Ecologa y Comportamiento Animal

Departamento de Ecologa, Gentica y Evolucin Facultad de Ciencias Exactas y Naturales Universidad de Buenos Aires

Terica #15: Poliginia y Poliandria

Poliginia
El macho est asociado con ms de una hembra durante la temporada reproductiva, ya sea al mismo tiempo (poliginia simultnea) o en sucesin (poliginia secuencial). Se asume que la hembra se aparea slo con un macho -esto no siempre es as-). El cuidado parental es provisto generalmente por la hembra. Distintas posibilidades: A) Los machos pueden monopolizar el acceso a las hembras en forma directa o indirecta (las hembras son econmicamente defendibles). 1) Poliginia por defensa de hembras (o de harn): Las hembras estn agrupadas en forma permanente. Estos grupos son defendidos en forma directa por el macho (cebras, ciervos, leones). 2) Poliginia por defensa de recursos: Las hembras no viven en grupos permanentes pero estn agrupadas espacialmente durante la temporada reproductiva en sitios que contienen recursos como alimentos, sitios seguros para la reproduccin, etc. (elefantes marinos).

Sistemas de apareamiento: poliginia

B) Los machos no pueden monopolizar el acceso a las hembras en forma directa o indirecta (las hembras no son econmicamente defendibles). B1. Poliginia de lek: Los machos compiten entre si mediante despliegues realizados en un sitio que no contiene recursos (lek o arena). Las hembras eligen machos para copular (los machos no proveen cuidado parental alguno). La varianza reproductiva entre machos es muy alta. B2. Poliginia por competencia: Las hembras pueden estar agrupadas o no. Si estn agrupadas no son econmicamente defendibles. Los machos tratan de conseguir el mayor nmero posible de cpulas sin involucrarse en la defensa de hembras o territorios.

Sistemas de apareamiento: poliginia

Mayora de los casos de poliginia involucran territorialidad por parte del macho. Los machos ocupan territorios que difieren en sus caractersticas y esa variacin correlaciona con el nmero de hembras que ocupan el territorio. El principal requerimiento para la poliginia es que el macho pueda reducir su contribucin al cuidado parental sin afectar mucho la viabilidad de sus cras. En algunos casos la proporcin de sexos puede influenciar el sistema de apareamiento. En este caso lo que importa es la proporcin de sexos operacional (el cociente entre hembras fertilizables y machos sexualmente activos en un determinado momento).

Por qu las hembras aceptan la poliginia?

A) No hay costo para las hembras. 1) Hay beneficios asociados a la poliginia. El xito reproductivo de la hembra aumenta con el tamao del harem (i.e. defensa cooperativa del nido). 2) No hay beneficios asociados a la poliginia (el xito reproductivo de la hembra no aumenta con el tamao del harem). B) Hay costo para las hembras. 1) Las hembras aceptan el costo porque: a) No hay machos disponibles (no apareados) o stos son difciles de encontrar. b) Las hembras no pueden distinguir entre machos apareados y no apareados. c) Las hembras no logran monopolizar al macho (no pueden desplazar a otras hembras). 2) las hembras aceptan el costo porque este es compensado por beneficios (modelo de umbral de poliginia, Verner & Wilson 1966, Orians 1969). a) El beneficio es acceso a una mejor situacin reproductiva (alimento, sitios de nidificacin). b) El beneficio es tener acceso a "mejores genes".

Poliginia con costos para las hembras

(las hembras no distinguen entre machos apareados y no apareados) En Ficedula hypoleuca se observan hembras apareadas en monogamia y poliginia. Las hembras apareadas en poliginia tienen un menor xito reproductivo que las apareadas en monogamia. Los machos que se aparean en poliginia construyen un segundo nido distante del primero luego de que la primer hembra (pareja primaria) ha iniciado la incubacin. Los resultados son compatibles con la hiptesis de engao de la segunda hembra (pareja secundaria) por parte del macho.

Poliginia con costos para las hembras

(las hembras no logran monopolizar al macho)

En marmotas, el xito reproductivo de los machos est asociado positivamente con el nmero de hembras con las que se aparea. Por el contrario, el xito reproductivo de las hembras est asociado negativamente con el nmero de hembras con las que se aparea el macho.

Modelo de umbral de poliginia

(Verner & Wilson 1966, Orians 1969)

Es una distribucin libre e ideal de hembras en territorios de distinta calidad. Premisas: -La calidad de los territorios vara en forma continua (implcitamente se asume que la calidad del macho y la del territorio estn correlacionadas). -Existe un costo de la poliginia para las hembras. Predicciones: -La calidad del territorio del macho va a estar asociada positivamente con su xito reproductivo. -En el equilibrio, el xito reproductivo debera ser similar entre hembras independientemente de la calidad del territorio del macho y de si este se aparea en monogamia o poliginia. -La poliginia debera ser ms frecuente en ambientes en los que hay mayor variacin en la calidad del territorio de los machos.

Modelo de umbral de poliginia

Una hembra tiene la opcin de aparearse con un macho ya apareado (A) o con un macho no apareado (B). El modelo asume que el xito reproductivo de la hembra aumenta con la calidad del territorio del macho y que hay un costo de compartir el territorio con otra hembra (costo de la poliginia). La hembra debera preferir aparearse en condicin de poliginia slo cuando la diferencia de calidad entre territorios es mayor que el umbral de poliginia (PT).

Modelo de umbral de poliginia

Distintos patrones de asentamiento de hembras en territorios de diferente calidad (A-F) segn el modelo de umbral de poliginia. En ambos casos dos machos terminan en una situacin de poliginia, dos en monogamia y dos sin aparearse.

Evidencias a favor del modelo de umbral de poliginia

1) Costo de poliginia. Experimento de remocin de hembras (con y sin remocin) en territorios polignicos. El xito reproductivo de hembras en poliginia fue menor (mayor predacin de nidos y menor asistencia por parte del macho) que el de hembras en monogamia (Pribil 2000). 2) Preferencia de hembras por machos en monogamia vs. en poliginia. Se removieron hembras para generar territorios de igual calidad con 1 o 0 hembras (nuevas hembras podan elegir machos en poliginia o monogamia). En 16/16 casos las hembras eligieron machos en monogamia (Pribil & Picman 1996). 3) Preferencia de hembras por machos en poliginia cuando los territorios son de mejor calidad. Manipulan calidad del territorio (sitios seguros para nidificar). Remueven hembras de forma de tener machos polignicos con territorios manipulados vs, mongamos con territorios no manipulados. En 12/14 casos las hembras eligieron machos polignicos y en 2/14 machos mongamos (Pribil & Searcy 2001). Problemas: 1) En otras poblaciones de la misma especie no hay evidencias de costo de poliginia. 2) Estudios de paternidad indican que las hembras obtienen fertilizaciones por fuera de la pareja por lo que la calidad del territorio del macho (medida como nmero de nidos) no correlaciona con su xito reproductivo (medido como nmero de pichones propios).

Exito reproductivo observado y efectivo

xito reproductivo de Agelaius phoenicius estimado a travs de marcadores de ADN. La lneas azules delimitan territorios de distintos machos y las fracciones indican el nmero de cras propias sobre el total de cras dentro del territorio. Las flechas indica fertilizaciones por fuera de la pareja. El origen de la flecha indica el padre gentico y el final el padre social. El nmero dentro del crculo indica las cras extra-pareja obtenidas por el macho del territorio donde se origina la flecha.

Poliginia de leks
Agregaciones de machos que realizan despliegues y a las que concurren hembras para obtener fertilizaciones. El trmino Lek suele utilizarse con distintas acepciones: 1. Lugar donde se agrupan los machos (arenas, coros, enjambres de apareamiento, etc.). 2. Despliegues comportamentales que realizan los machos (comportamiento de lek). 3. Sistema de apareamiento (poblaciones que se aparean en leks). Leks presentes en 98 spp. de aves (1%), 13 de mamferos (0.3%). Adems 11 spp. de anfibios, 24 de peces y 74 de insectos.

Poliginia de leks
Tipos de lek Leks clsicos o concentrados: Los machos estn estrechamente agregados, generalmente en un sitio que se mantiene a travs del tiempo. Suele haber interacciones directas macho-macho. Exploded lek: Los machos estn separados entre si por bastante distancia (no se ven y por lo tanto slo interactan mediante vocalizaciones). Los conflictos directos entre machos son muy poco frecuentes. Criterios para distinguir a los leks clsicos de otros sistemas de apareamiento: -No existe cuidado parental por parte de los machos (slo contribuyen con sus gametas). -Existe un sitio (arena o lek) al que las hembras concurren y en el cual ocurren la mayora de los apareamientos. -El sitio en el que los machos realizan sus despliegues no contiene recursos significativos para las hembras (alimento, agua, sitios de nidificacin, etc.). -Las hembras tienen oportunidad de elegir pareja cuando visitan el lek.

Varianza reproductiva en leks

Porcentaje de cpulas obtenidas por los machos que atienden un lek (ordenados por su xito de apareamiento). (a) kobs (Adenota kob thomasi), (b) urogallos (Centrocercus urophasianus) y (c) bailarines (Manacus manacus trinitatis). En los tres casos, unos pocos machos obtienen la mayora de las cpulas (son preferidos por las hembras) mientras que la mayora de los machos no llega a aparearse (son ignorados).

Chiroxiphia caudata (Bailarn Azul)

Costo energtico de los despliegues de lek

En urogallos (Centrocercus urophasianus) el gasto energtico diario de los machos aumenta en forma lineal con la frecuencia de despliegues. Los machos que se aparean son los que tienen mayor frecuencia de despliegues.

Leks y buenos genes

En Tetrao tetrix se encontr una correlacin positiva entre la proporcin de cpulas que obtiene un macho y la probabilidad de sobrevivir hasta la siguiente temporada reproductiva. La lnea punteada indica la prediccin de un modelo de regresin logstica.

Por qu evolucionaron los leks?

Lek puede ser visto como el extremo de un continuo, donde la monogamia gentica es el otro extremo. Probablemente un paso intermedio en la evolucin de los leks haya involucrado poliginia con prdida progresiva de cuidado parental por parte del macho. Los machos son incapaces de defender econmicamente grupos de hembras (poliginia por defensa de harem) o los recursos que ellas necesitan (poliginia por defensa de recursos). Una vez que las hembras llegan a una situacin de poliginia en que no obtienen ni cuidado parental ni recursos (como ocurre en los casos en que los machos defienden territorios) estn dadas las condiciones para su "emancipacin" de los machos. En esas circunstancias las hembras son libres de seguir las estrategias que maximizan su inters reproductivo (no se gana nada por ser fiel a un determinado macho). El principal inters (presin selectiva) debera ser obtener esperma de los mejores machos.

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Por qu evolucionaron los leks?

Los machos son incapaces de defender econmicamente grupos de hembras (poliginia por defensa de harem) o los recursos que ellas necesitan (poliginia por defensa de recursos). 1. La densidad poblacional es alta y por lo tanto los costos de la defensa son altos (interferencia con otros machos). 2. Las hembras explotan recursos que estn distribuidos en forma amplia (no son defendibles por el macho).

Las hembras explotan recursos que estn distribuidos en forma amplia

En antlopes y urogallos se observa una correlacin negativa entre el home range de la hembra y el tamao del territorio de los machos. Este resultado es consistente con la hiptesis que plantea que cuando las hembras explotan recursos que estn distribuidos en forma amplia (no defendibles por el macho), estos se agrupan en leks.

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Por qu los machos se agregan cuando no pueden monopolizar el recurso?

Distintos modelos para explicar la agregacin de machos en los leks clsicos Modelo de preferencias por parte de la hembra La principal premisa de este modelo es que las hembras prefieren machos en grupos a machos solitarios. Los grupos ofreceran la oportunidad de comparar machos (buenos genes), aumentaran seguridad (disminucin del riesgo de predacin y/o acoso por parte de machos), y/o reduciran el tiempo de apareamiento. Modelo de hotspot En este modelo los machos son atrados a sitios donde el trfico hembras es mximo. Modelo de hotshot Las hembras son atradas a ciertos machos por motivos conservativos (por ejemplo copying). Los otros machos son atrados al sitio por la presencia de hembras. En este modelo la competencia entre machos sera la principal explicacin para la varianza en xito reproductivo. Machos se agregan para reducir el riesgo de predacin (efecto de dilucin).

Las hembras prefieren agregaciones de machos

En Philomachus pugnax (Scolopacidae) la frecuencia de cpulas (ndicador del nmero de hembras) aumenta con el nmero de machos en el lek para un rango de tamaos de lek.

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No siempre las hembras prefieren grupos grandes

En antlopes el nmero de hembras por macho no vara en funcin del tamao del lek

Los machos se agregan en hotspots

Distribucin de leks de urogallos (Centrocercus urophasianus) en relacin a la densidad de hembras nidificando. Los puntos rojos indican la ubicacin de los leks. Mayor intensidad de color indica mayor densidad de nidos).

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hotspots vs. hotshots

En experimentos con bailarines (Pipridae) en los que se removi al macho que obtena mayor mayor nmero de cpulas se observ que las hembras seguan visitando el mismo sitio (prediccin de hotspots). En otro experimento con ciervos (Dama dama) se cubrieron los territorios que utilizaban los machos que obtenan mayor nmero de cpulas. Los machos preferidos se movieron a otros territorios y las hembras se movieron con ellos (hotshots) pero los menos exitosos no los siguieron.

Los machos se agregan para reducir el riesgo de predacin

En machos de la rana Physalaemus pustulosos el riego de depredacin per capita disminuye al aumentar el tamao del coro. El nmero de hembras por macho aumenta con el tamao del coro (lnea azul tiene un mejor ajuste que lnea roja -aumento proporcional-).

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Poliandria
La hembra se aparea con ms de un macho durante la temporada reproductiva. Ocurre en el 1% de las especies de aves (sin contar EPFs), algunas especies de peces, muy raramente en mamferos, ms frecuentemente en insectos. Poliandria clsica (con inversin de los roles sexuales, los machos proveen mayor cuidado parental que las hembras). -Poliandria por defensa de machos: Las hembras compiten entre si por monopolizar apareamientos con machos que estn agrupados. -Poliandria por defensa de recursos: Las hembras defienden recursos atractivos para los machos. Poliandria sin inversin de los roles sexuales. -Poliandria por reposicin de esperma. -Poliandria por acceso a recursos.

Poliandria clsica

Principales etapas en la evolucin de la poliandria clsica (presente en peces y aves). 1) Evolucin de cuidado uniparental por parte del macho. En muchas especies los machos pueden cuidar las puestas de varias hembras (aumentan su fitness atrayendo ms hembras a desovar en sus nidos. 2) La siguiente etapa es la evolucin por parte de las hembras de la capacidad de poner ms huevos que los que un macho puede incubar (poliandria clsica slo se da en especies en las que el macho incuba). 3) Las hembras compiten entre si para producir puestas para varios machos y de esta forma aumentar su xito reproductivo.

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Poliandria con inversin de roles sexuales en falarofos

En el gnero Phalaropus (Scolopacidae, Aves), machos y hembras se congregan en cuerpos de agua para alimentarse y reproducirse. Las hembras compiten entre si agresivamente para acceder a los machos (similar a poliginia de harem). Las hembras exitosas se aparean en forma sucesiva con distintos machos (poliandria secuencial). Cada macho se aparea con una sola hembra. Machos incuban los huevos y cuidan de los pichones luego de la eclosin. Las hembras tienden a ser el sexo ms ornamentado y de mayor tamao.

Poliandria con inversin de roles sexuales

-En Actitis macularia las hembras arriban primero a las reas reproductivas y compiten por territorios con otras hembras. -Las hembras tienen mayor tamao corporal que el macho, son ms agresivas e inician el cortejo. -Luego de atraer un macho a su territorio, las hembras ponen huevos en un nido y el macho se encarga de la incubacin y el posterior cuidado de los pichones. -Este ciclo se puede repetir con 2 o 3 machos (poliandria secuencial). -Hembras conservan esperma del primer macho (segundos o terceros machos con menor certeza de paternidad).

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Poliandria en Actitis macularia

-Esta especie se reproduce en ambientes con muy alta abundancia de alimento en periodos relativamente cortos (altas latitudes en el hemisferio norte). Hembras tienen tamao de puesta fijo (4 huevos) por lo que no podran ajustar el tamao de la puesta a una mayor oferta de alimentos. Alternativa es aumentar el nmero de puestas. Cras son nidfugas por lo que el nico cuidado parental es proteccin (1 o 2 padres son igualmente efectivos). Hembras que abandonan a su pareja aumentan su xito reproductivo futuro sin afectar el presente (supervivencia de las cras). La hembra obtiene un mayor incremento de su fitness al abandonar a sus cras y renidificar que el que obtendra el macho.

Poliandria con inversin de roles sexuales en jacanas

En jacanas el territorio de la hembra se superpone con el de varios machos (poliandria simultanea). Machos defienden pequeos territorios de otros machos, construyen un nido flotante en l territorio y se encargan en forma exclusiva de la incubacin de los huevos y cuidado de las cras (cuidado uniparental masculino). Hembras confrontan entre si para aumentar el nmero de territorios de machos (y por lo tanto de nidos) incluidos en su territorio. En una especie de jacana (Metopidius indicus) hembras 50-60% ms grandes que los machos. En Jacana jacana se observa infanticidio por parte de las hembras (destruccin de nidadas y pichones que no son propias luego de remocin de hembras y ocupacin de ese territorio por nuevas hembras).

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Poliandria con inversin de roles sexuales en Jacana jacana

Incubacin (28 das) y cuidado de los juveniles (50-60 das) a cargo del macho. Hembras son 48% ms grandes que el macho y tienen mayor desarrollo de caracteres sexuales secundarios (ornamentacin facial y "espuelas" del ala). Ambos sexos defienden territorios de conespecficos del mismo sexo. Competencia por espacio es intensa (muchos individuos no se reproducen). Hembras y machos con territorios (residentes) ms ornamentados y de mayor tamao que no residentes. Las hembras residentes compiten entre si para acumular parejas (machos). Nmero de parejas de una hembra asociada positivamente con su tamao corporal.
Emlem & Wrege, Auk 121: 391-403, 2004:

Poliandria con inversin de roles sexuales en Jacana jacana

Distribucin de frecuencias del nmero de apareamientos por temporada reproductiva de hembras (n=213) y machos (n= 380) de Jacana jacana.

Distribucin del xito de de apareamiento (parejas-meses a lo largo de la vida) de hembras (n=44) y machos (n=80) jacanas.
Emlem & Wrege, Auk 121: 391-403, 2004:

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Poliandria con inversin de roles sexuales en peces aguja

En peces aguja (Syngnathidae) hembra transfiere huevos al parche ventral del macho donde ste los fertiliza (muy alta certeza de paternidad). Durante el desarrollo de los huevos los machos se alimentan menos y crecen ms lentamente que las hembras (costo de cuidado parental). En algunas especies la hembra puede producir huevos para ms de un macho por lo que la hembra puede aumentar su xito reproductivo dividiendo su puesta entre varios machos (poliandria simultanea). En otras especies la puesta de la hembra puede ser alojada en el parche del macho pero la hembra produce una puesta de reemplazo antes que el macho complete la incubacin (poliandria secuencial). Hembras invierten ms tiempo en actividades de competencia sexual con otras hembras y cortejo de machos y machos en alimentacin (machos son ms selectivos que hembras).

Poliandria cooperativa
En el halcn de Galpagos (Buteo galapagoensis) se observa la asociacin entre una hembra y varios machos (generalmente 2-3 pero pueden llegar a 8) que proveen cuidado parental. Machos no estn emparentados y la paternidad es compartida. Grupos ms grandes defienden mejor el territorio y tienden a expandirlo ms que grupos pequeos. Bajo xito reproductivo (1-2 cras que se independizan por evento reproductivo). Asociacin entre adultos se extiende en el tiempo (varios eventos reproductivos reciprocidad?-).

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Poliandria en insectos
Posibles beneficios de las hembras polindricas: 1) Reposicin de esperma: Se minimiza el riesgo de quedarse sin esperma o el costo de almacenarlo. 2) Beneficios materiales: Nutrientes en fluidos seminales o espermatforos, regalos nupciales, sitios con menor riesgo de predacin, etc. 3) Beneficios genticos: Reemplazo de esperma de calidad inferior, aumento de la varianza gentica de las cras. 4) Evitar los costos asociados a resistir intentos de cpula.

Sistemas que combinan poliginia y poliandria

Comn en varias especies de aves no voladoras (and, perdices americanas Tinamiformes-). Los machos monopolizan un grupo de hembras (poliginia por defensa de harem). Las hembras del harem ponen huevos en un nico nido (reproduccin comunal). Los machos se encargan de la incubacin de los huevos y el cuidado de los pichones hasta la independencia. Luego de completada la puesta para un macho hembras ponen huevos en el nido de otro macho (poliandria secuencial).

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