b i o l o g y

Biol. Lett. (2009) 5, 769772 doi:10.1098/rsbl.2009.0474 Publicado online el 12 de agosto de 2009

lette Activacin motriz predictiva

Comportamiento animal

durante la accin de observacin en bebs humanos

Victoria Southgate1*, Mark H. Johnson1, Tamsin
Osborne1 y Gergely Csibra12
1

actividad neural superpuesta durante la ejecucin y observacin de acciones, pero que esta activacin, en lugar de ser directamente inducida por la entrada visual, est accionada por la comprensin de una accin prxima al beb. Tales resultados proveen apoyo para las teoras que implican al sistema motriz en la prediccin de acciones. Palabras clave: cognicin social, prediccin de acciones, sistema motriz.
1. INTRODUCCIN

Centro de desarrollo cerebral y cognitivo, Birkbeck, Universidad de Londres, Reino Unido 2 Departamento de Filosofa, Universidad Central Europea, Budapaest, Hungra *Autor por correspondencia (v.southgate@bbk.ac.uk).

Ciertas regiones del cerebro humano se activan tanto durante la accin de observacin como durante la ejecucin de una accin. Se ha propuesto que el llamado 'sistema de neuronas especulares' posibilita que un observador comprenda la accin por un proceso de estimulacin motriz interna. Aunque se ha especulado mucho sobre la existencia de tal sistema desde los primeros momentos de la vida, hasta ahora hay poca evidencia directa de que los bebs pequeos reclutan reas cerebrales involucradas en la produccin de acciones durante la observacin de las mismas. Para encargarnos de esta cuestin, identificamos el rango de frecuencia individual en el que la banda alfa de la actividad sensoriomotora se atenuaba en el electroencefalograma (EEG) de bebs de nueve meses cuando se les requera que alcancen objetos y realizamos la medicin para ver si la actividad en este rango de frecuencia tambin estaba modulada por la observacin de acciones de otros. Descubrimos que la observacin de una accin de agarre tena como resultado la activacin motriz en el cerebro del beb, pero que esta actividad comenzaba antes de la observacin de la accin, una vez que poda ser anticipada. Tales resultados demostraron no slo que los bebs, los adultos tambin, despliegan

Uno de los descubrimientos recientes ms intrigantes en neurociencia es que la percepcin de las acciones de otros induce actividad motriz de subumbral en el observador, un fenmeno registrado tanto en monos como en humanos y que a menudo se le atribuye a un sistema de neuronas especulares (MNS por sus siglas en ingls) (Rizzolatti y Craighero, 2004). No obstante, hasta la fecha, ha habido poca evidencia de cualquier rol funcional para esta actividad (Hickok, 2009), a pesar de la gran especulacin relacionada con su participacin en la comprensin de acciones (Gallese y colegas, 2004) y la participacin en las acciones (Csibra, 2007).
Material electrnico adicional disponible http://dx.doi.org/ 10.1098/rsbl.2009.0474 o http://rsbl.royalsocietypublishing.org en
en

Un camino prometedor hacia la clarificacin de la funcin de la activacin del sistema motriz durante la observacin de una accin es la investigacin de la ontogenia de este fenmeno (Kilner y Blakermore, 2007). Como la propia capacidad motriz es una determinante de si el sistema motriz est involucrado durante la observacin de una accin (Calvo-Merino et al. 2005), el repertorio motriz
limitado (pero en desarrollo) de los bebs posee el potencial para arrojar luz sobre cules son las capacidades moduladas por la seleccin del sistema motriz (van Elk y otros, 2008).

Hasta la fecha, existe poca evidencia directa de que los bebs pequeos involucran al sistema motriz cuando observan a alguien realizando acciones. Aunque un estudio que meda las respuestas hemodinmicas inform sobre la activacin de la corteza motriz durante la observacin de acciones (Shimada &
Hiraki 2006), las respuestas hemodinmicas no permiten la clase de anlisis temporal que

V. Southgate et al. Predictive motor activation pueda posibilitarnos distinguir entre la activacin motriz predictiva y la reactiva. Una

ruta ms prometedora hacia el esclarecimiento del rol funcional de la activacin motriz es utilizar el potencial de la medicin motriz mediante registros de actividad sensoriomotora alfa en el electroencefalograma (EEG), lo que ayuda a comprender mejor la dinmica temporal

sensoriomotora alfa durante la observacin de una accin provee as una ruta prometedora hacia la exploracin de la ontogenia de accin especular.
2. MATERIALES Y MTODOS

(a)

Figura 1. Organizacin experimental para suscitar el alcance. Una pinza mecnica que sostiene un pequeo juguete fcil de agarrar aparece a travs de las cortinas del escenario hacia el beb.

de la reactividad motriz a los estmulos observados. No obstante, el nico estudio que tuvo como objetivo la exploracin de las modulaciones en atenuacin de la banda alfa sensoriomotora durante la observacin de una accin en bebs no pudo encontrar evidencia clara en bebs de seis meses (Nystrom, 2008). En el presente estudio, utilizamos EEG para medir los cambios en la actividad de la banda alfa sensoriomotora durante el curso de la observacin de acciones anticipables en bebs de nueve meses de edad. Los estudios con adultos han demostrado que la actividad sensoriomotora es modulada tanto por la ejecucin como con la observacin de acciones intencionales (Hari y otros, 1998) y
es probable que se originen el la corteza somatosensorial (Hari y Salmelin

1997) . Aunque no se sabe hasta qu

grado esta seal se relaciona con la actividad en las llamadas reas MNS, muchos autores han especulado que tales modulaciones pueden reflejar actividad en las regiones MNS (Hari y otros, 1998) . Adems, la actividad sensoriomotora y la actividad de MNS son moduladas de manera similar por un nmero de fenmenos (Kilner y otros, 2009). La medicin de los cambios en la actividad

Participantes Un total de 15 bebs de nueve meses de edad participaron en esta experiencia (edad media= 270 das, rango=254-285 das, nueve nias). Se evaluaron diez bebs ms pero fueron excluidos (vea el material electrnico adicional). (b) Procedimiento El procedimiento para la adquisicin de los datos del EEG y la reduccin de los mismos se describe en el material electrnico adicional. El experimento estuvo compuesto por dos fases: una fase de obtencin (donde los bebs alcanzaban los objetos por s mismos) y una fase de observacin (donde los bebs miraban como un experimentador alcanzaba los objetos). La fase de obtencin sigui a la fase de observacin y los datos obtenidos en la fase de obtencin dirigieron nuestro anlisis de la fase de observacin. (i) Fase de obtencin Los bebs fueron sentados frente a un teatro de tteres con las cortinas cerradas. Cuando estuvieron quietos y atentos, un experimentador pas una pinza mecnica que sostena un pequeo juguete fcil de tomar, a travs de las cortinas cerradas hacia el beb (figura 1). El experimentador esperaba que el beb alcance y tome el juguete antes de mover la pinza. Un segundo experimentador, sentado en el piso a la derecha del beb, recuperaba el juguete despus de permitirle unos breves momentos de juego. Este procedimiento se repeta hasta que el beb se aburra o hasta que haba obtenido aproximadamente 20 juguetes diferentes. Los datos experimentales sugieren que se requirieron muy pocos estudios de obtencin para observar la supresin de la onda sensoriomotora alfa (vea la figura S1 en el material electrnico adicional por ejemplos de efectos de estudio nico). Los bebs aportaron a una media de anlisis de 10 (desviacin estndar=3.5) estudios sin objetos.

(ii) Fase de observacin Cuando los bebs estaban quietos y atentos, las cortinas se abran (~700 ms)

para revelar un pequeo objeto fcil de agarrar sobre el piso del escenario. Despus de ~1000 ms, una mano llegaba desde una cortina la derecha del escenario (~500 ms), tomaba el objeto y lo sacaba de la escena (~500 ms). Luego las cortinas se cerraban. Los estudios se repitieron mientras los bebs se mostraban dispuestos a mirar o hasta que se hubieran visto 60 estudios. Se requiri un mnimo de 10 estudios de observacin sin objetos para que los bebs fueran incluidos en el anlisis. Los bebs contribuyeron
a una media de 15 (desviacin estndar=3.5) estudios vlidos para el anlisis.

(c) Codificacin y Anlisis En ambas fases, el punto en el que los bebs (fase de obtencin) o el experimentador (fase de observacin) comenzaba el movimiento hacia el objeto se marc en el EEG a partir del video grabado de manera sincronizada (vea material electrnico suplementario). Los segmentos que comenzaban 1100 ms antes y terminaban 1600 ms despus del inicio de este movimiento fueron luego seleccionados para anlisis de frecuencia de tiempo por transformacin de onda pequea (wavelet) (Vea el material electrnico adicional). Para la observacin se excluyeron del anlisis los segmentos donde los bebs realizaron movimientos de los miembros o no observaron el evento completo. De los segmentos retenidos, se promedi la amplitud a frecuencias seleccionadas por encima de 400 ms antes del movimiento basal y se compar con la actividad promediada a una ventana de tiempo de 1600 ms comenzando al inicio del movimiento (figura 2).
3. RESULTADOS

p=0,001) indicando atenuacin bilateral del ritmo sensoriomotor alfa durante la ejecucin de la accin (figura 2 a (i), b(i)) (b) Fase de observacin Cada una de las bandas de 3 Hz de ancho de los bebs individualmente seleccionadas fue luego utilizada para analizar actividad durante la observacin de acciones. La actividad promediada por encima de esta banda de 3 Hz se promedi por sobre el perodo basal de 400 ms (durante el cual el objeto era visible en el piso del escenario, figura 2a (ii) y comparado con la actividad por encima de un perodo de 1600 ms desde el inicio del movimiento observado abarcando el momento en que la mano tomaba y quitaba el objeto de la escena (figura 2a(ii)). Repetidas mediciones de anlisis de varianzas (ANOVA) con tiempo (basal versus observacin de la accin) y hemisferio (derecho versus izquierdo) como factores de medicin repetida revelaron una interaccin marginalmente importante entre tiempo y hemisferio (F 1, 14= 3,94, p=0,067). Pruebas t-test de muestras pareadas separados sobre datos de cada hemisferio revelaron un importante efecto del tiempo (t14=256, p=0,02) slo en los canales del hemisferio izquierdo, confirmando que hubo una disminucin en la actividad sensoriomotora alfa durante la observacin de la mano que apareca y la obtencin del objeto.

(a) Fase de alcance Para cada beb, se aisl la frecuencia nica atenuada de manera mxima y las dos frecuencias adyacentes y se promedi la actividad por encima de una banda de 3 Hz de ancho. Cada amplitud promedio del beb fue luego ingresada en un anlisis de varianzas (ANOVA) de medidas repetidas con tiempo (basal versus alcance) y hemisferio (derecho versus izquierdo) como factores dentro de los sujetos, revelando slo un importante efecto principal de tiempo (F 1,14= 18,97,

V. Southgate et al. Predictive motor activation

El patrn de actividad sobre el curso de la observacin (vea figura 2a(ii), b(ii) indica que una atenuacin inicial de la actividad alfa ocurri en realidad antes del inicio del movimiento observado, seguido por un breve rebote y luego una posterior disminucin que continu durante el resto del estudio. Otras estadsticas confirmaron que ambos perodos de atenuacin fueron significativamente diferentes de la lnea basal. Se realizaron otros dos estudios ANOVA (con tiempo y hemisferio como los
Fase de obtencin Fase de observacin Inicio del movimiento observado

Inicio de la obtencin del beb

Figura 2. Modulacin del ritmo sensoriomotor alfa, (a) promedio de la modulacin de la gran amplitud por todos los canales sensoriomotores durante la ejecucin de la accin (i), y por los canales del hemisferio izquierdo durante la observacin de la accin (ii). (b) grficos de tiempo-frecuencia de lnea basal corregidos para la misma actividad. Inserciones del mapa topogrfico muestran la amplitud promedio sobre una ventana de 1000 ms desde el inicio del movimiento propio (i) y de otro (ii) movimiento en el tiempo y 6 a 9 Hz en frecuencia. Puntos negros, canales sensoriomotores.

factores dentro del sujeto), que compararon la actividad durante el mismo perodo basal de 400 ms con un perodo de 400 ms directamente antes de que la mano apareciera (primera disminucin) y un perodo de 1000 ms comenzando en el punto donde la mano tomaba el objeto y segua por el perodo donde la mano quitaba el objeto de la escena (segunda disminucin). Ambos anlisis revelaron una importante interaccin entre tiempo y hemisferio (primera disminucin, F14=0,46, p=0,05, segunda disminucin, F14=6,47, p= 0,02) y t-tests de muestras pareadas de seguimiento confirmaron que, en ambos perodos de tiempo, hubo una importante disminucin en la actividad relativa a la lnea basal en los canales del hemisferio derecho (primera disminucin, t14=2,76, p=0,02, segunda

disminucin, t14=2,39, p=0,03), pero esta atenuacin no fue de importancia en los canales del hemisferio derecho (primera disminucin, t14=1,94, p=0,07, segunda disminucin, t14=1,37, p=0,19). Esta acentuacin antes del inicio del movimiento sugiere que los bebs rpidamente pudieron saber que una mano aparecera despus de que las cortinas se abrieran. En concordancia con esto, evaluaciones estadsticas adicionales revelaron que la atenuacin del ritmo sensoriomotor alfa, aunque no fue evidente en los primeros tres ensayos, emergi en tres siguientes. Comparamos la actividad promedio de los tres primeros ensayos con la actividad promedio de los tres ensayos siguientes (ensayos 4-6) en anlisis ANOVA de mediciones repetidas con tiempo (basal versus un perodo de 400 ms antes de la aparicin de la mano) y el grupo de ensayos (primeros tres ensayos versus los tres siguientes) como factores. Un beb fue excluido de este anlisis debido a movimientos en los primeros ensayos. Este anlisis ANOVA revel una importante interaccin entre el tiempo y el grupo de ensayo (F 1,13=8,11; p= 0,01) Los t-tests con muestras pareadas de seguimiento que compararon la actividad durante la lnea basal con la actividad durante la ventana de preaparicin demostraron que hubo un incremento marginalmente importante en la actividad alfa desde la lnea basal para los datos promediados durante los primeros tres ensayos (t13=2,05; p=0,06), pero un importante incremento en la actividad alfa desde la lnea basal para los datos promediados durante la segunda tanda de tres ensayos (t=2,31; p=0,04).
4. DISCUSIN

Este estudio es el primero en demostrar que los bebs exhiben una actividad motriz de subumbral durante la observacin de una accin que concuerda directamente con la seal neural que se produce durante la realizacin de sus propias acciones. Aunque descubrimos que tal atenuacin del ritmo alfa fue caractersticamente bilateral para la ejecucin de la accin (Hari y Salmelin, 1997), la misma fue ms poderosa en el hemisferio izquierdo para la observacin de la accin. Se ha informado de una

activacin ms poderosa en la corteza sensoriomotor, contralateral al rea en el espacio donde se observa el movimiento (Kilner y otros, 2009) y puede explicar nuestros efectos lateralizados debido a que los bebs vieron los movimientos presentados desde el lado derecho del escenario. De manera interesante, en lugar de producirse slo en respuesta a una accin observada, la activacin motriz fue evidente antes del inicio de la misma una vez que los bebs fueron capaces de anticipar el suceso. El hecho que la activacin motriz predictiva no fue provocada durante los tres primeros ensayos sugiere que este efecto no fue una respuesta a la observacin del objeto en el escenario1 o a la apertura de las cortinas. Nuestro hallazgo es consistente con informes previos que demuestran que los adultos activan su sistema motriz cuando pueden predecir que alguien realizar una accin (Kilner y otros, 2004, pero vea en Caetano y otros, 2007 el efecto anticipatorio en la banda beta, pero no en la alfa) y concuerda con propuestas ms recientes de la activacin motriz durante la observacin de una accin pueden reflejar un proceso de anticipacin del modo en que se desarrollar la accin (Csibra, 2007). Aunque estudios previos no han examinado el patrn temporal de la atenuacin sensoriomotora alfa (Lepage y Theoret, 2006) nuestra demostracin de que es posible medir tal actividad durante la observacin de acciones presentados en un transfondo en vivo brinda la oportunidad de descubrir el rol del sistema motriz en la percepcin de acciones. Aunque los paradigmas con adultos pueden ser ambiguos con respecto a qu elementos de interpretacin de acciones utilizan (Agnew y otros, 2008), la existencia de paradigmas diseados para evaluar diferentes elementos de la comprensin de una accin (atribucin de metas, anticipacin de una accin) en bebs (Woodward, 1999; Southgate y Csibra en impresin) ofrece una oportunidad nica para relacionar la actividad motriz con el desempeo en tareas conductistas. Aunque las acciones presentadas a los bebs en este estudio fueron dentro de su repertorio motriz, estudios futuros pueden

V. Southgate et al. Predictive motor activation

sacar provecho de la misma metodologa para relacionar el desarrollo motriz con el desempeo de tareas conductistas.
Este trabajo cont con el apoyo del programa de becas UK MRC nmero G9715587 y la fundacin James McDonnell. Agradecemos tambin a A. Hamilton y C. Sinigaglia por sus comentarios tiles sobre una versin previa de este manuscrito. NOTA AL PIE 1 Los objetos estaban fuera del alcance del beb (vea el material electrnico adicional). Los bebs de esta edad poseen competencia para percibir si los objetos estn o no dentro de su alcance y no intentar alcanzar los objetos que estn ms all de su alcance (Cruishank, 1941). Agnew, Z. K.y otros, 2008 Un paso hacia adelante para las neuronas especulares? Investigando el enlace funcional entre la ejecucin de acciones y la observacin de las mismas en apraxia de miembros. Revista Neuroscience 28, 7726-7727 (doi:10.1523/JNEUROSCI.1818-08.2008) Caetano, G., Jousmaki, V. y Hari, R., 2007 Actores y observadores de las cortezas motrices primarias se estabilizan de manera similar despus de ver o escuchar acciones motrices, Transcripcin de la academia nacional
de ciencias, EE. UU 104, (doi:10.1073/pnas.0702453104)

Hari, R. y& Salmelin, R. 1997 Oscilaciones corticales humanas: una perspectiva neuromagntica a travs del crneo. Tendencias en neurociencia. 20, 44-49. (doi:10.1016/S0166-2236(96)10065-5) Hickok, G. 2009 Ocho problemas de la teora de las neuronas especulares de comprensin de acciones en monos y humanos. Revista
Neurociencia Cognitiva (doi:10.1162/jocn. 2009.21189) 21,

1229-1243.

Kilner, J. M y Blakemore, S. J., 2007 Cmo cambia el sistema de neuronas especulares durante el desarrollo? Ciencia del desarrollo 10, 524-526. (doi:10.1111/j.14677687.2007.00632.x) Kilner, J. M. y otros, 2009 Relacin entre la actividad en la corteza motriz primaria en humanos durante la observacin de acciones y el sistema de neuronas especulares. PLoS
ONE 4, (doi:10.1371/journal.pone.0004925) e4925.

Kilner, J. M. y otros, 2004 Activacin motriz antes de la observacin de un movimiento anticipado. Nature neurociencia. 7, 1299-1301. (doi:10.1038/nn1355) Lepage, J. F. y Theoret, H. 2006 Evidencia de EEG

9058-9062.

sobre la presencia de un sistema de observacin de acciones, ejecucin y copia en nios. Revista europea Neurociencia. 23, 2505-2510. (doi:10.1111/j.1460-9568.2006.04769.x)

Calvo-Merino, B. y otros 2005 Observacin de acciones y destrezas motrices adquiridas: un estudio de fMRI con bailarines expertos.
Cerebral Cortex 15, (doi:10.1093/cercor/ bhi007) 1243-1249.

Nystrom, P., 2008 El sistema infantil de neuronas especulares estudiado por medio de EEG de alta densidad. Neurociencia3, 334-347. (doi:10.1080/17470910701563665) Rizzolatti, G. y Craighero, L., 2004 El sistema de neuronas especulares. Revista anual de neurociencia 27, 169-192. (doi:10.1146/annurev.neuro.27.070203.14423 0) Shimada, S. y Hiraki, K. 2006 Respuesta del cerebro de infantes a acciones en vivo y televisadas. NeuroImage 32, 930-939. (doi:10.1016/j.neuroimage.2006.03.044) Southgate, V. y Csibra, G. en impresin. Deducendo el resultado de una accin nueva en curso a los 13 meses. Dev. Psychol. Van Elk, M. y otros 2008 Nunca gatears solo: evidencia neurofisiolgica de la resonancia motriz dependiente de la experiencia en la infancia. Neuroimagen 43, 808 -814. (doi:10. 1016/j.neuroimage.2008.07.057)
Woodward, A. L., 1999, La capacidad de los bebs para distinguir entre comportamientos

Cruikshank, R. M., 1941 El desarrollo de constancia de tamao visual en los primeros aos de la infancia. Revista de Gentica y Psicologa 58, 327-351. Csibra, G. 2007 Rplica de acciones y comprensin de acciones: una explicacin alternativa. En Bases sensoriomotoras del ms alto conocimiento. Atencin y desempeo (ed. P. Haggard, Y. Rosetti y M. Kawato), Oxford, R.U:
Oxford University Press.

Gallese, V. y otros, 2004 Una perspectiva unificadora sobre la base del conocimiento social. Tendencias en ciencia cognitiva 8, 398-403. (doi:10.1016/ j.tics.2004.07.002) Hari, R. y otros, 1998 Activacin de la corteza motriz primaria humana durante la observacin de acciones: un estudio neuromagntico, Transcripcin de la academia nacional de ciencias, EE. UU 95, 15 061-15 065.

intencionados y no intencionados. Infant Behav.

Dev. 22, 145-160. 6383(99)00007-7)

(doi:10.1016/S0163-