de la fase larvaria del picudo del chile y del minador de la hoja en el cultivo de chile habanero en el estado de Yucatn.

3. 2. Objetivos Especficos

Determinar las especies de parasitoides asociados al picudo del chile (Anthonomus eugenii Cano) y el minador de las hojas (Liriomyza spp.) asociados al cultivo de chile habanero (Capsicum chinense Jacq.), en el estado de Yucatn.

Conocer la distribucin de los parasitoides del picudo del chile habanero y del minador de la hoja del chile habanero.

Establecer el porcentaje de parasitismo de los enemigos naturales del picudo del chile habanero y del minador de la hoja.

IV. HIPOTESIS

Existen enemigos naturales parasitoides asociados a los insectos plaga, picudo del chile (Anthonomus eugenii) y minador de las hojas (Liriomyza spp.), los cuales regulan su poblacin en sistemas conservados; por lo tanto, se encontrarian en cultivos de chile, donde la poblacin de picudos aumenta por la capacidad de carga del sistema.

V. MATERIALES Y METODOS

5. 1. reas de estudio

El presente estudio se realiz en parcelas sembradas con chile habanero en el estado de Yucatn, las localidades de muestreo (Cuadro 1) se ubicaron durante el inicio del ao del 2010 en el mes de febrero, contemplando aquellos cultivos con similares medidas y extensiones pero que diferan en cuanto a altitud, precipitacin pluvial y condiciones de suelo, as como vegetacin aledaa al cultivo y mtodos de manutencin por el agricultor.

Se obtuvieron muestras en parcelas de chile habanero presentes en la Pennsula de Yucatn en el ciclo de produccin 2010. Las parcelas se ubicaron a travs de recorridos que se realizaron a los municipios de Maxcanu-Halach, Oxkutzcab, Sinanche, Tizimn, Valladolid, Peto y Yoban. Cada parcela visitada se georreferenci y su ubicacin fue sealada en un mapa creado en GoogleEarth (Figura 2).

Cuadro 1. Localidades de muestreo en el estado de Yucatn.

Localidades Nombre Coordenadas Superfic ie (Ha) Dzitya Kinchil Cenote Azul Mococha Muna San Diego Buenavista Unidad Vergel Alfonso Caso Sta. Maria San Antonio Bacab Izamal Tixkuytun Conkal Unidad Samaria 2011'32.02"N 8928'31.64"O 20 4'40.80"N 89 8'8.59"O 20 5'6.80"N 89 8'31.44"O 2121'4.38"N 8744'4.02"O 2117'5.99"N 8739'5.21"O 2056'8.66"N 89 0'6.89"O 2010'15.90"N 8910'19.70"O 21 4'43.79"N 8929'53.14"O 2116'3.46"N 8743'5.35"O 0.5 3 1 0.5 0.5 1 1 1 1 1 1 1 3 2 1 2 0 1 0.6 1.5 1 2 2 4 21 3'4.69"N 8940'42.23"O 2054'58.84"N 8956'54.41"O 2118'0.81"N 8743'6.55"O 21 6'24.08"N 8927'7.84"O 2024'55.15"N 8947'25.39"O 1951'1.09"N 8918'5.87"O 0.5 0.5 1 0.5 0.8 2 Parcelas encontrad as 1 1 1 1 1 1 2 1 1 0 2 3 Aspersiones semanales

* Figura 2. Geolocalizacin de los cultivos de Capsicum chinense, muestreados en el estado de Yucatn.

25

5. 2. Obtencin de parasitoides de A. eugenii

En los periodos de produccin comprendidos al ao de colecta (febrero 2010-febrero 2011), se realizaron muestreos quincenales, en cada muestreo se tomaron muestras de frutos con presencia del insecto, estas se seleccionaron al azar en las parcelas ubicadas en todo el estado. Los frutos se trasladaron al laboratorio de entomologia de la Universidad Autonoma de Yucatan campus Xmatkuil, en bolsas de papel debidamente etiquetados. En el laboratorio se procedi a la diseccin y medicin de los frutos para la examinacin y visualizacin de las larvas (Figura. 3), posteriormente se cerraron los frutos para esperar la emergencia de las larvas o parasitoides que pudiesen emerger, la incubacin se produjo en frascos de plstico de 3 X 4 cm transparentes para su mejor visualizacin. Las observaciones y registros de la emergencia de parasitoides y picudos adultos se realizaron cada segundo da durante 15 das posteriores a la puesta de su incubacin. Tambin se dividieron por tamao de fruto en mayor que 2.5 cm y menor que 2.5 cm, esto como dato de colecta.

Figura 3. Pupa de Anthonomus eugenii.

5. 3. Obtencin de parasitoides de Liriomyza spp.

En los periodos de produccin comprendidos en el ao de colecta (febrero de 2010-febrero 2011), se realizaron muestreos quincenales, en cada muestreo se colectaron hojas con presencia de la larva del minador (Figuras 4 y 5), la seleccin de las hojas fue al azar. Las hojas se trasladaron de igual manera al laboratorio de entomologia de la Universidad Autonoma de Yucatan campus Xmatkuil, en hojas de papel debidamente etiquetadas con la ayuda de una hielera con hielo para evitar la deshidratacin de las hojas y la muerte prematura de larvas o pupas. En laboratorio se disectaron las hojas en cuadrados de 1 X 1 cm, los cuales se depositaron con algodn hmedo dentro de frascos transparentes de 3 X 4 cm para su mejor visualizacin. Las observaciones y registro de la emergencia de parasitoides o minadores se realiz cada segundo dia durante quince das posteriores a la puesta de su incubacin.

Figura 4. Mina de Liriomyza spp.

Figura 5. Pupa de Liriomyza spp.

27

5. 4. Muestras obtenidas

Los insectos se obtuvieron en estado adulto despues de ser puestos a incubar en los metodos ya descritos, se conservaron en frascos con alcohol al 70%, hasta su montaje en seco con alfileres entomolgicos del numero 0 para los parasitoides, numero 1 para Liriomyza sp. y numero 2 para A. eugenii, para su posterior identificacin, asi mismo los individuos no identificados se enviaron con el especialista en cuestin de cada grupo. En el caso de un morfotipo de Liriomyza se enviaron a secuenciacion para de esta forma efectuar la identificacion correcta ya que se carecia de colectas anteriores las cuales ayudaran a identificar al grado de especie estos individuos. En el caso de especmenes de la familia Braconidae, se utilizaron las claves de Wharton et al. (1998) a nivel taxonomico de gnero.

5. 5. Insectos plaga y enemigos naturales * * Se llev a cabo la comparacin de enemigos naturales y presencia de insectos plaga en los cultivos con diferentes tipos de manejo, identificndolos como 3 tipos de manejo: Tradicional: consta de la aspersin de insecticidas de uso comn por los agricultores, Orgnico: se ejerce con la utilizacin de productos orgnicos y aceptados para su exportacin y Sin manejo: el cual no admita ningn tipo de aspersin de insecticidas y/o repelentes naturales en el cultivo; para poder determinar en estos tres escalones de manejo la incidencia de parasitismo e insectos plaga.

5. 6. Daos y abundancia de plagas

Para la determinacin de daos y abundancia de Liriomyza spp. se utilizo un cultivo sin manejo por insecticida, para que este no afectara en la incidencia de las plagas y la resistencia presentada por la planta, la planta se manej en tres niveles (Figura 6) en donde se determin la preferencia de algn estrato por la plaga.

Figura. 6. Distribucin de busqueda de minas en follaje segn el estrato de la planta.

Con el objetivo de determinar aspectos de preferencias de los enemigos naturales y y para conocer y relacionarlos con el nivel de parasitismo, se midieron los frutos y se dividieron en grupos de <2.5 cm y >2.5 cm, en donde se determinar la oviposicin del insecto plaga.

29

5. 7. Diversidad de parasitoides

Para determinar las especies de parasitoides que se encontraron en el cultivo se realizaron entre dos y cinco muestreos mensuales durante un ao, en los cuales se tomaron y dividieron chiles y hojas con presencia de la plaga, la incidencia de la plaga se calcul mediante los valores de abundancia, el porcentaje de parasitismo se determin por medio de los parasitoides emergidos de las muestras puestas a incubar.

5. 8. Anlisis de datos

Las variables observadas en este estudio fueron, la incidencia de las plagas, dao foliar y parasitismo del insecto plaga, tomndose de las parcelas ubicadas con anterioridad.

La incidencia de las plagas se calcularon por abundancia en los cultivos y principalmente se tom de cultivos testigo, en donde las aspersiones eran nulas. El parasitismo se determin por medio del conteo de parasitoides con base al total de los insectos emergidos, de esta forma se contabiliz manualmente en todas las etapas fenolgicas del cultivo. El anlisis de dao por sustrato se analiz para determinar la incidencia de Liriomyza spp. algn estrato de la planta, as mismo se determin el porcentaje de parasitismo para esta especie, y se realizaron curvas de abundancia para determinar la cantidad y porcentaje de parasitismo para los insectos plaga.* *

VI. RESULTADOS Y DISCUSIN

6. 1. incidencia de A. eugenii

Se obtuvieron de los dos temporales (Abril-Julio y Octubre-Enero) de cultivo que comprenda el ao de muestreo un total de 1,823 especmenes pertenecientes a la especie Anthonomus eugenii, presente en todas las parcelas muestreadas.

Las poblaciones del picudo del chile se establecieron en los segundos meses de los temporales muestreados (Mayo y Noviembre), donde la fructificacin fue notable y se encontraba el cultivo susceptible a poblaciones de este insecto.

El trabajo de incidencia poblacional de A. eugenii se estableci en los meses de cultivo (Septiembre-Enero), en donde se estim el crecimiento de la poblacin desde el mes de Septiembre hasta finales de Noviembre, cuando el cultivo lleg a su finalizacin.

6. 1. 2. Daos de A. eugenii

Los Daos ocasionados por el insecto plaga fue leve al considerar la cantidad en dao/kilogramos (31 kg/ton), por lo que no se observaron prdidas considerables en la produccin, considerando los rendimientos de chile habanero alcanzados (8-12 ton/ha). Estos nmeros bajos de dao se deben a la poca incidencia de la plaga. Sin embargo, es de considerar que el muestreo del picudo del chile se gener en parcelas con nulas aspersiones y que los daos ocasionados pueden generar preocupacin en el agricultor debido a ser una plaga polivoltina de ciclo rpido.

6. 1. 3. Parasitismo

Se

encontraron

182

parasitoides

pertenecientes

las

familias:

Pteromalidae, Eulophidae y Braconidae, con cuatro Morfo-especies, una morfoespecie para picudo del chile y tres para minador de las hojas, sin embargo, no se traslaparon en su ubicacin dentro de todo el estado. Los parasitoides encontrados para picudo del chile fueron: Catolaccus spp. (Hymenoptera: Pteromalidae) que se encontraron ubicados en 3 parcelas en todo el estado; as mismo, los parasitoides reportados para Liriomyza spp. fueron: Opius sp. (Hymenoptera: Braconidae), Halticoptera circulus Walker (Hymenoptera: Pteromalidae) y Chrysonotomyia formosa Westwood (Hymenoptera: Eulophidae).

Estos mismos datos fueron procesados por incidencia de parasitoides en

22

frutos con mayor o menor medida, estos fueron separados desde su incubacin y mantenidos en tablas para su corroboracin

6. 1. 4. Abundancia de Parasitoides de A. eugenii * * Los parasitoides localizados en los 14 sitios muestreados fueron en total 44 individuos, pertenecientes al gnero Catolaccus spp. de la familia Pteromalidae (Figura 7), estos fueron colectados en su mayora en sitios sin algn tipo de aspersin quimica o en zonas de bajo control agroqumico y que eran propensos a verificar la incidencia de poblaciones de parasitoides de A. eugenii. Por lo tanto los nmeros arrojados fueron un total de tres sitios con colectas de parasitoides (Cuadro 2):

Cuadro 2. Localidades muestreadas para localizacin de parasitoides en A. eugenii

Localidad Dzitya Kinchil Cenote Azul Mococha Muna San Diego Buenavista Unidad Vergel Alfonso Caso Sta. Maria San Antonio Bacab Izamal Tixkuytun Conkal Unidad Samaria Parasitoides Encontrados 0 0 2 37 0 0 0 0 0 0 1 0 0 4 2 1 1 0 2 3 2 4 3 2 1 2 0 1 Aspersiones Semanales

* *

23

Figura 7. Parasitoide de Anthonomus eugenii Cano del gnero Catolaccus (Hymenoptera: Pteromalidae) * * 6. 2. Parasitismo segn el tamao del fruto de chile habanero

En trabajos anteriores correspondientes a Riley et al. (1992) y observaciones hechas por Rodriguez-Leyva (2007) reportan la ausencia de parasitoides en chiles con un fruto mayor a 2.5 cm de tamao, sin embargo, el estudio fue meramente observativo y por medio de los resultados de este estudio se pretendi corroborar la ausencia de parasitismo de A. eugenii debido a la dificultad de parasitar larvas cuando el tamao del fruto es mayor y por lo tanto en grosor y espacio entre las semillas de donde se encuentra la larva del picudo, imposibilitando de esta forma el trabajo eficaz de la regulacin de los parasitoides por estas circunstancias.

Este trabajo verific la preferencia del parasitismo de Catolaccus sp. en A. eugenii, verificando la preferencia en 86.5 % con respecto al fruto de menor tamao a 2.5 cm (Cuadro 3), esto debido a la mejor localizacion por parte de los parasitoides y su mejor alcanze a estos.

Cuadro 3. Emergencia de parasitoides por tamao del fruto Parasitoides Emergidos Emergencia en chiles < Emergencia en chiles 2.5 cm longitud 37 32 >2.5 cm longitud 5

6. 3. Incidencia de Liriomyza spp.

24

La incidencia de Liriomyza spp., en el cultivo de Capsicum chinense se muestra en el cuadro 4, en donde se registr mayor nmero de larvas en la parte inferior de las plantas muestreadas. El total de minas realizadas por la plaga fue de 2,083 minas durante el periodo de trasplante y primera fructificacin del cultivo en los meses de Julio a Septiembre del 2010, identificando la estabilidad de la poblacin por sus enemigos naturales en el mes de Septiembre donde se estableci, pero sin resultados negativos para el agricultor y la cosecha, con niveles inferiores a los que haba iniciado al establecerse inicialmente la plaga

Cuadro 4. Porcentaje de incidencia de Liriomyza spp. dentro de los meses de Julio a Septiembre del 2010. Muestreos 1 2 3 4 Plantas con presencia de minas 319 323 174 101 N plantas Muestra 435 433 424 423 Incidencia % 73.33 74.59 41.03 23.87

Sin embargo, estimando la incidencia del insecto plaga en los diferentes estratos de la planta, el mayor resultado de dao en la planta se torn ms significativo en la parte inferior de sta, produciendo cada prematura de hojas e importante baja en el rendimiento por parte de la planta y su produccin de frutos (Cuadro 5).

25

Cuadro 5. Incidencia por estrato del minador de las hojas.

Muestreo Hojas Revisadas Minas por estrato Superior Medio - Inferior Incidencia % por Estrato Superior Medio - Inferior

1 2 3 4

870 866 808 846

134 - 264 - 342 122 323 - 342 32 69 - 136 28 39 - 72

15.40 30.34 39.31 14.09 37.3 39.49 3.96 13.86 16.83 3.31 4.61 8.51

6. 2. 1. Daos de Liriomyza spp. * Los daos de Liriomyza spp. fueron contenidos en todos los cultivos por los parasitoides encontrados, siendo este insecto poco problema para los agricultores; sin embargo, el uso desmedido de insecticidas genera un ambiente no propicio para el control poblacional del parasitoide hacia la plaga, generando resistencia en Liriomyza y eliminando a su enemigo natural, de esta forma se localizaron dos parcelas que fueron siniestradas debido a esta plaga en las plantas, generando un 70% de daos a la planta y decayendo la produccion de la parcela, por lo cual fue abandonada.

6. 2. 2. Parasitismo de Liriomyza spp.

De las muestras colectadas se obtuvieron un total de 694 adultos de minador de la hoja de los 14 sitios de muestreo, colectas realizadas en los meses de Febrero 2010-Febrero 2011; esta plaga se manifest con mayor intensidad a los dos meses de plantacion del cultivo, cuando la floracion y fructificacion estuvieron presentes. Los parasitoides encontrados en los 14 sitios mostraron un porcentaje de

26

parasitismo con 22.9 % en sitios con nula aspersin y menores a 13.63 % en sitios donde las aspersiones de agroquimicos eran de hasta 2 veces por semana. Los parasitoides encontrados fueron Opius sp., Halticoptera circulus y Chrysonotomyia formosa, el nivel regulador de los parasitoides sobre las poblaciones de Liriomyza se present sin embargo con frecuencia en sitios donde haba o no aspersin de agroqumicos, pero con una diferencia destacable en sus niveles de parasitismo (Cuadro 6).

Cuadro 6. Sitios de colecta con presencia de liriomyza spp.

Localidad Parasitoides encontrados Dzitya Kinchil Cenote Azul Mococha Muna San Diego Buenavista Unidad Vergel Alfonso Caso Sta. Maria San Antonio 0 25 10 0 0 138 48 0 0 18.11 20.83 0 0 0 11 36 18 7 Minadores adultos colectados 0 0 48 158 89 45 Parasitismo % 0 0 22.9 22.7 20.22 15.55

27

Bacab Izamal Tixkuytun Conkal Unidad Samaria Total 0 6 0 25 138 0 44 0 124 694 0 13.63 0 20.16 21.61%

De todas las muestras de Agromcidos se determinaron 2 morfoespecies, que se identificaron preliminarmente como Liriomyza trifolii y L. huidobrensis. sin embargo, las muestras colectadas en el nor-oriente del estado se enviaron para la corroboracin de la especie por anlisis de ADN, ya que los registros previos en Yucatn indican la existencia solo de L. trifolli.

28

VII. CONCLUSIONES

Anthonomus eugenii Cano, que se report en los muestreos correspondientes a este proyecto son registrados en monocultivos anteriormente; sin embargo se encontraron diferencias de la incidencia de parasitoides en los cultivos que mantenan un control de las plagas por medio de insecticidas orgnicos o sin la presencia de alguno de estos. Fue posible evidenciar la presencia de entomofauna benfica que regula las poblaciones de A. eugenii en el estado de Yucatn.

As mismo, se obtuvieron especmenes del genero Catolaccus, quien se encontr dentro de las parcelas con presencia de picudo parasitando a estos insectos y controlando su poblacin. Lo anterior coincide con trabajos previos, los cuales indican que este gnero es un parasitoide asociado al coleptero en otros tipos de chile (Rodriguez-Leyva, 2007)

Liriomyza spp. fue encontr en la mayora de los cultivos de la regin, dando a conocer su importancia dentro de estos monocultivos como insectos polivoltinos que aumentan su poblacin de una manera muy eficaz; sin embargo, al igual que en el picudo del chile, fueron localizados sus parasitoides. Estos mostraron la capacidad de regular las poblaciones del picudo del chile, por lo que podran ser usados muy eficazmente como control biolgico en la regin. Adicionalmente, estos enemigos naturales representan nuevos reportes de los parasitoides encontrados para este insecto dentro de la pennsula de Yucatn.

29

De igual manera se determin la especie a L. trifolli esto ayudara a trabajos posteriores para la determinacin y combate eficaz del hospedero as como de sus parasitoides en el cultivo del chile habanero.

30

VIII. LITERATURA CITADA Altieri, M. A., And Nichols, C. I. 2003. Biodiversity and pest managament agroecosystems. Second edition. The hawort press. New York, E.U.pp. 6-10. Bautista, M. N. 2006. Insectos plaga, una gua ilustrada para su identificacin. Colegio de Postgraduados. ISBN: 968-839-489-0. Montecillo, Texcoco. Edo. de Mxico. 113 p. Boosland, P. W. And Votava, E.J. 2000. Peppers: Vegetable and spice Capsicum. CABI publishing. New York, USA. pp. 33-34. Cano, A.F. 1998. El cultivo del chile (Capsicum spp). Una revisin bilbiogrfica. Guatemala. Capinera, J.L. 2002. Pepper Weevil, Anthonomus eugenii Cano (Insecta: Coleoptera: Curculionidae). Institute of Food and Agricultural Sciencie (IFAS), University of Florida. Documento de estension. Chandler, L.D. 1984. Parasites of Liriomyza sativae Blanchard on bell pepper in south Texas. Journal of the Georgia Entomo- logical Society 19(2): 199-203. Delfin, G.H. y F. Len. 1997. Gneros de Braconidae (Hymenoptera) en Yucatn. Algunos elementos para el planteamiento de patrones de riqueza. Acta Zool. Mex. (n.s.) 70: 65-67. Dzib, E. R., Gutirrez, A. O., Pereyda, P. G., Ramrez, J. G. y Avils, B. W. 2006. Plagas que afectan el chile habanero y agroqumicos utilizados para su control en el estado de Yucatn. Tercera convencin mundial del chile, Cd. Delicias, Chihuahua, Mxico. pp. 195-199. Elmore, J. C.; A. C. Davis and R. E. Campbell. 1934. The Pepper Weevil. Washington D. C. United States Department of Agriculture, No. 447. 28 pp. Elosegui, E. 1995. La mosca minadora Liriomyza huidobrensis, plaga de horcolas y ornamentales. Sustrai, 37: 22-24. INEGI, 2005. Perspectiva estadstica del estado de Yucatn. Instituto Nacional de Estadstica, Geografa e Informtica. Mxico. 31

Lanzoni, A., G. Bazzocchi, G. Burgio, and M. Fiacconi. 2002. Comparative Life History of Liriomyza trifolii and Liriomyza huidobrensis (Diptera: Agromyzidae) on Beans: Effect of Temperature on Development. Entomological Society of America, v. 31, 797-803. Mariscal, M. E., J. L. Leyva, AND R. Bujanos. 1998. Parasitoides del picudo del chile, Anthonomus euge- nii Cano (Coleoptera: Curculionidae), en Nayarit, Mxico. Vedalia 5: 39-42. Minkenberg, O.P.J.M. Y J. C. Van Lenteren 1986. The leafminers Liriomyza bryoniae and L. trifolii (Diptera: Agromyzidae), their parasites and host plants: a review. Agr. Univ. Wageningen Papers, 86-2: 1-50. Milla and Reitz, 2005, European Journal of Scientific Research, Vol 7, No 5, 66 p. Nuez, R. 1996. El cultivo de pimientos , chiles y ajies. Edicion mundiPrensa. Madrid, Espaa. 177 p. Patrock, R. J. And Schuster, D.J. 1992. Fiel survey for the pepper weevil Anthonomus eugenii on lightshade. Proc Fla. State Hort. Soc. 100: 217-221. Pea, M.A. 1986. Biologa y control de Liriomyza trifolii (Diptera, Agromyzidae. Cuadernos de Fitopatologa, 8: 105-129 Perez, M. I. 2003. Dpteros de inters agronmico. Agromcidos plaga de cultivos hortcolas intensivos. Espaa. S.E.A., no 33 (2003) : 293 307. Prez, P., H. Gonzlez, A. Gonzlez, J. L. Corrales ,y E. Cortz. 2003. Bsqueda de parasitoides de Anthonomus eugenii Cano (Coleoptera: Curculionidae) en el centro de Sinaloa, pp. 152 In XIV Congreso nacional de investigacin y desarrollo tecnolgico agropecuario (SEP/SEIT/DGETA), El Salto, Pueblo Nuevo, Durango, Mxico. Riley, D. G., and E. G. King. 1994. Biology and management of pepper weevil Anthonomus eugenii Cano (Coleoptera: Curculionidae): a review. Trends Agri. Sci. 2: 109-121. Riley, D. G.; D. J. Schuster, and C. S. Barfield. 1992. Refined action threshold for pepper weevil adults (Coleoptera: Curculionidae) in bell peppers. J. Econ. Entomol. 85 :1919-1925. Rodrguez-Leyva et al. 2007. Diversity and distribution of parasitoids of Anthonomus eugenii (Coleoptera: Curculionidae) from Mxico and prospects for biological control: a review. pp. 693-700. 31

Romero, F. R. 2004. Manejo integrado de Plagas: Las bases los conceptos y su mercntilizacion, Mxico, Universidad Autnoma de Chapingo. Pp. 3-14. Root, R. B. 1973. Organization of a plant-arthropod association in simple and diverse habitats: the fauna of collards (Brassicae oleraceae). Ecological Monographs 43: 95-124. Sorensen, K. A. Fleabeetles on vegetables. North Carolina State University. http://www.ces.ncsu.edu/depts/ent/notes/Vegetables/veg27.html (Apr. 1995). Soria F., M.J., A. Trejo R., J.M. Tun S., y R. Teran S., 2002. Paquete Tecnolgico para la produccin de chile habanero (Capsicum chinense Jacq.). Primera edicin. Instituto Tecnolgico Agropecuario No. 2 SEP. Conkal, Yucatn; Mxico. 430 p. Spencer, K.A. 1973. Agromyzidae (Diptera) of economic importance. Series Entomologica. Vol. 9. Junk Ed., The Hague, 418 pg. Steck, G. J. (1996). Pea leafminer, Liriomyza huidobrensis (Diptera: Agromyzidae). Florida Department of Agriculture and Consumer Services, Entomology Circular No. 378, 1996. Toapanta, M.A. 2001. Population ecology, life history, and biological control of the pepper weevil, Anthonomus eugenii Cano. (Coleoptera:Curculionidae). Ph. D.dissertetion, University of Florida. 152p. Trujillo, A. J.J. 2004. Caracteristicas morfolgicas de flor y fruto de nueve genotipos de chile habanero (Capsicum chinense Jacq) colectas en Yucatan In: First World Pepper Convention. Len Guanajuato, Mxico. 476 p. Van der Linden, A. 2005. Biological control of leafminers in vegetable crops, In K. M. Heinz, R. G. van Driesche, and M. P. Parrella [eds.], Biocontrol in Protected Agriculture. Ball Publ., Batavia, IL.Vincent & Ring, 2009, Enciclopedia of Insects,. San Diego CA. USA. pp. 235-251. Vincent & Ring, 2009, Enciclopedia of Insects, ISBN: 978-0-12-374144-8. San Diego CA. USA. 295 p. Wharton, R.A., P.M. Marsh, y M.J. Sharkey (eds.), 1998. Manual para los gneros de la familia Braconidae (Hymenoptera) del nuevo mundo. The International Society of Hymenopterists. Washington, D.C. Wharton, R. A., AND V. Lopez-Martinez. 2000. A new species of Triaspis Haliday (Hymenoptera: Braconidae) parasitic of the pepper weevil Anthonomus eugenii Cano (Coleoptera: Curculionidae). Proc. En- tomol. Soc.

Wash. 102: 794-801. Weintraub, P. G., and A. R. Horowitz (1995). The newest leafminer pest in Israel, Liriomyza huidobrensis. Phytoparasitica 23: 177-184.

33