Claudia Azevedo-Ramos1,2

Oswaldo de Carvalho Jr1

Robert Nasi3

ANIMAIS COMO
INDICADORES
Uma ferramenta para acessar a integridade biológica
após a exploração madeireira em florestas tropicais ?

1 . I n st it u t o d e Pe s q u i s a A m b i e n t a l d a A m a z ô n i a .
S C L N 2 1 0 , B l. C , s . 2 1 1 . 7 0 8 6 2 - 5 3 0 Br a s í l i a , D F - Br a z i l .
2 . N ú cl e o d e A l t o s E s t u d o s A m a z ô n i co s .
U n iv. Fe de ra l d o P a r a . 6 6 0 7 0 - 1 0 0 Be l é m , PA - Br a z i l .
3 . C e n t e r fo r I n t e r n a t i o n a l Fo re s t r y R e s e a rch .
PO B ox 65 9 6 J K P W B, 1 0 0 6 5 J a k a r t a , I n d o n e s i a
 CRÉDITOS
D i re t o r a E xe c u t i v a d o I PA M
D ra. O rian a A lm e i d a

C o o rd e n a d o r a d o P rog r a m a
d e B i o d i ve r s i d a d e
D ra. C lau dia A z eve d o -R a m o s

Tr a d u ç ã o
Erika Pinto

C a p a e P ro j e t o G r á f i c o
Raru t i C omu n ica ç ã o e D e s i g n
D ire t ora de A r te : C r i s ti a n e D i a s
As sist en t e: R u b e n s M a c i e l

Ilustrações da capa e miolo

G lau cia de B arro s
(deb arros@im ag e l i n k . c o m . b r )

I PA M
Av. N az aré , 6 6 9
N az aré , Be lé m - P a r á
66 .0 3 5 - 1 7 0
Te le f ax : 5 5 9 1 3 2 8 3 . 4 3 4 3

Filiais:
SCLN 210 Bloco C - Sala 211 Av. R u i B a rbos a, 136 - P rainha
Brasília-DF Sa n ta r é m -PA
70 .8 6 2 - 5 3 0 6 6 . 0 0 5 -0 80
Te le f ax : 5 5 6 1 3 3 4 0 . 9 9 9 2 Te l e f a x : 55 93 522.5538
 AGRADECIMENTOS

Este estudo foi parcialmente escrito quando os dois

primeiros autores estavam como pesquisadores-visitantes no
Center for International Forestry Research (CIFOR), Bogor,
na Indonésia, numa viagem apoiada pelo Instituto
Internacional de Estudos Brasileiros (IEB) e CIFOR. Nós
agradecemos Marieke Sassen pela revisão da versão em inglês
do documento e quatro revisores anônimos por seus
comentários.

APOIO

União Européia
SUMÁRIO
P reâm bul o 06
P refác io 08
Resumo 10
1. Introdução 12
2. M etodol ogi a 16
3. Res ul tados 20
Resposta dos animais à extração 21
m a d ei re i ra
I nver t ebra do s 21
Ver t ebra do s 30
Herpetofauna 30
Aves 34
Mamíferos 40

4. Dis c u ssão 48
Po ten c i a i s b i o i n d i c a d o res no m anej o 49
f lo res t a l
Gargalos 51

Considerações práticas ao selecionar 56

o u u sa r i n d i c a d o re s e m m anej o
f lo res t a l

5. Concl usõe s 60

Referê nci as (ver pág. 60 na versão em inglês)

PREÂMBULO
 exploração madeireira é provavelmente a forma
A mais lucrativa de uso da floresta. Acessar como a
exploração madeireira afeta a biodiversidade é, portanto, de
extrema importância para a conservação e bom manejo. Um
“bom” bioindicador deveria oferecer uma medida barata e
integrada do status da saúde de um ecossistema. Poderia
também ser usado como um indicador-substituto para
avaliar mudanças em outros grupos animais. Neste estudo,
nós revisamos a literatura recente sobre os efeitos da
exploração madeireira sobre a fauna em florestas tropicais e
avaliamos os custos e benefícios do uso de bioindicadores.
Em sistemas de manejo, mudanças são, geralmente,
desejáveis. O desafio, neste caso, seria determinar qual
indicador facilitaria o acesso ao grau aceitável de
modificação de um habitat. Neste contexto, parece que nós
temos ainda um longo caminho a percorrer.

Os autores

7
PREFÁCIO
U m canário dentro de uma mina de carvão, caindo do
seu poleiro, historicamente indicava aos mineiros
que suas vidas estavam ameaçadas por metano, monóxido
de carbono e outros gases tóxicos, mas sem cheiro. A
degradação de florestas tropicais através de fracas práticas de
exploração madeireira tem estimulado a busca por
bioindicadores de saúde do ecossistema florestal, como os
canários das minas. Infelizmente, como os autores desse
livro claramente explicam, não é provável que uma espécie
animal que sirva como um indicador facilmente
monitorado de ameaças à integridade da floresta será algum
dia identificada. Florestas tropicais são tão diversas, as
escalas espaciais e temporais em questão são tão amplas, e as
intervenções de manejo as quais as florestas estão sujeitas
são variadas demais para esperar que uma espécie animal ou
mesmo uma guilda de espécies fará o trabalho do canário da
mina. Além disso, como esclarecido nas páginas que virão,
bons bioindicadores devem ser mais fáceis de medir do que
as estruturas dos ecossistemas ou os processos em questão,
enquanto fornecem informações úteis sobre outros taxa e
processos ecológicos que são mais difíceis de monitorar –
em outras palavras, eles deveriam levantar preocupações
ambientais antes que impactos nocivos das intervenções
florestais tornassem-se completamente aparentes. Enquanto
os desafios de identificar bioindicadores apropriados forem
substanciais, baseado nesta revisão crítica e pormenorizada
de uma grande e crescente literatura sobre animais
indicadores de impactos da exploração madeireira, os
autores recomendam modos de evitar algumas das
armadilhas nos estudos publicados. Enquanto mantêm seu
otimismo, eles nos mostram que o canário ainda não está
morto.
Francis (Jack) E. Putz
Universidade da Florida
9
RESUMO
U ma pesquisa bibliográfica foi conduzida para avaliar as
respostas da fauna à exploração madeireira e a efetividade
de bioindicadores como ferramentas para estimar a conservação
da biodiversidade em florestas tropicais exploradas. A pesquisa
indicou que estudos sobre o impacto da exploração madeireira
sobre artrópodes e herpetofauna estão sub-representados.
Mamíferos são o foco principal dos estudos direcionados aos
efeitos da exploração madeireira sobre a fauna. De forma geral, a
extração madeireira realmente afeta alguns animais, mas a
resposta varia entre e dentro de grupos faunísticos. Ainda, a
maioria dos estudos conduzidos até agora varia muito em relação
às estruturas das florestas, taxa estudado, metodologias,
intensidade e histórico da exploração, resultando numa ausência
de comparabilidade entre eles. Poucos estudos têm investigado
relações entre mudanças na composição de grupos animais e a
significância funcional destas mudanças, nem mesmo tem
correlacionado efeitos com mudanças ambientais pós-extração de
madeira, dificultando a determinação da relação entre causa e
efeito. Outras dificuldades encontradas foram: complexidade
taxonômica, número pequeno de pessoas treinadas, custos do
monitoramento das tendências demográficas, falta de
informação sobre as relações entre mudanças em diferentes
grupos e falta de congruência entre escalas tradicionais de
pesquisa (“plots”) e escalas apropriadas para manejo da paisagem.
O conjunto destas dificuldades sugere que, até o momento,
indicadores faunísticos para monitorar a conservação da
biodiversidade no processo de exploração madeireira poderiam
ser ineficientes de serem implementados em manejos florestais.
Neste contexto, o desenvolvimento de indicadores continua a ser
uma questão crítica e necessária em ecologia de florestas.
Entretanto, é bom ter em mente que em sistemas de manejo,
onde mudanças são comumente inevitáveis e desejáveis na maior
parte do tempo, os indicadores propostos estariam, na verdade,
desempenhando seu papel de sinalizadores enquanto facilitando
o acesso ao grau aceitável de modificação de um habitat.
Enquanto isso, inventários mais amplos são, ainda, necessários
para estimar o status da biodiversidade em operações florestais.

11
 I N T RO D U Ç Ã O
01
A exploração madeireira é, provavelmente, a mais
lucrativa e popular forma de uso florestal.
Entretanto, ela pode ter grande impacto ambiental já que
afeta muitos atributos florestais, como estrutura,
composição e função (Putz et al., 200). Uma vez que a
extração madeireira continuará e áreas protegidas serão
sempre insuficientes para assegurar a proteção de uma vasta
porção da biodiversidade da floresta tropical, esforços são
necessários para garantir, na maior proporção possível, a
conservação da diversidade nativa em florestas de produção.
Avaliar como a extração madeireira afeta a biodiversidade é,
dessa forma, de fundamental importância para a
conservação e um bom manejo. Neste sentido, nosso
objetivo aqui é determinar o status de conhecimento e a
efetividade de indicadores faunísticos como ferramentas
para monitorar a conservação da biodiversidade em florestas
tropicais exploradas.

Bioindicadores são espécies ou grupos taxonômicos

superiores com características (como presença/ausência;
densidade populacional, dispersão, sucesso reprodutivo)
que podem ser teoricamente usadas como um índice para
outros atributos ecossistêmicos mais difíceis ou caros de
mensurar (Landres et al.1988; Hilty e Merenlender, 2000).
Um “bom indicador”, pelo menos teoricamente, ofereceria
uma medida barata e integrada do status de um dado

13
 Animais como Indicadores

ecossistema após a perturbação. Poderia também ser usado

como um substituto para avaliar mudanças em outros
grupos de animais (Block et al., 1987; Lawton et al., 1998).

Os animais têm uma longa história na avaliação das

respostas de ecossistemas às perturbações ambientais
(Rosenberg e Resh, 1993; Williams, 1993; Spellerberg,
1993; McKenzie et al., 1995), mas preocupações em relação
à sua efetividade têm sido o foco de muitos debates (Landres
et al., 1988; Landres, 1992; Pearman et al., 1995;
Simberloff, 1998). Muitos grupos animais ou espécies têm
sido propostos como indicadores da qualidade ambiental.
Autores, geralmente, defendem o uso de um dado táxon
como um indicador oferecendo uma lista de várias
características (como, por exemplo, comportamento de
especialista, sensibilidade à mudanças de habitat, ampla
distribuição), mas nem sempre expressam claramente o que
o indicador proposto realmente indica. Na verdade, poucos
estudos abordam a questão essencial sobre a correlação entre
o status do indicador e as mudanças nas variáveis
ambientais.

Algumas revisões têm abordado o impacto da exploração

madeireira sobre a fauna (Johns, 1997; Putz et al. 2000),
mas uma análise de bioindicadores no manejo florestal e sua
efetividade para programas de monitoramento ainda é rara
na literatura (mas veja Lindenmayer et al., 2000).

14
 Animais como Indicadores

Enquanto o desmatamento, e mesmo a redução do dossel

das florestas, podem ser medidos por satélite, e mudanças
no ciclo biogeoquímico podem ser vistas nos cursos d’água
que drenam cabeceiras ocupadas, tem sido muito mais
difícil identificar técnicas robustas para monitorar o status
de assembléias de plantas ou animais de um ecossistema,
especialmente quando envolve o empobrecimento crítico da
floresta, como pode acontecer após a retirada de madeira.

Neste trabalho, nós pesquisamos a literatura atual para

comparar a resposta dos animais à exploração madeireira em
regiões tropicais. A partir daí, nós avaliamos se alguns dos
animais estudados podem ser potencialmente usados em
programas de monitoramento para o manejo florestal
sustentável, analisando as vantagens e desvantagens no uso
da fauna como indicador. Finalmente, nós identificamos
algumas lacunas e fizemos recomendações específicas para
futuros estudos.

15
 M E TO D O L O G I A
02
 Animais como Indicadores

N ós analisamos 90 revisões, artigos e notas

publicadas nos últimos 20 anos que trataram da
relação entre a espécie alvo ou comunidade e o manejo
florestal ou exploração madeireira em florestas tropicais
nativas, na busca por espécies ou grupos de espécies que
poderiam indicar a integridade da comunidade (em termos
de diversidade animal, composição e abundância) após a
floresta ter sido explorada. A pesquisa bibliográfica foi feita
usando periódicos indexados e a combinação de palavras-
chave (por exemplo, “indicadores”, “exploração madeireira”,
“floresta tropical”, “manejo florestal”). Nós também
encontramos outras literaturas relevantes através de citações
dentro dos artigos encontrados na busca primária.

Nós analisamos os estudos através de quatro principais

aspectos para torná-los comparáveis dentro do mesmo
grupo e ajudar na avaliação de variáveis de previsão: (1) o
táxon ou grupo alvo (espécies, grupos funcionais,
comunidades); (2) o efeito da extração madeireira sobre a
espécie alvo (ou grupos) baseado em: tempo desde a
exploração, intensidade de exploração, área ou esforço
amostral, fatores envolvidos (ex: exploração madeireira,
fogo, conversão para outros ecossistemas) e variáveis
analisadas (ex: riqueza, abundância, composição); (3) a
correlação da resposta com qualquer mudança específica
nas variáveis ambientais (ex: temperatura, umidade, calor,

17
 Animais como Indicadores

cobertura vegetal); (4) a possibilidade de uso de um

indicador como substituto de outros grupos. Obviamente,
nem todos os estudos incluíam resultados para todos os
quatro aspectos. Ainda, como os artigos variavam no grau
de detalhe informado para cada variável analisada, nós
optamos por incluir mais informação detalhada onde fosse
possível e usar comentários gerais para os efeitos (exemplo:
“baixo”, “alto”, “sim”, “não”) quando apenas afirmações
subjetivas foram usadas no artigo (ver tabelas). Nós
simplificamos os critérios previamente sugeridos para a
determinação de indicadores devido a conflitos entre eles e
controvérsias entre autores sobre o melhor critério a ser
usado (ver Hilty e Merenlenger, 2000 para uma revisão mais
ampla). Por isso, nós escolhemos aqueles critérios mais
amplamente aceitos e consideramos como bons indicadores
do status da floresta após a exploração madeireira taxa que
tenham (1) boa informação sobre a história natural, (2)
atributos práticos (exemplo: fácil de encontrar e mensurar)
e (3) correlação com as mudanças no ecossistema
estabelecida e, por isso, habilidade para funcionar como um
alerta precoce para impedir mudanças críticas nos grupos de
plantas e animais, ou no ecossistema com um todo.
Atributos secundários, como ampla distribuição,
especialização, baixa mobilidade e baixa variabilidade (Noss,
1990; Pearson e Cassola, 1992; Spector e Forsyth, 1998),
foram usados para reforçar ou descartar o uso de um grupo

18
 Animais como Indicadores

taxonômico específico após os três principais critérios terem

sido alcançados. Nós procuramos por uma resposta
consistente de uma espécie ou grupo à exploração
madeireira e às mudanças de habitat. Por razões práticas e
uso efetivo nas operações florestais, um bom indicador
deveria oferecer um método barato para detectar mudanças
na composição de espécies que complemente técnicas que
monitorem com sucesso os aspectos estruturais e funcionais
dos ecossistemas. As informações sobre as características das
espécies foram obtidas nas publicações. Embora isto possa
subestimar o conhecimento existente sobre alguns critérios,
muitos artigos comumente as discutem de forma até ampla
enquanto abordam o papel dos indicadores ou o impacto de
distúrbios em florestas sobre a fauna.

19
 R E S U L TA D O S
03
 Animais como Indicadores

Resposta da fauna à
explor ação made i re i ra

I nve r teb ra d o s
Os efeitos da exploração madeireira sobre os
invertebrados da floresta (aproximadamente 15% dos
artigos analisados) ainda são pouco compreendidos. Há
uma grande variabilidade entre os poucos estudos que
abordam esta questão em termos de tempo desde a
exploração, intensidade da exploração e grupos
taxonômicos estudados, e muitos destes estudos continham
baixo esforço amostral, possivelmente gerando dúvidas
sobre as conclusões (ver tabela 1, p. 22-25)

Tabela 1: Resposta dos invertebrados a exploração madeireira. “Baixo” e

“Alto” são termos subjetivos usados nos artigos referindo-se à intensidade da
exploração (geralmente significa <30 m3/ha e 30 m3/ha, respectivamente) e
podem variar regionalmente. Quando diferentes grupos são reunidos na
mesma linha, a resposta (efeito) é válida para todos os grupos. (? = não
informado ou confuso; R = redução; A = aumento; Não = nenhuma mudança;
Sim = com mudanças).

21
 Anos Intensidade Intensidade da % de
Grupo desde a da exploração exploração árvores Área ou esforço
Animal exploração (m3/ha) árvores/ha eliminadas amostral

Besouros de 15 14-21 ? ? ?
fezes
Besouros- 15 14-21 ? ? ?
Coccinelideos

Assembléias de 10 ? ? ? ? (4 noites em
besouros de fezes & cada lugar)
de carne podre
Assembléias de 5-15 baixo ? ? ?
besouros alto
Assembléias de 15-20 14-21 ? ? 800 varredura/
besouros e mês por dois anos
gafanhotos ou 498 armadilha
de solo (besouros
de fezes)
Assembléias de 4 & 10 ? 8 ? Três 4-ha “plots”
formigas por área (360 1
m2 de “litter”) em
um mês
Assembléias de 5-15 baixo ? ? ?
formigas
alto ? ? ?

Assembléias de 3 25 3-5 ? 20 pontos de 0,25

formigas m2 em cada área

Assembléias de 40-70 ? ? ? 1-5 ha

formigas de copa; em cada ponto
besouros; cupins amostral
Cupins - 9-10 ? ? 15-32 11 pontos de 4 ha
2 espécies

Assembléias de 40-70 ? ? ? 1-5 ha em cada

formigas de solo; ponto amostral
borboletas e
nematodas
Assembléia de 10 ? ? ? 4-10 ha; 2-5
mariposas noites em cada
local

22
 Variáveis Efeito Área de estudo Fonte
analisadas

Riqueza Não Kibale; Nummelin & Hanski,

Abundância Não Uganda 1989
Riqueza A Kibale; Nummelin & Fürsch,
Abundância A Uganda 1992
Composição Sim
Diversidade Não Danum Holbaixoay et al., 1992
Composição Não área de Sabah;
Leste da Malásia
Riqueza Não New South Wale; Oliver et al., 2000
Composição Não Australia
Abundância Não Floresta de Kibale; Nummelin, 1998
Uganda; Africa

Riqueza Não Amazônia, Manaus, Vasconcelos et al.,

Eqüidade Não Brasil 2000
Abundância Não
Densidade A
Riqueza Não New South Wale; Oliver et al., 2000
composição Não Australia
Riqueza Sim
composição Sim
Riqueza Não Amazônia; Kalif et al., 2001
Abundância Não Pará, Brasil
Composição Sim
Riqueza Não Camarões; Africa Lawton et al., 1998

Densidade: Central Amazônia, Lima et al., 2000

Syntermes chaquimayensis R Brasil
S. molestus Não
Riqueza A Camarões; Africa Lawton et al., 1998

Diversidade R Danum área de Holbaixoay et al., 1992

Abundância A Sabah; Leste da
Malásia

23
 Animais como Indicadores

Anos Intensidade Intensidade % de

Grupo desde a da exploração da exploração árvores Área ou esforço
Animal exploração (m3/ha) árvores/ha eliminadas amostral

Assembléia de 20 ? ? ? ?
mariposas

Assembléia de 5 ? ? ? 10 transectos
borboletas (15,6 km)
durante um mês
8 locais;
Assembléia de 6 70 8 50 8 transectos de
borboletas (180 spp) 50m em cada
área por 9 meses
800
Artrópodos de solo 15-20 14-21 ? ? varredura/mês
por dois anos em
5 locais

250 sítios de
Insetos herbívoros 1 ? 2 ? plantas; 9750
sementes disper-
sas (manual ou
com aspirador)

24
 Animais como Indicadores

Variáveis Efeito Área de estudo Fonte

analisadas

Diversidade Não
Abundância R Malásia Peninsular Intachat et al., 1999
Composição Sim
Riqueza R
Abundância R Buru; Indonésia Hill et al., 1995
Eqüidade R
Composição R
Riqueza A
Abundância A (devido 2 spp.) Sabah; Borneo Willott et al., 2000
Diversidade Não
Composição Sim

Abundância Sim Floresta de Kibale; Nummelin, 1996

Uganda; África

Riqueza A
Abundância: A
Mastigador de folhas (5 spp) 2 sp A 3 sp Não Guiana Basset et al., 2001
Sugadores de seiva (30 spp) 7 sp A 4 sp R
Eqüidade R

25
 Animais como Indicadores

Apenas um (Nummelin e Fürsch, 1989) dos cinco

artigos abordando o impacto da exploração madeireira
sobre os besouros encontrou respostas nas variáveis
analisadas. Para formigas e borboletas/mariposas, 80 e
100% dos artigos, respectivamente, mostraram uma
mudança na riqueza, composição ou abundância (Tabela 1).
Entretanto, é possível registrar mais respostas (negativas ou
positivas) para borboletas (87%) do que para formigas
(38,5%), mostrando que borboletas parecem apresentar
uma resposta mais forte à exploração madeireira.
Entretanto, Ghazoul e Hellier (2000) consideram que
nenhuma guilda se sobressai como um grupo indicador útil
e que a mensuração de riqueza de espécies, abundância ou
diversidade de espécies não faz bons indicadores da
recuperação após a exploração devido às suas respostas
erráticas a distúrbios.
Os efeitos reais e os padrões de recuperação também
variaram dentro e entre grupos animais. Por exemplo,
formigas do gênero Pheidole parecem mostrar uma resposta
rápida a exploração madeireira na floresta Amazônica (Kalif
et al., 2001), mas isto não foi observado em outros gêneros
de formiga (Vasconcelos et al., 2000; Kalif et al., 2001).
Efeitos indiretos (e.g. aumento de eventos de fogo, histórico
da precipitação recente) poderiam também aumentar a
intensidade da resposta dos artrópodes (Oliver et al., 2000;
Nummelin, 1996).
Em curto prazo (i.e < 5 anos após exploração), a

26
 Animais como Indicadores

composição de espécies parece ser alterada (Hill et al., 1995;

Oliver et al., 2000), mesmo quando não foi possível
encontrar mudanças na riqueza (Kalif et al., 2001). Em
longo prazo, a resposta variou . Por exemplo, em uma
floresta explorada de 20 anos na Península da Malásia,
Intachat et al. (1999) observou que a diversidade de
mariposas geometróides não diferiram significantemente
entre florestas exploradas e não exploradas, mas havia uma
diminuição na abundância de indivíduos nas florestas
exploradas e uma mudança na composição de espécies
(maior número de espécies especialistas em floresta
primária). Nummelin e Fürsch (1992) também
encontraram mudanças na composição de besouros, mas as
associaram a um aumento na riqueza e abundância. Por
outro lado, Holloway et al. (1992) não encontraram efeito
na composição e diversidade de besouros depois de 10 anos
de exploração.
Poucos estudos existem sobre a relação entre mudanças
na riqueza e composição de assembléias de artrópodes e
mudanças nas variáveis ambientais. Oliver et al. (2000)
sugeriu medir a percentagem de cobertura do sub-bosque e
características do substrato (exemplo: profundidade e %
cobertura de serrapilheira e de solo exposto) como
indicadores que mostram mudanças na riqueza de formigas,
e Willott et al. (2000) sugeriu a cobertura do dossel para
borboletas. É claro que a abertura de copa pode ser
correlacionada a outras variáveis com maiores efeitos sobre

27
 Animais como Indicadores

os insetos. Por exemplo, Basset et al. (2001), depois de

examinar os efeitos de curto prazo da abertura de copas
sobre insetos herbívoros, observou que a maioria das
espécies respondia a um aumento na produção de folhas ao
invés de abertura de copas per se. Entretanto, a abertura de
copas é, ainda, uma medida mais fácil. Portanto, parece que
nós precisamos conhecer mais sobre as relações casuais. Por
exemplo, nós não precisamos de bioindicadores para
abertura de copas, mas sim saber como a abertura de copas
afeta a biodiversidade.
Poucos estudos consideraram o uso de espécies de
invertebrados como substitutos para mudanças em outros
grupos taxonômicos e o resultado parece de alguma forma
desanimador. Um estudo que analisou o uso de oito grupos
animais (aves, borboletas, besouros voadores, besouros de
copa, formiga de copa, formiga de serrapilheira, cupins e
nematóides do solo) como substitutos para indicar
mudanças em outros grupos taxonômicos num gradiente de
floresta perturbada, mostrou que nenhum grupo poderia ser
um bom indicador taxonômico para mudanças na riqueza
de espécies de outros grupos (Lawton et al., 1998). Hughes
et al. (2000) observou que a riqueza de espécies de dípteros
estava correlacionada com o número de ordens de insetos,
mas também notou que isto pode ter sido causado pelo fato
de que os pontos amostrais usados nestas correlações não
eram independentes.

28
 Animais como Indicadores

A maioria dos estudos foi no nível de assembléias, mas

poucos correlacionaram suas descobertas com grupos
funcionais (e.g. Andersen, 1997a). No estudo de Basset et
al. (2001), duas de cinco espécies de mastigadores de folhas
(aumentaram a abundância) e 11 de 30 espécies de
sugadores de seiva (7 aumentaram e 4 diminuíram a
abundância) apresentaram respostas significativas. Os
autores chamaram a atenção para o aumento na abundância
de psillideos, mas ressaltam as dificuldades no uso de
Famílias como indicadores ”guarda-chuva” de distúrbios.
Em geral, nenhum dos grupos taxonômicos estudados
satisfez todos os três principais critérios selecionados aqui
para indicadores. Entretanto, formigas e borboletas talvez
sejam taxa promissores baseados nas suas respostas à
exploração madeireira associadas a alguns dos principais
critérios (e.g., de fácil coleta) ou atributos secundários (e.g.,
baixa mobilidade, especialização).

29
 Animais como Indicadores

Ver teb r a do s

Herpetofauna
A maioria dos estudos (77 %) focando anfíbios e répteis
envolve anuros e lagartos (Tabela 2). Entre eles, apenas 44,4
% indicaram a intensidade da extração madeireira e foram
sistemáticos sobre o período de tempo após a exploração
(alguns estudos foram realizados sem distinguir entre
florestas exploradas de 2 a 20 anos de idade). Estas questões
tornam a visualização de um quadro geral para anfíbios e
répteis uma tarefa difícil (ou atualmente impossível).
Entretanto, algumas tendências podem ser observadas.
A riqueza e composição de anfíbios e lagartos não
diferiram entre florestas primárias e florestas exploradas (e.g.
Bloxan et al., 1996; Pearman, 1997; Azevedo-Ramos, 1998,
Frederickesen e Frederickesen, 2004). Contudo, mudanças
na abundância de espécies têm sido mostradas para ambos
os grupos após a exploração madeireira. A abundância de

30
 Animais como Indicadores

espécies do interior da floresta (e.g., sapos

Eleutherodactylidae) diminuiu em florestas exploradas
(Pearman, 1997), enquanto a abundância de sapos
generalistas (como hylideos) e lagartos heliotérmicos (como
Kentropyx, Mabuya), comuns nas bordas ou nas clareiras,
aumentaram após distúrbios na floresta (Pearman 1997;
Vitt et al. 1998; Lima et al. 2001; Azevedo-Ramos et al.,
não publicado). [ver tabela 2, p.32,33]
Poucos estudos relacionaram a resposta da herpetofauna
às mudanças nas variáveis ambientais. A diversidade de
Eleutherodactylus diminuiu com a área basal (Pearman,
1997) e os lagartos da Amazônia parecem responder –
diferentemente, dependendo da sua forma de vida – à
abertura das copas (Vitt et al., 1998; Lima et al., 2001).
Muitos animais tem sua história de vida associada à alguma
característica importante de habitat (e.g., presença de
ambientes aquáticos, umidade, cobertura vegetal, refúgios),
mas a correlação entre estas características do habitat e
mudanças populacionais em florestas exploradas tem sido
ignorada. Atualmente, não há clara indicação de que
mudanças em um destes grupos poderia revelar mudanças
em outros grupos em florestas exploradas.
Apesar das respostas obtidas para alguns grupos
taxonômicos, em geral, répteis e anfíbios carecem de
atributos práticos que fariam deles uma boa escolha como
bioindicadores (ver discussão). Em geral, nenhum táxon
satisfez os três principais critérios selecionados para um
bioindicador.

31
 Animais como Indicadores

Tabela 2: Respostas dos anfíbios e répteis à exploração madeireira (ver

tabela 1 para legendas)
Anos Intensidade Intensidade da % de
Grupo desde a da exploração exploração árvores Área ou esforço
Animal exploração (m3/ha) árvores/ha eliminadas amostral

Assembléia de ? ? ? ? 50 ha; inventário

anfíbios de um mês
Anuros ? ? ? ? ?
Anuros 5-20 ? ? ? 23 pontos de
0,5 ha

Anuros 3 25 3-5 ? 3 blocos de

100 ha
Anuros 1 12 ? ? 5 pontos de 2,5
ha unidos ao lon-
go de 1Km de rio
Lagartos 3 25 3-5 ? 3 blocos de
100 ha

Lagartos ? ? ? ? 1 Km2

Lagartos 4 & 10 44-107 8 ? Três blocos de 24

ha: plots de 4 ha
em cada bloco
Répteis 2-12 ? ? <10 % ?

32
 Animais como Indicadores

Variáveis Efeito Área de estudo Fonte

analisadas

Riqueza A Malásia Peninsular Heang et al., 1996

Abundância R Kalimantan Borneo Lang, 2000

Riqueza Não Amazonia, Pearman, 1997
Composição Não Equador;
Abundância:
Hylids A
Eleutherodactylus R
Riqueza Não Leste da Amazônia; Azevedo-Ramos,
Composição Não Brasil 1998
Riqueza Não Bolívia Fredericksen &
Composição Não Fredericksen 2004
Abundância Não
Riqueza Não Leste da Amazônia; Azevedo-Ramos,
Composição Não Brasil 1998
Abundância:
Heliotérmicos A
Não-heliotérmicos Não
Abundância: Amazônia Ocidental; Vitt et al.,
Heliotérmicos A Brasil 1998
Não-heliotérmicos Não
Abundância A Amazônia Central; Lima et al.,
(uma de três espécies) Brasil 2001

Abundância Não floresta Kirindy Bloxam et al.,

Composição Não 1996

33
 Animais como Indicadores

Ave s
As aves têm sido recomendadas como bons indicadores
biológicos de degradação da paisagem, porque elas
respondem às mudanças no habitat em diversas escalas,
desempenham importantes funções ecológica nas florestas
(e.g., predadores, polinizadores e dispersores de sementes) e
são facilmente detectadas (Whitman et al. 1998).
Surpreendentemente, a literatura que enfoca os impactos
da exploração madeireira em comunidades de pássaros não
é extensa (n = 14; aproximadamente, 14 % do total).
[ver Tabela 3, p.36-39]
Os estudos existentes analisaram locais explorados com
idade de 1 a 50 anos, com grandes diferenças de intensidade

34
 Animais como Indicadores

de exploração e tamanho amostral, tornando também

difícil a comparação entre estudos. Apenas três dos seis
estudos que registraram a presença de caça, mostraram
resultados positivos para esta variável. Os resultados são um
pouco confusos e controversos. Mason (1996), Marsden
(1998) e Thiollay (1992) relataram uma significante
redução na riqueza e diversidade de espécies de aves em
florestas exploradas, especialmente em locais recentemente
explorados. Por outro lado, Johns (1991a; 1996) e Aleixo
(1999) registraram um aumento na riqueza de aves após
exploração madeireira. Parte da explicação para a maior
riqueza de espécies em áreas perturbadas foi o aumento no
número de espécies comuns de borda (Johns, 1996). Tais
diferenças entre os estudos talvez reflitam as diferenças nas
variáveis usadas, como período de tempo após a exploração,
a qual pode confundir a interpretação dos resultados. Por
exemplo, a diversidade de aves diminuiu um ano após a
exploração, mas voltou aos níveis similares aos de florestas
não exploradas após 5-10 anos (Thiollay, 1992; Mason,
1996).
Uma das principais limitações destes estudos é a falta de
associação entre causa e efeito. Embora a maioria destes
estudos tenha analisado mudanças ambientais após a
exploração (Thiollay, 1992; Mason, 1996; Marsden, 1998;

Tabela 3: Respostas das aves à exploração madeireira. (ver tabela 1 para legendas).
Quando a pressão de caça foi registrada: * = com caça; ** = ausência de caça.

35
 Anos Intensidade Intensidade da % de
Grupo desde a da exploração exploração árvores Área ou esforço
Animal exploração (m3/ha) árvores/ha eliminadas amostral

Aves 6 ? ? ? 25,3 h em áreas

não exploradas
18,3 h em áreas
exploradas
Aves 40-70 ? ? ? 1-5 ha
Aves 1 1,8 0,5 ? 3 Km2

Insetívoro ? ? ? ? ?

Insetívoro >8 5-12 7-15 ? Transectos de

2000-3600 m

Néctarivoro 8 90 ? 62-80% 30 ha
Oportun.
frugívoro

Nectarívoro 3 5,8-14,2 2,9-7,3 ? ?

Insetívoro
Frugívoro

Insetívoro 25-50 20-80 ? ? ?

Frugívoro
Granívoro

Insetívoro 25 21 ? ? ?
Frugívoro
Granívoro

Insetívoro 1 e 10 10 3 38% sub- 234 ha

Frugívoro desenvolvi-
das
destruídas

Insetívoro 6-7 18 ? ? ?
Frugívoro

Insetívoro 11 ? 3-5 ? ?
Frugívoro

36
 Variáveis Efeito Área de estudo Fonte
analisadas

Diversidade R Seram, Marsden, 1998

Densidade R Indonésia

Riqueza R Camarões, Africa Lawton et al., 2000

Riqueza Não floresta Subtropical; Whitman et al.,
Composição Não Belize 1998
Riqueza A Sabah, Malásia Johns,
Insetívoro R 1996
Abundância Madagascar, Chouteau et al.,
Coua coquereli No África 2004
Coua gigas R
Abundância Sabah, Borneo Lambert,
Nectariv./ Frugívoro oportun. A (SE Ásia) 1992
Alguma spp R
Atividade de aves A
Abundância Venezuela Mason,
Néctarivoro A 1996
Insetívoro R
Frugívoro R
Abundância Uganda Owiunji &
Insetívoro Não Plumptre,
Frugívoro A 1998**
Granívoro Não
Abundância Uganda Dranzoa,
Insetívoro Não 1995**
Frugívoro A
Granívoro A
Riqueza R Guiana Francesa Thiollay,
Diversidade R 1992*
Composição Sim
Abundância
Insetívoro/ Pequenos frugív. R
Espécies dominantes A
Abundância Não Malásia Johns,
Insetívoro A 1989b
Frugívoro
Riqueza A Amazonas, Johns,
Abundância Brasil 1991a
Insetívoro R
Frugívoro A

37
 Animais como Indicadores

Anos Intensidade Intensidade da % de

Grupo desde a da exploração exploração árvores Área ou esforço
Animal exploração (m3/ha) árvores/ha eliminadas amostral

Insetívoro ? ? ? ? ?
Frugívoro

Insetívoro 3-4 79 ? ? ?
Frugívoro

Whitman et al., 1998; Aleixo, 1999), eles não as

correlacionaram com mudanças nas comunidades de
pássaros.
Entre as comunidades de aves, a guilda de insetívoros,
especialmente as espécies de sub-bosque, apresentaram clara
redução (até 90 %) no número de espécies e abundância de
indivíduos após a exploração madeireira (5 das 10
publicações abordam insetívoros: Johns, 1991a; Thiollay,
1992; Johns, 1996; Mason, 1996; Aleixo, 1999). Ao
contrário, frugívoros ou nectarívoros parecem ser
favorecidos pela exploração (5 das 8 publicações abordam
estas guildas: Johns, 1989b, 1991a; Dranzoa, 1995; Nordin
eZakaria, 1997; Owiunji e Plumptre, 1998).

38
 Animais como Indicadores

Variáveis Efeito Área de estudo Fonte

analisadas

Riqueza A Mata Atlântica Aleixo,

Composição Sim Brasil 1999*
Abundância
Insetívoro R
Frugívoro R
Abundância Sabah, Nordin & Zakaria,
Insetívoro Não Malásia 1997**
Frugívoro A

Nenhum estudo forneceu informação suficiente para

completar nosso critério de seleção de espécies de aves como
bons bioindicadores. Dentro da mesma guilda, diferentes
espécies apresentaram diferentes respostas – algumas
espécies podem aumentar mesmo se a maioria está
diminuindo. A resposta para o mesmo efeito pode variar
mesmo dentro do mesmo gênero (ver Chouteau et al.
2004). Entretanto, a evidência que mostra a redução de
insetívoros enquanto há aumento de frugívoros em florestas
exploradas pode ser promissora como um padrão de
resposta mais consistente.

39
 Animais como Indicadores

M a m í f e ro s
Os mamíferos têm sido o grupo mais intensivamente
estudado no que diz respeito aos impactos da exploração
madeireira (67 % das publicações analisadas) e os estudos
cobrem quase todas as florestas tropicais (Amazônia, África,
Sudeste da Ásia e Austrália). Parece que muitas espécies de
mamíferos são capazes de adaptar seu comportamento à
novas condições, com poucas conseqüências para sua
sobrevivência em ambiente alterado (Plumptre e Reynolds,
1994; Laurance e Laurance 1996; Pinto et al., 2003).
Basicamente, eles mudam seu período de atividade e a
composição de sua dieta, com pouca mudança em sua área
de vida (Johns, 1986). [ver tabela 4, p.42-45].
As metodologias adotadas em diferentes estudos
relacionadas às populações de mamíferos e exploração
madeireira são comparáveis, entretanto há grandes

40
 Animais como Indicadores

diferenças no período e intensidade da exploração e no

tamanho das áreas amostradas (Tabela 4). Um fator
importante que deveria ser considerado no contexto dos
mamíferos é a pressão de caça (assim como para aves). Após
a exploração madeireira, a intensidade da caça aumenta
primariamente devido a um acesso facilitado à áreas remotas
da floresta através de novas estradas e da maior presença
humana na área (Bennett e Robinson, 2000; Putz et al.,
2000). Mudanças nas populações animais graças a efeitos
indiretos, como caça, são difíceis de distinguir dos efeitos
mais diretos da exploração. Apenas três (14%) dos estudos
analisados indicaram a presença (ou ausência) de caça nas
suas áreas de estudo. Além disso, em geral, há uma carência
de informação sobre correlações com as mudanças
ambientais e o uso de espécies indicadoras como substitutas
de outras, o que torna difícil a eleição de bons
bioindicadores.
Entre os mamíferos, os primatas têm recebido atenção
especial dos pesquisadores e são de longe o grupo mais
estudado (61 % dos estudos analisados sobre mamíferos;
Tabela 4). A maioria destes estudos avaliou a variação
demográfica comparando locais explorados e não-
explorados na mesma região e em curto período de tempo.
Como uma exceção, um estudo na floresta de Kibale, em
Uganda, tem amostrado a mesma área em períodos
diferentes por 28 anos (Chapman et al., 2000).

Tabela 4: Respostas dos mamíferos a exploração madeireira. (ver tabela 1

para legendas). Quando a pressão de caça foi registrada: * = presença de
caça; ** = ausência de caça.
41
 Anos Intensidade Intensidade da % de
Grupo desde a da exploração exploração árvores Área ou esforço
Animal exploração (m3/ha) árvores/ha eliminadas amostral

Primatas 1 ? 8-12 ? 0,37 a 3,0 Km2

Primatas: ±20 ? ? Baixo 0,35 a 0,39 Km2

Chimpanzé
Primatas ±23 21 3-4 ? 70 Km de censo
Noturno 14 7,4
Primatas 28 21 7,4 50% 200 Km de censo
5 espécies

Primatas 28 14 5.1 25% 198 km de censo

5 espécies
Primatas ? ? ? ? ?

Primatas 1-2; ? 18 ? ?
3-4;
5-6

Primatas 6-12 ? 20 32-58 ?

0-12 ? 18 51 ?

Primatas 11 ? ? 60 ?

Primatas 0-4 ? 10 54 ?

Primatas 1-50 ? 6-25 > 50 ?

Primatas: Lemur 2&7 ? ? ? ?

Primatas: 2 ? 7 ? ?
Orangotango

Primatas 1-15 ? 1 11 ?
Primatas 3 25 2-3 ? 1203,25h or
105 dias
Primatas; 30 ? (dois locais; ? ? ?
Esquilos; um deles
Pequenos mamíferos explorado duas
vezes)

42
 Variáveis Efeito Área de estudo Fonte
analisadas

Densidade Não Leste de Kaliman- Wilson & Wilson,

tan, Indonésia 1975
Densidade A Uganda, Hashimoto,
África 1995*
Densidade R Uganda, Weisenseel et al.,
Africa 1993
Densidade 3 sp R Kibale NP Chapman et al.,
2 sp A Uganda, 2000
África
Densidade Não

Densidade R África, SE Ásia & Johns & Skorupa,

América do Sul 1987
Densidade Mortalidade ini- Oeste da Malásia Johns,
cial, mas todas as 1983
Biomassa de primatas 4 espécies recupe-
raram-se
(A em áreas 3-4
anos)
Abundância 2 sp A
4 sp Não Ulu Segama Johns,
1 sp R Tekam, Malásia 1989a
Abundância 4 sp A
1 sp Não
Abundância A Ponta da Castanha Johns,
Brasil 1991b
Abundância R Nanga Gaat, Dahaban,
Malásia 1996
Abundância 2 sp A Uganda, Plumptre & Reynolds,
3 sp Não África 1994
Abundância A Madagascar Ganzhorn, 1995
Abundância R Kalimantan, Felton et al.,
Densidade R Indonésia 2003**
ninhos
Abundância Não Gabão, África White, 1992
Atividade Não Leste da Amazônia Pinto et al. 2003
Mudança de dieta Não
Abundância: Malásia Laidlaw,
Primatas R 1998
Esquilos A
“Tree shews” A
Diversidade:
Primatas A
Esquilos A
“Tree shews” A
43
 Anos Intensidade Intensidade da % de
Grupo desde a da exploração exploração árvores Área ou esforço
Animal exploração (m3/ha) árvores/ha eliminadas amostral

Ungulados 2; 5 & 12 78 7% de 62-80 128 Km de senso

grandes árvores
Marsupiais 3 50-55 8-10 Alto 4489 min de
(5 espécies) censo
Morcegos; ? 7,1 2-3 Baixo 1904 horas-rede
Pequenos roedores; (explorado
Marsupiais em 1987 & 10320 noites-
1990) armadilha

Morcego ? ? ? Alto ?

“Civet” 2; 5 & 12 118 7% de árvores 62-80% 122 Km

grande porte
Mamíferos 3-5 ? ? ? Dist. percorrida:
27 Km em floresta
primária;
59 Km em floresta
explorada
Mamíferos 8-36 ? (algumas áreas ? ? Pontos de
foram explo- 2-2744 ha
radas duas
vezes)

Pequenos mamíferos 12-19 ? ? Alto 24 x 280m

(ao longo transectos
de trilhas 11592
de skid) armadilha/noite
Pequenos mamíferos 1-5-8 10 ? Baixo 250 armadilha/
(“tenrec”) noite/ano

44
 Variáveis Efeito Área de estudo Fonte
analisadas

Abundância R (maior em Norte de Borneo Heydon & Bulloh,

grandes espécies) Malásia 1997
Abundância Não Queensland, Laurance & Laurance,
Austrália 1996**
Abundância: Guiana Ochoa, 2000
Morcegos: Venezuelana
espécies associadas à
copa; R
Carnívoro & Insetívoro; R
Frugívoro; A
Roedores & Marsupiais A
Riqueza R México Medellin et al.,
Abundância A 2000
Composição R
Diversidade R
Num. sp raras R
Densidade R Borneo, Heydon & Bulloh,
Malásia 1996.
Diversidade Não Leste de Kaliman- Wilson & Johns,
Abundância R tan; 1982
Indonésia

Riqueza R (área com 22 Malásia Laidlaw,

anos) Peninsular 2000
Tendência a A
(área de 9 anos)
Composição R (especialmente
carnívoros e her-
bívoros de maior
porte)
Riqueza A África Malcolm & Ray, 2000
Diversidade A
Abundância A

Densidade 1 sp R Oeste de Ganzhorn et al.,

1 sp Não Madagascar 1990*

45
 Animais como Indicadores

Os estudos apresentaram uma ampla variação nas respostas

dos primatas. Enquanto algumas espécies de primatas parecem
altamente dependentes de floresta não perturbada
(especialistas como Hylobates spp; Cercophitecus spp;
Chiropotes spp), outros preferem habitats perturbados e
teriam mais facilidade de sobreviver em áreas desconectadas
(generalistas como Macaca spp; Colobus spp; Cebus spp). Em
geral, espécies de primatas toleram a exploração apresentando
poucas alterações na diversidade das espécies, mas algumas
poucas espécies poderiam desaparecer, especialmente aquelas
com uma dieta especialista em áreas onde a exploração tem
sido particularmente intensiva (ver Johns, 1997).
A exploração afetou, principalmente, as populações de
primatas em suas densidades. Na tabela 4, 43% das espécies
não mostram diferença na densidade após a exploração,
enquanto que 28 % diminuíram e 28 % aumentaram. Além
disso, as mesmas espécies podem responder de diferentes
maneiras. Por exemplo, populações de chimpanzés (Pan
troglodytes) têm sido relatadas como aumentando
(Hashimoto, 1995), diminuindo (White, 1992) e não
respondendo à exploração madeireira (Plumptre e Reynolds,
1994), o que pode provavelmente ser resultado da estrutura da
floresta, intensidade da exploração e/ou tempo após
exploração.
Outros grupos de mamíferos são ainda mais pobremente
estudados (17 % do total). Algumas espécies ou grupos
contam com apenas um estudo de caso (e.g., Heydon e

46
 Animais como Indicadores

Bulloh, 1997; Laidlaw, 2000; Heydon e Bulloh, 1996;

Johns, 1986). Devido a falta de resultados lineares e as
diferenças no período e intensidade da exploração de cada
local, parece não haver um padrão claro de como a
exploração afeta estes animais. Por exemplo, enquanto
Ochoa (2000) mostrou um aumento na diversidade e
densidade de marsupiais na Venezuela, Laurance e Laurance
(1996) não encontraram efeito significativo em 5 de 6
marsupiais australianos, mesmo após extração madeireira de
alta intensidade.
Na África, mudanças na riqueza, diversidade e
abundância de pequenos roedores ainda foram detectáveis
mais de 10 anos após a extração (Malcom e Ray, 2000). Na
Venezuela, os morcegos frugívoros pareciam beneficiados
após a exploração em relação aos morcegos carnívoros e
insetívoros, devido ao aumento na abundância de plantas
colonizadoras (Ochoa, 2000).
Alguns autores (Malcolm e Ray, 2000; Medellin et al.,
2000) têm argumentado que os roedores e morcegos
deveriam receber mais atenção no futuro devido às suas
características (abundantes, diversos, difundidos, sensíveis a
perturbações e fáceis de amostrar) que aumentam seu
potencial como bioindicadores. Entretanto, como há ainda
poucos estudos com foco sobre os impactos da exploração
madeireira sobre pequenos roedores e morcegos, seria
precipitado indicá-los como bons indicadores.

47
 DISCUSSÃO
04
 Animais como Indicadores

B io ind icadores pote nci a is p a ra o

ma nejo fl orestal
Atualmente, há uma escassez de publicações comparáveis
que analisem a resposta da fauna à exploração madeireira e
a maioria dos resultados derivam de locais com diversa
estrutura florestal, composição de espécies, história e
intensidade de exploração. Em muitos casos, as pesquisas
não são comparáveis por causa da falta de metodologias de
amostragem padronizadas. Entretanto, sem dúvida, a
exploração tem um efeito sobre muitas espécies, mas a
variedade de respostas, mesmo dentro do mesmo grupo
animal, torna a descoberta de um bioindicador um
verdadeiro desafio.
Mais importante, as espécies animais que respondem
fortemente a exploração podem não ser indicadores práticos
para o manejo florestal devido a baixa densidade,
dificuldade de amostragem ou necessidade de taxonomistas
altamente especializados. Por exemplo, a vulnerabilidade de
espécies do interior da floresta à habitats perturbados (como
sapos e lagartos não-heliotérmicos; Pearman, 1997; Vitt et
al, 1998; Lima et al., 2001) poderia ser sugestivo como
espécies indicadoras. Entretanto, como eles geralmente
ocorrem em baixa densidade nas florestas tropicais,
precisando de um esforço amostral substancial, alguns são
noturnos e, algumas vezes, precisam de auxílio na
identificação, eles poderiam ser uma escolha ruim de
indicador devido à razões práticas. Ainda, não há evidência
atual de que mudanças em um destes grupos revelam
mudanças em outros. Como os estudos que mostram que

49
 Animais como Indicadores

flutuações nos indicadores propostos refletem aquelas de

outras espécies são trabalhosos e caros, eles são raramente
conduzidos.
O número de trabalhos abordando o impacto da extração
madeireira sobre invertebrados ainda é muito pequeno para
traçar conclusões gerais. As formigas e borboletas parecem
ser, no entanto, taxa promissores para monitoramento local
devido às suas rápidas respostas, taxonomia bem conhecida,
especialização e facilidade de amostrar. Por mais de 20 anos,
a indústria australiana de minério tem usado a riqueza e
composição de espécies de formigas como indicadores de
restabelecimento bem-sucedido da paisagem (Andersen,
1997b), e estes protocolos tem sido exportados para o Brasil
(Andersen, 1997a). Uma limitação para o uso deles em
atividades extrativistas parece ser a dependência de
especialistas e o longo período de tempo dedicado ao
trabalho de laboratório.
A avifauna é o grupo para o qual a maioria dos estudos
abordou mudanças ambientais após a exploração. No
entanto, a falta de informação sobre ecologia de aves
tropicais impede um melhor entendimento dos efeitos de
modificação de habitat nos parâmetros da comunidade.
Mais estudos são, por isso, urgentemente necessários para
confirmar a efetividade de alguns possíveis indicadores
(como insetívoros).
Os mamíferos são conhecidos por sua capacidade de
adaptação a habitats modificados. Por esta razão, em alguns
casos, será seu aumento em número ao invés de redução que

50
 Animais como Indicadores

poderá funcionar como um alerta precoce. Por exemplo,

cervídeos parecem se agregar em áreas recentemente
exploradas devido a subseqüente explosão do número de
plântulas que aparecem depois da abertura do dossel
(pers.obs.). Infelizmente, também no grupo de mamíferos a
resposta à exploração madeireira foi muito variada dentro e
entre espécies. Até nós adquirirmos uma melhor
compreensão sobre a correlação entre mudanças nas
variáveis ambientais e populações de mamíferos, no caso de
recursos limitados, estudos locais deveriam focar na
densidade de especialistas de florestas .

Gargalos
Em florestas tropicais com alta diversidade, a
complexidade taxonômica e o pequeno número de
especialistas treinados limitam o número de grupos animais
que podem ser avaliados. Na verdade, a demanda por
informação sobre biodiversidade excede enormemente a
capacidade de produção de instituições científicas e dos
cientistas que trabalham nos trópicos (Lawton et al., 1998;
Spector e Forsyth, 1998). Algumas vezes, esta limitação tem
resultado em inventários básicos dos taxa mais bem
conhecidos (usualmente espécies de caça), mas com
questionável utilidade em termos de indicadores de “bom
manejo florestal”. Espécies de caça, embora sejam os
animais mais comumente estudados em florestas
exploradas, não são usualmente bons indicadores já que sua
dinâmica populacional e distribuição podem ser afetadas

51
por caçadores e outros efeitos indiretos não relacionados
aquela modificação específica no habitat (Landres et al.,
1988); algumas espécies (mamíferos) necessitam de grande
esforço (tempo de observação e/ou área amostrada) para
serem precisamente amostradas, o que usualmente ameaça
suas chances de serem incorporadas com sucesso em
protocolos de monitoramento em operações florestais; e elas
possuem muitas características (e.g., baixa taxa de
reprodução; grande tamanho corporal; alto nível trófico)
que as tornam menos efetivas como alertas precoces (Hilty
e Merenlender, 2000). Por outro lado, em áreas onde a caça
é proibida e monitorada, algumas espécies de caça podem
ser usadas como indicadores conservadores para estimar
ameaças por exploração madeireira e, como elas são bem
conhecidas pela população local e trabalhadores, uma
equipe bem treinada das industrias madeireiras poderia
ajudar com o programa de monitoramento. Este método
tem sido experimentalmente testado na Amazônia oriental
com resultados muito promissores (Azevedo-Ramos et al.
2004).
Em geral, vários fatores se mostram contra o uso de
indicadores animais. O custo do monitoramento de
populações animais para mostrar tendências significantes
pode ser excessivamente alto (e.g., mais de um milhão de
dólares por ano para detectar uma mudança de 10 % entre
os anos na população do pica-pau, Dryocopus pileatus;
Verner, 1986). Cinco cientistas-ano foram necessários para
processar uma amostra de 2000 espécies (mais de 10.000
cientista-horas), no entanto, o número de espécies foi
 Animais como Indicadores

subestimado devido aos inventários incompletos e poderia

ser 100 vezes maior (Lawton et al., 1998). Por isto, um
inventário detalhado, mesmo que para uma área,
demandaria um grande esforço, excedendo qualquer
amostra alcançada até hoje em qualquer lugar do mundo
(Lawton et al., 1998).
Outra questão é a falta de sobreposição na composição
das comunidades dentro de uma mesma região (e.g.
Azevedo-Ramos e Galatti, 2002). Por isto, boas espécies
indicadoras poderiam variar entre os locais, levando a uma
busca interminável. Contudo, taxa com distribuição
restrita estão sendo usados como espécies-alvo. Eles podem
ser úteis para monitorar locais específicos, mas serão de
menor utilidade no estabelecimento de prioridades
regionais, para as quais taxa de ampla distribuição são
preferidos como indicadores (Noss, 1990; Pearson e
Cassola, 1992). Entretanto, espécies cosmopolitas entram
em conflito com as recomendações para o uso de taxa
especializados (Hilty e Merenlender, 2000). Uma
alternativa poderia ser colocar uma maior ênfase sobre uma
demonstrada relação com atributos do habitat em questão
do que com o status do indicador em um gradiente
especialista-generalista.
Poucos estudos analisaram o uso do indicador proposto
como um substituto para outros taxa e quando o fizeram,
mostraram, geralmente, uma baixa correlação entre
diferentes taxa (e.g. Lawton et al., 1998). Dada a extrema
complexidade dos sistemas naturais, é muito improvável
que uma única espécie poderia servir como um índice da

53
 Animais como Indicadores

estrutura e funcionalidade de uma comunidade (e.g. Block

et al., 1987; Lawton et al., 1998). Esta abordagem deveria
ser evitada ao menos que justificado por uma pesquisa
realizada por extensos tempo e área (Landres et al., 1988).
Do mesmo modo, a abordagem guilda-indicadora pode
falhar tanto conceitualmente quanto empiricamente.
Espécies que exploram recursos ambientais similares não são
necessariamente parecidas nas outras maneiras como usam e
respondem ao habitat (Landres, 1983; Verner, 1984).
Ainda, é improvável que tendências demográficas entre
membros de uma guilda mudariam em uma forma paralela
enquanto elas variam em relação aos mecanismos de
regulação populacional (tempo, doença, predação,
perturbação do habitat).
Em uma busca recente de indicador faunístico para
monitorar a qualidade do ecossistema envolvendo 100
espécies de vertebrados e 32 de invertebrados, apenas 1 e 3
% dos taxa, respectivamente, se referem a estudos
correlacionando mudanças no status do indicador com
mudanças do ecossistema (Hilty e Merenlender, 2000). A
identificação das causas para a mudança é necessária para
evitar conclusões errôneas em um curto espaço de tempo. A
avaliação do grau de modificação de um habitat que grupos
de animais podem suportar antes de causar uma alteração
na estrutura da assembléia, poderia ser uma forma indireta,
porém mais barata, de verificar o status de alguns grupos. A
determinação quantitativa e qualitativa dos distúrbios do
habitat em florestas exploradas e não exploradas, e a
correlação com as respostas dos animais poderia dar uma

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 Animais como Indicadores

indicação dos mecanismos por trás das mudanças na

população animal e de como mitigar os efeitos negativos dos
distúrbios (ver Grove, 2002, como um exemplo do uso de
áreas basais de árvores como uma medida substituta da
integridade faunística do besouro saproxilico). O sucesso
deste método depende de um bom entendimento da
história natural do animal. Embora a literatura biológica
esteja cheia de estudos sobre histórias naturais, as
descobertas não têm sido incorporadas em protocolos
práticos de monitoramento da fauna para sistemas de
manejo florestal ou mesmo em estudos que testam sua
aplicabilidade. Em um simples exemplo, se a assembléia de
sapos de uma dada área reage às mudanças na umidade, a
mensuração e monitoramento da umidade é certamente
uma tarefa mais fácil e barata do que o monitoramento de
toda a assembléia (ou mesmo algumas espécies) de sapos.
Entretanto, esta correlação e sua aplicabilidade em florestas
exploradas continuam para serem determinadas em muitos
casos.
A escassez de dados comparativos sobre os efeitos da
exploração madeireira de alto versus impacto reduzido
(EIR) sobre a fauna foi surpreendente. A EIR tem
demonstrado vantagens ambientais sobre as técnicas de
exploração convencionais (Barreto et al., 1998). Entretanto,
seu efeito comparativo sobre comunidades de animais ainda
é desconhecido. Este é, particularmente, danoso agora que
critérios e indicadores para manejo florestal sustentável
estão sendo desenvolvidos para melhor definir e medir
progressos na direção de padrões e demandas internacionais.

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 Animais como Indicadores

Outras limitações estão relacionadas às variáveis a serem

medidas e a escala do estudo. Quais parâmetros biológicos
são importantes de serem medidos deveria estar em
discussão. Por exemplo, como a resposta de uma assembléia
varia enormemente dependendo do taxa e a intensidade da
perturbação do habitat, a alta diversidade e endemismo não
deveriam ser aceitos como uma medida do alto valor de
conservação sem uma compreensão verdadeira da
comunidade ecológica em questão (Spector e Forsyth,
1998). Extremamente importante é observar a carência de
congruência entre escalas tradicionais de pesquisa (“plots”) e
escalas apropriadas para manejo da paisagem (Andersen,
1997a). É desejável que projetos futuros de pesquisa
envolvam estudos em maiores escalas, incluindo a
variabilidade natural de tipos de floresta e a diversidade de
práticas de exploração, assim alcançando conclusões mais
abrangentes.

Considerações práticas ao
s elec ionar ou usar i ndi ca do re s p a ra
o m a nejo fl ore stal
Primeiramente, como as pesquisas são caras e consomem
tempo, os indicadores faunísticos deveriam ser usados
apenas quando medidas ambientais e de vegetação
correlacionadas são impossíveis ou mais caras. Segundo,
quando animais são usados como indicadores, as razões para
seleção deveriam ser claramente apontadas e baseadas em
critérios objetivos (ver Hilty e Merenlender, 2000 para uma

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 Animais como Indicadores

listagem passo a passo para a seleção de taxa indicadores ).

Diferenças nas características do habitat, genótipo e
interações de espécies podem produzir variação no fenótipo,
fisiologia e comportamento das espécies. Por isso, a resposta
de um indicador não deveria ser extrapolada para outra área
sem a verificação apropriada da resposta do indicador em
cada área.
É improvável que um único taxon reflita precisamente as
múltiplas mudanças em um ecossistema após distúrbios
antropogênicos. Por isso, a seleção de múltiplos taxa
indicadores é necessária sempre que possível.
Taxa indicadores com histórias naturais bem
compreendidas e que fornecem benefícios ao ecossistema
(como polinização, ciclagem de nutrientes ou dispersão de
sementes) deveriam ser priorizados e incorporados nos
inventários de programas de manejo florestal. Os
invertebrados (especialmente formigas e borboletas)
deveriam ser, no mínimo, considerados nestes programas e
em futuros estudos na medida em que suas características
(baixa mobilidade, alta taxa reprodutiva, especialização,
abundância e disponibilidade de informação sobre a história
natural de alguns deles) os fazem uma ferramenta útil como
sinalizadores precoces de ameaças. Se eles forem usados, os
taxa escolhidos deveriam ser “estáveis” taxonomicamente
para permitir uma identificação precisa (Pearson e Cassola,
1992), uma vez que o uso de morfoespécies ou níveis
taxonômicos superiores é preocupante devido a falta de
equivalência e por não permitir uma abordagem

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 Animais como Indicadores

biogeográfica.
Os animais especialistas de um certo habitat são úteis
para identificar a degradação deste. Entretanto, grupos
taxonômicos altamente sensíveis são de menor valia se todas
as espécies seguem em direção a uma extinção local como
reação a um distúrbio mínimo. Os especialistas também
podem ser menos abundantes do que os generalistas,
levando a problemas amostrais e maiores custos (Landres et
al., 1988). É discutido que indicadores efetivos para
alteração de habitat devem ser capazes de demonstrar uma
tolerância restrita em relação ao fator indicado (Patton,
1987; Landres et al., 1988). Alternativamente, Spector e
Forsyth (1998) insistem que os indicadores deveriam
mostrar um gradiente de respostas a um gradiente de
mudanças ambientais. Apesar da controvérsia, parece que o
que falta num manejo florestal é uma relação demonstrada
dos indicadores potenciais com os atributos de interesse do
habitat .
Como os animais respondem diferentemente
dependendo do histórico da exploração madeireira, é
também altamente recomendado que, no mínimo, os locais
de estudos deveriam ser selecionados considerando sua
compatibilidade em termos de estrutura florestal, tempo
após a exploração e intensidade de exploração. O uso de
metodologias de amostragens padronizadas é também uma
prioridade se o objetivo for aumentar o poder de previsão de
programas de monitoramento em sistemas de manejo
florestal. Um resumo das recomendações para futuros
estudos de bioindicadores é encontrado na tabela 5.

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 Animais como Indicadores

Tabela 5: Resumo das recomendações para futuros estudos

sobre bioindicadores em sistemas de manejo florestal

Recomendações Gerais

1- Registrar a estrutura da floresta, histórico e inten-

sidade da exploração madeireira (m3/ha; num.árvores
derrubadas/ha), e diversidade de práticas de explo-
ração.
2- Padronizar metodologias dentro de um grupo ani-
mal e com outros estudos no mesmo sistema.
3- Enfatizar uma relação comprovada entre respostas
dos taxa e características de interesse do habitat.
4- Indicar o que um bioindicador indica.
5- Enfatizar estudos em larga escala, mais apropria-
dos em relação às escalas de manejo da paisagem.
6- Selecionar múltiplos taxa como indicadores sem-
pre que possível.
7- Enfatizar primeiro indicadores que possuem uma
história natural bem conhecida e que fornecem bene-
fícios para o ecossistema.
8- Buscar indicadores que apresentam um gradiente
de respostas a um gradiente de mudanças ambientais.

59
 CONCLUSÕES
05
 Animais como Indicadores

É indiscutível que a exploração madeireira tem efeito

sobre algumas espécies animais, mas a procura por
indicadores biológicos em manejo florestal parece não estar
solucionada. Em linhas gerais, uma abordagem ao nível de
espécies animais para monitorar exploração madeireira e
seus impactos sobre a fauna parece tanto ineficiente quanto
impraticável para implementar em unidades de manejo
florestal em larga escala. Quando o uso de animais é
desejável ou apropriado, mudanças nos parâmetros de
guildas ou comunidades poderiam nos dizer mais sobre
distúrbios em florestas tropicais em uma abordagem
biogeográfica. Porém, incongruências no conceito ecológico
de guildas e sua aplicabilidade em manejo florestal deveriam
ser consideradas e o uso de guildas deveria ser baseado em
estudos prévios detalhados.
O uso de taxa indicadores para manejo florestal avançou
lentamente nas últimas duas décadas. É interessante notar
que as questões e dúvidas levantadas nos anos 80 (e.g.
Patton, 1987; Block et al., 1987; Landres et al., 1988) ainda
estão amplamente sem solução. Provavelmente, a principal
razão disto é o conflito associado com o termo “indicadores
de manejo” e seu uso em biologia da conservação. Os
indicadores estão intimamente associados com condições
ambientais particulares e a ausência deles ou mudança em
seus parâmetros ecológicos indica mudanças nestas
condições. O manejo comumente envolve mudanças em
variáveis ambientais para aumentar a produção de espécies
alvos ou do ecossistema. Por isto, é implícito na atividade
de manejo que mudanças são desejáveis em muitos casos e

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 Animais como Indicadores

indicadores efetivos de saúde ambiental devem indicar

muito mais do que uma simples mudança no ecossistema.
Os indicadores propostos estariam realmente
desempenhando suas funções de alerta prévio e
verdadeiramente contribuindo com os planos de manejo no
momento em que facilitassem o acesso ao grau aceitável de
modificação ambiental. Neste contexto, o desenvolvimento
de indicadores continua a ser uma necessidade crítica de
pesquisa em ecologia florestal. Enquanto isso, protocolos de
monitoramento com fins de conservação ainda precisam
usar inventários amplos para acessar o status da
biodiversidade em operações florestais e tentar examinar a
correlação com mudanças ambientais.

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