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PREFCIO

A elaborao de um livro explicativo contendo imagens, figuras e esquemas favorece a compreenso e interpretao sobre criaes de inimigos naturais predadores para programas de controle biolgico de lagartas desfolhadoras. Esse material foi preparado a partir de conhecimentos adquiridos ao longo de anos de experincia e de pesquisas desenvolvidas no Laboratrio de Controle Biolgico de Insetos da Universidade Federal de Viosa. O conhecimento sobre percevejos predadores vem sendo relatado, somente, em carter cientfico em linguagem tcnica, o que dificulta o acesso e a interpretao das informaes. Este livro representa uma fonte de consulta para produtores (agroflorestais), profissionais ligados aos setores de ensino, pesquisa e extenso e pode ser utilizado para melhoria do manejo e tcnicas de criao de percevejos predadores.

Mbio Chrisley Lacerda, DSc. Fitotecnia

AGRADECIMENTOS

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico (CNPq), Fundao de Amparo a Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG), aos membros do Grupo ControBiol e, especialmente, aos professores Jos Lino Neto do Departamento de Biologia Geral, Oswaldo Pinto Ribeiro Filho do Departamento de Biologia Animal / Ranrio da UFV, professor Juarez de Sousa e Silva do Departamento de Engenharia Agrcola da UFV, ao professor Robson Jos Esteves Pelzio (CEFET - Araguatins) e a professora Roberta Martins Nogueira da UFMT pelo apoio e incentivo na confeco dessa obra. Os Editores

DEDICATRIA

Dedicamos este trabalho queles, realmente, interessados em colaborar com o desenvolvimento do controle de pragas em reas agrcolas e florestais brasileira com filosofias de preservao ao meio ambiente, melhoria da qualidade dos produtos alimentcios e sade dos trabalhadores do meio rural. Aos professores do curso do Programa de Ps-graduao em Entomologia da Universidade Federal de Viosa, pelo comprometimento com a melhoria constante no setor do agronegcio, o que torna a UFV excelncia na rea de controle de pragas.

NDICE 1. CONTROLE BIOLGICO .............................................................................................................. 9 1.1. Tipos de Controle Biolgico ...................................................................................................... 9 1.1.1. Controle Biolgico Clssico ............................................................................................... 9 1.1.2. Controle Biolgico Natural ............................................................................................... 10 1.1.3. Controle Biolgico Aplicado ............................................................................................ 10 2. PREDADORES ............................................................................................................................. 11 2.1. Importncia dos Predadores Pentatomidae (Hemiptera: Heteroptera) ....................................... 11 * Informaes Complementares.................................................................................................. 11 2.2. Aspectos Morfolgicos que Diferenciam Percevejos Predadores dos Fitfagos ........................ 12 2.3. Principais Espcies Utilizadas no Controle de Lagartas Desfolhadoras .................................... 13 2.3.1. Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) .............................................................. 13 2.3.2. Podisus distinctus (Heteroptera: Pentatomidae)................................................................. 15 2.3.3. Brontocoris tabidus (Heteroptera: Pentatomidae) .............................................................. 17 2.3.4. Supputius cincticeps (Heteroptera: Pentatomidae) ............................................................. 19 * Informaes complementares .................................................................................................. 22 2.4. Importncia Econmica e Ambiental dos Pentatomidae ........................................................... 23 2.5. Dimorfismo Sexual.................................................................................................................. 24 2.6. Localizao e Captura dos Predadores no Campo .................................................................... 25 2.7. Necessidade de se Renovar a Criao de Percevejos Predadores .............................................. 26 2.8. Empresas que Comercializam Inimigos Naturais ..................................................................... 27 3. TCNICAS DE CRIAO DE PERCEVEJOS PREDADORES ................................................... 27 3.1. Recipientes para a Criao de Percevejos ................................................................................ 27 3.2. Procedimentos para Manuteno de uma Criao Massal de Predadores Pentatomidae ............ 29 3.2.1. Alimentao ..................................................................................................................... 29 3.2.2. Limpeza............................................................................................................................ 31 3.2.3. Variveis Climticas ......................................................................................................... 31 3.2.4. Manejo das Posturas ......................................................................................................... 31 3.2.5. Fase Ninfal ....................................................................................................................... 32 3.2.5.1. Ninfas de Primeiro Estdio ............................................................................................ 32 3.2.5.2. Ninfas Partir do Segundo Estdio ................................................................................ 32 3.2.5.3. Horrio de Manuseio...................................................................................................... 33 4. TIPOS DE PRESAS E DIETA UTILIZADA ................................................................................. 33 4.1. Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) ......................................................................... 33 4.1.1. Ciclo de vida..................................................................................................................... 33 4.1.2. A Criao ......................................................................................................................... 34 4.1.3. A utilizao ...................................................................................................................... 39 4.2. Musca domestica (Diptera: Muscidae) ..................................................................................... 40 4.2.1. Ciclo de Vida .................................................................................................................... 40 4.2.2. Ativao do Moscrio ....................................................................................................... 40 4.2.3. Criao de Musca domestica ............................................................................................. 41 4.2.4. A Utilizao de Musca domestica ..................................................................................... 42 4.3. Dieta Artificial ........................................................................................................................ 43 5. REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS ............................................................................................ 45

APRESENTAO

O Brasil vem se destacando como grande exportador de produtos agrcolas em uma economia globalizada. No entanto, as exportaes brasileiras de base agropecuria permanecem concentradas em nmero restrito de produtos bsicos, cujo ciclo de vida se encontra em fase de desenvolvimento (soja em gro, caf, acar, carne bovina, frango e pasta de papel). Seu crescimento no setor de produtos agroindustriais e de maior valor agregado tem sido lento. O principal fator de competitividade da agricultura brasileira a ampla disponibilidade de terras, que permite expandir a produo com baixos custos. Essa vantagem competitiva necessita, entretanto, de sustentabilidade, por exercer forte presso sobre o meio ambiente. A crescente incorporao de novas terras ao cultivo contribui para o desmatamento, com grandes impactos no ecossistema. A expanso de monoculturas como plantios de soja, caf e eucalipto clonal, pode gerar presso de seleo para insetos-pragas pela abundncia de alimento e ausncia de limitaes ao seu desenvolvimento. O controle dessas pragas com inseticidas causa impactos ambientais indesejveis como a morte de inimigos naturais, intoxicaes e contaminaes ambientais, aumento de custos e surgimento de insetos resistentes. Entretanto, apenas, cerca de 1% de das espcies de insetos podem ser consideradas pragas e a maioria delas fica restrita pela topografia, clima, condies meteorolgicas, limitao de nichos adequados, competio, doenas e inimigos naturais. A idia de que os insetos podem reduzir populaes de pragas antiga, sendo os chineses os primeiros a usar predadores (formigas) para controlar lagartas e coleobrocas de citros no sculo III a.C. O primeiro caso de sucesso de controle biolgico clssico foi obtido com a introduo da joaninha Rodolia cardinalis (Mulsant), da Austrlia em 1888 para o controle de populaes do pulgo branco Icerya purchasi Maskell na California, exercendo controle total dessa praga em menos de dois anos. A partir da, houve um grande avano na rea de controle biolgico, totalizando, entre 1890 e 1975, 176 casos de programas com sucesso parcial ou total em diferentes paises. xitos do controle biolgico foram notveis em pomares, reas reflorestadas e em estufas. rvores cultivadas representam um agro-ecossistema relativamente estvel, que garante o tempo necessrio para os inimigos naturais se multiplicarem e as estufas tm reas reduzidas, podendo ser manipuladas. Existem registros de programas de controle biolgico com sucesso em ilhas ocenicas, como Fiji e Hava. Extenses de terras continentais so, igualmente, promissoras para o controle biolgico, mas grandes reas torna necessrio liberar diferentes bitipos ou espcies de inimigos naturais adaptados s diferentes condies locais. Medir o sucesso de programas de controle biolgico de certa forma, subjetivo por depender da extenso, nvel de controle e benefcios. Alguns inimigos naturais ajustam-se s prticas existentes 7

de manejo de pragas, mas seu impacto individual difcil de mensurar. Contudo, o histrico do controle biolgico favorvel, principalmente por, muitas vezes, ser o ltimo recurso quando todos os outros mtodos de controle falharam. Programas de controle biolgico so bem sucedidos quando h pesquisas suficiente. O controle biolgico apresenta conquistas em ambos os hemisfrios, porm, tem maiores sucessos em reas tropicais e sub-tropicais por terem sido objeto de uma notvel exploso de pragas exticas, em culturas economicamente importantes. Assim, o controle biolgico com inimigos naturais nativos e introduzidos no Brasil parte do manejo de pragas de vrias culturas, em pomares, canaviais, reas reflorestadas e pastagens. Heteroptera predadores da famlia Pentatomidae como Podisus maculiventris (Say) e Perillus bioculatus (Fabricius) na Amrica do Norte e Europa, Eocanthecona furcellata (Wolff) (Heteroptera: Pentatomidae) no Sudeste da sia e ndia e Podisus nigrispinus (Dallas), Podisus distinctus (Stal) Brontocoris tabidus (Signoret) e Supputius cincticeps (Stal) na Amrica do Sul podem ser utilizadas em programas de controle biolgico. Os Pentatomidae entomfagos tem sido estudados no Brasil desde a dcada de 1930 mostrando o potencial desses predadores na regulao de populaes de pragas, especialmente Lepidoptera e Coleoptera. Pesquisas de campo e laboratrio determinaram o ciclo de vida, mtodos de criao massal, preferncia por presas, desenvolvimento em dietas artificiais, caractersticas reprodutivas, sobrevivncia e taxa de predao desses percevejos as quais so fundamentais para programas de controle biolgico. Tcnicas econmicas para criao massal, armazenamento, transporte e liberao dos agentes de controle biolgico devem ser obtidas, e sua biologia e as relaes ecolgicas entre predador e praga-alvo deve ser estudadas. O lanamento deste livro visa fornecer uma viso geral e atualizada das tcnicas de produo de percevejos predadores para programas de controle biolgico aplicado em propriedades ou empresas, como menor custo a manuteno do equilbrio ambiental, melhoria da qualidade dos produtos alimentcios e/ou pela sade de seus trabalhadores.

1. CONTROLE BIOLGICO No Brasil, o uso das tcnicas de controle biolgico de pragas associadas s atividades agrcolas e florestais recente. A maior resistncia implantao desses programas pode ser o aspecto cultural, pois o uso de inseticidas promove uma reduo drstica e imediata de pragas. O controle biolgico, por sua vez , na maioria das vezes, imperceptvel aos olhos, pois o produtor no v a praga morta no cho. Isso mostra que o aspecto cultural pode ser o maior desafio em nosso pas para que programas de controle biolgico sejam implantados e tratados como uma forma eficiente de se combater problemas ligados a surtos de insetos pragas. O controle de pragas de culturas agrcolas e essncias florestais incluem o biolgico com organismos (inimigos naturais), sejam predadores, parasitides e/ou patgenos que consome outros organismos (pragas). Essa prtica se destaca no controle de surtos populacionais de insetos pragas pela reduo de suas populaes abaixo dos nveis de dano econmico e pode ser utilizada com inseticidas seletivos, o que torna uma prtica ecolgica e ambientalmente correta O estabelecimento de um programa de controle biolgico requer planejamento e conhecimento, como o treinamento adequado dos profissionais para a produo de inimigos naturais e instalaes adequadas para a obteno do maior nmero possvel desses insetos. O conhecimento da biologia dos agentes de controle biolgico e das pragas a serem controladas e seus perodos de maior ocorrncia devem ser conhecidos. Alm disso, recomenda-se o monitoramento da cultura, onde ser estabelecido ou aplicado o programa de controle biolgico. Inimigos naturais especficos de certas pragas tornam necessrio se identificar e determinar aquelas causadoras dos maiores danos. Em conseqncia disso, devem-se determinar os grupos de agentes de controle biolgico a serem liberados, o nmero ideal de inimigos naturais e a poca mais apropriada de liberao. Uma metodologia segura de amostragem da populao de pragas e de inimigos naturais pode ajudar na tomada de deciso de acordo com o nvel de infestao da praga-alvo. O controle biolgico assume importncia cada vez maior em programas de Manejo Integrado de Pragas (MIP) e associado a busca de produtos agrcolas melhores, representa uma das alternativas para se reduzir o uso de agrotxicos. O controle biolgico constitui, ao lado da taxonomia e do nvel de controle e amostragem, um dos pilares de sustentao de qualquer programa de MIP.

1.1. Tipos de Controle Biolgico 1.1.1. Controle Biolgico Clssico O controle biolgico clssico se caracteriza pela importao, introduo, estabelecimento e colonizao de agentes de controle biolgico (predadores, parasitides e/ou patgenos), para a reduo 9

do nvel populacional de determinado organismo que esteja gerando danos econmicos. Este trabalho envolve a transferncia de organismos vivos de um local para outro, ou, mesmo, de um pas para outro. A entrada e liberao de material extico, so realizadas com a autorizao dos rgos de fiscalizao, pois existem leis internacionais e nacionais para transportar material biolgico de um pas para outro. Alm disso, entidades governamentais so responsveis para testar esses organismos antes de liberarem sua entrada no pas.

1.1.2. Controle Biolgico Natural O controle biolgico natural refere-se aos inimigos naturais que ocorrem, naturalmente, na regio e, no MIP onde responsvel pela mortalidade natural no agroecossistema e, conseqentemente, pela manuteno de um nvel de equilbrio das pragas. Esses inimigos naturais devem ser preservados pela manipulao no ambiente de forma favorvel com inseticidas seletivos, em pocas corretas e com menores dosagens, prticas culturais adequadas e preservao do hbitat e suas fontes de alimentao.

1.1.3. Controle Biolgico Aplicado O controle biolgico aplicado representa a liberao inundativa de agentes de controle biolgico de criaes massais em laboratrio, visando a rpida reduo das populaes de pragas para nveis equilibrados. O inimigo natural deve ser criado sobre um hospedeiro/presa para esse tipo de controle (e para o controle biolgico clssico). Portanto, a criao de duas espcies de insetos necessria, sendo uma o inimigo natural e outra o hospedeiro/presa natural ou alternativo, sendo o ltimo mais vivel, economicamente, na maioria dos casos. Tcnicas de criao in vitro, tambm, tm sido viabilizadas com a criao dos inimigos naturais em dietas artificiais. O controle biolgico aplicado pode ser comparado ao uso de inseticidas convencionais pela sua rpida ao e boa aceitao dessa tcnica.

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2. PREDADORES 2.1. Importncia dos Predadores Pentatomidae (Hemiptera: Heteroptera) Os Heteroptera predadores so benficos ao homem, por serem generalistas e alimentarem-se de grande nmero de insetos de diversas ordens. So importantes para os programas de manejo de pragas em sistemas agrcolas e florestais, por contriburem para o equilbrio populacional dos insetos fitfagos, principalmente lagartas desfolhadoras e reduz o uso de agentes de controle qumico (inseticidas). Os principais percevejos predadores, utilizados no controle de lagartas desfolhadoras, so das famlias Pentatomidae e Reduviidae. Os gneros Podisus e Brontocoris (Pentatomidae) destacam-se como os mais agressivos e so encontrados, praticamente em todo o territrio nacional. Alm desses gneros, Supputius, Tynacantha (Pentatomidae) e Alcaeorrhychus (Reduviidae) so conhecidos e com potencial para o controle de pragas agrcolas e florestais. A diversidade de agroecossistemas com esses insetos predadores mostra a importncia dos mesmos para o controle biolgico. No Brasil, os gneros Podisus e Brontocoris so relatados predando lagartas desfolhadoras em diferentes culturas como tomateiro (Bergam et al., 1984), algodoeiro, (Medeiros et al., 2000, 2003, Lemos et al., 2001, 2003, Oliveira et al. 2002a), eucalipto (Zanuncio et al., 1994) e soja (Matos Neto et al. 2002). Nos Estados Unidos (EUA) Podisus maculiventris tem sido utilizado na cultura da batata, para o controle de Leptinotarsa decemlineata (Coleoptera: Chrysomelidae) (Cloutier & Bauduin 1995) e na Europa, esses predadores so criados e disponibilizados, comercialmente, para o controle biolgico (De Clercq, 2000).

* Informaes Complementares Estruturas corporais da morfologia externa (nome das partes corporais) do corpo dos percevejos predadores na fase adulta (Figura 1 A) e na fase imatura (Figura 1 B).

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B
Foto: Jos Lino Neto

Figura 1. (A) Percevejo predador adulto com detalhes das estruturas da regio dorsal do corpo. (B) Ninfa de um percevejo predador com detalhes das estruturas da regio dorsal do corpo.

2.2. Aspectos Morfolgicos que Diferenciam Percevejos Predadores dos Fitfagos No campo, possvel se observar a presena de diferentes percevejos que, a primeira vista, so parecidos, mas tem funes distintas. Alguns deles podem ser predadores de pragas, por se alimentarem de protenas de origem animal, parcialmente digeridas. Esses percevejos rompem os tecidos (corpo) da presa com suas peas bucais (rostro), injetam saliva que iniciam o processo de digesto extra-oral e, em seguida, comeam a succionar os tecidos liquefeitos. Outros percevejos se especializaram mais e podem utilizar plantas como alimento por possurem peas bucais perfurantes e alimentam-se de uma dieta lquida, mas alguns so capazes de se alimentar at, mesmo, de sementes em formao. O alimento usual de percevejos que se alimentam de plantas o contedo celular vegetal e esses insetos selecionam partes da planta com preciso, dirigindo suas peas bucais, semelhantes a agulhas, por entre as clulas e atravs delas, para alcanar fontes de alimento ricas em acares, nitrognio e/ou outros nutrientes. No entanto, algumas diferenas podem distinguir esses dois tipos de percevejos no campo. Percevejos que se alimentam de plantas, apresentam o aparelho bucal fino e comprido, ultrapassando o ponto de insero do terceiro par de pernas e alcanando a regio abdominal do inseto (Figura 2 A). Possuem corpo alongado ou hexagonal. Percevejos predadores da famlia Pentatomidae apresentam aparelho bucal grosso e curto, no ultrapassando o ponto de insero do terceiro par de pernas do inseto (Figura 2 B). Alm disso, o primeiro segmento do rostro no fundido, o que permite

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sua total projeo para frente (distendido). Suas antenas apresentam cinco segmentos e seu corpo hexagonal. Percevejos predadores de outras famlias, como os Reduviidae, apresentam aparelho bucal curto (com trs segmentos) e curvo, e seu corpo alongado (Figura 2 C).

C
Foto: Jos Lino Neto

Figura 2. Comprimento do rostro: percevejos fitfagos (A), percevejos predadores (B), percevejos predadores da famlia Reduviidae (C).

2.3. Principais Espcies Utilizadas no Controle de Lagartas Desfolhadoras 2.3.1. Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) Esta espcie importante em programas de controle biolgico de lagartas desfolhadoras, sendo agressiva no combate a pragas agrcolas e florestais responsveis por prejuzos em plantaes. A distribuio geogrfica desse predador inclui Brasil, Panam, Costa Rica, Bolvia, Argentina, Peru, Equador, Suriname, Guiana e Paraguai (Thomas, 1992). O ciclo de vida dessa espcie e de todos os percevejos predadores da subfamlia Asopinae inclui a fase de ovo, ninfa (cinco estdios) e adulta. Esses insetos ovipositam em massas de ovos com 30 a 80 ovos. Seus ovos esbranquiados quando recm ovipositados (Figura 3 A), adquirindo, aps alguns minutos, colorao acinzentada (Figura 3 B), que se modifica, novamente, prximo ao perodo de ecloso, quando tornam-se avermelhados (Figura 3 C). Com auxlio de lupa, pode-se observar, na parte superior do ovo, uma estrutura com espinhos chamadas aerpilas (estruturas respiratrias e que se rompe para ecloso das ninfas) lembrando uma coroa (Figura 3 D). As ninfas de P. nigrispinus, ao eclodirem, so de colorao marrom-escura, quase preta, com forma corporal arredondada e medindo, aproximadamente, 1,40 mm de comprimento e 1,00 mm de largura (Figura 4 A). Ninfas de todas as espcies de percevejos abordadas nesse livro permanecem 13

juntas nessa fase, agarradas aos ovos e alimentando-se de liquido ou prximas a uma fonte de gua. No segundo estdio, as ninfas apresentam as mesmas caractersticas morfolgicas com um ligeiro aumento no tamanho corporal, 2,50 mm de comprimento e 1,70 mm de largura (Figura 4 B). A diferenciao do primeiro e segundo estdios difcil a olho nu devido ao pequeno tamanho, a presena da exvia (exoesqueleto velho) auxilia na identificao da mudana de estdio em criao massal. Nos terceiro, quarto e quinto estdios (Figura 4 C, D, E), o abdome de P. nigrispinus apresenta colorao avermelhada com pequenas faixas escuras medianas e laterais no corpo, que ajudam a diferenciar esses estdios. O desenvolvimento das estruturas alares (tecas alares) auxilia na identificao dos estdios. No primeiro, apresentam aspecto de estarem fundidas ao corpo; o segundo, as tecas esto mais bem definidas e, ligeiramente maiores; o terceiro, as tecas alares so melhor diferenciadas e pode-se perceber o incio da formao do escutelo; o quarto, estdio esto bem desenvolvidas, lateralmente e no quinto, recobrem praticamente a metade do abdome. Os adultos diferenciam-se dos imaturos por apresentarem o hemilitro totalmente formado e cobrindo todo o abdome, escutelo bem definido e em forma triangular, o pronoto apresenta espinhos laterais (aspectos comuns a todas as espcies da subfamlia Asopinae) (Figura 4 F). Machos e fmeas de P. nigrispinus tem, aproximadamente, 10 mm a 12 mm de comprimento. Ambos os sexos possuem antena e rostro dividido em cinco segmentos.

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Foto: Jos Lino Neto e Evaldo Martins Pires

Figura 3. Ovos de percevejos predadores recm ovipositados apresentando colorao esbranquiada (A). Aps alguns minutos esses ovos, apresentam colorao acinzentada (B). Ovos prximo a ecloso 14

das ninfas apresentam colorao avermelhada (C). Detalhe da estrutura em forma de espinho (estrutura respiratria) (D).

A B

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Foto: Jos Lino Neto

Figura 4. Ninfas de primeiro estdio (A), segundo estdio (B), terceiro estdio (C), quarto estdio (D), quinto estdio (E) e adulto de Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) (F).

2.3.2. Podisus distinctus (Heteroptera: Pentatomidae) Podisus distinctus foi relatado no Brasil, Bolvia, Colmbia, Argentina, Equador, Venezuela, Guiana Francesa, Peru e Ilhas Galpagos (Thomas, 1992; Henry & Wilson 2004). As ninfas de P. distinctus, no primeiro estdio, corpo oval e, fortemente, convexo, com maior largura ao nvel do terceiro urosternito; largura total (LT)= 1,15 0,08; comprimento total (CT)= 1,29 0,07 e o dorso do abdome com 7+7 manchas laterais e quatro manchas dispostas medianamente, todas pretas (Figura 5 A). No segundo estdio, as ninfas de P. distinctus tem a LT= 1,26 0,06; CT= 2,58 0,18; dorsalmente mostram 9+9 manchas pretas laterais, e ventralmente seis manchas castanhoclaras(Figura 5 B). No terceiro estdio, apresentam LT= 3,27 0,37; CT= 4,44 0,36; pronoto com 15

manchas 1+1 em forma de Y contrapostos e, dorsalmente, como descrito para o segundo estdio, exceto pelo surgimento de 5+5 manchas, que variam do branco ao alaranjado (Figura 5 C). No quarto, apresentam a LT= 4,01 0,21; CT= 5,77 0,33; escutelo e tecas alares levemente desenvolvidos dorsalmente e a fuso das manchas pretas laterais passando a 7+7 (Figura 5 D). No quinto, LT= 5,75 0,43; CT= 9,11 0,57; tecas alares e escutelo so evidentes e ocorre o desaparecimento das manchas 1+1 do pronoto (Soares et al., 2007a) (Figura 5 E). A fase adulta de P. distinctus (Figura 5 F) se diferencia de P. nigrispinus pelo maior comprimento e largura total, pronoto mais comprido e largo, cabea menor e mais larga e colorao mais escura. A morfologia do aparelho genital a caracterstica que pode, confiavelmente, diferenciar adultos dessas espcies. O ciclo de vida de P. distinctus assemelha-se ao relatado para P. nigrispinus, mas, esse predador tem menor longevidade e reproduo em laboratrio (Lemos et al., 2003). Larvas de Musca domestica (Diptera: Muscidae) no devem ser utilizadas para alimentar esse predador (Zanuncio et al., 1998). No entanto, larvas de M. domestica pode ser usada em condies de reduzida disponibilidade de T. molitor porm, apenas durante os segundo e terceiro estdios. A partir do quarto, recomendado que se retorne ao uso de pupas de T. molitor para se evitar a reduo brusca no nmero de predadores da criao (Matos-Neto et al., 2004).

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Foto: Jos Lino Neto

Figura 5. Ninfas de primeiro estdio (A), segundo estdio (B), terceiro estdio (C), quarto estdio (D), quinto estdio (E) e adulto de Podisus distinctus (Heteroptera: Pentatomidae) (F).

2.3.3. Brontocoris tabidus (Heteroptera: Pentatomidae) Brontocoris tabidus um dos principais predadores utilizado em programas de controle biolgico de lagartas desfolhadoras (Figura 6), podendo ser encontrado no Brasil, Chile, Paraguai e Argentina (Thomas, 1992). Ovos de B. tabidus tem colorao verde clara quando recm ovipositados, escurecendo em seguida e momentos antes da ecloso, (aproximadamente trs dias) tornam-se avermelhados. Ninfas de primeiro estdio (Figura 7 A) possuem corpo ovalado, pernas e antenas de cor castanha escuro e abdome de vermelho intenso. O abdome desse predador apresenta quatro placas centrais e simtricas na fase dorsal e pequenas placas pretas na fase lateral direita e esquerda. Ninfas de segundo estdio (Figura 7 B) apresentam o corpo ovalado, cabea preta, antenas acinzentadas com parte clara na base e no pice dos trs primeiros segmentos. O trax preto com as margens laterais do pronoto e do mesonoto, as vezes, apresentando aspecto serrilhado. A parte dorsal do abdome avermelhada com placas medianas dorsais e a parte ventral do abdome vermelha-amarelada. No terceiro estdio (Figura 7 C), a cabea apresenta colorao preta. O trax e o pronoto so avermelhados, algumas vezes amarelados e o mesonoto e o metanoto tem cor escura. O abdome de cor amarelada dorsal e ventralmente. No quarto estdio (Figura 7 D), a cabea preta, o trax apresenta colorao semelhante do estdio anterior, com as margens do pronoto serrilhadas. O abdome, geralmente de cor laranja, com pronoto de mesma cor, e em alguns casos podem apresentar resqucios da colorao vermelha. As placas dorsais so semelhantes s do estdio anterior. No quinto estdio (Figura 7 E), a cor predominante laranja com variao de verde claro ao alaranjado. As antenas so pretas com partes claras no pice e na base dos trs primeiros segmentos. O rostro (aparelho bucal sugador) alcana o segundo par de pernas. Dorsalmente, o trax apresenta manchas escuras com distribuio e formas variveis. Pronoto e abdome de colorao alaranjada. Margens antero-laterais do pronoto, levemente serrilhadas. Tecas alares (hemilitro) alcanando a margem posterior do terceiro tergo (segmento) abdominal. Os adultos, logo aps a emergncia, apresentam colorao verde clara, e, 24 horas, adquirem a colorao definitiva de verde amarelada ao marron claro (Figura 7 F). Dorsalmente, podem apresentar manchas pretas no escutelo, alm de pequenas manchas vermelhas no hemilitro. Ventralmente, a colorao verde clara a branca, com manchas pretas. A cabea tem formato triangular e com as margens laterais preta. Os olhos so compostos, esfricos, castanhos escuros com um anel branco recobrindo a parte posterior. As antenas so inseridas nas margens laterais da cabea, sempre visveis quando examinadas dorsalmente. O aparelho bucal tipo picador sugador, com o rostro composto de 17

quatro segmentos, alcana as coxas posteriores do segundo par de pernas. O pronoto, de forma trapezoidal, esverdeado e com espinhos na parte pstero-lateral, caracterstico da subfamlia Asopinae. Na parte ventral, h uma abertura de cada lado no metatrax que so as glndulas odorferas. O escutelo tem formato triangular e alcana a parte membranosa do hemilitro. O dimorfismo verificado, principalmente pela genitlia externa e pelo tamanho do corpo, sendo as fmeas maiores que os machos (Barcelos et al., 1993).

Foto: Rosenilson Pinto

Figura 6. Adulto de Brontocoris tabidus (Heteroptera: Pentatomidae).

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Foto: Jos Lino Neto

Figura 7. Ninfas de primeiro estdio (A), segundo estdio (B), terceiro estdio (C), quarto estdio (D), quinto estdio (E) e adulto de Brontocoris tabidus (Heteroptera: Pentatomidae).

2.3.4. Supputius cincticeps (Heteroptera: Pentatomidae) O predador S. cincticeps , tambm, utilizado no controle biolgico de lagartas desfolhadoras (Figura 8), com distribuio geogrfica no Brasil, Venezuela, Paraguai, Chile, Bolvia e Argentina (Thomas, 1992). O primeiro estdio, logo aps a ecloso da ninfa, apresenta abdome vermelho brilhante e a cor da cabea, trax, pernas e antenas vo, gradativamente, mudando de castanho escuro at a colorao preta (Figura 9 A). As ninfas apresentam a cabea cnica, fortemente, declivente e de colorao preta,

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com as antenas escuras apresentando um anel branco no pice do primeiro e segundo segmentos antenais e um anel vermelho na base e no pice do terceiro segmento. O trax escuro com o abdome vermelho, apresentando na face dorsal e nas margens laterais quatro placas medianas pretas. No segundo estdio, a cabea escura com pontuaes pretas esparsas, antenas castanho escura, com o segundo segmento maior que os demais, anel branco no pice dos dois primeiros segmentos e um vermelho na base e no pice do terceiro segmento (Figura 9 B). O rostro alcana o segundo segmento abdominal e o trax escuro com pontos pretos. No terceiro estdio (Figura 9 C), a cabea e as antenas so semelhantes s do estdio anterior. O trax apresenta o pronoto com colorao alaranjada, pontuaes ferrugneas e margens laterais serrilhadas. Mesonoto e metanoto pretos e com pontuaes. Abdome dorsalmente alaranjado, com manchas avermelhadas no centro. Pontuaes e placas pretas medianas e laterais semelhantes s do segundo estdio. O quarto estdio (Figura 9 D), mantm a forma ovalada e abdome mais largo que o pronoto. Colorao geral entre alaranjada, amarela e esverdeada, com manchas pretas e alaranjadas. A cabea alaranjada com machas pretas ou apenas preta. O trax alaranjado com manchas pretas e o abdome alaranjado com placas pretas centrais no dorso e nas laterais. Ventralmente, apresenta colorao alaranjada e, em alguns casos, com manchas escuras. Outras formas de colorao do abdome so amareladas e esverdeadas com manchas pretas. No quinto estdio (Figura 9 E), a forma do corpo ovalada, a largura do abdome pouco maior que a largura do pronoto. Cabea truncada no pice e preta com pontuaes de mesma cor. Antenas, castanho escura, com intersees dos segmentos amarelo claro. Trax amarelo esverdeado, com pontuaes avermelhadas. Pronoto com margens laterais serrilhadas, mesonoto de colorao amarela pouco mais clara que o pronoto, com uma placa preta mediana, no sentido longitudinal. Dorsalmente, o abdome verde claro, contornado lateralmente com conexivos pretos, apresentando trs placas pretas medianas. Ventralmente, todo amarelo translcido, inclusive as pernas (Zanuncio et al., 1993a). O adulto, logo aps a emergncia, apresenta colorao avermelhada e, aps 24 horas, adquire colorao marrom clara com pontuaes marrom escuro, dorsalmente (Figura 9 F). Ventralmente, a colorao verde clara, com trs pontuaes pretas distribudas no trax. A cabea triangular, com margens laterais de colorao preta. Olhos compostos, esfricos e pretos. As antenas so avermelhadas e inseridas nas margens laterais da cabea, sempre visveis quando dorsalmente. O rostro composto de quatro segmentos e alcana as coxas do terceiro par de pernas. Trax com espinhos laterais, caracterstica da subfamlia Asopinae. Pronoto trapezoidal de colorao marrom escuro, com as margens serrilhadas. O escutelo plano, desenvolvido, alcanando a asa membranosa. As pernas so verde claro; tbias achatadas com tarsos formados por trs tarsmeros (segmentos), sendo o segundo muito pequeno, quase se fundindo com o terceiro (Zanuncio et al. 1992).

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Uma informao importante com relao S. cincticeps, que essa espcie pode apresentar padres diferentes de colorao, principalmente no quinto estdio (Figura 10).

Foto: Jos Lino Neto

Figura 8. Adulto de Supputius cincticeps (Heteroptera: Pentatomidae).

Foto: Jos Lino Neto

Figura 9. Ninfas de primeiro estdio (A), segundo estdio (B), terceiro estdio (C), quarto estdio (D), quinto estdio (E) e adulto de Supputius cincticeps (Heteroptera: Pentatomidae). 21

Foto: Jos Lino Neto

Figura 10. Ninfas de V estdio de Supputius cincticeps (Heteroptera: Pentatomidae) com diferentes padres de colorao.

* Informaes complementares I. Exvia (resduo da mudana de estdio) A cada mudana de estdio, as ninfas trocam o exoesqueleto (cutcula) e liberam a cobertura corporal anterior (Figura 11 A e B).

Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 11. (A) Vista superior e (B) vista lateral da exvia de percevejos predadores liberada aps cada mudana de estdio.

II. Ninfa logo aps a muda de estdio e adulto recm emergido Os percevejos predadores, logo aps a muda de estdio (Figura 12 A) e a emergncia (ltima muda, que ocorre quando a ninfa de quinto estdio se torna adulto), apresenta colorao avermelhada

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(Figura 12 B). Nesse instante, o exoesqueleto frgil (mole), tornando-se escuro rgido logo em seguida.

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Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 12. Ninfa de percevejo predador logo aps mudana de estdio (A). Adulto recm emergido (B).

2.4. Importncia Econmica e Ambiental dos Pentatomidae O uso de percevejos predadores da famlia Pentatomidae tem se tornado uma eficiente forma para o controle de surtos de lepidpteros desfolhadores em diversas culturas. A liberao desses predadores reduz as pulverizaes de inseticidas, que so de custo elevado e realizadas com avies (Figura 13) tratores ou pulverizadores manuais e atomizadores. Percevejos predadores so eficientes no controle de lepidpteros desfolhadores e representa um procedimento ambientalmente correto. Alm disso, a ocorrncia de lepidpteros desfolhadores, geralmente, inclui mais de uma espcie, gnero ou famlia (Freitas et al., 2005, Guedes et al., 2000), o que refora a necessidade de se utilizar predadores generalistas como Heteroptera predadores (Torres et al., 2006). A liberao de percevejos predadores, tem alcanado resultados satisfatrios em plantaes de eucalipto e evita a ocorrncia de surtos de lagartas desfolhadoras (Zanuncio et al. 2002). Heteroptera predadores so liberados de forma inundativa ou inoculativa em plantios de eucalipto. Liberaes inundativas so feitas em talhes com picos populacionais de lagartas, enquanto as inoculativas so feitas em talhes susceptveis s infestaes de lepidpteros (Torres et al., 2006). A caracterizao dos talhes susceptveis lagartas desfolhadoras feito pelo monitoramento de lepidpteros com armadilhas luminosas para se determinar a dinmica populacional dos mesmos (Santos et al., 1998, Zanuncio et al., 2003 Freitas et al., 2005) e indicar os perodos mais provveis de liberao dos percevejos predadores (Torres et al., 2006). Dessa forma, liberaes inoculativas de percevejos predadores so realizadas em locais com maior nmero de adultos de lepidpteros-praga. 23

Isto aumenta a probabilidade desses inimigos naturais se estabelecerem na rea, evitando altos nveis de desfolha e aplicaes de inseticidas (Torres et al., 2006). Por isto, percevejos predadores como B. tabidus e P. nigrispinus so liberados com sucesso para o manejo de lepidpteros desfolhadores de eucalipto desde 1987 (Zanuncio et al., 2002, Torres et al., 2006). A capacidade de disperso de Heteroptera predadores deve ser destacada, pois esses inimigos naturais ao serem liberados no campo alcanam locais onde nenhum outro tipo de controle alcanaria. Isso se deve a dificuldade do uso de outras tcnicas de pulverizao e mesmo restries no uso de produtos qumicos (barreiras fsicas a inseticidas).

Figura 13. Pulverizao area em plantio de eucalipto para controle de pragas.

2.5. Dimorfismo Sexual A identificao de machos e fmeas de percevejos predadores pode ser feita pela observao de caractersticas como: O tamanho corporal auxilia na diferenciao de machos e fmeas de pentatomdeos predadores, com as fmeas sendo maiores que os machos (Figura 14 A e B). A forma mais indicada de se diferenciar machos e fmeas pela observao de detalhes da genitlia externa. As fmeas apresentam na parte pstero-ventral (regio da genitlia, no final do abdome na parte ventral) uma regio em forma, ligeiramente, convexa e serrilhada, por outro lado, no macho, essa regio ligeiramente cncava e sem essa estrutura com aspecto serrilhado (Figura 15 A e B).

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Foto: Jos Lino Neto

Figura 14. Macho (A) e fmea (B) de Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae).

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Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 15. Detalhe da genitlia externa masculina (A) e feminina (B) de Brontocoris tabidus (Heteroptera: Pentatomidae).

2.6. Localizao e Captura dos Predadores no Campo Os percevejos predadores podem ser encontrados em focos ou surtos de lagartas desfolhadoras, onde pode ser coletados, manualmente, ou com redes entomolgicas e acondicionados em copos plsticos, gaiolas e ou outros recipientes que permitam transport-los. Aps a captura, devem ser 25

colocadas algumas presas, para que possam se alimentar e levados ao laboratrio. Um novo mtodo de coleta o uso de feromnios que se destaca pela facilidade na atrao e coleta (Aldrich et al., 1997). A catao manual dispendiosa, necessitando de grande esforo e muita mo de obra, mas em surtos de lagartas desfolhadoras, esses predadores podem ser encontrados de trs maneiras: - transio de faixas de espcies nativas e povoamento florestal, onde ocorre uma entomofauna mais rica. A coleta pode ser feita, manualmente, com rede entomolgica, feromnio ou associao dessas tcnicas. - em operaes de tratos culturais, onde se remove o sub-bosque. Esse procedimento afugenta a entomofauna, facilitando a captura de predadores que se refugia e abriga nesses locais. A coleta pode ser feita manualmente, com rede entomolgica ou associao dessas duas tcnicas. - outra opo seria o estabelecimento de um programa de monitoramento com armadilhas luminosas para a captura de lepidpteros adultos. Muitos desses insetos no caem na armadilha ficando nos arredores, e por isto, comum encontrar posturas nesses locais, o que tambm, concentra a populao de inimigos naturais facilitando a coleta dos percevejos. A coleta pode ser feita com rede entomolgica e feromnio (Zanuncio et al. 1993b; Aldrich et al., 1997).

2.7. Necessidade de se Renovar a Criao de Percevejos Predadores Laboratrios de criao massal oferecem condies timas para a produo de insetos, nas condies controladas, aliadas ao baixo fluxo gnico da criao, podem causar perda de fitness de predadores. Nesses ambientes, so comuns degeneraes genticas que podem ocorrer devido a alteraes como a deriva gentica, a seleo e a endogamia em insetos submetidos a longos perodos de criao (Hopper et al., 1993). A deriva gentica surge de uma pequena amostra da populao, em que alguns gentipos contribuem mais e outros menos a cada gerao. A seleo a sobrevivncia ou reproduo preferencial de um gentipo, enquanto a endogamia representa acasalamentos de indivduos parentais prximos (Mackauer, 1976, Hopper et al., 1993). Os agentes de controle biolgico no precisam direcionar sua energia para a sobrevivncia em laboratrio, pois h sempre disponibilidade de presas e parceiros, o que pode favorecer a seleo de indivduos com menor capacidade de busca e supresso de presas e limitada atividade de vo (Hopper et al., 1993, Soares et al., 2007). Isto mostra a necessidade de controle de qualidade em programas de manejo de pragas com inimigos naturais criados, massalmente, em laboratrios (Soares et al., 2007b). A degenerao gentica pode ser evitada e a variabilidade genotpica restaurada iniciando-se a colnia fundadora com o maior nmero possvel de indivduos, aumentando a probabilidade da colnia conter os diferentes gentipos de Heteroptera predadores do campo e realizando introdues peridicas

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de indivduos para aumentar a freqncia de heterozigotos e a variabilidade gentica nessas populaes (Hopper et al., 1993). Com isto, recomenda-se renovar para se variar o material gentico.

2.8. Empresas que Comercializam Inimigos Naturais Na Amrica do Norte, Podisus maculiventris (Heteroptera: Pentatomidae) produzido comercialmente e vendido por empresas como a Bug Factory (Canad) e The Green Spot (Notthingham EUA). No Brasil, o comrcio de inimigos naturais para o uso direto e estabelecimento de criaes massais, ganha importncia, principalmente por causa da evoluo no aspecto cultural do produtor, que vm reconhecendo o controle biolgico como uma tcnica que pode representar baixo custo, e ser altamente, eficiente e, diretamente, ligada a garantia de boa qualidade dos produtos isentos de inseticidas.

3. TCNICAS DE CRIAO DE PERCEVEJOS PREDADORES

3.1. Recipientes para a Criao de Percevejos A criao de percevejos predadores era feita em copos de plstico de 500 ml ou tubos de canos de PVC em laboratrio. Novas tecnologias para facilitar a criao massal desses insetos, foram desenvolvidas. Uma dessas tecnologias a utilizao de gaiolas de madeira (30 x 30 x 30 cm) telada (geralmente de nilon) superior e lateralmente para evitar a fuga dos percevejos. Na parte da frente, utiliza-se uma tampa de vidro, para uma melhor visualizao do interior da gaiola e limpeza e manuteno da criao (Figura 16 A e B). No fundo da gaiola (parte inferior interna), recomenda-se a cobertura com papel, para facilitar a limpeza.

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Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 16 (A) Gaiolas de madeiras para a criao de percevejos predadores em laboratrio. (B) Detalhe dos predadores no interior da gaiola.

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Criaes de percevejos predadores podem, tambm ser feitas no campo. Neste caso, sacos de tecido organza so utilizados envolvendo galhos de plantas de eucalipto ou goiabeira (Figura 17 A e B). Uma nova tecnologia vem sendo testada e apresentado bons resultados para se criar percevejos no campo. Uma adaptao na sacola de tecido organza convencional foi realizada, e chamada de Unidade para Criao de Percevejos ControBiol (UCP ControBiol) (Figuras 18 A e B), que so sacolas com uma abertura de formato retangular de 10 x 10 cm semelhante a uma janela. Um tecido de algodo costurado nas partes laterais internas dessa abertura para reforar o tecido organza e impedir que rasgue. Uma tela do tipo anti-afdeo costurada para fechar essa abertura. Nas partes laterais externas da abertura, um pedao de tecido de organza deve ser costurado em, apenas, trs lados, para recobrir a tela anti-afdeo. Um dispositivo de fechamento com Zip Loc deve ser adaptado na parte no costurada para proporcionar o fechamento e no permitir que as presas alternativas escapem. A UCP ControBiol apresenta bons resultados, principalmente com larvas de Musca domestica (Diptera: Muscidae) para o desenvolvimento e reproduo de percevejos predadores, e com facilidade e velocidade de se realizar a manuteno das criaes.

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Foto: Rosenilson Pinto

Figura 17. (A) Criao de percevejos predadores em sacolas de tecido organza no campo. (B) Detalhe interno da sacola de tecido organza onde so mantidos os percevejos predadores.

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Fotos: Evaldo Martins Pires

Figura 18. Unidade para criao de percevejos (UCP-ControBiol) colocada em plantas de Eucalyptus sp (A). Detalhe do posicionamento das larvas de Musca domestica (Diptera: Muscidae) na UCP ControBiol (B).

3.2. Procedimentos para a Manuteno de uma Criao Massal de Predadores Pentatomidae Alguns critrios do manuseio e manuteno da criao massal merecem grande destaque, para se garantir o sucesso na produo de percevejos predadores como: 3.2.1. Alimentao O fornecimento de alimento deve ser planejado de acordo com a necessidade da criao e condies do alimento e para isso, inspees dirias na criao devem ser feitas. Predadores podem praticar o canibalismo com a falta de alimento (Figura 19). O alimento deve ser colocado na parte interior e superior das gaiolas. Um algodo previamente umedecido com gua destilada deve ser colocado na parte superior para fornecer gua aos percevejos (Figura 20). No campo, as presas so colocadas no interior do saco de organza e no h necessidade de se colocar o algodo, umedecido, pois os insetos tm o orvalho da manh e a gua de chuva, alm de adquirirem gua ao sugarem as plantas.

Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 19. Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) praticando o canibalismo.

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Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 20. Pupas de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) colocadas na parte superior da gaiola de criao dos percevejos predadores e o algodo umedecido com gua destilada.

O material vegetal (folhas de eucalipto, goiaba, tomate, soja, algodo, etc), e a presa alternativa (pupas de T. molitor, larvas de Musca domestica , etc.), mostra resultados adequados para o desenvolvimento e reproduo de percevejos predadores. Alguns benefcios do uso de plantas na alimentao (Figura 21) podem ser citados como melhoria no desenvolvimento ninfal, aumento da longevidade e fecundidade das fmeas, maior sobrevivncia desses predadores no campo, principalmente, durante perodos de escassez de presas ou quando as presas apresentam baixa qualidade nutricional. Supputius cincticeps apresentou maior peso na fase adulta e menor mortalidade na fase ninfal quando alimentandos com pupas de T. molitor e Eucalytus urophylla (Assis Jr. et al., 1999), alm de maior fertilidade (Assis Jr. et al., 1998).

Foto: Rosenilson Pinto

Figura 21. Brontocoris tabidus (Heteroptera: Pentatomidae) se alimentando de planta de eucalipto.

Brontocoris tabidus o pentatomdeo predador do Brasil com maior dependncia de plantas como suplemento alimentar para seu sucesso em criao massal. Caractersticas como a oviposio, nmero de posturas, nmero de ovos, nmero de ninfas, longevidade de fmeas e machos so algumas 30

das maiores evidencias do efeito positivo de se disponibilizar material vegetal para percevejos predadores (Oliveira et al., 2002b; Pinto, 2002; Zanuncio et al., 2008).

3.2.2. Limpeza A limpeza de gaiolas e placas de Petri deve ser feita diariamente descartando o alimento velho, exvias, o papel toalha (para forrar o fundo da gaiola) para se evitar a ocorrncia de patologias que possam prejudicar o desempenho da criao massal.

3.2.3. Variveis Climticas Picos de temperatura (extremas) prejudicam a produo de percevejos predadores. A temperatura de 25 a 27 oC ideal para a criao massal de predadores Asopinae. A temperatura tima para Podisus distinctus de 27,4oC (Santos et al., 2004) e a de P. nigrispinus 28oC (Medeiros et al., 2004). Temperaturas baixas retardam o perodo de incubao dos ovos e podem causar danos a criao sendo 14,0C considerado o limite trmico mnimo (Torres et al., 1998). Temperaturas elevadas prejudicam o desenvolvimento embrionrio e a ecloso das ninfas, sendo 29C o limite trmico mximo e 33C, considerado letal (Santos et al., 2004). A umidade relativa de 70 10% considerada satisfatria para o bom desempenho da criao massal de percevejos predadores.

3.2.4. Manejo das Posturas Ovos de percevejos predadores devem ser retirados dos recipientes de criao com um pedao de algodo para no danific-los durante o manuseio e acondicionados em placas de Petri sobre uma fina camada de algodo (Figura 22 A). Um chumao de algodo, previamente umedecido deve ser colocado na tampa da placa de Petri, para se manter a umidade no interior da placa e fornecer gua s ninfas. Essas placas podem ser mantidas separadamente dos indivduos adultos para facilitar o manuseio durante essas fases (Figura 22 B).

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Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 22. Posturas de percevejos predadores acondicionadas sobre algodo na placa de Petri (A). Criao de percevejos predadores, ovos e ninfas de primeiro estdios mantidos em placas de Petri (B).

3.2.5. Fase Ninfal 3.2.5.1. Ninfas de Primeiro Estdio Ninfas de primeiro estdio no se alimentam de presas e consomem gua e resduos do ovo (Figura 23), o que permite sua manuteno em placas de Petri at a primeira muda.

Foto: Fernando Azevedo de Freitas

Figura 23. Ninfas de primeiro estdio (recm eclodidas) de Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) sobre o ovo.

3.2.5.2. Ninfas Partir do Segundo Estdio partir do segundo estdio, as pupas de T. molitor, larvas de M. domestica (presas alternativas) ou lagartas desfolhadoras (presa natural), devem ser fornecidas s ninfas dos predadores com gua em sacos de organza ou sobre o recipiente de criao (gaiolas). 32

3.2.5.3. Horrio de Manuseio Estudos para melhorar tcnicas de criao de percevejos predadores em laboratrio mostram que a manuteno da criao massal (retirada de posturas, troca da planta, limpeza da gaiola, ou seja, contato em geral) deve ser feita pela manh (6h00min 12h00min) para se minimizar o impacto na criao e o estresse sobre o predador (Pires et al., 2006).

4. TIPOS DE PRESAS E DIETA UTILIZADA Vrias presas so utilizadas para criao de percevejos predadores e a escolha de um tipo de presa pode evitar problemas na manuteno e no desenvolvimento dos percevejos. Pupas de T. molitor e/ou larvas de M. domestica so recomendadas para esses predadores por terem fcil manuseio, boa capacidade de multiplicao, baixo custo de produo e adaptabilidade em laboratrio.

4.1. Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) Tenebrio molitor um besouro da ordem Coleoptera, famlia Tenebrionidae, com cerca, de 10 a 15 mm para machos e 10 a 18 mm para fmeas (Figura 24). Essa presa a mais utilizada para criao de percevejos predadores pela facilidade de criao e bom desenvolvimento que proporciona a esses inimigos naturais.

Foto: Marcus A. Soares

Figura 24. Adulto de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae).

4.1.1. Ciclo de Vida 33

O ciclo de vida de T. molitor (Figura 25) dura aproximadamente, quatro a cinco meses a 28C (Barbosa, 2004). Temperaturas mais baixas retardam o desenvolvimento e aumentam a durao do ciclo desse inseto. Por outro lado, temperaturas elevadas causam danos a criao por inviabilizar os ovos de T. molitor. Tenebrio molitor sofre metamorfose completa, com todas as fases do desenvolvimento: ovo, larva, pupa e adulto. O perodo de ovo (incubao) dura de 10 a 15 dias, o estgio larval, aproximadamente, 60 dias, com cinco a sete mudas e o pupal, aproximadamente, 21 dias at a emergncia dos adultos (Barbosa, 2004).

Postura de 500 a 1000 ovos por desova

1 Estdio (Ovo)

Postura at ecloso (incubao) 10 a 15 dias edias.

2 Estdio (Larva)

4 Estdio (Adulto) Pupa at adulto 21 dias Larva at pupa ocorrem de 5 a 7 mudas. 60 dias

3 Estdio (Pupa)

Figura 25. Ciclo biolgico de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae).

4.1.2. A Criao A criao de Tenebrio molitor feita em bandejas plsticas ou de madeira de tamanho variado, o que facilita o manejo e armazenamento da criao (Figura 26).

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Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 26. Criao de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae).

O substrato para alimentao de T. molitor deve ser composto, basicamente, de cereais e derivados ricos em carboidratos, como o farelo de trigo. O uso de levedo de cerveja a 5% pode melhorar o nvel protico do substrato e o desenvolvimento, longevidade e reproduo dos predadores (Zamperlini, 1995). Fatias de chuchu, cana e espigas de milho devem ser colocados sobre o substrato de criao para complementar a alimentao e suprir lquidos (Figura 27). A umidade relativa deve ser controlada, pois valores acima de 75% pode prejudicar a criao de T. molitor e provocar a fermentao do substrato, alm disso, a temperatura em torno de 26 a 32 oC (Barbosa, 2004).

Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 27. Chuchu utilizado como complemento alimentar e fonte de liquido para a criao de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae).

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Aps, aproximadamente quatro dias o chuchu, utilizado como meio mido na criao de T. molitor, apresenta-se, praticamente, seco (Figura 28).

Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 28. Condio do chuchu, quatro dias aps a alimentao do Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae).

A criao de T. molitor deve ser mantida em local seco e pouca luminosidade e salas climatizadas, com temperatura e umidade relativa controlada, o que favorece o desenvolvimento desses insetos. Tenebrio molitor apresenta hbitos noturnos e, no ambiente, vivem no interior de troncos ou silos fechados de gros armazenados, no se adaptando locais com alta incidncia de luz. Os efeitos da luminosidade podem ser atenuadas com folhas de papel toalha sobre o substrato ao diminuir a luz incidente sobre a criao. Esse papel toalha deve ser trocado rotineiramente, pois larvas e adultos perfuram parte desse material rapidamente, permitindo a penetrao da luz (Figura 29 A e B).

Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 29. Papel toalha sobre o farelo de trigo (A). Dois dias aps a colocao desse papel (B).

A inspeo visual no ambiente de criao de T. molitor importante para se manter o controle sobre a proliferao de caros, fungos, bactrias e parasitas nocivos. O farelo de trigo deve ser trocado, sempre que apresentar aspecto de p fino (Figura 30 A e B). Esse procedimento feito com peneiramento (Figura 31), e, somente, o p eliminado, sendo as larvas 36

e adultos de T. molitor (Figura 32 A e B) separados do farelo deteriorado. Essa atividade deve ser executada em local aberto sem correntes de ar e com mscara facial para impedir que o p seja inalado. As bandejas com larvas de T. molitor, nos primeiros estdios, devem ser divididas em metade do volume, evitando-se perdas de larvas misturadas ao farelo durante o peneiramento.

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Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 30. Farelo de trigo deteriorado apresentando aspecto de p, instante ideal para que seja realizada a troca (A). Farelo de trigo novo (B).

Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 31. Peneiramento do farelo de trigo.

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Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 32. Bandeja de larvas e pupas aps peneiramento (A). Detalhe das larvas e pupas na bandeja (B).

A separao dos indivduos adultos de T. molitor, dos imaturos, deve ser realizada a cada 15 dias. Isso melhora o desenvolvimento das larvas por reduzir a competio por alimento, o estresse na criao devido a grande quantidade de insetos no mesmo local e aumentar a ocorrncia de acasalamento, com os adultos mantidos juntos em uma mesma bandeja (Figura 33). Os adultos de T. molitor podem ser separados colocando-se folhas de papel toalha sobre o farelo (Figura 34 A), pois eles tendem a permanecer na parte superior da folha e podem ser movidos de uma bandeja para outra (Figura 34 B).

Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 33. Adultos de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) aps separao de seus imaturos.

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Foto: Marcus A. Soares

Figura 34. Tcnica para separao dos adultos de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae), utilizando papel toalha (A). Adultos sendo transferidos (B).

As posturas de T. molitor podem ser observadas aderidas a partculas (resduos) de farelo de trigo (Figura 35) ou no fundo das bandejas de criao. Essas devem ser cobertas com mais ou menos um centmetro de farelo e aps aproximadamente 10 dias ocorrer e ecloso das larvas de T. molitor e observadas pelo movimento, nos farelos das larvas de primeiro estdio desse inseto.

Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 35. Posturas de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) com resduos de farelo de trigo.

4.1.3. A Utilizao Pupas de T. molitor so utilizadas como presas alternativa para percevejos predadores (Figura 36 A e B) e proporciona alta capacidade reprodutiva, baixa mobilidade, no possurem ferro (facilitando o manuseio), no secretarem substncias desagradveis ou txicas ao homem e no transmitirem doenas.

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Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 36. Percevejos predadores se alimentando de pupas de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae). Imaturo (A). Adulto (B).

4.2. Musca domestica (Diptera: Muscidae) Esse inseto possui distribuio geogrfica mundial em reas rurais e urbanas, geralmente, prximos ao homem e ao seu redor (sinantrpicos). Os substratos de desenvolvimento de larvas de M. domestica variam, de lixo orgnico, nas reas urbana e rural, at aqueles criados por prticas agriculturais, especialmente, as relacionadas com o manejo dos animais domsticos. 4.2.1. Ciclo de Vida Ovos da M. domestica so brancos, alongados e com menos de um milmetro de comprimento. A ecloso ocorre de oito a 24 horas aps a postura e as larvas comeam a se alimentar logo aps a ecloso por, aproximadamente, cinco dias, at a fase de pupa. Larvas recm eclodidas so brancas, muito ativas e o ciclo desse inseto compreende os estgios de ovo, larva, pupa e adulto. No vero, a fase de pupa dura de trs a seis dias, mas nos dias mais frios pode ser prolongado, podendo chegar a vrias semanas. As fmeas copulam logo aps a emergncia ou em, 24 horas depois, iniciando a atividade de postura aps dois ou trs dias. Esse perodo pode se prolongar at o vigsimo dia aps a emergncia. Cada fmea de M. domestica pode fazer at seis posturas, depositando de 400 a 900 ovos durante sua vida. Em dias mais quentes, o adulto estar, completamente, formado em quatro ou cinco dias. O ciclo de vida completo de M. domestica dura de 10 a 14 dias.

4.2.2. Ativao do Moscrio

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So necessrios 300 gramas de pupas para ativar um moscrio com capacidade para 10.000 moscas. Esse volume de material pode render 2,5 a 3,0 kg de larvas por dia. Esses valores so obtidos nos primeiros dias de postura, pois as moscas mais velhas reduzem a atividade de postura.

4.2.3. Criao de Musca domestica Dois moscrios so necessrios para o bom funcionamento, um em operao e outro na reserva ou desativado (Figura 37 A) com revezamento, para promover a limpeza do moscrio em operao. Um sistema de aquecimento (Figura 37 B) indispensvel, pois as moscas reduzem a capacidade reprodutiva nos perodos frios o que compromete a quantidade de larvas a serem utilizadas. As moscas so alimentadas com leite e acar. Diariamente, 200 ml de leite so colocados em uma bandeja em um moscrio de 1m. Um filme de papel higinico deve ser colocado sobre o leite para evitar que as moscas morram por afogamento. Uma bandeja com farelo de trigo umedecido com gua e leite colocada no interior do moscrio para oviposio (Figura 37 C). No dia seguinte, a bandeja com o substrato de postura deve ser retirada do interior do moscrio e seu contedo colocado em uma bandeja maior, chamada de bandeja de engorda (Figura 37 D), com farelo de trigo. Um pouco de gua deve ser acrescentada ao substrato para fornecer umidade e permitir o crescimento das larvas de M. domestica. No dia seguinte, as larvas podem ser retiradas com uma colher de pedreiro (Figura 37 E) para uma bandeja separada do farelo (Figura 37 F) e fornecidas aos percevejos.

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Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 37. Sala com um moscrio ativo e o outro reserva (A). Sistema de aquecimento da sala de criao do moscrio (B). Bandeja com substrato de farelo de trigo para postura (C). Bandeja de engorda das larvas de Musca domestica (Diptera: Muscidae) (D). Procedimento de separao das larvas de Musca domestica (Diptera: Muscidae) (E). Detalhe das larvas de Musca domestica (Diptera: Muscidae) (F).

4.2.4. A Utilizao de Musca domestica Larvas ou pupas de M. domestica, utilizadas para alimentao de percevejos predadores (Figura 38 A), devem ser oferecidas e trocadas a cada dois ou trs dias. As larvas devem ser colocadas em uma das partes da placa de Petri (parte inferior) (Figura 38 B), para evitar que fujam ou, em gaiolas adaptadas, onde so colocadas em copos, tipo cafezinho (100 ml), na parte superior da gaiola (Figura

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38 C). Esses copos so cortados na parte inferior e uma tela fina de nilon colocada para fechar o fundo e permitir que os predadores tenham acesso s larvas de M. domestica (Figura 38 D). O uso de larvas de M. domestica, para criao massal de percevejos predadores destaca-se pelo baixo custo. No entanto, o desempenho reprodutivo e biolgico de predadores com essa presa so inferiores, comparados ao de outras presas, como Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Pyralidae) e Bombyx mori (Linnaeus) (Lepidoptera: Bombycidae).

D
Foto: Evaldo Martins Pires

Figura 38. Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) se alimentando de larvas de Musca domestica (Diptera: Muscidae) (A). Larvas colocadas dentro da gaiola de criao de percevejos predadores em placa de Petri (B). Gaiola adaptada para o fornecimento de larvas de M. domestica (C). Detalhe do copo tipo cafezinho adaptado para o posicionamento das larvas de M. domestica (D).

4.3. Dieta Artificial Uma das grandes barreiras para criao massal de percevejos predadores a disponibilidade de presas para sua alimentao. Presas como T. molitor so adequadas para predadores Pentatomidae, mas seu longo ciclo torna necessrio se ter uma grande criao para suprir a necessidade alimentar dos percevejos. Isto aumenta custos com mo de obra e substrato para criao dessa presa (farelo de trigo).

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As lavras de M. domestica so, tambm, utilizadas para criar percevejos predadores e o destaque dessa presa sua grande produtividade nos criadouros (moscrio) e baixo custo (Otuka et al., 2006). Um moscrio com aproximadamente, 10 mil moscas produz, diariamente, 3,0 kg de larvas. No entanto, percevejos predadores apresentam piores resultados com larvas de M. domestica comparado queles com pupas de T. molitor e outras presas como D. saccharalis (Otuka et al., 2006). Outras presas, como B. mori, T. arnobia , A. argilacea vm sendo testadas como fonte alimentar, mas as necessidades alimentares, vulnerabilidade s patologias e o ciclo de vida desses insetos limita seu uso como presas dos percevejos predadores. Limitaes no uso de presas naturais e alternativas tornam necessrio se utilizar dietas para percevejos predadores. Dietas artificiais vm sendo desenvolvidas para criao de predadores Pentatomidae pelo laboratrio de controle biolgico da Universidade Federal de Viosa. Alguns resultados apresentam grande evoluo com uma dieta artificial com 100g fgado, 100g carne gorda de boi, 50 ml de soluo de sacarose a 5%, 62,5g de larvas de B. mori de quarto e quinto estdio, nipagim a 0,5% e tetraciclina a 0,05%, triturados por cinco minutos em liquidificador tm apresentado resultados positivos (Saavedra, 1996). No entanto, pesquisas com percevejos predadores esto, ainda, sendo desenvolvidas na UFV visando substituio das presas alternativas por dietas artificiais para suprir as necessidades alimentares dos predadores Pentatomidae.

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Evaldo Martins Pires - Bilogo e Mestre em Entomologia, atualmente doutorando em Entomologia na Universidade Federal de Viosa. Trabalha com controle biolgico de pragas desfolhadoras, projetos de implantao de programas de controle biolgico com nfase em Pentatomidae predadores.

Rosenilson Pinto - Agrnomo e doutor em Entomologia pela Universidade Federal de Viosa. Trabalha com monitoramento de formigas cortadeiras e controle biolgico de pragas desfolhadoras.

Marcus Alvarenga Soares - Agrnomo pela Universidade Federal de Minas Gerais e atualmente estudante de doutorado em Entomologia pela Universidade Federal de Viosa. Trabalha com controle biolgico de pragas utilizando predadores e parasitides.

Germi Porto Santos Eng. Florestal. Doutor em Entomologia. Atualmente pesquisador EMBRAPA EPAMIG, Universidade Federal de Viosa. Trabalha com pragas associadas a eucaliptocultura.

Terezinha Vinha Zanuncio Biloga. Doutora em Entomologia pela Universidade Federal de Viosa e atualmente pesquisadora da SIF. Trabalha com controle biolgico de pragas associadas eucaliptocultura.

Jos Cola Zanuncio - Professor Titular do Departamento de Biologia Animal da Universidade Federal de Viosa. PhD em Entomologia pela University of British (Canad). Trabalha com manejo integrado de lagartas desfolhadoras de essncias florestais e manejo de formigas cortadeiras e cupins.

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