Ictiofauna en La Habana - CIM

Universidad de la Habana Centro de Investigaciones Marinas
La ictiofauna costera de Ciudad de La Habana: Efectos acumulativos de agentes estresantes mltiples en varios niveles de organizacin biolgica.
Tesis presentada en opcin al grado cientfico de Doctora en Ciencias Biolgicas
Consuelo Aguilar Betancourt
Tutores: Dra. Deborah McLatchy Dr. Gaspar Gonzlez Sansn
Ciudad de La Habana 2005
AGRADECIMIENTOS
DEDICATORIA
SINTESIS
El objetivo de la tesis es demostrar la existencia de alteraciones en la ictiofauna costera de Ciudad de La Habana aplicando una metodologa basada en la investigacin de los efectos acumulativos de agentes estresantes mltiples en los niveles de individuo, poblacin y taxocenosis. Se concluye que la composicin de la ictiofauna est notablemente modificada por la sobrepesca y dominada por especies pequeas en toda el rea. Existen cambios adicionales significativos a lo largo de la costa que estn asociados con sitios impactados cercanos a la baha de La Habana y el ro Almendares. La eutrofizacin tiene un impacto complejo en esos sitios. Por una parte, los valores de istopos estables (15N) indican que parte del nitrgeno proveniente de tierra se incorpora a la trama alimentaria y esto podra explicar el incremento observado de la talla de los individuos de algunas especies al existir mayor disponibilidad de alimento. Por otra parte, junto con la sedimentacin incrementada y la contaminacin por sustancias txicas, contribuye al deterioro del sustrato y compromete el xito del reclutamiento. La reproduccin de S. partitus est afectada severamente en el sitio bajo la influencia del ro Almendares. Se concluye que la ictiofauna tiene un alto potencial de recuperacin y podra cambiar notablemente su composicin actual, si se eliminan totalmente algunos tipos de pesca no sostenible y se reduce sustancialmente la contaminacin desde tierra.
TABLA DE CONTENIDOS Pag. 1 8 8 14 21 24 26 26 28 29 30 32 33 34 36 36 37 37 38 39
1. INTRODUCCION 2. REVISION BIBLIOGRAFICA 2.1. Enfoques metodolgicos 2.2. Impacto humano sobre peces costeros 2.3. Especies seleccionadas 2.4. Investigaciones en la costa de Ciudad de la Habana y reas aledaas 3. MATERIAL Y METODOS 3.1. Zona de estudio 3.2. Estaciones de muestreo 3.3. Variaciones en la composicin de la ictiofauna 3.4. Variaciones del reclutamiento 3.5. Aspectos biolgicos de especies seleccionadas 3.5.1. Indicadores morfolgicos 3.5.2. Anlisis histolgico de los ovarios de Stegastes partitus 3.5.3. Alimentacin 3.5.4. Cociente de istopos estables 3.6. Anlisis cuantitativo 3.6.1. Indices de diversidad 3.6.2. Anlisis multidimensional 3.6.3. Anlisis estadsticos
4. RESULTADOS 4.1. Caractersticas generales de la ictiofauna 4.2. Variaciones en la composicin de la ictiofauna 4.2.1. Muestreo piloto 4.2.2. Variaciones en la abundancia de las especies dominantes 4.2.3. Indices de diversidad 4.2.4. Clasificacin y ordenamiento 4.3. Variaciones del reclutamiento 4.3.1. Variacin temporal en el rea de referencia 4.3.2. Variaciones entre reas con diferente grado de impacto 4.4. Aspectos biolgicos de especies seleccionadas 4.4.1. Indicadores morfolgicos 4.4.1.1. 4.4.1.2. Stegastes partitus Especies de la familia Labridae
41 41 43 43 46 50 52 53 53 54 55 55 55 58 58 58 61 62 62 65 66
4.4.2. Anlisis histolgico de los ovarios de Stegastes partitus 4.4.2.1. 4.4.2.2. Descripcin de los estadios de desarrollo de los oocitos Variaciones entre sitios impactados y de referencia
4.4.3. Alimentacin 4.4.3.1. 4.4.3.2. Composicin de la dieta Anlisis de similitud de las dietas
4.4.4. Cocientes de istopos estables
5. DISCUSION 5.1. Variaciones en la composicin de la ictiofauna 5.2. Reclutamiento 5.3. Indicadores morfolgicos y de reproduccin en S. partitus 5.4. Indicadores morfolgicos y de reproduccin en lbridos 5.5. Alimentacin e istopos estables 5.6. Consideraciones finales 6. CONCLUSIONES 7. RECOMENDACIONES 8. BIBLIOGRAFIA 9. ANEXOS
68 68 74 75 84 85 91 96 98 99 123
Anexo 1. Fuentes contaminantes de la baha de La Habana y el ro Almendares Anexo 2. Lista de especies Anexo 3. Gua de aspectos a considerar en las entrevistas Anexo 4. Precipitaciones en la zona de estudio
Introduccin
1. INTRODUCCION
El impacto humano sobre los ecosistemas marinos se manifiesta de una forma compleja y el simple anlisis de las alteraciones de carcter fsico o qumico del agua o los sedimentos no permite pronosticar la manera en que las mismas afectarn a determinados componentes de la comunidad bitica. Por este motivo es muy recomendable investigar de forma directa los cambios en los componentes vivos de los ecosistemas. Una ventaja de este enfoque es que los organismos en general y los peces en particular, integran los efectos directos e indirectos del impacto humano sobre el ecosistema acutico en su conjunto y son buenos indicadores del significado ecolgico de las perturbaciones (Fausch et al. 1990). En la inmensa mayora de los casos de impacto humano sobre los ambientes marinos, existe un efecto acumulado en el ecosistema como consecuencia de un conjunto de agentes estresantes cuya naturaleza e interacciones son generalmente mal conocidas. Esto hace imprescindible un enfoque que se base en la evaluacin de los efectos acumulativos (EEA) que se observan en los componentes de la comunidad bitica. Tal evaluacin ha sido hecha tradicionalmente mediante mtodos que se basan en consideraciones sobre los agentes estresantes. Como prctica ms generalizada, se identifican los agentes estresantes crticos, sus posibles interacciones y sus impactos potenciales. Parte de este proceso es la realizacin de bioensayos con unas pocas especies seleccionadas para determinar la toxicidad de las sustancias contaminantes y la utilizacin de los resultados de forma rutinaria, incluso en situaciones donde su aplicacin es evidentemente incorrecta (Chapman, 2002). La EEA basada en agentes estresantes tiene muchas limitaciones. Entre las ms obvias estn el poco conocimiento que se tiene sobre los sistemas especficos cuya respuesta se est pronosticando, la no consideracin de los aspectos espaciales y temporales de las respuestas, el uso de criterios basados en unas pocas especies usadas en los bioensayos y el carcter
Introduccin
fuertemente subjetivo que tiene el pronstico de las respuestas esperadas en los sistemas naturales de inters. Por ese motivo, se ha promovido un nuevo enfoque que base la EEA en los efectos observados. Este enfoque desarrolla una evaluacin del desempeo de los componentes biolgicos del sistema analizado en diferentes niveles de organizacin, que es independiente de la identidad de los agentes estresantes y de un desarrollo a priori de relaciones potenciales agente estresante-respuesta (Munkittrick et al., 2000). Una ventaja obvia de esta aproximacin metodolgica es que, mientras que puede haber un gran nmero de agentes estresantes actuando en un mismo sitio, el estado ambiental acumulado es el resultado integrado de los impactos de todos los agentes estresantes. La Ciudad de la Habana es la zona urbana ms grande de Cuba. La actividad humana en la ciudad ejerce un impacto significativo sobre la zona costera de la misma. Por este motivo, la investigacin del estado actual de la ictiofauna costera en esta zona, constituye un marco apropiado para el desarrollo de una metodologa de evaluacin de impactos acumulativos que se base en los efectos observados a diferentes niveles de organizacin biolgica. Los resultados de esta investigacin tienen valor prctico para el manejo costero. La baha y el ro Almendares constituyen elementos importantes de la geografa de la ciudad y en ambos existe una fuerte contaminacin orgnica proveniente fundamentalmente de aguas albaales no tratadas. En el caso de la baha existe, adems, una contaminacin crnica por hidrocarburos del petrleo que proviene tanto de la actividad portuaria como de la refinera situada junto al puerto. Tambin se han detectado concentraciones altas de metales pesados (Areces y Toledo, 1985; Gonzlez, 1991; Beltrn et al., 1998; UNEP, 2004). El ro Almendares atraviesa la Ciudad de la Habana en direccin sur-norte, desembocando a unos 9 kilmetros al suroeste de la entrada del puerto de la Habana. En el ro vierten sus aguas residuales varias industrias (Domnguez et al., 2003), pero no se posee
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informacin actualizada sobre la naturaleza de los contaminantes presentes y del volumen de las descargas. A lo largo de la costa de la ciudad existen numerosas fuentes pequeas que vierten al mar residuos, principalmente orgnicos, creando zonas contaminadas de mayor o menor importancia de acuerdo a la morfologa costera y las corrientes predominantes. El saneamiento de la baha de la Habana es un objetivo priorizado del Gobierno de Cuba y varias acciones se han desarrollado con ese fin. Una accin gubernamental que indica la alta prioridad que tiene el mejoramiento de las condiciones ambientales en los ecosistemas marinos de la capital fue la creacin, en 1998, del Grupo de Trabajo Estatal, que tiene entre sus misiones principales el mejoramiento de la calidad ambiental del puerto habanero (UNEP, 2004). En estos momentos ya se ejecutan algunas obras que permitirn el tratamiento de algunos de los residuales ms importantes que se vierten a la baha. Esto hace suponer que en un futuro relativamente cercano las condiciones ambientales mejoren notablemente. Recientemente, comenz un plan para el dragado del Ro Almendares, accin que debe mejorar significativamente el flujo de agua y repercutir positivamente en el mejoramiento ambiental de esa corriente. Los ejemplos anteriores, unidos a la intencin declarada explcitamente por el Gobierno cubano de poner la proteccin del ambiente en un lugar priorizado de su poltica (CITMA, 1997) indican la actualidad del tema de la tesis y su importancia prctica como una contribucin al conocimiento cientfico necesario para la toma de medidas adecuadas en casos concretos y la verificacin de su efectividad. En forma resumida se puede decir que el fundamento metodolgico es la utilizacin de un grupo de vertebrados (peces telesteos) como indicador biolgico para evaluar el impacto humano sobre el ecosistema marino. Este impacto se caracteriza por un conjunto de efectos
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que resultan de las numerosas actividades que se realizan en la zona costera y que producen una afectacin de carcter complejo y poco pronosticable en los integrantes de la comunidad acutica. La investigacin se enfoc a verificar la siguiente hiptesis: En la costa de Ciudad de la Habana existe una ictiofauna cuya composicin est severamente modificada por la sobrepesca. La contaminacin de origen terrestre y en particular la eutrofizacin (producida principalmente por la descarga de la baha de la Habana y el ro Almendares) afectan esta ictiofauna, produciendo alteraciones adicionales que se pueden distinguir de los cambios causados por factores naturales y que se pueden identificar en los niveles de individuo, de poblacin y de comunidad. En concordancia con la hiptesis, el objetivo general de la tesis es verificar la existencia de alteraciones en la ictiofauna costera, mediante la investigacin de los efectos acumulativos de agentes estresantes mltiples sobre los peces en varios niveles de organizacin biolgica y evaluar la posibilidad de revertir el estado de deterioro actual. Los objetivos especficos del trabajo se definieron como sigue: Determinar la composicin de la ictiofauna y sus variaciones en la zona de estudio, identificando los factores principales (naturales y antropognicos) que influyen en dichas variaciones. Investigar las variaciones temporales y entre sitios con distinto grado de afectacin, del reclutamiento de especies seleccionadas. Determinar cuantitativamente un conjunto de indicadores morfolgicos en los individuos de especies seleccionadas, con un anlisis comparativo en sitios con distinto grado de afectacin.
Introduccin
Investigar algunos aspectos de la reproduccin de Stegastes partitus con relevancia para el anlisis del impacto ambiental.
Analizar la variacin en las fuentes de carbono y nitrgeno de especies seleccionadas en sitios con distinto grado de afectacin, mediante la determinacin de los cambios en los cocientes de istopos estables (13C y 15N).
La importancia terica de la tesis, radica en el desarrollo de una metodologa para la investigacin de los efectos acumulativos de agentes estresantes mltiples, basada en la respuesta del grupo ms representativo de vertebrados marinos, en varios niveles de organizacin biolgica. Este enfoque se desarrolla por primera vez en Cuba y constituye un importante complemento a otros enfoques ms tradicionales que se basan en el anlisis de los agentes estresantes o en el uso de organismos ms simples. La importancia prctica est dada, en primer lugar, por el uso que se puede dar a la informacin obtenida como lnea base para estudios comparativos con otras zonas o con la situacin en la misma zona, cuando las condiciones ambientales mejoren como resultado de los planes para incrementar la calidad de las aguas de la baha y el ro. En segundo lugar, los resultados obtenidos constituyen una base cientficamente fundamentada para la toma de decisiones que favorezcan la situacin ambiental en la zona costera de la capital e incrementen el valor total de su ecosistema marino. Finalmente, los resultados de la tesis pueden ser incorporados a la docencia de pre- y postgrado. La novedad cientfica del trabajo se puede resumir como sigue: Por primera vez se hace un anlisis integrado en varios niveles de organizacin biolgica de la respuesta de la ictiofauna al impacto humano en una zona costera de Cuba. Este anlisis tampoco se ha realizado con otro grupo de organismos. El enfoque metodolgico
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utilizado es, por tanto, completamente nuevo para Cuba, y aunque ha sido preconizado tericamente a nivel mundial son muy escasos los trabajos que abordan la temtica de forma integrada. Por primera vez en Cuba se hacen determinaciones de istopos estables del carbono y el nitrgeno en peces y en su alimento potencial, utilizando la tcnica con xito para demostrar cambios en el origen de la dieta natural como indicador de impacto humano. Se determinan varios aspectos nuevos para la ciencia, de la especie Stegastes partitus, destacndose la descripcin por primera vez de diferentes estadios de desarrollo de las clulas germinales y el patrn de la oognesis en las hembras de esta especie, as como las caractersticas del ciclo reproductivo a nivel de poblacin. Por primera vez tambin para la ciencia, se presenta un anlisis en esta especie, y en tres especies de lbridos, de la variacin de varios indicadores morfolgicos en relacin con el impacto humano. Por primera vez se presenta un anlisis detallado, en la escala de los cientos de metros, de las variaciones espaciales y temporales de la composicin de la ictiofauna de la porcin costera ms densamente poblada de Ciudad de la Habana. La lista de especies est basada en un tamao de muestra muy representativo y constituye un aporte al conocimiento del estado de la diversidad biolgica marina en Cuba. Parte de los resultados que se presentan en la tesis estn incluidos en ocho artculos cientficos ya publicados en revistas especializadas, dos artculos en prensa, 4 trabajos de Diploma de la carrera de Biologa y 6 ponencias presentadas en eventos cientficos. Uno de los artculos fue seleccionado como premio al mejor artculo publicado en el ao 2003, en el Centro de Investigaciones Marinas. Algunos de los resultados formaron parte del premio al mejor resultado en la direccin de Medio Ambiente en 1999 otorgado por la Universidad de la
Introduccin
Habana. Otra parte de los resultados estn incluidos en dos Resultados cientfico-tcnicos introducidos, del CIMAB-MITRANS (1998) y del Instituto Nacional de Recursos Hidralicos (2000). Uno de ellos, adems, obtuvo Premio como Logro relevante en el ao 1997 del CIMAB-MITRANS y otro fue seleccionado como Logro Cientfico del Centro de Investigaciones Marinas en el ao 2002.
Revisin bibliogrfica
2. REVISION BIBLIOGRAFICA 2.1 Enfoque metodolgico
Existen varias razones para considerar los peces como organismos tiles para medir la degradacin ambiental, incluyendo el hecho de que la ictiofauna acta como integradora de los impactos directos e indirectos sobre los ecosistemas acuticos (Faush et al., 1990). Es importante destacar que este enfoque puede resultar, cuando menos, un complemento esencial a las investigaciones ms tradicionales de calidad del agua, que se basan en medir solamente un conjunto de variables fsicas y qumicas. El estado de salud de los peces puede revelar un impacto que no puede ser detectado por la medicin directa del agente estresante, ya sea porque el muestreo se realice en un momento o lugar no apropiado, porque la sustancia no est incluida en los protocolos utilizados o porque las concentraciones sean tan bajas que no pueden ser detectadas por mtodos analticos, pero an as, son biolgicamente relevantes (p.e. sustancias que producen alteraciones endocrinas). Por otra parte, el hecho de que la ictiofauna est constituida por especies con niveles trficos y tipos de alimentacin diferentes hace que sea un indicador ms completo, a nivel de ecosistema, que los grupos que tradicionalmente se utilizan para monitorear calidad del agua (p.e. bacterias, nemtodos, fitoplancton). Por eso, sin desconocer las ventajas de los enfoques ms tradicionales, es necesario admitir que la investigacin del impacto humano sobre los peces puede dar resultados de gran relevancia ecolgica (Munkittrick et al., 2000; Chapman, 2002). Un trmino clave en el contexto de las investigaciones sobre impacto humano es la palabra estrs. Diversos autores han dado un contenido diferente a este trmino. Una definicin muy usada ha sido el concepto mdico dado por Seyle (1956; 1973) quin plante que el estrs es el estado manifestado por un sndrome especfico el cual consiste en todos los
cambios no especficos inducidos dentro de un sistema biolgico. Adams (1990) adapt esta definicin planteando que el estrs en los peces, es un conjunto especfico de cambios que constituyen un esfuerzo del cuerpo para restablecer o mantener la homeostasis mientras est bajo los efectos de un agente estresante. Segn Newman (2001), sin embargo, en cualquier nivel de organizacin ecolgica, el estrs se puede definir como una respuesta a la accin de un factor reciente, desorganizador o perjudicial, pero tambin como el efecto que este agente estresante tiene sobre el componente ecolgico considerado. Esta ltima definicin est ms acorde con un enfoque que analice varios niveles de organizacin. Un aspecto que se ha ido imponiendo como eje principal del enfoque metodolgico moderno para la investigacin del impacto humano sobre los organismos vivos, es el carcter jerrquico de la naturaleza, la cual se estructura segn niveles de organizacin (p.e. clulas, individuos, poblaciones, comunidades). Caswell (1996 cit. por Newman 2001) resumi la cuestin de forma magistral al plantear que los procesos en un nivel toman sus mecanismos del nivel inferior y encuentran sus consecuencias en el nivel superior reconocer ese principio hace claro que no hay explicaciones fundamentales verdaderas y hace posible moverse de forma flexible hacia arriba y hacia abajo en los niveles del sistema jerrquico, sin caer en las trampas del reduccionismo ingenuo o del holismo pseudocientfico. Aspectos ntimamente relacionados con lo planteado en el prrafo anterior son, por una parte, la cuestin de la relevancia ecolgica de los cambios observados, y por otra, la posibilidad de establecer relaciones causa-efecto entre las respuestas de los organismos y los agentes estresantes. Como es de suponer, el tiempo de respuesta a un impacto vara de acuerdo al nivel de organizacin y, en trminos generales, debe ser mayor para los componentes superiores de la jerarqua biolgica. Este problema ha sido resumido por Sindermann (1996) en un esquema
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Cuadro 1. Secuencia temporal del estrs causado por un contaminante (tomado de Sindermann, 1996)
que permite poner en contexto varios de los aspectos mencionados hasta aqu en relacin con el efecto de la contaminacin (Cuadro 1). Una caracterstica esencial de este enfoque conceptual es que se plantea una relacin inversa entre la relevancia ecolgica de las respuestas o efectos observados y la posibilidad de conocer con exactitud sus causas. Newman (2001) puntualiza que la magnitud de la respuesta observada tambin tiene un valor relativo de acuerdo al nivel de organizacin en que se encuentre esa respuesta. Pone como ejemplo bien elocuente, que una disminucin en el 50 % de la riqueza de especies es una seal clara de que ha ocurrido una disminucin en la salud de una comunidad ecolgica, mientras que un incremento de un 50 % en el contenido de metalotionena en adultos de una especie suministra una indicacin equvoca sobre la salud de las poblaciones en la comunidad
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involucrada. Munkittrick et al. (2000) plantean una secuencia temporal en la respuesta dentro de cada nivel de organizacin y afirman que, al incrementarse el nivel de organizacin desde individuo hasta comunidad, ocurre un incremento en la relevancia ecolgica, un incremento en el tiempo necesario para detectar los impactos y una disminucin en la especificidad de la respuesta a los agentes estresantes (Cuadro 2).
Cuadro 2. Respuestas a los agentes estresantes en diferentes niveles de organizacin biolgica (segn Munkittrick et al., 2000) Nivel de monitoreo Primaria (a corto plazo) Respuesta Secundaria (a mediano plazo) Terciaria (a largo plazo) Cambios a nivel de organismo Crecimiento, reproduccin, resistencia a enfermedades) Produccin (Abundancia de poblaciones individuales) Funcionamiento del ecosistema Especificidad de la respuesta Impacto a nivel de ecosistema
Individuo
Respuestas neuroendocrinas
Respuestas fisiolgicas
Alta
Bajo
Poblacin
Integracin en individuos (tasas de crecimiento, edad de maduracin) Produccin
Dinmica (Reclutamiento, supervivencia) Dinmica, diversidad.
Media
Medio
Comunidad
Baja
Alto
Ham et al. (1997) consideran que el enfoque basado en bioindicadores consiste en medir un grupo de respuestas y efectos que abarcan un rango de escalas temporales y biolgicas, para evaluar efectos subletales, los cuales pueden ser usados para proveer un alerta temprano y obtener informacin sobre las causas posibles. Este enfoque no requiere conocer los tipos de agentes estresantes existentes y puede ser aplicado de manera efectiva en los casos donde los agentes estresantes son complejos o mal conocidos, como es el caso de mezcla de contaminantes.
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Newman (2001) sostiene que est claro que la informacin de todos los niveles relevantes de organizacin biolgica deben ser combinados segn los esquemas planteados en los prrafos precedentes y siguiendo los principios enunciados por Caswell (1996), citados anteriormente. Este es un enfoque conceptual clave que constituye el eje metodolgico principal en la presente tesis. Los mtodos ms difundidos para el anlisis de la ictiofauna a nivel de taxocenosis incluyen el clculo de ndices de diversidad y la aplicacin de tcnicas de anlisis multidimensional para comparar directamente la estructura de las asociaciones de especies. Los ndices de diversidad han sido utilizados muy ampliamente para sintetizar las caractersticas estructurales de las comunidades en general y de las asociaciones de peces en particular. Existen importantes revisiones generales que hacen nfasis en las limitaciones de estos mtodos (Ludwig y Reynolds, 1988; Fausch et al., 1990; entre otros) pero los mismos se siguen recomendando y utilizando muy frecuentemente, en particular en los estudios de la ictiofauna costera (Claro y Garca-Arteaga, 1993; Sedberry y Carter, 1993; Aburto-Oropeza y Balart, 2001; Khalaf y Kochzius, 2002 b; Massutt y Moranta, 2003; entre otros). Los mtodos de anlisis multidimensional poseen un atractivo especial para la evaluacin cuantitativa de las variaciones en las taxocenosis, ya que usan de forma ms eficiente la informacin contenida en las muestras. Por este motivo han sido utilizados muy ampliamente (Ault y Johnson, 1998; Aburto-Oropeza y Balart, 2001; Khalaf y Kochzius, 2002 b; Nanami y Nishihira, 2002; Massutt y Moranta, 2003; Wilber et al., 2003; Malavasi et al., 2004; entre otros) y son recomendados por muchos trabajos de revisin de mtodos de estudio a nivel de taxocenosis (Jongman et al., 1987; Ludwig y Reynolds, 1988; Fausch et al., 1990; Clarke y Warwick, 2001; Clarke y Gorley, 2001).
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Junto con la talla y el peso, los ndices que reflejan el peso de rganos con relacin al peso corporal han sido utilizados con mucha frecuencia como indicadores morfolgicos de respuesta a diversos agentes estresantes (Munkittrick et al., 2000; Tricklebank et al., 2002; Corsi et al., 2003 a; b; Porter y Janz, 2003). Los ms comunes son el ndice gonadosomtico (IGS: peso de la gnada con respecto al peso del cuerpo) y el ndice hepatosomtico (IHS: peso del hgado con respecto al peso del cuerpo). Tambin se ha utilizado con estos fines el factor de condicin (FC: Peso corporal con respecto a una funcin del largo, generalmente cbica). Los anlisis de istopos estables han sido utilizados para dilucidar las relaciones trficas en animales acuticos (Fry, 1988; Vo y Struck, 1997; Vander Zanden et al. 1999; Lee, 2000; Sherwood et al., 2002; Conolly, 2003). Est aceptado en general que 13C es principalmente un indicador de la fuente del alimento, mientras que 15N es un indicador de nivel trfico (p.e., Minagawa y Wada, 1984; Peterson y Fry, 1987; Yamamuro et al., 1995). McCutchan et al. (2003), encontraron que algunos factores, como las diferencias en la dieta, pueden resultar en errores al estimar la contribucin de fuentes diversas a la dieta natural o la posicin trfica de los organismos analizados. Los cocientes de istopos estables pueden ser tambin utilizados para investigar la entrada de carbono y nitrgeno desde fuentes terrestres, incluyendo las descargas de aguas de albaal (Rau et al. 1981; Van Dover et al., 1992; Peterson, 1999; Lake et al., 2001; Darnaude et al. 2003; Yamamuro et al., 2003; Vizzini y Mazzola, 2004). La descarga de aguas de albaal en el ambiente marino suministra, frecuentemente, una seal isotpica de nitrgeno que permite la evaluacin de reas impactadas severamente por la descarga. Esto se debe al enriquecimiento asociado con el fraccionamiento isotpico y la volatilizacin del amonio y el nitrato en las aguas de albaal (Peterson; 1999; Wayland y Hobson 2001). De
esta forma, el enriquecimiento en
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14 N provee un medio para evaluar la exposicin de los
organismos acuticos a descargas de residuos terrestres. Trabajos muy recientes, recomiendan el uso de los istopos estables de nitrgeno como marcadores isotpicos para investigar relaciones trficas (Guiguer et al., 2002;
Nagelkerken y Van der Velde, 2004 a; b) y comprender mejor el papel de la eutrofizacin (Hoegh-Guldberg et al., 2004; Mutchler et al., 2004) en los ecosistemas marinos costeros, particularmente los arrecifes de coral.
2.2 Impacto humano sobre peces. Hay un consenso global sobre la existencia de una sobre-explotacin de numerosos recursos pesqueros y del severo impacto que esto produce en las caractersticas de la ictiofauna (Jackson et al. 2001; FAO, 2002; Pauly et al., 2003). Particular preocupacin reviste la rpida disminucin de las poblaciones de peces depredadores (Myers y Worm, 2003; Bellwood et al., 2003). Se ha sealado como una regularidad del efecto de la sobrepesca a nivel mundial, la disminucin de las tallas medias y el nivel trfico de los organismos capturados, lo cual es reflejo de una modificacin en el mismo sentido de la ictiofauna (Pauly et al., 1998). Esto ha sido demostrado tambin en estudios a nivel regional (Sala et al., 2004) y en particular para Cuba (Claro et al., 1990; Gonzlez-Sansn et al., 1996; Baisre, 2000; Claro et al., 2003). Se ha comprobado que la sobrepesca tiene un efecto de cascada (control desde arriba) en el ecosistema marino al relajar la presin de depredacin sobre las especies-presa habituales (Dulvy et al., 2004) o el control sobre componentes claves del ecosistema de los arrecifes de coral (Hughes, 1994; Hughes et al., 2002; Friedlander y DeMartini, 2002; Hughes et al., 2003). Se ha planteado que la extincin ecolgica de niveles trficos completos hace que los ecosistemas sean ms vulnerables a otros disturbios de origen natural y humano tales como el
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incremento de nutrientes y la eutrofizacin, la hipoxia, las enfermedades, las tormentas severas y los cambios climticos (Jackson et al, 2001) La investigacin de los efectos del estrs originado por varios agentes distintos de la pesca en los peces es un tema que ha sido abordado reiteradamente por la comunidad cientfica (Pickering, 1981; Adams, 1990; Heath, 1995; Barton, 1997; Munkittrick et al., 2000; Corsi et al., 2003 entre otros). Este inters sostenido est dado en gran medida por la importancia econmica del grupo, pero tambin porque los peces ofrecen un modelo de respuesta en vertebrados, lo cual puede ser de extraordinaria utilidad en relacin con la salud humana, por existir numerosas vas metablicas y procesos reguladores semejantes. Adicionalmente, los peces constituyen un excelente componente integrador de los impactos en el ecosistema acutico y la relevancia de los cambios observados en los mismos resulta frecuentemente de gran inters para los tomadores de decisiones (Adams, 1990; Harris, 1995; Lincoln Smith y Jones, 1995; Smith et al., 1999). Otra ventaja prctica es que los peces son relativamente fciles de identificar in situ, lo que permite utilizar tcnicas de censo visual mediante buceo autnomo que son baratas, eficaces y no invasivas, preservando en gran medida el grupo que se investiga (Harmelin-Vivien et al., 1985; Warwick, 1993). Uno de los problemas ms difundidos en las zonas costeras del planeta es la eutrofizacin. En un informe de la Agencia Ambiental Europea (rtebjerg et al., 2001) se suscribe la definicin dada por Nixon (1995): La eutrofizacin se refiere a un incremento en la tasa de suministro de materia orgnica a un ecosistema, la cual est relacionada ms comnmente con el enriquecimiento de nutrientes que mejora la produccin primaria del sistema. Entre las consecuencias de este fenmeno que reconoce el mencionado informe est el incremento de materia orgnica que se deposita en el fondo, produciendo un cambio en las caractersticas generales del mismo, una propensin a la disminucin en el contenido
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de oxgeno disuelto, principalmente en el agua cercana al fondo y la huda, total o parcial de los peces demersales. Los efectos del enriquecimiento en nutrientes y eventualmente de la eutrofizacin, dependen del balance entre los aspectos positivos (ms alimento) y negativos (p.e. anoxia, incremento de materia orgnica en suspensin) de estos procesos (Breitburg, 2002). En algunos casos, la eutrofizacin puede llevar a un incremento en la densidad de peces e incluso mayores capturas. Tambin se ha sealado como una consecuencia de este impacto, el incremento en la proporcin de peces planctfagos en relacin a los demersales en trminos de biomasa (Caddy, 2000). Las descargas de aguas de albaal no tratadas pueden ser portadoras de una mezcla de sustancias txicas que afectan la salud de los peces y han sido consideradas como un factor importante que contribuye a la reduccin de la diversidad de especies en el mundo (Schmidt et al., 1999 ; Amisah y Cowx, 2000; Alberto et al., 2004). Un nmero apreciable de autores han sealado que la ictiofauna tiene una respuesta clara y medible con respecto al impacto de las descargas de aguas negras en la zona costera (Russo, 1982; Grigg, 1994; Chabanet et al., 1995; Otway et al., 1996; Hall et al., 1997; Smith et al., 1999; Guidetti et al., 2002). Ha sido demostrado que las aguas de albaal afectan la diversidad, abundancia, mortalidad, fecundidad y susceptibilidad a los parsitos en los peces (Claridge et al., 1986; Gray, 1989; Adams et al., 1993; EPA, 1993; Smith y Suthers, 1999; Guidetti et al., 2002). En otros hbitats acuticos se da una situacin semejante. Porter y Janz (2003), por ejemplo, encontraron que la descarga de aguas de albaal en un ro, provoc cambios en la composicin de la ictiofauna. Khalaf y Kochzius (2002 a) encontraron una mayor diversidad y equitatividad de la ictiofauna en los sitios afectados por desarrollo industrial costero en el Mar Rojo. Segn
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estos autores, este resultado se podra explicar mediante la hiptesis de perturbacin intermedia enunciada por Connell (1978), la cual predice un incremento inicial en la diversidad al aumentar la perturbacin, seguida de una disminucin a niveles mayores de disturbio. Fabricius et al. (2005) presentan un amplio estudio donde se documenta claramente el impacto negativo que tiene el escurrimiento desde tierra sobre los arrecifes de la Gran Barrera Australiana en reas con diverso desarrollo agrcola. Odum (1985) plantea que un acortamiento en las cadenas alimentarias con una reduccin de los depredadores de tope es consecuencia de la eutrofizacin y la contaminacin con sustancias txicas en lagos. Segn este autor, las razones para ello no estn claras, pero dos explicaciones posibles han sido sugeridas: a) Los organismos pequeos aventajan competitivamente a los mayores, tanto en condiciones de eutrofizacin como de contaminacin txica y b) aunque los organismos mayores se alimentan de forma ms eficiente cuando los recursos son escasos, ellos estn sometidos a la bioacumulacin de toxinas, tienen estadios de desarrollo vulnerables o son en general ms sensibles a los disturbios que los organismos pequeos. Estas consideraciones podran resultar vlidas tambin para las zonas costeras e introducir un elemento de incertidumbre sobre las causas verdaderas que provocan la ausencia de grandes depredadores. Una cuestin muy importante que ha sido sealada por varios autores es que la composicin de la ictiofauna puede estar influida fuertemente por factores naturales. Esto tiene especial relevancia cuando se quiere detectar la existencia de impactos de origen humano, pues se hace imprescindible separar la variacin natural, de la variacin de origen antrpico. Entre los factores naturales principales, se han sealado la estacin del ao (Luckhurst y Luckhurst, 1978; Aliaume et al., 1990; McGehee, 1994) y la zonacin de los biotopos (Fausch et al., 1990; Zapata y Morales, 1996; Nez-Lara y Arias-Gonzlez,
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1998). Khalaf y Kochzius (2002 b) encontraron una influencia significativa de la profundidad y el hbitat bentnico sobre la estructura de la ictiofauna. Aburto-Oropeza y Balart (2001) encontraron en el Golfo de California que las asociaciones de especies de peces estaban formadas por muchas especies raras y pocas abundantes. La mayora de las especies aparecieron en todos los hbitats, pero la densidad vari significativamente entre hbitats, sugiriendo grupos de especies representativas. Segn estos autores, existe relacin entre la asociacin de especies y la complejidad de los hbitats. Es muy extensa la bibliografa sobre los efectos subletales de impactos de origen humano sobre los peces a nivel de individuo. Los efectos subletales son aquellos que ocurren en concentraciones o dosis de las sustancias contaminantes por debajo de las que producen muerte directa (Rand, 1985). Segn Newman (2001), algunos efectos subletales pueden tener consecuencias letales en un contexto ecolgico, donde la especie debe competir con otras, evitar la depredacin o enfrentarse a otros agentes estresantes. Esto ha llevado al concepto de mortalidad o muerte ecolgica que caracteriza la disminucin del valor adaptativo de un individuo que se desenvuelve en un contexto de ecosistema y que equivale a su muerte real. Es muy importante mantenerse alerta con respecto a la posibilidad muy real de muerte ecolgica en presencia de concentraciones que han sido juzgadas subletales en los ensayos de laboratorio. La disminucin en el valor adaptativo de los individuos debido a un deterioro reproductivo, se considera uno de los efectos subletales ms tiles en la investigacin del impacto humano (Newman, 2001). Mc Farlane y Franzin (1978) encontraron huevos ms pequeos y una supervivencia menor de huevos y larvas de la especie de pez Catostomus commersoni en un lago canadiense cercano a un rea de fundiciones de metal. Individuos del lenguado Platichthys stellatus colectados cerca de una regin altamente urbanizada en la Ciudad de San
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Francisco en Estados Unidos, presentaron ms vulos previtelognicos y menor xito embrionario que los colectados en una regin menos urbanizada (Spies et al., 1989). La investigacin mediante tcnicas de histologa ha confirmado reiteradamente que agentes contaminantes del ms diverso tipo producen atresia folicular en los ovarios de varias especies de peces (Shukla y Pandey, 1984; Wannemacher et al., 1992 ; Johnson et al., 1994 ; Janz et al., 1997; Jobling et al., 2002; Dutta y Maxwell, 2003). La atresia puede ser inducida tambin por otros agentes estresantes, como es el confinamiento dentro de determinadas artes de pesca (Garca Cagide et al., 2001). Atencin particular ha merecido el problema de la llamada disrupcin endocrina en peces por sustancias contaminantes (Hontela et al., 1997; Kendall et al., 1998; Cash et al., 2000; Pacheco y Santos, 2001; Singh y Canario, 2004; entre otros). Este trmino es una traduccin del ingls endocrine disruption y est ampliamente difundido en la literatura cientfica de ambos idiomas. El trmino, sin embargo, no ha sido aceptado formalmente como parte del idioma espaol. Por ese motivo, se utilizar en lo adelante, la expresin perturbacin endocrina como equivalente. En una revisin reciente del trabajo realizado en Estados Unidos, Pait y Nelson (2002) resumen que la evidencia de perturbacin endocrina ambiental va desde la presencia de protenas ovulares femeninas en machos y niveles reducidos de hormonas endgenas en machos y hembras, hasta histopatologas gondicas y peces intersexuales (presencia de ovotestis). Matthiessen (2000) hace un llamado a la cautela y afirma que con muy pocas excepciones, an no tenemos buena evidencia de que la perturbacin endocrina est causando problemas a nivel de poblacin. Este es un punto de vista interesante para el presente trabajo, pues recuerda la necesidad de investigar los impactos en varios niveles de organizacin.
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Se ha consignado reiteradamente una disminucin del IGS como respuesta a efluentes blanqueados de molinos de pulpa de madera (Larsson et al., 1988; Munkittrick et al., 1991; 1992; 1994; Gagnon et al., 1994; Gibbons et al., 1998 a; b; Seplveda et al., 2002; Singh y Canario, 2004), aunque no siempre se encuentra esta disminucin del peso de la gnada (McMaster et al., 1996; Porter y Janz, 2003; Seplveda et al., 2004), lo que indica que posiblemente la respuesta sea diferente y acorde con caractersticas de la especie. En otras situaciones, tambin se ha encontrado una disminucin del IGS como resultado de la exposicin a agentes estresantes de diversa ndole (Tricklebank et al., 2002), mientras que Alberto et al. (2004) encontraron un incremento del IGS y del FC relativo de una especie de pez en reas contaminadas de un ro en Brasil. Este ndice puede resultar equvoco como indicador de alteraciones en la reproduccin. Por ejemplo, Kjesbu et al. (1991) y Palmer et al. (1995) citados por Miranda et al. (1999) plantean que la atresia folicular puede reducir el potencial reproductivo y que ella es observada cuando el ndice gonadosomtico todava es alto. Algunos autores han encontrado un incremento en el IHS como respuesta a la contaminacin (Corsi et al. 2003 a; b; Porter y Janz, 2003), pero en otros casos la relacin hallada es inversa (Tricklebank et al., 2002). Lo mismo ha ocurrido con el FC (Porter y Janz, 2003). Segn Goede y Barton (1990), el IHS puede disminuir o aumentar como respuesta a agentes estresantes de diversa ndole. Estos autores citan referencias donde el ndice disminuye a consecuencia de mayor acidez en el agua, contaminantes no especificados, manipulacin en acuicultura y cambios en las corrientes de agua. Por otra parte citan trabajos donde el IHS se incrementa como respuesta a la contaminacin o exposicin a sustancias txicas de tipo variado.
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Una cuestin importante es que los ndices organosomticos y el factor de condicin pueden variar de acuerdo a la energa disponible para los animales y su distribucin de acuerdo al metabolismo (por ej. pocas de reproduccin). De esta manera, el sexo, la estacin del ao, el estado reproductivo y la disponibilidad y calidad del alimento pueden ser factores que introduzcan cambios notables en el valor de los ndices e incrementen la variabilidad natural de fondo sobre la cual hay que detectar diferencias debidas al impacto humano (Goede y Barton, 1990; Bustamante et al., 2001).
2.3 Especies seleccionadas Existen numerosos trabajos sobre la chopita bicolor, Stegastes partitus, la mayora sobre aspectos biolgicos, ecolgicos y conductuales. Estos incluyen, entre otros, osteologa y ecologa general (Emery, 1973), alimentacin natural (Emery, 1973; Thresher, 1980; Waldner y Robertson, 1980; Wellington y Victor, 1989; Hixon y Beets, 1993; Booth y Hixon, 1999), crecimiento (Caldow y Wellington, 2003), seleccin sexual y xito reproductivo (Schmale, 1981; Cole y Sadovy, 1995), produccin de larvas, reclutamiento y uso del hbitat (Robertson et al., 1988; Booth y Beretta, 1994; Tupper y Hunter, 1994; McGehee, 1995; Wilson y Meekan, 2001; Cowen, 2002), regulacin de las poblaciones por depredacin y otras causas (Carr et al., 2002), factores que afectan la supervivencia de los juveniles (Booth y Hixon, 1999; Wilson y Meekan, 2002), uso del microhbitat (Tolimieri, 1998), gentica poblacional (Lacson et al., 1989) y el estudio de una enfermedad denominada neurofibromatosis (Campbell y Schmale, 2001). En el caso de Thalassoma bifasciatum existe un gran nmero de trabajos sobre diferentes aspectos de la biologa y la ecologa, ya que esta especie ha sido considerada la rata de laboratorio de las investigaciones sobre peces de arrecife (Doherty, 2002). Entre otros,
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existen trabajos sobre caractersticas conductuales (Valds-Muoz y Mochek, 2001); alimentacin (Beebe y Tee Van, 1928; Longley y Hildebrand, 1941; Feddern, 1965; Randall, 1967; Cervign, 1993), relacin entre factores ambientales y dinmica de las larvas y reclutamiento (Hunte von Herbing y Hunte, 1991; Caselle, 1996; 1997; 1999; Robertson et al., 1999; Wilson y Meekan, 2001; Sponaugle y Pinkard, 2004) y fisiologa del cambio de sexo (Costain, 2002). Sobre Halichoeres bivittatus se han localizado algunos trabajos sobre diferentes aspectos de la biologa y la ecologa. Entre otros, caractersticas conductuales (Valds-Muoz y Mochek, 2001) y alimentacin (Randall, 1967; Cervign, 1993; Sierra et al., 2001). En Halichoeres garnoti se han realizado trabajos sobre alimentacin (Randall, 1967; Cervign, 1993; Sierra et al., 2001), y mortalidad densodependiente (Overholtzer-McLeod, 2004). En relacin con Chromis cyanea y Chromis multilineata se han encontrado trabajos que documentan de forma general el modo de alimentacin (Thresher, 1980; Hixon y Beets, 1993; Hixon y Carr, 1997), la morfometra (Pastor y Baz-Hidalgo, 2002 b) y algunas caractersticas biolgicas (Pastor y Baz-Hidalgo, 2003 e). Lacson (1991) trabaj sobre seis especies de peces de arrecifes de coral (C. cyanea, S. partitus, S. leucostictus, S. planifrons, S. dorsopunicans y T. bifasciatum). Investig las estructuras genticas de poblaciones utilizando electroforesis en gel de almidn. Encontr gran intercambio gentico entre La Parguera, Puerto Rico y Discovery Bay, Jamaica, separados por 1000 km. El primer factor causal en la homogenizacin de las poblaciones de peces arrecifales del Caribe es la dispersin durante los estadios planctnicos en la vida temprana. Esto es una fuerte evidencia de que: 1) las poblaciones de peces arrecifales son fondos genticos extensos geogrficamente y 2) las tasas de dispersin parecen ser lo
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suficientemente altas como para permitir una repoblacin continua de comunidades arrecifales aisladas y/o perturbadas. No se localiz mucha informacin sobre las especies del gnero Holocentrus incluidas en esta investigacin, que sea relevante para los temas tratados en la misma. Estas incluyen caractersticas conductuales (Valds-Muoz y Mochek, 2001), anlisis del contenido estomacal en H. rufus y H. adscensionis (Randall, 1967), trabajos muy generales sobre induccin de citocromo P450 (Stegeman et al., 1990) y contenido heptico de metalotionena (Hogstrand y Haux, 1990) en H. rufus. La bibliografa especfica sobre Cephalopholis fulva result an ms escasa e incluye referencias sobre parmetros de crecimiento (Munro, 1983; Potts y Manooch, 1999), presencia de hermafroditismo (Smith, 1959), alimentacin natural (Randall, 1967) y aspectos sobre la biologa de la especie (Thompson y Munro, 1983). Sobre A. bahianus se han encontrado varios trabajos que dan informacin sobre caractersticas conductuales (Valds-Muoz y Mochek, 2001); parmetros de crecimiento (Choat y Robertson, 2002); alimentacin natural (Randall, 1967); mortalidad (Hixon y Webster, 2002) A manera de resumen, es conveniente resaltar que no se encontr ningn trabajo donde se investigue, de forma particular, las respuestas al impacto humano de las especies seleccionadas. Por otra parte, es evidente que algunas de estas especies han sido utilizadas reiteradamente como modelos para estudiar procesos bsicos (reproduccin y reclutamiento principalmente) en los arrecifes de coral. Su gran abundancia y carcter territorial han contribuido a esta seleccin. Segn Levin y Grimes (2002), el trabajo ecolgico riguroso sobre asentamiento y reclutamiento de peces de arrecife de tamao pequeo, ha sido crucial para traer a un primer plano, la importancia de los procesos de reclutamiento.
2.4 Investigaciones en la costa de Ciudad de la Habana y reas aledaas.
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Existen varias investigaciones sobre el estado ambiental de la baha de La Habana (Areces y Toledo, 1985; IIT, 1990; Gonzlez, 1991; Beltrn et al., 1998; GEF/PNUD, 1998; UNEP, 2004; entre otros). Los resultados de estos trabajos indican altos niveles de eutrofizacin y contaminacin por hidrocarburos, as como presencia de altas concentraciones de metales pesados. A partir de esa informacin, es lgico suponer que el impacto de la descarga de las aguas de la baha en la zona costera debe ser muy notable. Son muy escasos los trabajos publicados sobre el estado ambiental del ro Almendares y slo se pudo encontrar una publicacin relacionada con modelacin matemtica que contiene algunos datos generales (Dominguez et al., 2003). Las investigaciones sobre las condiciones oceanogrficas de la zona costera de Ciudad de la Habana son relativamente escasas (IIT, 1990; Morales et al., 1995; GEF/PNUD, 1998), pero permiten tener una idea bastante buena sobre las caractersticas del ambiente marino, principalmente en el tramo comprendido entre el ro Almendares y la baha de La Habana. Como antecedentes de estudios sobre el estado de las comunidades marinas en el sublitoral de la ciudad, se encuentran varios trabajos que incluyen una caracterizacin de las poblaciones de corales (Herrera y Martnez-Estalella, 1987), de gorgonias (Herrera y Alcolado, 1983) y de esponjas (Alcolado y Herrera, 1987). Los resultados de esos estudios pusieron en evidencia la existencia de un gradiente de deterioro de las comunidades bentnicas a lo largo de la costa, relacionado principalmente con el desage de la baha de la Habana. Esos trabajos concluyeron que las principales alteraciones en las comunidades de invertebrados se encontraron en las estaciones de la caleta de San Lzaro, ubicada al oeste de la baha. Ms recientemente, la situacin de deterioro de las comunidades coralinas en relacin con la descarga de la baha de La Habana y el ro Almendares fueron confirmadas por Guardia y
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Gonzlez-Sansn (2000 a, b); Guardia et al. (2001) y Gonzlez-Daz et al. (2003). Tambin existe un trabajo sobre las comunidades del meiobentos en los fondos blandos (Armenteros et al., 2003), que confirma bsicamente un impacto de la baha y el ro Almendares sobre la zona costera. Todos estos trabajos constituyen un antecedente importante que sugiere un impacto notable en determinados puntos que debe afectar tambin a la ictiofauna. Un estudio de algunos arrecifes del litoral habanero, en relacin con la colecta de peces para exhibicin en el Acuario Nacional de Cuba, fue publicado recientemente (Caballero y Guardia, 2003), pero no aborda los aspectos del impacto de fuentes terrestres. Tambin existen algunos trabajos publicados sobre las algas de la zona (Surez y Cortez, 1983; Surez et al., 1989; Surez et al., 1996), pero ninguno contempla aspectos relacionados con el impacto humano. Se han realizado estudios sobre la ictiofauna de la zona, pero estos han sido muy localizados y preliminares (Bosch et al., 1988; Garca-Coll et al., 1988 a; b) o han tratado de forma muy general algunos aspectos de la biologa de especies que se capturan con fines de exhibicin en el Acuario Nacional de Cuba (Pastor y Baez-Hidalgo, 2002 a; b ; 2003 a; b; c; d; e). Tambin se han investigado aspectos bsicos del reclutamiento de peces utilizando refugios artificiales experimentales (Aguilar y Gonzlez-Sansn, 1984; Aguilar et al., 1984; Aguilar et al., 1986, Gonzlez-Sansn y Aguilar, 1996). Ninguno de los trabajos mencionados anteriormente ha abordado el problema del impacto ambiental sobre los peces costeros. No se encontr ninguna referencia que documente el estado y la composicin de la ictiofauna en la zona en pocas anteriores, por lo que al comienzo de la investigacin, no exista una lnea base de referencia en este aspecto.
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3. MATERIAL Y METODOS 3.1 Zona de estudio
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La zona de estudio principal es el tramo de sublitoral comprendido entre la entrada del Puerto de la Habana y la zona que corresponde a la calle 84 en el barrio de Miramar (Figura 1, arriba). En esta zona el fondo es rocoso y la geomorfologa es muy similar en toda su extensin. Teniendo en cuenta las caractersticas del sustrato, se pueden identificar cinco biotopos bsicos que se disponen como bandas que corren paralelas a la costa (Figura 2 y Tabla 1). La zona es muy abierta y en ella prevalecen las condiciones marinas tpicas, con salinidades alrededor de 36 cerca del fondo, an en poca de lluvia. Las fluctuaciones de temperatura son las tpicas de las aguas de la plataforma cubana, oscilando entre mnimas de alrededor de 26 C en el invierno y mximas alrededor de 29 C en verano, con muy poca estratificacin en la columna de agua (Morales et al., 1995). Los dos factores naturales ms importantes en el rea que introducen una variabilidad anual son las lluvias y los frentes fros. El efecto de las lluvias se expresa principalmente por un incremento en el escurrimiento desde tierra (ms notable en el incremento de los caudales del ro Almendares y de los ros Luyan y Martn Prez que desaguan en la baha de La Habana). Esto eleva la cantidad de sedimentos en suspensin, la concentracin de nutrientes disueltos en el agua y los contaminantes en la zona costera aledaa, la cual se ve tambin muy afectada por el incremento de materia orgnica debido a la eutrofizacin existente en la baha (Areces y Toledo, 1985). Morales et al. (1995) dan valores de entre 0.22 - 5.26 mol/L de N-NH4 para las estaciones junto a la entrada de la baha, mientras que GEF/PNUD (1998) encontr valores entre 2.32 y 18.68 mol/L de N-NH4 para la Caleta de San Lzaro (ver Figura 1). Segn GEF/PNUD (1998), en la estacin de la Caleta
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de San Lzaro, el valor medio de hidrocarburos totales, tanto en las aguas superficiales (0.45 mg.L-1), como el contenido en los sedimentos recientes (936 g.g-1 materia seca), reflejan que en esta estacin ubicada en el litoral oeste de la baha y muy cercana a esta, tambin existe una elevada contaminacin por petrleo y que la influencia de los aportes que llegan a la baha est afectando de forma directa el litoral habanero. En las estaciones junto a la margen este de la desembocadura del ro Almendares, Morales et al. (1995) encontraron concentraciones de 0.52 - 10.35 mol/L de N-NH4. Estos mismos autores afirman que la concentracin de nitritos y nitratos es ms alta al este del Almendares, debido a descarga de aguas nitrogenadas por escurrimiento costero. Segn Morales et al. (1995), la concentracin de oxgeno disuelto es un poco ms baja cerca de la entrada del puerto en ambas pocas del ao (lluvia y seca), llegando a ser tan bajas como 3.32 mg/L. Esto se atribuye a la descarga de materia orgnica en esa zona. El pH tiene correlacin positiva con la concentracin de oxgeno y los valores son ms bajos cerca de la boca del puerto, lo que se atribuye a la produccin de cido sulfhdrico en el proceso de descomposicin de la materia orgnica. Es de notar que segn los datos de estos mismos autores el pH en la estacin junto al ro present el valor ms bajo de todo el estudio (7.0), aunque las concentraciones de oxgeno resultaron normales (6.51 - 7.06 mg/L). El efecto de la descarga de la baha y el ro Almendares en la salinidad es muy poca, principalmente en las zonas ms profundas, donde se puede considerar insignificante. Los cambios horizontales en la salinidad encontrados a varias profundidades en la zona de estudio no superan nunca el valor de 1 (Morales et al., 1995). Los frentes fros producen principalmente un incremento muy notable del oleaje, fundamentalmente en los meses de diciembre a febrero. Las corrientes costeras se mueven la mayor parte del tiempo en
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direccin paralela a la costa y hacia el nordeste, aunque en la Caleta de San Lzaro presentan una circulacin anticiclnica tpica, influida por el efecto combinado de las mareas, los vientos predominantes y la descarga de la baha durante la marea baja (IIT, 1990; Morales et al., 1995). Se defini tambin una zona de estudio complementaria, como rea de referencia adicional para los anlisis de istopos estables. Esta se ubic en una localidad prxima a Cayo Cantiles, en la costa sur, cerca del borde de la plataforma (Figura 1, abajo). En esta zona hay un arrecife de coral de franja bien desarrollado que se encuentra a ms de 70 km de cualquier centro de desarrollo urbano.
3.2 Estaciones de muestreo Se definieron 15 sitios de muestreo (Figura 1, arriba) a lo largo del litoral, los cuales fueron ubicados por referencia a puntos bien definidos de la costa. Estos sitios quedaron a su vez agrupados en tres reas de acuerdo a la distancia con respecto a la entrada del Puerto de La Habana (Tabla 2). Teniendo en cuenta la direccin predominante de la descarga del puerto de La Habana y del ro Almendares (Figura 1, arriba), estas tres zonas se pueden considerar con diferente grado de afectacin por la contaminacin de estas fuentes principales. Se asumi que el rea 1 est severamente contaminada como consecuencia fundamentalmente de la descarga de la baha donde se han identificado hasta el momento 104 fuentes contaminantes (Anexo 1); el rea 2 est medianamente contaminada producto de la descarga del ro Almendares, en cuya cuenca se encuentran numerosas fuentes de contaminacin (Anexo 1); y el rea 3 se consider como de referencia teniendo en cuenta la no existencia de fuentes de contaminacin de gran envergadura. Un estudio detallado de la composicin por especies y otras caractersticas de varios grupos de algas e invertebrados
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en las mismas reas, corrobora el criterio anterior (Gonzlez-Daz et al., 2003). Los muestreos se realizaron en algunos casos en todas las estaciones y en otros, en un subconjunto de las mismas, segn se detalla a continuacin. En la zona de Cayo Cantiles se defini una estacin de muestreo (Ca, Figura 1) en una profundidad de 10 metros (21 33.364 N, 81 59.677 W). El fondo en la misma es bastante similar al que se encuentra en la costa de Ciudad de la Habana.
3.3 Variaciones en la composicin de la ictiofauna Para investigar la composicin de la ictiofauna, as como sus variaciones espaciales y temporales se realizaron tres campaas de muestreo. Estas variaron en sus caractersticas de acuerdo a los objetivos particulares de cada una. Las dos primeras fueron muestreos pilotos para determinar la existencia de impactos en las dos zonas de mayor descarga desde tierra (baha de La Habana y ro Almendares) mientras que la tercera fue un estudio integral, abarcador de toda la zona de estudio y cuyo diseo se bas en los resultados obtenidos en las dos primeras etapas. (Tabla 3). Se utiliz el mtodo de conteo visual estacionario desarrollado por Bohnsack y Bannerot (1986) ligeramente modificado para esta investigacin. El radio de observacin fue de cinco metros y no se estimaron las tallas de los peces, sino que se distinguieron los juveniles tempranos atendiendo a la coloracin o el tamao. Cada conteo se consider una unidad de muestreo y los anlisis cuantitativos se realizaron utilizando como variable el nmero de individuos por conteo. Los peces fueron identificados segn Bhlke y Chaplin (1993) y Randall (1996). La clasificacin se realiz siguiendo los criterios de Nelson (1994) para las categoras taxonmicas superiores y las consideraciones de Eschmeyer (1998) para los nombres vlidos de las especies. Para verificar el registro previo de cada especie en aguas cubanas se
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utiliz como referencia a Claro et al. (2001). Los nombres cientficos vlidos de las especies, incluyendo el autor y el ao se dan en el anexo 2. Tabla 3. Resumen de las caractersticas de los muestreos realizados para investigar los cambios en la composicin de la ictiofauna. n es el nmero de unidades de muestreo (censos) utilizadas en cada combinacin de estacin de muestreo y biotopo o en cada muestreo a lo largo del tiempo. Nt es el nmero total de censos realizados. Las estaciones se refieren a la Figura 1 y la Tabla 2. Fechas Oct. y nov. 1996 Ene. y feb. 1999 Feb.-mar. y jun. 2000 Estaciones 1-6 y 12 8-10 y 11-12 1-15 Biotopos* Ec, Pl, Vs, Vi, Ca Ec, Pl, Vs, Vi, Ca Ec, Pl, Vs, Vi n 1 Nt 35 Observaciones Variaciones espaciales en Caleta de San Lzaro y rea de referencia Variaciones espaciales en la zona aledaa al ro Almendares y en el rea de referencia Variaciones espaciales y temporales en toda la zona de estudio
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* Ec = Echinometra, Pl = Plano rocoso, Vs = Veril superior, Vi = Veril inferior, Ca = Camellones
Para obtener informacin histrica sobre la composicin de la ictiofauna en dcadas anteriores, con nfasis en las especies que alcanzan gran tamao y tienen un alto valor para el consumo humano, se realizaron entrevistas individuales semi-estructuradas (Anexo 3). Se seleccion un grupo de personas (profesionales y pescadores) que por su edad y relacin con el rea, estaban en condiciones de suministrar informacin confiable sobre ese tpico. La seleccin de los entrevistados no se hizo al azar sino mediante el uso de informantes clave.
3.4 Variaciones del reclutamiento Para investigar las variaciones espaciales y temporales del reclutamiento se realizaron tres campaas de muestreo. Estas variaron en sus caractersticas de acuerdo a los objetivos
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particulares de cada una (Tabla 4). La primera fue diseada para hacer una investigacin preliminar de las variaciones naturales en el reclutamiento e incluy todas las especies. La segunda, con un diseo de muestreo ms complejo, tuvo como objetivo describir cuantitativamente las variaciones temporales naturales del reclutamiento en el rea de referencia, utilizando las especies Stegastes partitus, Thalassoma bifasciatum y Halichoeres bivittatus como modelos. Estas se seleccionaron siguiendo criterios que se explican en el acpite 3.5. La tercera campaa se dise en base a los resultados obtenidos en las anteriores y tuvo como objetivo la investigacin de cambios en el reclutamiento entre reas impactadas y no impactadas. Tabla 4. Resumen de las caractersticas de los muestreos realizados para investigar los cambios en el reclutamiento. n es el nmero de unidades de muestreo (censos) utilizadas en cada combinacin de estacin de muestreo y biotopo o en cada muestreo a lo largo del tiempo. Nt es el nmero total de censos realizados. Las estaciones se refieren a la figura 1 y la tabla 2. Fechas May. 1995 set. 1996 Jul. 2001 jun. 2003 Jun.-jul. 2003 y Ene. 2004 Estaciones 12 12 1, 9 y 12 Biotopos * Vi Ec, Pl, Vs, Vi Ec, Pl, Vs, Vi n 4 5 9 Nt 60 480 216 Observaciones Variaciones temporales en el rea de referencia Variaciones temporales en el rea de referencia Variaciones espaciales y temporales en sitios impactados y de referencia
* Ec = Echinometra, Pl = Plano rocoso, Vs = Veril superior, Vi = Veril inferior, Ca = Camellones En la campaa de 1995-96 el mtodo de censo visual consisti en marcar un recorrido de 100 metros de largo, siguiendo el borde inferior del veril, donde comienza el plano arenoso. Se contaron todos los juveniles tempranos observados en el recorrido. Los conteos se realizaron con una frecuencia semanal y se promediaron dentro de cada mes. En los dos muestreos restantes, se realiz el censo visual de los individuos de tres especies seleccionadas dentro de un marco cuadrado de cinco metros de lado (segn Booth y Beretta, 1994). Cada conteo fue el promedio de los peces observados en tres recorridos
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aleatorios sobre el marco de referencia. Los individuos observados fueron agrupados en clases de tamao segn la estimacin del observador.
3.5 Aspectos biolgicos de especies seleccionadas Para el anlisis comparativo de varios indicadores morfolgicos y organosomticos, aspectos relacionados con la reproduccin, la alimentacin y las variaciones en los istopos estables de carbono y nitrgeno, se seleccionaron tres estaciones representativas en cada una de las reas. Estas estaciones fueron la 1, afectada por la descarga de la baha; la 9, afectada por la descarga del ro Almendares y la 12, que se puede considerar como un sitio de referencia. El anlisis detallado de las comunidades del bentos en las tres estaciones, corrobora el criterio de seleccin de la estacin 12 como sitio de referencia (Tabla 5). Un mayor nmero de especies y colonias de corales, mayor recubrimiento coralino, mayor densidad de gorgonias y valores bajos de densidad de esponjas, cubrimiento de algas y cubrimiento de poliquetos, son indicadores de una comunidad coralina bien desarrollada, tpica de reas no contaminadas (Guardia y Gonzlez-Sansn, 2000 a; b; Guardia et al., 2001). Los resultados obtenidos por Gonzlez-Daz et al. (2003) coinciden tambin con las consideraciones anteriores. Para estos anlisis se seleccionaron 10 especies con caractersticas variables en cuanto a abundancia, territorialidad, hbitos alimentarios y aspectos de la reproduccin (Tabla 6). De estas, Stegastes partitus constituy la especie indicadora principal, por lo que se investig de forma ms detallada. Esta especie es altamente territorial y deposita huevos demersales que son cuidados todo el tiempo por el macho en un nido que l mismo prepara, limpiando una porcin de sustrato rocoso. Estas caractersticas hacen que los individuos muestren mucha fidelidad al sitio en que viven y que constituyan indicadores adecuados de
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impacto crnico. La especie es una de las ms abundantes y relativamente fcil de capturar, por lo que garantiza tamaos de muestra apropiados. Los individuos fueron capturados utilizando buceo con escafandra autnoma y jamos de malla plstica tejida, con una abertura cuadrada de 1 mm de lado. En el laboratorio, a cada ejemplar colectado se le determin el sexo mediante la observacin de las gnadas y, en las especies de la familia Labridae, la fase de desarrollo de los machos (inicial o terminal basado en la coloracin). En el caso de Stegastes partitus se anot si el ejemplar presentaba o no una zona de color amarillo intenso en la regin latero-ventral del cuerpo. A cada ejemplar se le midi el peso total (P) y el peso sin vsceras (PSV) en gramos, el largo horquilla (LH) y el largo total (LT) en milmetros, el peso de las gnadas (PG) y el peso del hgado (PH) en gramos. Para esto se utiliz un ictimetro graduado en mm y una balanza digital Denver de 1 mg de precisin. En el caso de S. partitus, adems, se determin si la gnada estaba madura, basado en las caractersticas macroscpicas de la escala de maduracin gonadal segn Garca-Cagide et al. (2001). A los ejemplares seleccionados para anlisis de contenido estomacal, se les extrajo el estmago, el cual se preserv en etanol al 70 % para el examen posterior. Para la determinacin de istopos estables, se extrajo una porcin del msculo dorsal que se preserv tambin en etanol al 70 %. Las gnadas para anlisis histolgicos, se fijaron en solucin Bouin por 48-72 horas y luego fueron almacenadas en etanol al 70 %. 3.5.1 Indicadores morfolgicos Las capturas de los peces para el anlisis de los indicadores morfolgicos se realizaron mensualmente durante todo el ao 2001 y mensualmente entre enero y julio de los aos 2002 y 2003. Como indicadores de la condicin del individuo y del tamao relativo de los rganos se calcularon los siguientes ndices:
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Factor de condicin (FC) = P x 100000 / (L)3 Indice gonadosomtico (IGS) = PG x 100 / PSV Indice hepatosomtico (IHS) = PH x 100 / PSV
L = LH en las especies con escotadura caudal; L = LT en las especies sin escotadura caudal
3.5.2 Anlisis histolgico de los ovarios de Stegastes partitus Para el anlisis histolgico de las gnadas slo fueron tomados individuos maduros (basado en el IGS y el desarrollo macroscpico de las gnadas). Para la descripcin de las clulas germinales femeninas de S. partitus, las gnadas fueron embebidas en parafina y 2-hidroxi-etil-metacrilato. Las secciones de tejido fueron obtenidas usando un micrtomo Leitz 1512 (5-8 m) para parafina y un micrtomo Jung Leica Supercut (2-3m) para la historesina. Posteriormente los cortes se tieron con hematoxilina eosina y fueron examinados en un microscopio Olympus BH2-RFCA. La imagen de las clulas germinales fue obtenida usando un microscopio invertido Leitz Fluovert con una cmara de video CCD Kapa CF15/2. Los oocitos fueron medidos usando un programa procesador de imgenes VIDS V (AMD, Analitical Measuring System). La talla fue tomada slo para aquellos oocitos con ncleo visible. El tamao fue expresado mediante la media del dimetro del oocito error estndar. Fueron medidos oocitos en cada estadio de desarrollo de 15 individuos provenientes de las estaciones 1, 9 y 12. Con el objetivo de hacer comparaciones entre sitios con grado diferente de afectacin, entre el 23 de abril y el 16 de mayo del 2002 se colectaron 36 ovarios izquierdos maduros de S. partitus en las estaciones 1, 9 y 12 (12 ovarios en cada una). Las muestras se tomaron de
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forma que todos los sitios estuvieron representados en todos los das de muestreo y se consideraron slo peces con tallas entre 45 y 55 mm de LT. El diseo de muestreo utilizado garantiza que el efecto de los factores ambientales se distribuya aleatoriamente en los sitios de muestreo o sea insignificante. Los ovarios se incluyeron en parafina, fueron seccionados con un micrtomo (8 m) y los cortes teidos con colorante Mallory. Varias secciones .se fijaron en portaobjetos para ser observadas con un microscopio compuesto (Carl Zeiss Inko 44). Para asegurar una representacin no sesgada de cada ovario, se seleccionaron al azar ocho secciones en cada uno y la media de los datos se utiliz en los anlisis estadsticos subsecuentes. Una imagen del campo de visin (CDV) de cada seccin, fue registrada utilizando el programa AxioVision (AxioVision 2000, AxioVision 3.0 Manual, 2000 por Carl Zeiss GmbH, Microsoft Corporation). Todos los tipos de clulas reconocibles dentro del CDV fueron contados, pero slo a aquellas con un ncleo visible se le determin el rea (Soto et al., 1992; Nichols et al., 1999). En los casos en que una clula con el ncleo visible no estaba contenida completamente en el CDV, se tom una segunda imagen (Cmara de video Sony CCD-IRIS Color, Model DXC-107A) para facilitar las medidas. Usando un objetivo 10 x para identificar y medir las clulas, los oocitos fueron categorizados en: previtelognicos (que incluye oocitos primarios y en estadio perinucleolar), oocitos en estadio de alveolos corticales, vitelognicos y atrsicos. Para la clasificacin de los folculos atrsicos se utiliz un microscopio VanGuard
acoplado a una cmara fotogrfica digital Nikon. Los folculos identificados fueron divididos en vitelognicos y no vitelognicos. Se consideraron vitelognicos los que se encontraban en fase de crecimiento secundario y no vitelognicos todos los de la fase de
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crecimiento primario. Adems, se clasificaron segn el grado de desarrollo de la atresia. Se cuantific la cantidad de cuerpos melanomacrofgicos presentes en los cortes. 3.5.3 Alimentacin Las muestras para la investigacin de los hbitos alimentarios se tomaron en el perodo comprendido entre marzo de 1999 y junio del 2005. El anlisis del contenido estomacal se hizo utilizando un microscopio estereoscpico. Se identific cada categora alimentaria hasta el taxn ms bajo posible, con la colaboracin de especialistas en los grupos correspondientes. Los nombres de las categoras taxonmicas se dan segn Espinosa et al. (1995); Ortiz y Lalana (1998) y Lalana y Ortiz (2000). Faltan las algas Muchas de las entidades alimentarias eran muy pequeas, estaban parcialmente digeridas y muy fragmentadas. Por este motivo se utiliz el mtodo de frecuencia de ocurrencia para expresar los resultados obtenidos. 3.5.4 Cociente de istopos estables Los peces para la investigacin de los istopos estables se colectaron en el perodo comprendido entre febrero y mayo del 2003. Tambin se tomaron muestras de algas e invertebrados seleccionados en cada estacin. Los especmenes fueron capturados a mano mediante buceo autnomo y utilizando pinzas u otros instrumentos adecuados. Las algas y los invertebrados de cuerpo blando fueron preservados completos. En el caso de los moluscos y los crustceos, slo se utiliz el tejido muscular. En el caso de los corales, el tejido fue separado del esqueleto mediante un aspersor de agua de alta presin (water pick). Todas las muestras fueron almacenadas en etanol al 70 %. Para las determinaciones de istopos estables, las muestras fueron secadas en una estufa a 50 C durante 48 horas y luego se redujeron a polvo fino con un mortero. Una alcuota de 200 g fue tomada de cada muestra y empacada en una copa de estao de 3 x 5 mm. La
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muestras se combustionaron a gas, utilizando un analizador elemental Thermoquest NC 2500. Los gases fueron enviados mediante un flujo continuo de helio a un espectrmetro de masas para cocientes de istopos, Finnigan MAT Delta Plus, ubicado en el Laboratorio de istopos estables en la naturaleza, de la Universidad de New Brunswick, Canad. La precisin y exactitud del mtodo se comprob mediante rplicas de estndares comerciales de istopos (Agencia Internacional de Energa Atmica). Los cocientes de istopos se expresaron como sigue: X = [ (Rmuestra / Restndar) 1 ] * 1000 donde: X = 13C 15N y R = 13C / 12C
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N / 14N
3.6 Anlisis cuantitativo 3.6.1 Indices de diversidad Para sintetizar la composicin de la ictiofauna se utilizaron los ndices de diversidad siguientes (Ludwig y Reynolds, 1988): S = Nmero de especies H= Indice de diversidad total de Shannon, el cual se define como: H = - i (Ni/N) ln (Ni /N) donde Ni es el nmero de individuos de la especie i y N es el nmero total de individuos. J = Indice de equitatividad de Pielou el cual se define como: J = H/ (ln S) El ndice de Shannon se estim segn dos mtodos diferentes: a) con los datos acumulados para todos los sitios en cada rea y en cada etapa de muestreo y b) utilizando el mtodo de remuestreo conocido como jacknife (Routledge, 1980) a partir de los valores de
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abundancia total de los sitios dentro de cada rea y periodo de tiempo. Este ltimo mtodo permite obtener intervalos de confianza para los estimados. Los ndices fueron calculados utilizando el programa Microsoft EXCEL 2002. Para el clculo de los valores por remuestreo se utiliz un programa escrito en TurboBasic 1.1 (Borland Inc.) por G. Gonzlez-Sansn, siguiendo la rutina de clculo diseada por Routledge (1980). 3.6.2 Anlisis multidimensional En los casos apropiados se aplicaron las tcnicas de anlisis multidimensional siguientes: a) Anlisis de clasificacin numrica jerrquico aglomerativo (ACN), segn Boesch (1977). En el caso de la ictiofauna se emple como ndice de afinidad el Coeficiente de Disimilitud Porcentual (CDP), que es una variante del ndice de Bray-Curtis utilizando la representacin porcentual de las especies con respecto al total por muestra y que se define como: CDPjk = 1 i min (Pij , Pik) Donde: CDPjk = Coeficiente de disimilitud porcentual entre los grupos j y k Pij , Pik = Proporcin que representa la especie i en los grupos j y k
En el caso de las dietas naturales, se utiliz como ndice de afinidad el Coeficiente de correlacin por rangos de Spearman definido como (Zar, 1996): rs (j,k) = 1 6 [(i di2) / (n3 n)] donde: rs (j,k) = Coeficiente de correlacin entre las dietas de las especies j y k. di = diferencia entre los rangos de la entidad alimentaria i en las especies j y k. n = Nmero total de entidades alimentarias
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En todos los casos se utiliz como mtodo de agrupacin el algoritmo de Promedio de Grupos (UPGMA). b) El escalado multidimensional no mtrico (EMD; Kruskal y Wish, 1978) para obtener una representacin grfica en dos dimensiones de la misma matriz de disimilitudes utilizada en el ACN para la ictiofauna. Se utiliz como configuracin de partida la estndar de Guttman-Lingoes (Borg y Lingoes, 1987). La evaluacin conjunta de los resultados de ambos anlisis (ACN y EMD) ha sido recomendada por Clarke y Warwick (2001) como una va para comprender mejor los resultados obtenidos. 3.6.3 Anlisis estadsticos Para determinar la significacin estadstica de las diferencias observadas se seleccion como mtodo estndar, el anlisis de varianza con efectos fijos en la variante apropiada de una o ms vas de clasificacin. En los casos en que se encontr diferencia significativa, se aplic la prueba de comparaciones mltiples de Student-Newman-Keuls (SNK). Los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianza para estos anlisis fueron verificados en cada caso, siguiendo los criterios de Newman (1995), Zar (1996) y Underwood (1997). En los casos donde se comprob que exista una fuerte dependencia de la varianza con respecto a la media y una distribucin asimtrica de los valores de la variable analizada, los datos fueron transformados utilizando como gua el valor de 1-b/2, donde b es la pendiente de la lnea de regresin del logaritmo de la varianza sobre el logaritmo de la media (Elliot, 1971). Los anlisis de varianza se hicieron sobre los datos transformados, pero los valores en grficos y tablas son los originales. En los casos donde las transformaciones no tuvieron xito, se realiz un anlisis de varianza no paramtrico unifactorial (Kruskal-Wallis). En los casos en que las diferencias fueron declaradas significativas, se aplic la prueba de
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Nemenyi (Zar, 1996) como equivalente no paramtrico de la prueba SNK. Las especificidades de algunos anlisis se describen donde sea necesario. Las diferencias en el peso medio de las gnadas y el hgado se contrastaron mediante el anlisis de covarianza utilizando el peso sin vsceras como covariable. Las diferencias en la condicin corporal se contrastaron aplicando el anlisis de covarianza a las relaciones largo-peso. La significacin de las diferencias se indica con relacin a los valores medios correspondientes de IGS, IHS y FC con el fin de mostrar la informacin de manera ms sintetizada en tablas y figuras. La determinacin de diferencias significativas en la proporcin de fases de color y de estadios de atresia, se realiz mediante la prueba de ChiCuadrado (2). En todas las pruebas se utiliz un nivel de significacin igual a 0.05. En todos los casos donde se presentan valores estimados, la medida de variabilidad asociada es el error estndar del estimado. El procesamiento numrico de los datos se realiz mediante los programas EXCEL (Microsoft), MVSP Shareware 2.0 (Kovachs, 1990), STATISTICA 6.0 y SPSS 12.0.
Resultados 4. RESULTADOS
4.1. Caractersticas generales de la ictiofauna.
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Desde octubre de 1996 hasta junio de 2000 fueron censados en total 51121 individuos. La lista sistemtica obtenida incluye 2 clases, 9 rdenes, 42 familias y 127 especies (Anexo 2). De estas, slo 19 especies pertenecientes a 4 familias respondieron por casi el 80 % de los individuos censados (Figura 3). Dentro de estas se destacan Thalassoma bifasciatum, Stegastes partitus, Acanthurus bahianus y Halichoeres bivittatus, que en conjunto responden por el 54 % de todos los individuos. La ictiofauna est dominada por especies de tamao pequeo y con nivel trfico bajo.
Porcentaje 0
Thalassoma bifasciatum Halichoeres bivittatus Halichoeres garnoti Clepticus parrae Bodianus rufus Stegastes partitus Chromis cyanea Chromis multilineata Abudefduf saxatilis Stegastes leucostictus Acanthurus bahianus Acanthurus coeruleus Acanthurus chirurgus Acanthurus (juv) Haemulon flavolineatum Haemulon plumieri Haemulon spp. (juv.) Haemulon aurolineatum Haemulon sciurus
10
15
20
25
32 %
24 %
15 %
Labridae Pomacentridae Acanthuridae Haemulidae
6%
Figura 3. Especies y familias principales que integran la ictiofauna en la zona de estudio (porcentaje del nmero total de individuos censados)
Resultados
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Las familias Lutjanidae (pargos) y Serranidae (meros) incluyen especies de gran importancia comercial. Un anlisis detallado de las mismas en el muestreo del 2000 permiti verificar la ausencia casi total de especies que alcanzan gran tamao (Gneros Lutjanus y Mycteroperca). Tambin se constat la extraordinaria escasez de otras especies de gran calidad (Pargo criollo, Lutjanus analis y Cherna criolla, Epinephelus striatus). Slo se presentaron con relativa abundancia las especies ms pequeas y de captura muy difcil (Tabla 7). Las entrevistas realizadas a personas con conocimiento del rea de estudio permitieron obtener informacin sobre un nmero de especies que alcanzan talla grande y tienen muy buena reputacin por su calidad, que eran frecuentes en la dcada de los aos 70 y que hoy han desaparecido casi totalmente de la zona de estudio (Tabla 8). Slo el pargo criollo (Lutjanus analis), aparece actualmente con alguna abundancia en la poca de reproduccin (corrida) o como efecto de eventos meteorolgicos que provocan las llamadas arribazones. Las personas entrevistadas coincidieron en sealar una disminucin notable en la talla promedio de los individuos que se observan o capturan en toda la zona. Existe un consenso total en sealar la pesca submarina como la causa principal de los cambios observados en la composicin de la ictiofauna hasta mediados de la dcada de los aos 80. A partir de esa fecha comenz la pesca ilcita con redes de agalla, que ejerce una presin adicional sobre especies de tamao pequeo y mediano como las viejas loras y loritos (Scaridae), barberos (Acanthuridae) y roncos (Haemulidae). Los entrevistados coincidieron en sealar un incremento sostenido en la actividad pesquera en la zona.
Resultados
4.2 Variaciones en la composicin de la ictiofauna 4.2.1 Muestreo piloto
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El muestreo de octubre-noviembre de 1996 permiti comparar las estaciones de muestreo del rea 1 con la estacin 12, que es representativa del rea 3. Fueron censados 8163 individuos. Los dos mtodos de anlisis multidimensional sugieren un gradiente claro de cambio en la composicin de la ictiofauna (Figura 4). La estacin 1, junto a la entrada del puerto, se separa notablemente del resto de las estaciones en la Caleta de San Lzaro y se
1 2 3 4 5 6 12 30 35 40 45 CDP 50
55
60
5 2 3 4 c 6 a 1 12 b
Estrs = 0.04
Figura 4. Clasificacin numrica (arriba) y escalado multidimensional (abajo) de las estaciones incluidas en el muestreo piloto de octubrenoviembre de 1996. Estaciones definidas en la figura 1 y la tabla 2. Los grupos sealados en el diagrama del EMD se corresponden con los grupos del dendrograma.
Resultados
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ubica en un grupo aparte (a). Las cuatro estaciones restantes de la Caleta formaron otro grupo (b). La estacin 6 form un tercer grupo (c) con la 12, indicando que en la parte ms externa de la Caleta de San Lzaro el impacto de la baha es menor. El anlisis cuantitativo del nmero medio de individuos por conteo para las cuatro especies ms abundantes (que representan ms del 50% del total de individuos) demostr cambios significativos entre las dos reas. S. partitus y T. bifasciatum resultaron ms abundantes en el rea de referencia, mientras que H. bivittatus y C. cyanea abundaron ms en el rea afectada por la baha (Figura 5). En el muestreo de enero-febrero de 1999 fueron censados 6599 individuos. Se obtuvo informacin sobre las variaciones espaciales de la ictiofauna alrededor de la desembocadura del ro Almendares. El anlisis de la distribucin espacial del indicador de abundancia total (nmero de peces por conteo) muestra que existe un efecto notable de la descarga del ro que se refleja como una zona de abundancia disminuida al este de la desembocadura (Figura 6). La significacin de las diferencias entre los valores medios por cada combinacin estacinbiotopo se investig utilizando un anlisis de varianza bifactorial. Se verific un alejamiento ligero de la normalidad y de la homogeneidad de varianza en los datos, por lo que los mismos se transformaron calculando su raz cuadrada y el anlisis se hizo con los datos transformados. Esto se atribuye al hecho de que por ser la abundancia total la suma de las abundancias de numerosas especies individuales, las distribuciones agregadas de estas tienden a compensarse. Se verific la existencia de interaccin muy significativa (F16,75= 3.84; p<0.001), lo que indica que el efecto del ro hace que la variacin entre biotopos tenga un comportamiento diferente para las distintas estaciones de muestreo. La prueba de comparaciones mltiples no permiti discriminar con claridad grupos de medias significativamente diferentes (tabla 9), pues existe superposicin de los grupos definidos. Esto
Resultados
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indica que la variacin de la ictiofauna sigue un gradiente continuo y confirma que el mtodo de representacin mediante una superficie de respuesta puede ser, en este caso, una opcin ms adecuada para interpretar los resultados obtenidos. Tabla 9. Valores medios del nmero de individuos por conteo en las estaciones de muestreo (combinaciones de niveles del factor estacin de muestreo con niveles del factor biotopo). Letras iguales indican diferencia no significativa segn la prueba SNK. Para todos los casos n=4. Estaciones 12 11 10 9 8 Biotopos Echinometra Plano rocoso Veril superior 9.50 d 67.50 abcd 105.25 abc 17.25 d 47.25 abcd 120.25 a 27.25 bcd 62.50 abcd 125.25 a 26.50 cd 31.00 bcd 31.00 bcd 79.00 abcd 30.50 bcd 57.00 abcd Veril inferior 121.50 a 94.25 abcd 92.00 abcd 108.75 ab 108.50 abc Camellones 83.75 abcd 93.00 abcd 17.25 d 15.25 d 73.75 abcd
La clasificacin numrica permiti definir la existencia de tres grupos principales (Figura 7), los cuales fueron confirmados con los resultados del escalado multidimensional (Figura 8). El grupo A est formado enteramente por estaciones de las zonas ms profundas (camellones y veril inferior), aunque se destaca la ausencia de los camellones de las estaciones 9 y 10, as como el veril superior de las estaciones 8 y 9. El grupo B, por el contrario, est formado esencialmente por las zonas ms someras (Echinometra y plano rocoso) y el veril superior de las estaciones 8 y 9. El grupo C contiene slo dos estaciones de la zona ms profunda (camellones) en las estaciones 9 y 10. El punto correspondiente al biotopo de Echinometra en la estacin 8 no se adjudic a ningn grupo. Una interpretacin global del dendrograma indica que el factor que ms influy en la agrupacin fue el biotopo, lo que indica que la variacin de la ictiofauna es mucho mayor entre biotopos que entre estaciones. No obstante lo anterior, cuando se prepara un esquema grfico de la agrupacin obtenida que permita interpretar los grupos espacialmente, se puede apreciar un
Resultados
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efecto claro del ro (figura 9). Este efecto se manifiesta principalmente por una extensin del grupo B hacia la zona del veril superior en las estaciones 8 y 9.
Figura 9. Representacin esquemtica de los grupos formados al aplicar el anlisis de clasificacin numrica y el escalado multidimensional (Figuras 7 y 8). Biotopos: Ec, Echinometra; Pl, plano rocoso; Vs, veril superior;Vi, veril inferior; Ca, camellones. Estaciones definidas en la figura 1 y la tabla 2. Las secciones siguientes incluyen el anlisis de la informacin obtenida en el muestreo integral de la zona de estudio durante el ao 2000. 4.2.2. Variaciones en la abundancia de las especies dominantes En el muestreo integral de la zona de estudio realizado en el ao 2000, se censaron 36 369 peces, pertenecientes a 102 especies. Al realizar un anlisis por reas de muestreo (Tabla 10 a), se encontr que un grupo reducido de especies form siempre ms del 70 % de los animales identificados. En todas las reas, las especies T. bifasciatum y A. bahianus ocupan posiciones muy dominantes. En el caso de la especie Stegastes partitus, sin embargo, se nota una disminucin significativa de la abundancia en el rea 1 con respecto a las otras, donde ocup el segundo lugar por abundancia en ambas. Lo contrario ocurre con la especie H. bivittatus, la cual ocup la segunda posicin por su abundancia en el rea 1, mientras que en las otras reas qued en los lugares 6-7. Estas variaciones notables resultaron
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significativas. As, las listas de especies dominantes en las reas 2 y 3 no difieren entre s en cuanto al orden jerrquico de las especies (rs = 0.67, p = 0.004), mientras que ambas difieren significativamente del orden de las especies en el rea 1 (rs = 0.42, p = 0.075 para el rea 2; rs = 0.45, p = 0.100 para el rea 3). Un anlisis similar al anterior se hizo para cada periodo de muestreo por separado y los dos conjuntos de 10 especies se combinaron en uno solo (Tabla 10 b). Los juveniles tempranos de las especies Acanthurus bahianus y A. chirurgus se tratan como una entidad aparte porque su nmero result significativo pero es imposible separar las especies. Los
resultados obtenidos indican que en ambos periodos las especies dominantes numricamente fueron bsicamente las mismas y su orden jerrquico result similar (rs = 0.57, p = 0.038). A partir de los resultados anteriores, se seleccionaron las seis especies dominantes (T. bifasciatum, S. partitus, A. bahianus, H. bivittatus, H. flavolineatum y A. coeruleus), las cuales representaron el 63 % de los individuos contados. Estas especies tienen, adems, la caracterstica de que aparecen bien representadas en los conteos (frecuencia de ocurrencia mayor de 50 % en todos los casos). Con estas se realiz un anlisis cuantitativo detallado de las variaciones en la abundancia, teniendo en cuenta simultneamente los factores poca del ao, biotopo y rea de muestreo. Se encontr una fuerte dependencia del valor de la varianza del nmero de individuos en los conteos combinados por sitios con respecto a la media para todas las especies incluidas en el anlisis. En todos los casos se obtuvieron coeficientes de determinacin significativos (p<0.05). Los coeficientes de regresin (b) obtenidos se pueden incluir en dos grupos: Aquellos cuyos valores oscilan entre 1.43 y 1.53 indican un grado de agregacin menor (T. bifasciatum, S. partitus, H. bivittatus y A. bahianus). En estos casos es apropiada la
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transformacin de raz cuarta de los valores originales (valores de 1-b/2 entre 0.23 y 0.28). En otro grupo estn los coeficientes de regresin ms cercanos a 2 (1.79 y 1.82), reflejo de un mayor nivel de agregacin en las especies involucradas (A. coeruleus y H. flavolineatum). En este caso es mejor aplicar la transformacin logartmica (valores de 1b/2 entre 0.09 y 0.10). Con los datos transformados se realizaron los anlisis de varianza. Se encontr que en tres especies (S. partitus, H. bivittatus y A. bahianus) ninguna interaccin result significativa (tabla 11). En estos casos se procedi a aplicar la prueba de comparaciones mltiples a todos los pares de medias definidos por los niveles de los factores por separado, en aquellos casos donde existen ms de dos niveles. Al comparar los valores medios del nmero de individuos para las tres reas definidas en este trabajo se encontr que la especie S. partitus presenta una abundancia semejante en las reas 2 y 3, y esta resulta significativamente mayor que en el rea 1. La especie H. bivittatus, por el contrario, es significativamente ms abundante en el rea 1 que en la 2 y la 3, donde las abundancias medias de esta especie no difieren entre s (Figura 10). Como referencia se dan los valores medios para estas mismas reas de la especie A. bahianus, aunque el anlisis de varianza no dio diferencia significativa entre los niveles de este factor en el caso de esta especie (tabla 11). La diferencia entre biotopos result muy marcada en el caso de la especie S. partitus, la cual present abundancia significativamente diferente entre todos los biotopos, con una clara tendencia a disminuir a medida que disminuye la profundidad. Una tendencia semejante, pero menos marcada, se encontr en las otras especies (Figura 11). En el caso de A. bahianus, la abundancia de los biotopos del veril result semejante y mayor que la de los biotopos del plano rocoso y Echinometra. H. bivittatus, por su parte, result
Resultados
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significativamente ms abundante en el biotopo de veril inferior con respecto a los otros biotopos que resultaron semejantes entre s. Solamente la especie S. partitus present diferencia significativa entre pocas del ao. En junio el valor medio del nmero de individuos por conteo combinado fue de 62 5 mientras que en el perodo febrero-marzo fue de 32 4. En el caso de las otras tres especies incluidas en este anlisis (T. bifasciatum, A. coeruleus y H. flavolineatum) se encontr interaccin significativa entre las reas y los biotopos (tabla 12). Esto implica que no tiene sentido analizar las diferencias observadas para estos factores por separado y que todo el anlisis posterior se debe realizar sobre las combinaciones de los niveles de los factores involucrados en la interaccin que result significativa. Tabla 12. Resultados de los anlisis de varianza en las tres especies donde se encontr interaccin significativa entre los factores rea y biotopo. Datos transformados. GL=Grados de libertad. En todos los casos el cociente F se calcul sobre el cuadrado medio del error. El asterisco indica que la probabilidad (p) del valor de F calculado es menor que 0.05; ns indica lo contrario. Thabif: Thalassoma bifasciatum. Haefla: Haemulon flavolineatum. Acacoe:
Acanthurus coeruleus
Fuente de variacin Area (A) Epoca (E) Biotopo (B) AxE AxB ExB AxExB Error
GL 2 1 3 2 6 3 6 96
Thabif F p 10.26 <0.001 4.36 0.039 33.89 <0.001 0.91 0.403 5.90 <0.001 0.18 0.907 0.65 0.689
* * * ns * ns ns
Haefla F p 2.33 0.103 0.05 0.827 10.83 < 0.001 0.31 0.731 2.49 0.028 0.07 0.975 0.67 0.673
ns ns * ns * ns ns
Acacoe F p 2.21 0.115 0.08 0.785 10.01 <0.001 0.40 0.672 2.86 0.013 1.24 0.299 0.66 0.683
ns ns * ns * ns ns
T. bifasciatum present una abundancia mayor y semejante en el biotopo de veril superior en las reas 2 y 3 (Figura 12). El resto de las combinaciones de reas y biotopos no pudieron separarse y se pueden considerar como un grupo homogneo de abundancia
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significativamente menor. Esto implica que la abundancia de esta especie en el biotopo que predomina (veril superior) disminuy significativamente en el rea 1. La especie H. flavolineatum mostr una tendencia clara a ser ms abundante en el biotopo de veril inferior en el rea 1 (Figura 13), pero la prueba SNK fall para discriminar esta diferencia al rendir grupos de medias que se superponen. Algo semejante ocurri en el caso de la especie A. coeruleus, aunque en este caso la tendencia observada fue de una mayor abundancia en el biotopo de veril superior en las reas 2 y 3 (Figura 14). En el caso del factor poca del ao, este no present interaccin ni con las reas ni con los biotopos (Tabla 12). Entonces se pueden analizar las diferencias encontradas para el mismo. Slo la especie T. bifasciatum present diferencia significativa en los valores medios del nmero de individuos por conteos combinados para pocas. Para esta especie, el promedio en febrero-marzo fue de 68 7 individuos por conteo combinado, mientras que en junio el valor medio fue de 84 8 individuos por conteo combinado. 4.2.3. Indices de diversidad En las reas 2 y 3 ms del 50 % de todos los individuos qued clasificado en 3 especies, mientras que en el rea 1 fue necesario acumular 5 especies para lograr un porcentaje similar. Esto indica una reparticin ms equitativa del nmero de individuos que se refleja en los ndices de diversidad acumulados calculados para cada rea (tabla 13). En el rea 1 el ndice de diversidad de Shannon fue superior a 3 en ambos periodos, mientras que en el resto de los casos todos los valores fueron menores que 2.9. Una tendencia similar se observ en ambos ndices de equitatividad y en el nmero total de especies. Las curvas del nmero acumulado de especies (Figura 15) y del ndice de Shannon acumulado (Figura 16) se estabilizaron de forma evidente, lo que indica que los tamaos de muestra fueron adecuados.
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Los estimados por remuestreo del ndice de Shannon presentaron una tendencia similar a la observada para los estimados obtenidos por acumulacin del nmero de individuos clasificados por reas y periodos de muestreo (Figura 17). Los valores medios de los pseudovalores (que son los estimados por remuestreo de H) presentaron diferencias significativas (F5,114 = 10.08, p < 0.05). La prueba SNK permiti verificar que los estimados en el rea 1 (3.244 en febrero-marzo y 3.202 en junio), resultaron significativamente mayores que los valores obtenidos en el resto de los casos, los cuales oscilaron entre 2.678 y 2.926. Se hizo el anlisis de los ndices S, H y J teniendo en cuenta el biotopo. Se encontr una fuerte dependencia del valor de H y S con respecto al nmero total de individuos contados (N) para valores de N menores que 1500 (Figura 18), los cuales coinciden con los biotopos ms someros (Ec y Pl). Las lneas de regresin calculadas presentaron coeficientes de regresin significativamente mayores que cero en ambos casos (b = 0.027 0.006, p = 0.0018 para S y b = 0.0009 0.0002, p = 0.0023 para H). Por este motivo no es recomendable hacer un anlisis comparativo entre biotopos en general, ya que en los biotopos ms someros el tamao de muestra fue insuficiente. En el caso de los biotopos ms profundos (los asociados al veril), se observa una independencia del valor de los ndices con respecto a N (Figura 18). Las lneas de regresin calculadas presentaron coeficientes de regresin que no resultaron significativamente diferentes de cero en ambos casos (b = 0.004 0.0028, p = 0.166 para S y b = 0.000018 0.00019, p = 0.920 para H). Por este motivo, es posible hacer una comparacin entre reas. Se encontr que en todos los casos el valor del ndice de Shannon presenta los valores mayores en el rea 1 y los menores en el rea 3 (tabla 14).
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Tabla 14. Indices de diversidad calculados para los biotopos de veril inferior (Vi) y veril superior (Vs) en las tres reas de muestreo en el 2000. S=Nmero de especies. H=Indice de Shannon. J=Indice de equitatividad de Pielou.
Biotopo Vi
Area Area 1 Area 2 Area 3 Area 1 Area 2 Area 3
Indices de diversidad S 67-68 59-68 58-60 54-68 55-57 50-65 H' 3.15-3.20 2.96-3.03 2.50-2.75 2.82-2.99 2.19-2.51 2.13-2.48 J' 0.75-0.76 0.70-0.74 0.62-0.67 0.70-0.71 0.55-0.62 0.55-0.59
Vs
4.2.4. Clasificacin y ordenamiento El anlisis de clasificacin numrica de las muestras combinadas para cada biotopo, periodo de muestreo y rea result en dos grupos bien diferenciados (Figura 19). El escalado multidimensional result en una configuracin final bidimensional con un valor de estrs muy bajo (0.099), lo que indica que es una representacin muy fiel de la matriz de disimilitudes original, por lo que dos dimensiones son suficientes. La agrupacin de las muestras es muy consistente con los resultados de la clasificacin numrica (Figura 20). El primer grupo (A) incluye todas las combinaciones relacionadas con los biotopos someros y la combinacin correspondiente al veril superior, en el rea 1, en junio. El otro grupo principal rene a todas las combinaciones relacionadas con los biotopos ms profundos. Este resultado, indica que el factor principal de diferenciacin de la ictiofauna es el biotopo. Dentro de estos grupos se forman dos subgrupos (A1 y B1) que incluyen todas las combinaciones del rea 1 que forman parte de los grupos respectivos. Esta es una evidencia
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fuerte de que la composicin de la ictiofauna en esta rea presenta diferencia con las otras reas.
4.3 Variaciones en el reclutamiento 4.3.1 Variacin temporal en el rea de referencia El resultado principal del muestreo realizado en 1995-1996 en la estacin 12 fue demostrar la existencia de un valor mximo de asentamiento de juveniles de varias especies en el mes de junio (Figura 21). Las especies principales involucradas fueron Stegastes partitus, Thalassoma bifasciatum y Chromis cyanea. En el muestreo de 2001-2003 en la misma rea, el esfuerzo de muestreo se concentr en las especies S. partitus, T. bifasciatum y H. bivittatus. En el caso de S. partitus, se encontraron dos mximos anuales de abundancia localizados en agosto y febrero respectivamente (Figura 22, arriba). El anlisis por grupos de talla permiti comprobar que, mientras el mximo de agosto se debe en buena parte a la presencia de juveniles, el mximo de febrero est dado por una mayor abundancia de adultos (Figura 22, abajo). En el caso de T. bifasciatum las variaciones en la abundancia media son notables a lo largo del ao pero muestran mximos bastante bien definidos en febrero y en junio (Figura 23, arriba). El anlisis por clases de talla indica una presencia importante de juveniles entre diciembre y junio, con valores mnimos en la etapa julio-noviembre (Figura 23, abajo). Es notorio que la mayor proporcin de animales mayores, con tallas estimadas por encima de 10 cm, se presenta en febrero. H. bivittatus mostr mximos de abundancia muy destacados en julio de 2001 y 2002 (Figura 24, arriba), asociados con una proporcin de juveniles muy baja (Figura 24, abajo), por lo que este incremento en la abundancia se debe a un incremento en el nmero de
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juveniles avanzados y adultos. En 2002 se observ una tendencia muy clara del nmero de animales ms pequeos a incrementarse desde enero hasta junio, mes en que constituyeron ms del 50 por ciento de todos los individuos censados. Esta tendencia se repiti en 2003, aunque los valores alcanzados en junio por los juveniles fue de 35 por ciento del total de individuos. 4.3.2 Variaciones entre reas con diferente grado de impacto En los muestreos realizados en enero y junio-julio de 2004 para determinar si existan diferencias en el reclutamiento entre sitios de muestreo, se utilizaron los datos del grupo de tallas ms pequeo (0-3 cm) integrado totalmente por juveniles de asentamiento reciente. Los anlisis se hicieron para las tres especies territoriales ms abundantes, las mismas consideradas en el acpite anterior. Excepto en un caso (H. bivittatus en enero), las diferencias en el nmero de medio de individuos por unidad de muestreo result significativamente diferente entre sitios (Tabla 15). La prueba de comparaciones mltiples permiti en todos los casos determinar grupos homogneos de medias claramente diferenciados (Figura 25). Los juveniles de T. bifasciatum y S. partitus, resultaron significativamente menos abundantes en enero en el sitio 1 en comparacin con los sitios 9 y 12 que no presentaron diferencias entre s. En la etapa de junio-julio, los sitios 1 y 9 no presentaron diferencias entre s y la abundancia en los mismos fue significativamente menor que en el sitio 12 para las tres especies consideradas. Los resultados anteriores, tomados en conjunto, indican que la abundancia de juveniles es menor en los sitios impactados y que esta diferencia se hizo ms notable en la etapa juniojulio.
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Tabla 15. Resultados de los anlisis de varianza en tres especies censadas durante los muestreos de junio-julio 2003 y enero 2004 en las estaciones 1, 9 y 12. En todos los casos los grados de libertad en el numerador (entre estaciones) son 2 y en el denominador (error) 78. El asterisco indica diferencia significativa entre las medias con un nivel de significacin de 0.05. Especies Stegastes partitus Thalassoma bifasciatum Hallichoeres bivittatus Fecha Enero Junio Enero Junio Enero Junio F 9.53049 7.07623 5.49992 6.59492 0.77132 9.56268 p 0.000198 0.001499 0.005828 0.002258 0.465897 0.000193 Signif. * * * * ns *
4.4 Aspectos biolgicos de especies seleccionadas 4.4.1 Indicadores morfolgicos 4.4.1.1 Stegastes partitus Se realiz un anlisis del ciclo reproductivo en base al porcentaje de animales maduros y el valor medio del ndice gonadosomtico. Se encontraron individuos de ambos sexos con gnadas maduras a lo largo de todo el ao, pero un mximo en la actividad reproductiva a nivel de poblacin se hizo evidente tanto en las hembras (Figura 26) como en los machos (Figura 27) en la etapa de febrero a julio. El porcentaje de hembras maduras (Figura 26, arriba) y de machos maduros (Figura 27, arriba) es mnimo a finales del verano y principios del otoo. Las variaciones del IGS en hembras demuestran tambin estacionalidad, con un mximo en el tamao de la gnadas que es evidente en la etapa temprana del periodo de desove (desove temprano) principal desde febrero hasta abril (Figura 26, abajo). Los valores del IGS siguen siendo altos en la segunda etapa del periodo principal de desove (desove tardo) y se puede considerar una etapa post-desove (a nivel de poblacin) entre
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agosto y octubre y una de pre-desove de noviembre a enero. Los machos siguieron un patrn similar (Figura 27, abajo). La sincronizacin de la actividad reproductiva durante las etapas temprana (febrero-abril) y tarda (mayo-julio) del periodo de desove ms intenso, permiti agrupar los indicadores morfolgicos y organosomticos en cada sitio para estas dos etapas reproductivas por separado (Tablas 16 y 17). Esto incrementa el tamao de las muestras y disminuye algo la variabilidad natural, incrementando la potencia de las pruebas estadsticas. Los animales resultaron ms largos y ms pesados en los sitios impactados que en el sitio de referencia durante la etapa de desove temprano en los tres aos de muestreo (Tabla 16). Los valores medios observados de peso y largo fueron tambin mayores en los sitios impactados durante el periodo de desove tardo, aunque las diferencias no fueron siempre significativas (Tabla 17). Los peces de todas las estaciones, en todos los aos y en ambas etapas de desove, mostraron tamaos de hgados y gnadas similares en relacin al peso de los ejemplares. El factor de condicin tampoco present cambios. Los ejemplares colectados presentaron dos fases de color principales bien definidas (Figura 28). En un caso, la regin anterior del cuerpo es muy oscura, casi negra y la parte posterior es muy clara, prcticamente blanca, incluyendo el pednculo caudal. La aleta caudal es oscura. En el otro caso, la zona oscura es un poco menor y ocupa la mitad anterior del cuerpo. En esta fase de coloracin aparece adems una zona de color amarillo anaranjado, muy conspicua, en la regin lateroventral central del cuerpo.
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La proporcin de individuos con y sin mancha amarilla en el vientre fue calculada para ambos sexos y los animales inmaduros. No se encontraron diferencias significativas en las frecuencias de ambas fases de color por sexo (2 2 g.l. = 3.06, p = 0.217). Los datos fueron combinados entonces para realizar un anlisis entre estaciones de muestreo para cada ao por separado. En todos los casos se encontraron diferencias significativas entre estaciones en las frecuencias de cada fase de color (2001: 2 2 g.l. = 74.22, p < 0.001; 2002: 2 2 g.l. = 78.87, p < 0.001; 2003: 2 2 g.l. = 49.03, p < 0.001), siendo siempre la proporcin de peces con vientre amarillo notablemente menor en la estacin 9 (Figura 29).
2001
1.0 0.8 0.6 0.4 0.2 0.0
12
2002
1.0 0.8 0.6 0.4 0.2 0.0
12
2003
1.0 0.8 0.6 0.4 0.2 0.0
12
Figura 29. Proporcin de individuos de Stegastes partitus con mancha amarilla (amarillo) o sin ella (negro) en las estaciones de colecta en 2001, 2002 y 2003.
Resultados
4.4.1.2. Especies de la familia Labridae
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Todas las especies presentaron bien definidas las fases de color (Figura 30). Los anlisis se realizaron para cada sexo y fase por separado, excepto en los machos en fase inicial de Halichoeres garnoti, que resultaron muy escasos en las colectas. En todos los casos, los peces capturados en la estacin 1 resultaron significativamente ms largos y pesados que los capturados en la estacin 12, tomada como referencia (Tabla 18). En adicin a esto, los machos terminales de H. bivittatus y las hembras y machos terminales de H. garnoti, resultaron mayores en la estacin 9 que en la 12. Se encontr una disminucin significativa en el peso relativo del hgado de las hembras de H. bivittatus en las zonas impactadas (Estaciones 1 y 9) con respecto al rea de referencia (Estacin 12). En varios casos se encontr tambin una disminucin significativa en el peso promedio de las gnadas de los individuos capturados en zonas impactadas con respecto al rea de referencia. En algunos casos, los ejemplares presentaron un valor mayor del factor de condicin en las reas afectadas. Esto ltimo se hizo particularmente notorio en la especie H. bivittatus (Tabla 18). 4.4.2. Anlisis histolgico de los ovarios de Stegastes partitus S. partitus tiene gnadas pares adosadas a la pared dorsal del cuerpo. Los testis son siempre blancos, pero el color de los ovarios vara desde amarillo claro hasta anaranjado (cuando el ovario est totalmente maduro). La hembra menor con gnadas maduras midi 35 mm de largo horquilla (el ovario maduro represent el 5 por ciento del peso total del pez). 4.4.2.1 Descripcin de los estadios de desarrollo de los oocitos. En el ovario de S. partitus se encuentran, simultneamente, clulas germinales en
diferentes estadios de desarrollo (Figura 31) las cuales se describen a continuacin:
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Oogonia: Es el primer tipo de clula germinal en las hembras. Tienen forma redondeada y presentan un ncleo central con un nucleolo nico y evidente. Las oogonias pueden ser observadas solitarias o en grupos siempre hacia la periferia de las lamelas ovgeras. Oocito primario: En este estadio el oocito es rodeado por una monocapa de clulas foliculares. La zona radiata es discreta y la relacin ncleo-citoplasma se incrementa. El oocito primario se caracteriza por una talla pequea (dimetro medio = 30.23 0.39 m, n=1186) y su forma ovoide. El ncleo tiene uno o dos nucleolos en el nucleoplasma. Oocito perinucleolar: Se caracteriza por su forma redondeada. El ncleo es mayor que en el estadio anterior y presenta pequeos nucleolos que en la mayora de los casos se ubican hacia la periferia. El tamao del oocito se incrementa sustancialmente (dimetro medio = 60.69 0.58 m, n=1463) y el citoplasma pasa a ser mayor que en el primario. La zona radiata es ms evidente y eosinfila. Aparece una capa delgada de clulas tecales. Oocito en etapa de alveolos corticales: Se caracteriza por la aparicin de alveolos corticales, algunas gotas de lpidos y algunas veces, unos pocos grnulos de vitelo. El tamao del oocito es mucho mayor que en el estadio anterior y alcanza un dimetro medio de 142.11 1.54 m (n=340). Los nucleolos son distinguibles hacia la periferia del ncleo y las clulas foliculares se hacen ms grandes que en el estadio anterior. La zona radiata es ms desarrollada. La teca es gruesa y organizada en dos capas: la interna y la externa. Oocito vitelognico: En este estadio el oocito alcanza su tamao mayor, con un dimetro medio = 264.66 2.51 m (n=494). Presenta algunas gotas de grasa y gran cantidad de grnulos de vitelo que llegan a cubrir todo el citoplasma. La zona radiata presenta dos bandas, una de ellas basfila y la otra eosinfila.
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En el ovario se encuentran, adems, folculos vacos (Figura 31) y atrsicos, que son estructuras en degeneracin o reabsorcin. Fueron identificados tres estadios de la atresia en Stegastes partitus tanto vitelognicos como no vitelognicos (Figura 32): Estadio inicial: Se caracteriza por presentar un ncleo irregular. En algunas ocasiones se observa la ruptura de la envoltura del mismo y los nucleolos dispersos en el citoplasma. La zona radiata sufre daos que incluyen ondulamiento y desigual dimetro. Puede
observarse en algunos casos el desgarramiento de esta zona. Las clulas foliculares sufren un proceso de hipertrofia. Estos procesos ocurren tanto en oocitos vitelognicos como no vitelognicos. En el caso de los oocitos vitelognicos pueden observarse, adems, algunos glbulos de vitelo fusionados. Estadio intermedio: Las clulas foliculares presentan caractersticas fagocticas por invadir el vitelo y en muchos casos puede llegar a la prdida de las clulas foliculares. Adems se puede observar, en algunas ocasiones, la desintegracin o fragmentacin de la zona radiata. Este estadio se identifica por una tendencia a la fusin de los glbulos de vitelo. Estadio final: Se caracteriza por ser una estructura bastante compacta, aunque se pueden encontrar algunas vacuolas dispersas en el folculo. Este estadio constituye el ms avanzado en el proceso de la atresia. Se observa la prdida total de la capa de clulas foliculares y de la zona radiata, seguida de la reabsorcin casi total del vitelo (en el caso de los vitelognicos). Se pueden encontrar, adems, los centros melanomacrofgicos de color amarillo claro.
Resultados
4.4.2.2 Variaciones entre sitios impactados y de referencia
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Se encontraron diferencias significativas en el nmero de oocitos por estadio de desarrollo al comparar las estaciones impactadas con la de referencia (Figura 33). La estacin 9 present mayor nmero de oocitos previtelognicos (F2,33=16.9, p<0.001), menor nmero de vitelognicos (F2,33=31.6, p<0.001) y mayor nmero de folculos atrsicos (F2,33 = 43.8, p<0.001) que la estacin 1 y la 12. No se encontraron diferencias significativas en el nmero de oocitos en estadio de alveolos corticales (F2,33=2.74, p=0.079, Figura 33), pero estos presentaron tamaos
significativamente diferentes entre sitios (F2,33=3.85, p=0.031) aunque la prueba de comparaciones mltiples no result concluyente en las comparaciones de pares de medias (Figura 34). El tamao de los oocitos previtelognicos y vitelognicos no present
diferencias significativas entre estaciones (F2,33=1.00, p=0.376 para previtelognicos y F2,33=0.75, p=0.479 para vitelognicos, Figura 34). De los 514 folculos atrsicos examinados, 280 (54.5 %) fueron vitelognicos. Esta proporcin vari notablemente al examinar los tres sitios por separado (Figura 35a). En las estaciones 1 y 12, predominaron los atrsicos no vitelognicos (70 % y 80% respectivamente), mientras que en la estacin 9, la mayor parte fueron vitelognicos (83 %). Estas diferencias resultaron significativas (2, 2 g.l =176.8, p<0.001). Al analizar los estadios de atresia dentro de cada sitio se encontraron diferencias importantes (Figura 35b). En la estacin 9, se observ un gran nmero de folculos atrsicos vitelognicos con una mayor frecuencia de aparicin de los mismos en estadio final, seguido del estadio intermedio. Las estaciones 1 y 12 presentaron un patrn muy similar entre s, pero notablemente diferente de la estacin 9. En estos sitios el mayor nmero de folculos atrsicos vitelognicos se encontraron en estadio inicial, observndose
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muy pocos en estadio final. Las diferencias entre sitios resultaron significativas (2, =231.8, p< 0.001).
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2 g.l
Al analizar la incidencia de aparicin de los centros melanomacrofgicos por sitio se encontraron diferencias significativas entre los mismos (H2,36=8.905; p=0.012). La estacin 9 present el mayor nmero de centros melanomacrofgicos en comparacin con las estaciones 1 y 12; entre estas dos ltimas no se encontraron diferencias. 4.4.3 Alimentacin 4.4.3.1 Composicin de la dieta La composicin de la dieta de las especies analizadas (Tabla 19) result variable. A continuacin se presentan las caractersticas principales de cada especie. Stegastes partitus. Se analizaron un total de 380 individuos. Las entidades ms importantes de acuerdo a su frecuencia de aparicin en los estmagos fueron las algas. Se pudo identificar la especie Asparagopsis taxiformis (Delile) Trevisan, 1845, en el estadio de Falkenbergia y los gneros Cladophora, Ceramium, Dictyota, Gelidium, Griffithsia e Hypnea. La segunda entidad segn su frecuencia de aparicin fueron los coppodos (calanoides y harpacticoides). Los huevos constituyeron la tercera entidad alimentaria. Estos presentaban diferentes formas, siendo la ms frecuente la ovalada. En algunos se apreciaba un pednculo, lo que indica que son demersales. Otros presentaban una gota de grasa, lo que denota su carcter pelgico. La entidad crustceos incluye restos no identificados (p.e. apndices sueltos) y taxones representados muy raramente (tanaidceos, ispodos, anfpodos). Las cianobacterias fueron del tipo filamentoso en todos los casos. Otras entidades que aparecieron ocasionalmente y que se consideran muy raras fueron los hidrozoos e insectos. Es muy probable que las
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escamas hayan aparecido por su inclusin accidental como resultado de la manipulacin en el laboratorio. Como el tamao de muestra en esta especie fue suficientemente grande, se hizo un anlisis estadstico comparativo entre estaciones de muestreo. Al calcular los coeficientes de correlacin por rangos de Spearman entre pares de estaciones, se obtuvieron valores muy altos (12-1: rs= 0.93; 12-9: rs= 0.95; 9-1: rs= 0.91) que en todos los casos resultaron significativos (p<0,05). Esto indica una gran similitud en el orden de importancia de las entidades alimentarias entre sitios de muestreo y la no existencia de diferencias significativas en la dieta de esta especie entre sitios con diferente grado de afectacin. Chromis cyanea. Para esta especie se analiz la alimentacin de un total de 46 individuos, la mayora de ellos, juveniles de talla entre 32 y 49 milmetros de longitud horquilla. Los componentes principales de la dieta fueron los crustceos no identificados, los coppodos y los foraminferos. Otros componentes menos frecuentes de la dieta fueron los restos de invertebrados y filamentos de algas. Chromis multilineata. Se analizaron un total de 51 individuos entre 28 y 107 mm de largo horquilla. Los coppodos fueron la entidad alimentaria ms importante (60%), seguidos por la categora huevos. El resto de las entidades encontradas en esta especie (foraminferos, antozoos y tanaidceos) estuvieron muy mal representadas en su dieta. Thalassoma bifasciatum. Se analizaron un total de 59 individuos entre 56 y 96 mm de largo total. Se puede apreciar que de las entidades alimentarias identificables de la dieta, los crustceos no identificados y los coppodos son los ms frecuentes. No obstante, su frecuencia de ocurrencia es baja. Aparecieron tambin nemtodos, insectos, poliquetos, ispodos, camarones y huevos.
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Halichoeres garnoti. Se analiz la alimentacin de 47 individuos con tallas entre 46 y 182 mm de longitud total. Pudo apreciarse que la dieta est formada fundamentalmente por moluscos. En esta categora se incluyeron restos que no pudieron ser clasificados en taxones ms definidos. Los gasterpodos estuvieron representados por ejemplares de la familia Turridae, del gnero Rissoina y las especies Columbella mercatoria Lamarck, 1799, Nassarius antillarum (Orbigny, 1842) y Modulus modulus (Linn, 1758). Los bivalvos le siguieron en orden de importancia y estuvieron representados por especies de las familias Veneridae y Lucinidae y las especies Laevicardium laevigatum (Linn, 1758), Chione cancellata (Linn, 1767), Pitar fulminatus (Menke, 1828), Codakia orbicularis (Linn, 1758) y Gouldia cerina (C.B. Adams, 1845). Otras entidades encontradas fueron equinodermos, restos de decpodos, anlidos, braquiuros y poliquetos. Halichoeres bivittatus. Se examinaron estmagos de 43 individuos, con un rango de tallas de 49-152 mm de longitud total. La dieta de esta especie estuvo formada
fundamentalmente por moluscos, tanto bivalvos como gasterpodos. Dentro de esta categora se identific la especie Columbella mercatoria. Le siguen en orden decreciente los crustceos, incluyndose aqu restos no identificados. Tambin aparecen en la dieta restos de erizos, algas, plipos de corales y ofiuroideos. Holocentrus adscensionis. Fueron procesados 31 ejemplares entre 173 y 215 mm de longitud horquilla. El contenido estomacal estuvo formado principalmente por braquiuros entre los que se pudieron identificar la especie Microphrys bicornutus (Latreille, 1825); los gneros Calappa y Mitrax y especies no identificadas de las familias Majidae, Calappidae y Xanthidae; camarones (Gnero Periclimenes) y una representacin pequea de ofiuroideos, poliquetos, huevos de peces y peces.
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Holocentrus rufus. Fueron procesados 37 ejemplares entre 165 y 213 mm de longitud horquilla. Su dieta natural fue similar a la de la especie anterior, pero present un espectro trfico ms amplio. Las entidades alimentarias principales fueron los braquiuros representados por Cycloes bairdii Stimpson, 1860; especies de los gneros Acanthonix y Portunus; especies de las familias Majidae y Xanthidae, decpodos no identificados, y camarones (especies de las Familias Alpheidae y Penaeidae). En menor proporcin aparecieron tambin gasterpodos, poliquetos (Familia Syllidae), ispodos (Gnero Cirolana), ofiuroideos, y peces de la familia Bothidae. Cephalopholis fulva. Fueron procesados 27 ejemplares entre 98 y 232 mm de longitud horquilla. En esta especie predominaron los peces juveniles pequeos en el contenido estomacal. Se pudieron identificar ejemplares de Canthigaster rostrata, Aulostomus maculatus, Acanthurus coeruleus y una especie de la familia Clinidae. Tambin se
encontraron camarones (Palaemonidae y Alpheidae) y braquiuros (una especie de la familia Xanthidae y otras no identificadas) en menor proporcin. 4.4.3.2 Anlisis de similitud de las dietas En el dendrograma obtenido a partir de la matriz de coeficientes de correlacin por rangos calculados entre pares de especies (Figura 36), puede observarse la formacin de tres grupos fundamentales. El primer grupo, qued conformado por dos de las especies de la familia Labridae (H. garnoti y H. bivittatus). Estas especies se caracterizan por compartir en la dieta como entidades fundamentales los moluscos tanto bivalvos como gasterpodos. Se le puede considerar como comedoras de moluscos principalmente. El segundo grupo quedo integrado por C. fulva, H. adscensionis y H. rufus. Estas son especies que se alimentan principalmente de crustceos y peces pequeos. Dentro del
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grupo, C. fulva presenta una dominancia de peces en su dieta y se separa claramente de las especies de Holocentrus, que basan su alimentacin en cangrejos principalmente. El tercer grupo, incluye las especies restantes y presenta dos subgrupos. En el primero de estos, quedan incluidas S. partitus y T. bifasciatum, cuyas dietas presentan como entidades comunes ms representativas los coppodos, otros crustceos, huevos, nemtodos y poliquetos. Es importante destacar que S. partitus es una especie omnvora que presenta como entidad ms frecuente las algas (Tabla 19), las cuales no aparecen en la dieta de las otras especies. Este hecho no fue detectado por el anlisis de similitudes. Este subgrupo cae en la denominacin de comedores de algas e invertebrados pequeos. En el otro subgrupo, se incluyen las otras dos especies de la familia Pomacentridae (C. cyanea y C. multilineata). Estas comparten los coppodos y foraminferos como entidades ms frecuentes. Son comedoras de zooplancton o zooplanctfagas. 4.4.4. Cocientes de istopos estables Para las algas y los grupos de invertebrados (Figura 37), los valores medios de 13C fueron desde -16.8 0.3 (gasterpodos) hasta -5.0 0.8 (ofiuroideos). Los valores medios de 15N fueron desde 5.3 0.7 (cangrejos) hasta 8.2 0.2 (miscidceos). En peces (Figura 38), los valores medios de 13C oscilaron entre -17.46 0.13 (Chromis multilineata) y -14.5 0.1 (Holocentrus rufus). Las medias de 15N variaron entre 6.6 0.1 (Chromis cyanea) y 12.2 0.2 (Holocentrus adscensionis). Las diferencias entre estaciones de los valores de 13C determinados en peces (Tabla 20) fueron significativas (Tabla 21). Las comparaciones mltiples detectaron tambin
diferencias y se formaron grupos homogneos de medias. Se aprecia cierta tendencia en estos resultados (Tablas 20 y 21) y es que en un 70 porciento de las comparaciones
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posibles, los valores de 13C en los sitios de referencia (Estaciones 12 y Ca) son mayores que los de sitios impactados (Estaciones 1 y 9). Las diferencias entre sitios para los valores medios de 15N en Stegastes partitus, Halichoeres bivittatus, H. garnoti y Thalassoma bifasciatum evidenciaron una tendencia muy clara (Figura 39). Las medias de 15N fueron siempre significativamente mayores en estacin 1 y declinaron con la distancia a este punto (Tabla 22). El sitio de referencia en la costa sur present siempre el valor ms bajo (Ca, Tabla 22). Las especies del gnero Chromis presentaron valores similares en los sitios de la costa norte y significativamente menores en el sur (Figura 39, Tabla 22). Para Cephalopholis fulva y las especies del gnero Holocentrus no se encontraron diferencias significativas (Figura 40, Tabla 22) entre sitios de muestreo, mientras que Acanthurus bahianus present valores medios significativamente menores en los sitios ms impactados (Estaciones 1 y 9).
Discusin 5. DISCUSION
5.1 Variaciones en la composicin de la ictiofauna
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A partir de los resultados de los censos visuales y la informacin obtenida en las entrevistas realizadas, se puede concluir que la ictiofauna de la zona costera de Ciudad de la Habana est notablemente modificada por la sobrepesca y que se caracteriza por el dominio de especies pequeas. El uso de evidencia indirecta suministrada por pescadores con experiencia ha sido recomendado por varios autores (Johannes, 1998; Johannes et al. 2000; Claro y Lindeman, 2003) y en el presente caso result esencial para documentar apropiadamente las causas de las modificaciones sufridas por la composicin de la ictiofauna en el rea de estudio. La situacin planteada anteriormente, coincide con la que se ha consignado para muchas reas afectadas por la sobrepesca a nivel mundial y regional (Pauly et al., 1998; FAO, 2002). Est tambin en plena concordancia con la tendencia encontrada en Cuba (Baisre, 2000; Claro et al., 2001). En esta zona los depredadores constituyen un factor regulador mnimo. Se puede decir que uno o varios niveles trficos se han extinguido desde un punto de vista ecolgico, siguiendo la expresin certera de Jackson et al. (2001). Las consecuencias de esta alteracin severa de la comunidad no estn claras en toda su magnitud con el nivel de conocimiento actual, pero un ejemplo de las mismas puede ser el incremento de las poblaciones de algunas especies de peces pequeos que alcanzan una dominancia extraordinaria, debido a su mayor xito competitivo en ausencia de un factor regulador como es la depredacin no especfica de especies que, al menos parcialmente, son ictifagas generalistas. Bohnsack (1983) encontr evidencias de una regulacin de este tipo. Este autor determin que las poblaciones de T.
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bifasciatum disminuyeron al incrementarse las poblaciones de depredadores como producto de la prohibicin de la pesca submarina en el Looe Key National Marine Sanctuary en 1980. Estas poblaciones eran el doble de las existentes en arrecifes-control protegidos desde 1960. Claro y Cantelar (2003) sugieren un fenmeno similar para explicar el incremento de varias especies de la familia Pomacentridae en un arrecife cubano. El efecto de la pesca excesiva es comn a toda la zona principal de estudio en la costa de Ciudad de la Habana. Por este motivo, desde el punto de vista metodolgico, resulta importante destacar que la investigacin se realiz sobre una ictiofauna que est fuertemente modificada e integrada principalmente por especies pequeas y de nivel trfico bajo. Los anlisis realizados y su discusin a continuacin, se centran entonces en la segunda fuente de impacto considerada para la zona, que es el efecto de la baha de La Habana y el ro Almendares. La investigacin de los posibles efectos antrpicos sobre la ictiofauna debe hacerse sobre un fondo de alta variabilidad natural. Esto hace que la deteccin de cambios con relevancia ecolgica sea una tarea difcil. En esta investigacin se ha utilizado un enfoque para el anlisis a nivel de taxocenosis (ictiofauna) que utiliza diferentes mtodos cuantitativos. Hay un acuerdo general en sealar que no existe un mtodo mejor y que es muy importante aplicar varios mtodos de anlisis a los mismos datos (Faush et al., 1990; Clarke y Warwick, 2001). Esta aproximacin metodolgica permite verificar distintos modelos de respuesta a los niveles de poblacin y taxocenosis de manera que resultados coincidentes dan mayor fuerza a la interpretacin de los datos. Teniendo en cuenta lo anterior, se considera que existe una evidencia muy fuerte de que tanto en la desembocadura del ro Almendares, como en la entrada de la baha de la Habana, existen variaciones en las caractersticas de las asociaciones de especies de peces que viven en el
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arrecife de coral que se desarrolla en la zona sublitoral superior (hasta los 12 m de profundidad). Las variaciones observadas parecen responder a un gradiente en las condiciones ambientales generado por la descarga de las aguas de la baha y del ro. En la investigacin fueron considerados tres factores que pueden influir en la composicin de la ictiofauna a lo largo de la costa de Ciudad de la Habana: Epoca del ao, biotopo y proximidad al puerto de La Habana. En trminos generales, se ha demostrado que la mayor fuente de variacin en la composicin de la ictiofauna es el biotopo. Le sigue en importancia la proximidad al puerto. Los cambios entre pocas del ao se pueden considerar menores. Segn McGehee (1994) se pueden identificar tres factores naturales principales que influyen en la distribucin de los peces entre biotopos. Estos son a) el movimiento del agua, b) el tipo y c) la complejidad del sustrato a partir del crecimiento de los corales y otros organismos ssiles que se desarrollan en los arrecifes (p.e. esponjas y gorgonceos). Otros autores han reconocido explcitamente como importantes al menos algunos de estos factores (Bell y Galzin, 1984; Hilomen y Gomez, 1988; Grigg, 1994; Chabanet et al., 1997; Lirman, 1999; Aburto-Oropeza y Balart, 2001; Claro et al., 2001; Khalaf y Kochzius, 2002 b). Estos factores estn correlacionados fuertemente con la profundidad, lo que se refleja en una zonacin de las comunidades bentnicas formando bandas que corren paralelas a la costa (Nez-Lara y Arias-Gonzlez 1998). La situacin en la costa de Ciudad de la Habana coincide con este patrn general. No es posible, sin embargo, realizar una comparacin directa con los resultados obtenidos por otros autores que han trabajado en otros arrecifes del Caribe porque los biotopos definidos no coinciden. Trabajos previos no dan informacin explcita sobre la abundancia de las especies incluidas (McGehee, 1994; Nez-Lara y Arias-Gonzlez, 1998) o incluyen slo especies seleccionadas (Alevizon et al., 1985). La coincidencia fundamental entre el presente estudio y otros realizados en la
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regin, es sealar al biotopo como una causa principal en el cambio observado en la estructura de las comunidades. McGehee (1994), por ejemplo, consigna que las especies del gnero Acanthurus prefirieron un biotopo somero, mientras que S. partitus se asoci ms con biotopos profundos. Las pocas de muestreo fueron seleccionadas para determinar si haba cambios en la composicin por especies de la ictiofauna antes y despus del periodo de asentamiento masivo de juveniles. La existencia de un mximo de asentamiento se demostr como una regularidad en los muestreos que se hicieron para estudiar las variaciones temporales en el reclutamiento en la estacin 12 (estacin de referencia). Este mximo de reclutamiento que ocurre en el verano es el factor principal de variabilidad de la ictiofauna en el eje temporal y debe ser tenido en cuenta para analizar de forma ms eficiente las otras fuentes de variacin. No obstante, las especies dominantes (T. bifasciatum, S. partitus, A. bahianus y H. bivittatus) fueron las mismas en ambas pocas, y los cambios en la estructura de la taxocenosis no resultaron significativos en su conjunto. El cambio en las precipitaciones no result muy notable en el perodo de muestreo (Anexo 4). La representacin baja en el Area 1 (Caleta de San Lzaro) de las dos especies ms abundantes en toda la zona de estudio es una evidencia del efecto de agentes estresantes provenientes de la baha. S. partitus es una especie de hbitos bentnicos y altamente territorial, que se alimenta principalmente de algas bentnicas e invertebrados pequeos (Emery, 1973; Booth y Hixon, 1999, este trabajo). T. bifasciatum es una especie de hbitos bentnicos y territorial, cuya dieta est formada principalmente por invertebrados pequeos del bentos (Randall, 1967; Clifton y Motta, 1998, este trabajo). La especie S. partitus se reproduce mediante huevos demersales y presenta cuidado parental. Para esto necesita sustrato rocoso limpio que es acondicionado por el macho para
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hacer los nidos donde la hembra coloca los vulos que luego son fertilizados y cuidados por el macho hasta su eclosin (Knapp y Warner, 1991; Cole y Sadovy, 1995; Knapp et al. 1995). Investigaciones realizadas como parte de un proyecto regional financiado por el Fondo Ambiental Global (GEF) y el Programa de las Naciones Unidas para el Desarrollo (PNUD) demostraron altas concentraciones de slidos no filtrables (139-273 mg/L) en la columna de agua de la Caleta de San Lzaro, que se corresponde con el Area 1 definida en esta investigacin (GEF/UNDP, 1998). Esto podra explicar la falta de hbitat adecuado para esta especie y su baja abundancia. La presencia de altas concentraciones de hidrocarburos (936 g de hidrocarburos totales por gramo de sedimento seco) en el fondo de la Caleta de San Lzaro fue demostrada tambin. Durante las sesiones de buceo para realizar los censos visuales, se pudo comprobar la textura oleosa de la arena en los sitios ms cercanos a la baha, lo que corrobora el impacto de los hidrocarburos residuales en el fondo. Esta fuerte contaminacin por petrleo puede estar afectando algunas especies de hbitos bentnicos, un aspecto que requiere de mayor investigacin. La representacin incrementada de H. bivittatus (la cuarta especie ms abundante en toda la investigacin) en el Area 1, implica una respuesta bsicamente contraria a la encontrada en las dos especies discutidas anteriormente. Este lbrido tiene caractersticas conductuales y hbitos alimentarios que son muy similares a los de T. bifasciatum (Randall, 1967; ValdsMuoz y Mochek, 1994; Clifton y Motta, 1998). Es posible que su tolerancia a los efectos de los agentes estresantes sea mayor o que el relajamiento de la presin competitiva debido a la abundancia ms baja de S. partitus y T. bifascitum en el Area 1 expliquen su mayor abundancia en esta rea con respecto a las otras. Segn los resultados de varios autores (Aliaume et al., 1990; Baelde, 1990; Bouchon-Navaro et al., 1992; Thomas y Logan, 1992;
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Aguilar et al., 1997; Gonzalez-Sansn et al., 1997), H. bivittatus parece ser ms tolerante al exceso de sedimentos que otras especies de lbridos pequeos (doncellas). Es de esperar que debido a la dilucin y las corrientes, los contaminantes y la materia en suspensin que provienen de la baha de la Habana y el ro Almendares no alcancen niveles muy altos y no sean letales para ninguna especie de pez. Pueden ocurrir, sin embargo, efectos indirectos (alteracin del hbitat) y efectos crnicos subletales sobre la salud de los peces, que afecten algunos procesos vitales (p.e. crecimiento y reproduccin). Esto est avalado por los valores de diversidad y equitatividad observados en la zona adyacente a la baha de La Habana (Area 1). La ictiofauna en esta rea parece estar experimentando perturbaciones intermedias, segn la definicin de Conell (1978) y Jones y Syms (1998). Un resultado similar fue encontrado por Khalaf y Kochzius (2002 a) en arrecifes del Mar Rojo. Una interpretacin de la hiptesis del estrs intermedio en este caso puede ser la siguiente: En toda la zona de estudio, la depredacin es casi inexistente, por lo que, en ausencia de ese factor regulador, existen condiciones para que haya una mayor competencia entre las especies dominantes, la mayora territoriales. En el Area 3, los agentes estresantes sobre la ictiofauna son muy dbiles y la competencia interespecfica resulta probablemente en la dominancia de muy pocas especies, disminuyendo el valor del ndice de equitatividad de Pielou (J) y consecuentemente del ndice de Shannon (H). En el Area 2, las cargas contaminantes son importantes cerca de la desembocadura del ro, pero la configuracin de la costa, las corrientes dominantes y el volumen de la descarga del ro, no llegan a afectar de forma notable la composicin de la ictiofauna en el rea. En el Area 1 (Caleta de San Lzaro), la contaminacin proveniente de tierra es alta e incluye metales pesados y petrleo crudo (Gonzlez, 1991; Beltrn et al., 1998), as como un incremento notable en la carga de
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sedimentos debido a la eutrofizacin de las aguas de la baha. En este caso, la morfologa costera y las corrientes dominantes pueden contibuir a retener dentro de la Caleta las cargas contaminantes. Se puede asumir que en esta rea existe, por tanto, una perturbacin de nivel intermedio. Aqu las especies de peces dominantes encuentran un ambiente menos favorable, permitiendo que otras especies aumenten su abundancia e importancia relativa. Esto incrementa la equitatividad y por tanto la diversidad total. Se requiere ms investigacin para determinar la magnitud de los agentes estresantes. En resumen, esta es la primera investigacin a nivel de taxocenosis que demuestra efectos sobre la ictiofauna que habita en el arrecife costero debidos a la proximidad del puerto habanero. Se logr aislar este efecto de la variacin introducida por los factores naturales ms importantes (biotopo y poca del ao). Otros autores han encontrado tambin efectos de la contaminacin, la eutrofizacin y el incremento de sedimentos sobre la composicin de la ictiofauna en una variedad de ambientes (Marszalek, 1987; Fausch et al., 1990; Dawson-Shepherd et al., 1992; Porter y Janz, 2003).
5.2 Reclutamiento El anlisis conjunto de las variaciones mensuales en la abundancia de juveniles de las tres especies territoriales ms abundantes permite concluir que en trminos generales, los meses de primavera tarda y verano constituyen una poca de reclutamiento importante en estas especies, mientras que en los meses invernales la abundancia de juveniles es mucho menor. Este resultado es lgico, si se tiene en cuenta que la poca lluvias significa ms escurrimiento desde tierra, un incremento de los nutrientes en la zona costera y ms alimento para los reclutas. Por otra parte, este resultado avala el componente de variacin temporal en el diseo de muestreo empleado para investigar los cambios en el
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reclutamiento entre sitios. La realizacin de muestreos en enero y junio-julio permite incluir de forma apropiada el componente de variabilidad estacional. La comparacin de la abundancia de peces de talla muy pequea entre sitios, permiti comprobar que el reclutamiento en la estacin 1 est notablemente afectado. En el caso de la estacin 9, el reclutamiento result claramente afectado en los muestreos de junio-julio. Es muy posible que en este sitio las condiciones se deterioren notablemente en poca de lluvias, debido al caudal incrementado del ro y el aumento en la carga de sedimentos (Anexo 4). Aunque la evidencia encontrada para la conclusin anterior es muy fuerte, se debe tomar en consideracin el criterio muy extendido de que el reclutamiento de los peces de arrecife puede presentar grandes variaciones temporales y espaciales (Sale, 2002). Por esto se considera recomendable realizar un seguimiento de los niveles de asentamiento de juveniles en el rea de estudio, utilizando una metodologa similar a la aplicada en esta investigacin, pero que abarque varios aos y ms sitios de muestreo, impactados y de referencia.
5.3 Indicadores morfolgicos y de reproduccin en Stegastes partitus El resultado ms significativo en relacin con los indicadores morfolgicos es que los individuos son significativamente mayores (mayor longitud y mayor peso) en los sitios impactados (estaciones 1 y 9). Existen varias alternativas para explicar este resultado y las mismas merecen un anlisis detallado que se realiza a continuacin. Es posible que exista una mortalidad diferencial de los juveniles en las reas con diferente grado de afectacin y que, en las ms contaminadas, la combinacin de deterioro del hbitat y la toxicidad de algunos contaminantes produzca una mortalidad de los peces ms
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pequeos. En este caso, la estructura por edades de la poblacin se modifica y los peces son como promedio ms viejos, lo que explica su mayor talla y peso. Otra explicacin es que los peces de toda la zona tienen una composicin por edades similar, debido a que se basan en un reclutamiento homogneo y no existen factores que produzcan una mortalidad diferencial de los peces juveniles. La mayor disponibilidad de alimento en las reas afectadas, fuertemente eutrofizadas, favorece el crecimiento ms rpido y eso explica mayores tallas y pesos medios. Es posible que lo que ocurra en la zona de estudio sea una combinacin de los dos procesos descritos anteriormente. Esta constituye una tercera alternativa que podra ser la explicacin ms racional a partir de la informacin disponible. Los datos de la literatura indican que existe una mayor disponibilidad de alimento en los sitios afectados por la baha y el ro, lo cual se puede atribuir a un efecto de la eutrofizacin. Morales et al. (1995) muestran grficos de algunos factores en el tramo de la zona costera desde el ro Almendares hasta la baha de La Habana. Estos autores
encuentran concentraciones ms altas de nitritos y nitratos al Este del ro. El amonio tambin result ms abundante cerca del ro y de la baha, lo cual es una evidencia de los procesos de eutrofizacin. Guardia et al. (2001) encontraron una dominancia de algas filamentosas, laminares y foliosas en este sitio, una caracterstica que ha sido considerada como indicador de eutrofizacin (Lapointe et al., 1997). Adicionalmente, ejemplares machos de T. bifasciatum capturados en la estacin 9 en 1999 (Costain, 2002) fueron mayores que los capturados en la estacin 12. Esto se atribuy a un suministro mayor de alimento. Por otra parte, la baha de La Habana es un cuerpo de agua fuertemente eutrofizado que recibe 300 000 m3 de agua dulce por da a partir de ros, drenajes pluviales e industrias, los cuales contienen 4.8 toneladas por da de compuestos nitrogenados y 1.2
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toneladas por da de compuestos de fsforo (UNEP, 2004). Su descarga afecta directamente la estacin 1, la cual est tambin altamente eutrofizada. Un aspecto de inters es la no existencia de cambios en el factor de condicin. Podra argumentarse que una mayor disponibilidad de alimento debe conducir a una acumulacin de reservas, principalmente lpidos, y esto incrementa la condicin de los animales. Este es un resultado que ha sido obtenido con frecuencia por otros autores (Gibbons et al., 1998a; Munkittrick, 2000; Bustamante et al., 2001; Environment Canada, 2003). En el caso de la especie que se analiza, sin embargo, es necesario tener en cuenta que se trata de un pez tropical que se reproduce a lo largo de todo el ao. No es de esperar que en este caso exista una acumulacin de reservas significativa y la energa disponible debe utilizarse, casi totalmente para reproducirse y crecer. Para verificar si hay cambios en la composicin por edades de las poblaciones sera necesario determinar de forma directa la edad de un nmero representativo de ejemplares. Esto no se realiz en la presente investigacin, por lo que este aspecto no se puede incluir en el anlisis. En resumen, se puede considerar que, al menos en parte, la mayor talla de los ejemplares en los sitios afectados es consecuencia de una mayor disponibilidad de alimento en esos sitios debido a la eutrofizacin. La menor abundancia de S. partitus en los sitios impactados, puede contribuir tambin al efecto observado, debido a que existe una competencia menor por los recursos alimentarios y el espacio. Se demostr una diferencia clara en la proporcin de los dos patrones bsicos de coloracin de S. partitus en la estacin 9 con respecto a la 1 y al sitio de referencia (estacin 12). Algunos autores se han referido a la existencia de varios patrones de coloracin en esta
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especie (Bhlke y Chaplin, 1993; Randall, 1996), pero sin hacer referencia alguna a las posibles causas de las diferencias observadas. Slo Emery (1973) sugiere que la coloracin amarilla del vientre est asociada con los individuos que estn cuidando los nidos. Pero esta sugerencia no est avalada con ninguna informacin cuantitativa y no es compatible con los resultados obtenidos en la investigacin presente. Los individuos que guardan los nidos son siempre machos y no se encontraron diferencias significativas en la proporcin de los patrones de color al comparar entre sexos. La coloracin en los peces est gobernada, al menos parcialmente, por mecanismos hormonales (Bond, 1996; Evans, 1997; Helfman et al., 1997). Investigaciones realizadas recientemente sobre otra especie, T. bifasciatum, en la estacin 9 (Costain, 2002), demostraron niveles deprimidos de andrgenos en plasma para esa especie. No se puede descartar que algn tipo de alteracin hormonal est ocurriendo en S. partitus como resultado de agentes estresantes no identificados en la zona bajo la influencia del ro y se refleje en cambios de la coloracin. Se necesita ms trabajo experimental para comprender las posibles causas de este efecto. Aunque S. partitus se reproduce todo el ao, existen mximos en el tamao relativo de las gnadas y la abundancia de juveniles que son consistentes con una estacionalidad reproductiva a nivel de poblacin. Otros autores tambin han encontrado un patrn estacional en la reproduccin de esta especie en otros sitios del Caribe (Schmale, 1981; Robertson et al.,1988; Lacson et al., 1989; Booth y Beretta, 1994; Tupper y Hunter, 1994; McGehee, 1995; Cowen, 2002). En la mayora de los casos (Figura 41) el mximo de asentamiento comienza en la primavera tarda y se extiende ms o menos hasta el verano. Esto suministra una evidencia fuerte para aceptar un mximo estacional en la actividad reproductiva durante la primavera temprana, como se encontr en esta investigacin. La
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Figura 41. Periodos de desove y asentamiento de juveniles en la especie Stegastes partitus segn el criterio de varios autores. Las lneas continuas indican periodos de mayor intensidad en cada proceso. estacionalidad reproductiva en los peces cubanos ha sido documentada para numerosas especies (Garca-Cagide et al., 2001). En los ovarios de S. partitus se observan simultneamente, con las peculiaridades propias de la especie, clulas germinales en los estadios tpicos de los peces telesteos (Wallace y Selman, 1981; Selman y Wallace, 1989). Esto indica un patrn asincrnico de la oognesis. Durante el crecimiento asincrnico, los oocitos se desarrollan de forma no simultnea, por lo que el desove se produce por porciones. El desove porcional concuerda con el patrn de la mayora de los peces tropicales (Garca-Cagide et al., 2001), dentro de los que se encuentran, entre otros, Halichoeres bivittatus, H. garnoti y Thalassoma bifasciatum (Roede, 1972 cit. por Garca-Cagide et al., 2001).
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En esta investigacin se describen por primera vez tres estadios de la atresia folicular para S. partitus. Miranda et al. (1999) describieron para las especies Leporinus reinhardti y Astyanax bimaculatus, cuatro estadios de la atresia (inicial, intermedio, avanzado y final). Hunter y Macewicz (1985) dividen tambin este proceso para la especie Engraulis mordax en cuatro estadios fundamentales: alfa, beta, gamma y delta. Estos autores utilizaron microscopa electrnica, por lo que pudieron observar caractersticas en el estadio final de la atresia como la presencia de granulocitos y la fragmentacin de la membrana basal, lo que fue imposible de observar en nuestro caso. Sin embargo, s fueron identificados los cuerpos melanomacrofgicos en el estadio ms avanzado de la atresia. Los primeros signos de la atresia observados en nuestro trabajo corresponden a la hipertrofia de las clulas foliculares, seguida de la fragmentacin o prdida de la zona radiata y ncleo irregular o ruptura de la envoltura nuclear. Esto coincide con lo descrito por otros autores en otras especies (Hunter y Macewicz, 1985; Mayer et al., 1988; Rizzo y Bazzoli, 1995; Linares-Casenove et al., 2002). Estudios realizados por Miranda et al. (1999) refieren, adems, cambios en el ooplasma incluyendo la desintegracin de los organelos del citoplasma. El hecho de trabajar slo con microscopio ptico imposibilit hacer observaciones a nivel ultraestructural en nuestro caso. Los valores del ndice gonadosomtico no mostraron diferencias entre estaciones de muestreo, pero se pudo demostrar que existen alteraciones notables en la estructura ovrica en la estacin 9. Un nmero significativamente mayor de folculos atrsicos, as como un nmero significativamente menor de oocitos vitelognicos constituyen una evidencia muy fuerte de que el rendimiento reproductivo de S. partitus est afectado severamente en este sitio. Los folculos atrsicos encontrados en este estudio estaban en diferentes estadios de
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atresia, sugiriendo que el impacto que provoca este fenmeno tiene carcter crnico y que los eventos de la atresia ocurren repetidamente durante el periodo de desove. El incremento de la atresia de los oocitos es una respuesta bien documentada de los peces a los agentes estresantes de diverso tipo y ha sido encontrada en peces expuestos a efluentes de molinos de pulpa de madera (Janz et al., 1997) y a descargas de aguas de albaal (Jobling et al., 2002). Los efectos de contaminantes especficos sobre el desarrollo de los ovarios en peces ha sido documentado por varios autores. Shukla y Pandey (1984) encontraron un incremento en el nmero de folculos atrsicos en individuos del Gourami barreado (Colisa fasciatus) expuestos durante 30 das a concentraciones subletales de xido de arsnico (3). Un incremento en los oocitos atrsicos se encontr en los ovarios del telesteo dulceacucola Channa striatus, cuando especmenes de la especie fueron expuestos a Carbaril y Endosulfano, dos pesticidas, por un periodo de 2 a 30 das durante la poca de desove (Kulshrestha y Arora, 1984). Wannemacher et al. (1992) encontraron que despus de tratamiento con dosis superiores a 5 ng de dioxina, el porcentaje de folculos inmaduros, previtelognicos (estadios I-III) se increment significativamente, el nmero de folculos maduros, vitelognicos (estadios IV y V) disminuy y se observaron numerosos folculos atrsicos. Un incremento de la atresia se encontr tambin en peces expuestos a Malatin (Singh, 1993), bifenol policlorado (Johnson et al., 1994), y diazenn (Dutta y Maxwell, 2003). Es posible que los cambios en el nmero de oocitos previtelognicos, vitelognicos y atrsicos en la estacin 9 estn causados por la presencia de sustancias contaminantes que interfieren con la homeostasis endocrina en los peces expuestos. Una evidencia adicional en este sentido se encontr en un estudio de cambio de sexo realizado con ejemplares de T.
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bifasciatum confinados en jaulas en esta misma estacin (Costain, 2002). La transformacin de oocitos a espermatocitos fue inhibida en los animales experimentales mantenidos cautivos por menos de 10 das. Este efecto fue ligado a la presencia de contaminantes que actan sobre el equilibrio hormonal. La mayor incidencia de folculos atrsicos vitelognicos en estadio final en la estacin 9 pudiera deberse a la agresividad de determinados compuestos en el ambiente marino, producto del vertimiento de sustancias por las industrias adyacentes al ro Almendares. Son muy escasos los trabajos sobre las caractersticas del agua y el sedimento en la zona costera de Ciudad de La Habana y la poca informacin existente proviene fundamentalmente de informes no publicados. La presencia en el ro Almendares de la papelera y la cervecera que vertan al agua cantidades no determinadas de cloro constituyen un ejemplo de contaminacin muy agresiva. Este cloro, al llegar al agua, contribuye a la formacin de compuestos organoclorados (dioxinas) que son sustancias que provocan una perturbacin endocrina y afectan la funcin reproductiva en los peces (Colborn et al., 1993; Munkittrick et al., 1994; Newman, 2001). Lo mismo podra ocurrir con las descargas de sustancias biolgicamnete activas provenientes de otras fuentes que contaminan el ro Almendares, como las industrias qumico-farmacuticas y los hospitales. La atresia de los oocitos vitelognicos, ha sido reportada en varias especies de telesteos y aparece como parte normal del proceso reproductivo (Ball, 1960). Al final del desove, un nmero pequeo pero significativo (del 2-10%) de los oocitos vitelognicos dejan de experimentar el proceso de ovulacin/ maduracin, para sufrir un proceso de degeneracin y reabsorcin convirtindose en oocitos atrsicos (Mayer et al., 1988). Esto puede ocurrir
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en cualquier estadio de desarrollo de los oocitos aunque es ms comn encontrarlo durante la vitelognesis y las fases postovulatorias de la maduracin (Cinquitti y Renaldi, 1987). La atresia pudiera acelerarse debido a la influencia directa de los contaminantes, especialmente aquellos contaminantes hormonalmente activos, que actuaran interfiriendo en la regulacin hormonal de los rganos reproductivos (Kime, 1995). Experimentos realizados por Linares-Casenove et al. (2002) hacen referencia a que la atresia folicular se debe a una disminucin de los niveles de estradiol y vitelogenina en el plasma. Debido a que la atresia de los oocitos est regulada por hormonas, pero los cambios en las proporciones de folculos atrsicos tambin causan cambios en la concentracin de hormonas (Van der Kraak et al., 1998), se hace difcil determinar si la presencia de folculos atrsicos es un efecto directo de los contaminantes o una consecuencia indirecta de una homeostasis endocrina alterada (Janz et al. 1997, Jobling et al. 2002). Miranda et al. (1999) apuntan que los mecanismos que inician y regulan la atresia de los oocitos en los peces telesteos son poco conocidos, especialmente al nivel molecular. Se observ un incremento de centros melanomacrofgicos en la estacin 9. El origen, funcin y destino de los centros melanomacrofgicos permanecen confusos y son objeto de gran debate actualmente (Antoneli, 2004). Couillard y Hodson (1996), proponen el uso de los centros melanomacrofgicos en el hgado, como biomarcadores de la degradacin y contaminacin ambiental. Macchi et al. (1992) refieren que la funcin bsica para los centros melanomacrofgicos es eliminar por fagocitosis partculas extraas o productos resultantes de la degradacin celular. Grier y Taylor (1998) plantean que las grandes cantidades de centros melanomacrofgicos se deben al incremento del nmero de folculos atrsicos, lo cual se ajusta a los resultados encontrados en nuestra investigacin.
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5.4 Indicadores morfolgicos y de reproduccin en lbridos.
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Los resultados obtenidos al comparar el peso y la talla de los individuos de las tres especies consideradas entre sitios, refuerzan mucho la idea de que en los sitios afectados y particularmente la estacin 1, presentan condiciones ambientales que favorecen un mayor crecimiento. Como ya se indic previamente al analizar la situacin en el caso de S. partitus, parte de la explicacin para este resultado radica en que la eutrofizacin de estas zonas incrementa la base alimentaria. Es posible que, en algunos casos, la abundancia menor ayude tambin a relajar la competencia intraespecfica. Todo ello contribuye a que los ejemplares tiendan a ser mayores en las reas impactadas. Existe en este caso un impacto complejo, caracterizado por una combinacin de competencia intraespecfica disminuida y una mayor base alimentaria debida a la eutrofizacin. El hecho de que H. bivittatus presente, adems, mayor robustez, requiere de mayor investigacin en un futuro. Un estudio previo en la estacin 9 (Costain, 2002) sugiere tambin un efecto de la eutrofizacin. Los machos de T. bifasciatum capturados en 1999 en dicha estacin, fueron mayores que los capturados en la estacin 12 (de referencia). En el presente estudio, los machos terminales de T. bifasciatum tambin tuvieron un peso medio y una talla media mayores en la estacin 9 que en la 12, pero las diferencias observadas no resultaron significativas. La disminucin del ndice gonadosomtico en algunos casos, sugiere que en las tres especies hay cierta afectacin en el desarrollo de las gnadas en las estaciones ms contaminadas. Esto es particularmente notorio en el caso de T. bifasciatum en la estacin 1. Costain (2002) encontr que las gnadas de los machos de esta especie eran menores en la estacin 9 comparada con la 12 en muestreos realizados en 1999. En el presente estudio esta diferencia no pudo ser demostrada, pero lo ms importante es que se han documentado
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diferencias entre sitios impactados y de referencia. Es muy posible que la variacin interanual de la descarga del ro y la baha influyan de forma determinante en los anlisis.
5.5 Alimentacin e istopos estables El mtodo de frecuencia de ocurrencia ofrece una informacin cualitativa del espectro alimentario de la especie (Hyslop, 1980). Gonzlez-Sansn y Aguilar (1983), demostraron que este ndice posibilita establecer comparaciones entre dietas a travs de coeficientes de afinidad que estn basados nicamente en las diferencias del orden de importancia de las entidades y no en las diferencias cuantitativas entre ellas. El ndice ms apropiado en esta situacin, es el coeficiente de correlacin por rangos de Spearman. Estos mismos autores presentaron un estudio comparativo donde se demuestra que, en el caso de especies que consumen presas de aproximadamente el mismo tamao, el mtodo de frecuencia de ocurrencia ordena las entidades de forma similar a como lo hara el mtodo volumtrico. Los hbitos alimentarios de los pomacntridos y lbridos resultaron muy similares a los encontrados en otras regiones. S. partitus es una especie omnvora que se alimenta principalmente de algas con algunos coppodos planctnicos en la dieta (Emery, 1973; Thresher, 1980; Waldner y Robertson, 1980; Wellington y Victor, 1989 cit. por Booth y Hixon, 1999; Hixon y Beets, 1993). Las especies del gnero Chromis son zooplanctfagos tpicos de los arrecifes de coral (Thresher, 1980; Hixon y Beets, 1993; Hixon y Carr, 1997). La mayora de los trabajos encontrados describen una dieta basada en invertebrados pequeos para la especie T. bifasciatum (Beebe y Tee Van, 1928; Longley y Hildebrand, 1941; Feddern, 1965; Cervign, 1993). Randall (1967), sin embargo, encontr como componentes principales de la dieta de esta especie, huevos del pomacntrido Abudefduf
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saxatilis y zooplancton. Segn la literatura encontrada, la dieta de H. garnoti y H. bivittatus est basada fundamentalmente en moluscos (Randall, 1967; Cervign, 1993; Sierra et al., 2001). Los resultados encontrados en esta investigacin son consistentes con esta informacin. En el caso de C. fulva, H. adscensionis y H. rufus, la composicin de la dieta coincide notablemente con lo consignado por el nico trabajo encontrado sobre la alimentacin natural de estas especies (Randall, 1967). Los valores de istopos estables encontrados en este trabajo son comparables a los encontrados por otros autores que han investigado organismos similares (Cocheret de la Moriniere et al., 2003; Reones et al., 2002; entre otros). El intervalo de valores para 13C encontrado en las presas potenciales (excluyendo ofiuroideos y corales) coincide bien con el intervalo encontrado para este istopo en los peces que se alimentan principalmente de invertebrados. Este hecho est en concordancia con el criterio ms comn de que los invertebrados pequeos forman una parte importante de la dieta de la mayora de las especies incluidas en esta investigacin. Cinco especies (H. adscensionis, H. rufus, H. bivittatus, H. garnoti y C. fulva) presentaron un enriquecimiento de 3-5 para
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N con respecto al valor de este istopo en los
invertebrados. Este valor coincide con el valor medio de enriquecimiento entre niveles trficos adyacentes que ha sido reconocido como tpico para las tramas alimentarias marinas por varios autores (Minagawa y Wada, 1984; Peterson y Fry, 1987; Fry; 1988; entre otros). Este hecho apoya bien la idea de que estos grupos de invertebrados son la fuente de alimentacin principal de estas especies de peces. Cuatro especies (C. cyanea, C. multilineata, S. partitus y T. bifasciatum) presentaron valores de 15N que son comparables a los obtenidos para los grupos de invertebrados que se incluyeron en el estudio presente. Para estas especies es lgico asumir que el alimento
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principal est constituido por invertebrados ms pequeos, principalmente del zooplancton o del bentos de muy pequea talla, con un nivel trfico ms bajo que los invertebrados que fueron analizados. Cocheret de la Moriniere et al. (2003) da valores de 13C=-13.5 y 15N=3.2 (estimados de la figura 2 del trabajo citado) para el zooplancton de los pastizales marinos en Curaao. Si estos valores se toman como una aproximacin aceptable para los valores del zooplancton en nuestra zona de estudio, entonces se aprecia un enriquecimiento de 15N de alrededor de 3 entre el zooplancton y los zooplanctfagos (Chromis spp.). Esto coincide de nuevo con el enriquecimiento esperado entre dos niveles trficos adyacentes. No hay una informacin adecuada para confirmar estas ideas en el caso de S. partitus (consume tambin cantidades apreciables de algas muy pequeas) y T. bifasciatum (consume tambin invertebrados muy pequeos del fondo). La especie A. bahianus present valores de los cocientes de istopos del carbono que no coinciden con los valores medidos para las algas que se incluyeron en este estudio. Este es un resultado inesperado, y la causa ms probable es que las algas analizadas no son las que consume de preferencia esta especie. Se requiere un esfuerzo especial para investigar los hbitos alimentarios de esta y otras especies de herbvoros. Por otra parte, la especie S. partitus debera presentar valores de 13C intermedios entre los obtenidos para los invertebrados y las algas, sus fuentes principales de alimento. Los valores observados en esta especie, fueron sin embargo muy similares a los de los invertebrados. La explicacin probable es similar a la planteada para A. bahianus. La causa para la disminucin de los valores de 13C observada en la mayora de las comparaciones, podra ser una mayor contribucin a la trama alimentaria de carbono proveniente de tierra en los sitios cercanos al ro y la baha. Lee (2000) encontr tambin un incremento hacia valores ms altos (ms cercanos a cero) de 13C en animales
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capturados a distancias cada vez mayores del interior de Deep Bay (China meridional). Este autor sugiere que las diferencias parecen depender de un cambio gradual en las fuentes de carbono, desde una mezcla de fuentes (materia orgnica particulada de origen antrpico, seston estuarino y algas bentnicas) en el interior de la baha hasta una proporcin creciente de las algas bentnicas en direccin al estuario Pearl River. La falta de regularidad en las variaciones observadas en los valores de 13C en la presente investigacin obligan, sin embargo, a tomar estos resultados con cautela y hacen recomendable investigar ms este aspecto antes de extraer una conclusin definitiva. Las diferencias en los valores de 15N entre sitios encontradas para pomacntridos y lbridos s presentan una regularidad notable e indican que las fuentes de nitrgeno en las estaciones afectadas por la baha y el ro estn enriquecidas en comparacin con los sitios de referencia. Este resultado implica que cierta cantidad de nitrgeno (enriquecido en 15N) proveniente de las fuentes de contaminacin, est siendo incorporado a la trama alimentaria en los sitios afectados incluidos en este estudio. Varios autores han encontrado que los efluentes de aguas de albaal tienen valores mayores de 15N que otras fuentes de nitrgeno (Heaton, 1986; Macko & Ostrom, 1994; Heikoop et al., 2000 b) y que los ecosistemas costeros que reciben descargas de aguas de albaal tienen valores mayores de 15N que las reas limpias (Bouillon et al., 2002; Fry, 1999; Hansson et al., 1997; McClelland et al., 1997; Vo y Struck, 1997; McClelland y Valiela, 1998; Lake et al. 2001; Yamamuro et al., 2003; Gaston y Suthers, 2004). Cabana y Rasmussen (1996) consignan que los peces en ros y lagos afectados por descargas de aguas de albaal tienen valores ms altos de 15N que los que se desarrollan en aguas prstinas. Algunos autores plantean una disminucin de los valores de 15N asociada a la contaminacin con aguas de albaal en zonas costeras (Rau et al., 1981 y otros autores
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citados por esta fuente). Es posible que ciertos tipos de aguas de albaal puedan tener valores relativos de 15N menores. Esto podra estar asociado con el proceso de tratamiento (Gaston y Suthers, 2004) o por la influencia de fuentes diversas de nitrgeno. Lo importante, sin embargo, es que los organismos costeros bajo el impacto de desechos albaales utilizan la materia orgnica proveniente del efluente o sintetizada in situ a partir de nitrgeno inorgnico que traen las descargas y esto se refleja en sus marcas isotpicas propias (15N). Una cuestin importante es que Stegastes partitus no mostr diferencias en la composicin de la dieta entre estaciones de muestreo. Los valores de 15N, sin embargo, indican que algn cambio ocurre entre estaciones para esta especie. La explicacin ms evidente para esto es que en todos los sitios existe una trama alimentaria bsicamente similar, pero la contribucin de nitrgeno desde fuentes terrestres cambia. Yamamuro et al. (2003) plantean que el impacto del nitrgeno de origen terrestre se refleja en valores ms altos del contenido de 15N en las fanergamas marinas. Como estos auttrofos son parte importante de la base de la trama alimentaria en los pastizales marinos, esta marca isotpica elevada se propaga a los herbvoros y otros consumidores, cuya composicin no cambia. La trama alimentaria es la misma en esencia, pero la fuente de nitrgeno vara. No se encontraron cambios en 15N entre sitios de muestreo para las especies con nivel trfico ms alto (Holocentrus spp., C. fulva). Estas especies son mucho menos territoriales que los pomacntridos y lbridos. Se mueven a lo largo de la costa y las especies de Holocentrus son nocturnas, dispersndose por la noche para buscar su alimento (ValdsMuoz y Mochek, 2001). Esta conducta permite a estas especies visitar reas con diferente grado de impacto y el resultado es que no se pueden detectar cambios en las marcas isotpicas.
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Todas las especies discutidas hasta el momento se alimentan fundamentalmente de invertebrados y una de ellas come tambin algas muy pequeas. A. bahianus, por el contrario, es un herbvoro estricto que se alimenta de un espectro amplio de macroalgas y, eventualmente, de fanergamas marinas. Tambin es una especie muy mvil, que recorre grandes distancias en el arrecife (Valdz-Muoz y Mochek, 2001). Adicionalmente, los peces en el sitio de referencia (Estacin 12) fueron claramente mayores que los capturados en los sitios impactados (Estaciones 1 y 9). Todas estas caractersticas pudieron contribuir al resultado inesperado obtenido para esta especie con respecto a los valores de 15N, pues fue la nica que dio valores mayores en el sitio de referencia en la costa de Ciudad de la Habana que en las reas afectadas. Haciendo un sumario de lo discutido hasta aqu, el presente trabajo indica que las fuentes de nitrgeno y carbono son diferentes en algn grado entre los sitios contaminados cerca de la entrada de la baha de La Habana y la desembocadura del ro Almendares y los sitios de referencia en Miramar y Cayo Cantiles. La evidencia encontrada sirve de base para la hiptesis de que la materia orgnica que viene desde tierra es una fuente de alimento para los invertebrados pequeos, los cuales a su vez son consumidos por peces bentfagos. Una relacin de este tipo fue confirmada por Darnaude et al. (2003), los que plantean que los poliquetos son la va fundamental de incorporacin a la trama alimentaria marina, de la materia orgnica particulada proveniente de tierra. Tambin es posible que cierta cantidad de nitrgeno de origen terrestre, en forma de nitrato o amonio, est siendo utilizada por los auttrofos. Segn Heikoop et al. (2000 a) varios autores han demostrado que los tejidos de los corales estn enriquecidos en 15N (hasta un 5 ) en sitios eutrofizados con respecto a sitios de referencia. En algunos sitios, afirman, la causa ms probable de ese enriquecimiento es la influencia de las aguas de albaal portadoras de material orgnico
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con valores de
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91 N altos. Este es un ejemplo de auttrofos (en este caso simbiontes del
coral) utilizando una fuente de nitrgeno de origen terrestre. Heikoop et al. (2000 b) proponen utilizar este fenmeno como indicador del impacto de la eutrofizacin. Un planteamiento similar hacen Yamamuro et al. (2003) con respecto a las fanergamas marinas. Se llega as a un punto de extrema importancia: Mientras que las adiciones de nutrientes pueden estar incrementando la base alimentaria de los peces, estas pueden venir acompaadas de sustancias potencialmente txicas que afecten los organismos de forma crnica. Sera muy importante dilucidar el impacto real de la descarga del ro Almendares y la baha de La Habana sobre la zona costera adyacente. Este trabajo presenta una primera aproximacin a la estructura de las tramas alimentarias y su posible afectacin por el impacto humano, pero se necesita ms investigacin para verificar y expandir algunos de los resultados obtenidos. Se requiere, por ejemplo, de un anlisis ms detallado de la variacin natural de las marcas isotpicas (entre aos, entre pocas del ao, entre varios sitios de referencia) y una investigacin ms abarcadora de las dietas naturales de las especies de peces ms importantes que permita determinar si existen o no cambios sutiles en la composicin del alimento natural. Estos anlisis permitiran tambin una seleccin mejor de los componentes a incluir en un programa futuro ms ambicioso de investigacin utilizando istopos estables.
5.6 Consideraciones finales Las evidencias encontradas no permiten rechazar la hiptesis planteada. Se han demostrado cambios en la estructura de la ictiofauna que se deben tanto a la sobrepesca (que elimina los ejemplares grandes) como al impacto desde tierra, que provoca cambios significativos en la
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abundancia de las especies dominantes a lo largo de la costa. Existe una fuerte evidencia de que la eutrofizacin tiene un impacto complejo y produce un efecto en el incremento de la talla de los individuos de algunas especies, mientras que junto con la sedimentacin incrementada contribuye al deterioro del sustrato y afecta el xito del reclutamiento. En uno de los sitios impactados se demostr la existencia de graves alteraciones en la reproduccin de una especie (Figura 42). Considerando que las estaciones 1, 9 y 12 son representativas de las condiciones en las reas 1, 2 y 3 respectivamente, se prepar un resumen de los indicadores biolgicos principales analizados en esta investigacin que mostraron cambios significativos asociados al gradiente de impacto humano en la zona costera. (Tabla 23). Se puede concluir que la magnitud de la afectacin es mayor en el rea 1, como resultado del impacto de las aguas de la baha de La Habana en la zona costera. Esta conclusin se basa en los cambios observados en la abundancia de varias especies dominantes; el incremento de la diversidad total, la equitatitividad y el nmero de especies de la ictiofauna; la disminucin del reclutamiento; el incremento de los valores medios de la talla y el peso y un incremento de los valores de 15N en las especies territoriales. En el rea 2 tambin hay una afectacin notable, pero no es detectada por algunos indicadores y su magnitud en otros, es significativamente menor que en el rea 1, aunque mayor que en el rea de referencia. Se debe resaltar la afectacin notable en indicadores reproductivos a nivel de ovario en S. partitus encontrada en la estacin 9. Este es un ejemplo excelente de la complejidad que presenta el anlisis del impacto humano en la zona costera. Aunque el rea 2 tiene en general una afectacin menor que la 1, es muy posible que existan agentes estresantes ms agresivos en la descarga del ro Almendares que puedan producir dao directo o perturbacin endocrina en las especies territoriales. Estos cambios, sin embargo, no se
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reflejan (o no se pueden detectar) en aspectos como la abundancia de la especie o la composicin general de la ictiofauna. Una situacin semejante ha sido analizada por Munkittrick (2000). Este autor seala que varios estudios (resumidos en Munkittrick et al., 1997; 1998) han documentado madurez sexual demorada, tamaos reducidos en las gnadas, caractersticas sexuales secundarias alteradas y fisiologa alterada de los peces en una localidad del lago Superior, en Canad, que se encuentra bajo los efectos de los efluentes de un molino de pulpa de madera. La ictiofauna del sitio, sin embargo, est intacta. El nivel severo de degradacin de la ictiofauna en la zona costera de Ciudad de la Habana constituye un problema tico en relacin con la conservacin de la biodiversidad marina. Pero es adems una desventaja econmica y social, ya que la ausencia de peces grandes disminuye notablemente el valor de esta zona arrecifal para su uso en actividades de buceo contemplativo, que podran constituir un rubro econmico adicional en la zona. Tambin es perjudicial para la prctica de algunas formas de pesca deportiva que se pueden considerar sostenibles, como la pesca con cordel y anzuelo desde la orilla. Por este motivo, es importante analizar el potencial de recuperacin que tiene la ictiofauna de la zona y cules podran ser las acciones para lograr esa recuperacin. Segn el criterio ms extendido, las poblaciones de peces de arrecife son abiertas, lo que significa un gran intercambio de larvas con otras poblaciones cercanas (Sale, 1991; Caley et al., 1996). Bsicamente, este modelo implica que cada poblacin no depende en lo esencial de las larvas que produce, y su reclutamiento se mantiene a partir de un gran reservorio de larvas ocenicas mantenido por muchas poblaciones. Recientemente, algunos autores han planteado que las poblaciones de peces de arrecife podran no ser tan abiertas como plantea el modelo demogrfico ms aceptado (Cowen,
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2002; Doherty, 2002; Leis y McCormick, 2002). Shulman (1998) concluy que la existencia de un estadio larval pelgico parece haber conducido a altos niveles de flujo de genes, an en poblaciones separadas por miles de kilmetros de ocano abierto. Este autor se bas en una revisin de los trabajos realizados hasta ese momento utilizando tcnicas de gentica molecular. Incluy en el anlisis los patrones geogrficos de diferenciacin gentica intraespecfica en 26 especies de peces de arrecife. Leis y McCormick (2002) plantean que la panmixia gentica no indica necesariamente que exista una conectividad demogrfica significativa, ya que la conexin larval entre poblaciones requerida para eliminar diferencias genticas detectables es tan pequea, que resulta demogrficamente insignificante. Varios trabajos realizados en la regin del Caribe (Swearer et al., 1999; Cowen et al., 2000; Lindeman et al., 2001; Paris et al., 2005) han aportado evidencia sobre niveles altos de retencin de las larvas cerca de las poblaciones que las producen, lo que apunta ms a un modelo de poblaciones cerradas y autosostenidas. Sladek Nowlis y Roberts (1999) plantean que el xito de las reas marinas protegidas puede depender crticamente del carcter ms abierto o ms cerrado de las poblaciones, las escalas en las cuales la retencin o la dispersin operan y el diseo espacial de las reas protegidas. Sobre la polmica resumida anteriormente, Sale (2002) seala que es muy importante que, al enfatizar en el control de la dispersin, no caigamos en la trampa de declarar que las larvas de peces no se dispersan. Este autor concluye que la extensin de la dispersin larval parece ser mucho menor que lo que sugiri el entusiasmo inicial, pero las poblaciones de peces de arrecife siguen siendo abiertas. Teniendo en cuenta que el modelo de poblaciones abiertas sigue siendo vlido para explicar en lo esencial los procesos de renovacin de las poblaciones de peces en los arrecifes de coral, se concluye que la ictiofauna de Ciudad de la Habana tiene un alto potencial de
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recuperacin. Esta taxocenosis podra cambiar notablemente su composicin actual, si se eliminan totalmente algunos tipos de pesca no sostenible y se reducen sustancialmente las cargas contaminantes que actualmente producen la baha de la Habana y el ro Almendares. El cambio en la ictiofauna, unido al mejoramiento de la calidad del agua como resultado de las medidas contra la contaminacin, debe incrementar de manera significativa el valor intrnseco de los arrecifes costeros de Ciudad de la Habana y su valor prctico para actividades de turismo sustentable y preservacin de la biodiversidad marina. En concordancia con lo planteado anteriormente, es recomendable tomar un conjunto de medidas para eliminar la pesca excesiva en el litoral de Ciudad de la Habana y acelerar los planes de saneamiento de la baha y del ro Almendares. Simultneamente, se debe comenzar un programa de seguimiento del estado de la ictiofauna costera, tomando como base la metodologa desarrollada en este trabajo y ampliando los muestreos a especies que son consumidas por la poblacin. Adicionalmente, se debe realizar un programa de bioensayos y experimentos manipulativos in situ para determinar las causas especficas de los efectos observados.
Conclusiones
6. CONCLUSIONES
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6.1. La ictiofauna de la zona costera de Ciudad de la Habana est notablemente modificada por la sobrepesca y dominada por especies pequeas de nivel trfico bajo, con ausencia casi total de especies de valor comercial. La estructura y diversidad de esta taxocenosis vara a lo largo de la costa, respondiendo a un gradiente de deterioro ambiental generado por la descarga de las aguas contaminadas de la baha. El factor natural ms importante en las variaciones de la ictiofauna fue el biotopo.
6.2. El reclutamiento de varias especies en las zonas impactadas por la descarga de la baha y del ro est afectado. Esto constituye una alteracin severa a nivel poblacional, que se hizo ms notable en poca de lluvias.
6.3. El cambio ms generalizado en los indicadores morfolgicos y organosomticos de las especies analizadas fue el incremento de los valores medios de la talla y el peso en las zonas altamente eutrofizadas asociadas a las descargas de la baha y el ro.
6.4. El patrn de la oognesis en S. partitus es asincrnico. Aunque se encontraron individuos con gnadas maduras a lo largo de todo el ao, la poblacin de esta especie mostr un mximo en la actividad reproductiva en el periodo de febrero a julio. El rendimiento reproductivo de la especie est afectado severamente en la zona influida por el ro Almendares.
Conclusiones
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6.5. Las diferencias en los valores de 15N en varias especies territoriales en las estaciones impactadas por la baha y el ro, indican que las fuentes de nitrgeno de la trama alimentaria en esos sitios, muy afectados por residuales domsticos, estn enriquecidas en 15N con respecto a los sitios de referencia.
6.6. La metodologa empleada permiti verificar la existencia de variaciones en la naturaleza y relevancia de los efectos acumulativos producidos por agentes estresantes mltiples poco conocidos que actuan en la zona costera. Efectos detectados en un nivel no se reflejaron en otros niveles y tienen, sin embargo, una relevancia importante.
6.7. La ictiofauna de Ciudad de la Habana tiene un alto potencial de recuperacin y podra cambiar su composicin actual, si se eliminan algunos tipos de pesca no sostenible y se reducen sustancialmente las cargas contaminantes de origen terrestre.
Recomendaciones 7. RECOMENDACIONES
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7.1. Proponer a las entidades competentes, establecer una suspensin de dos aos de la pesca submarina e incrementar el control para evitar la pesca con redes (actualmente prohibida) en todo el litoral de Ciudad de la Habana.
7.2. La metodologa empleada en esta tesis debe constituir la base para disear un programa de seguimiento a largo plazo para determinar los cambios en el estado de la ictiofauna de Ciudad de la Habana que ocurran como consecuencia del control de la pesca no sostenible (propuesto en la recomendacin anterior) y de los planes de saneamiento de la baha y el ro, actualmente en ejecucin.
7.3. Los efectos negativos encontrados en las especies analizadas en este trabajo pudieran estar ocurriendo tambin en otras especies que son consumidas habitualmente por los habitantes de la ciudad. Por ello se considera necesario desarrollar una nueva investigacin que incluya esas especies.
7.4. Se deben realizar bioensayos de laboratorio y experimentos manipulativos in situ para investigar los agentes estresantes especficos que provocan los efectos determinados en la presente investigacin.
Referencias bibliogrficas 8. REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS

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9. ANEXOS
Anexo 1. Fuentes contaminantes que afectan la baha de la Habana y el ro Almendares
Mapa de la baha de La Habana y la ubicacin de los focos contaminantes que tributan a la baha (tomado de Simn y Fuster, 2004). Ver nombres de las fuentes en la pgina siguiente.
Anexo 1 (cont.): Listado de las fuentes contaminantes de la baha de La Habana.

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 39 40 41 42 43 44 45 46 47 48 49 50 51 52 SAMAR (Saneamiento martimo portuario) TMP ANDRES GONZALEZ LINES SUCHEL CETRO CTE ANTONIO MACEO LANCHAS DE REGLA TERM. OMNIBUS REGLA GEOCUBA ESTUDIOS MARINOS OBRAS MARITIMAS ASTILLEROS PRODAL (Industria alimenticia) DIMER (Industria pesquera) BASE DE TRANSPORTE ATLAS OBRAS MARITIMAS DRAGADO OBRAS MARITIMAS FLOTA REFINERIA ICO LOPEZ CUBALUB (Fbrica de lubricante) CTE FRANK PAIS EMI GRANMA (Empresa militar industrial) TALLER ARGUS (Industria pesquera) ASTIGAL (Astilleros) CDM (Astilleros) EMP. NACIONAL ASTILLEROS HORMIGONERA MACHACO AMEIJEIRA TALLER VANGUARDIA SOCIALISTA (Fundicin) EMPACADORA EL EBRO (Industria alimenticia) CUBANA DE BRONCE (Fundicin) EMP. CONFORMADORA RENE BEDIA FAC. DE ENVASES METALICOS LUIS MELIAN OBRAS MARIT. DIV. CONSTRUCCION FCA. DE CEREALES JA. ECHEVARRIA FAB. FERT. GERARDO GRANDA ESP. MANUEL PORTO DAPENA EMP. CEREA. TURCIOS LIMA PIENSOS TROPICALES PLA. DE ACEITES ALBERTO ALVAREZ EMP. DE ART. METALICOS ELIO LLERENA POLIPLAST (Industria del plstico) SALADERO DE CUEROS HERRAMIX (Industria sideromecnica) ICIDCA (Industria azucarera) SERVICARGO (Transporte) LABORATORIO JOSE ISAAC DEL CORRAL UNIDAD BASICA DE VAGONES LUYANO SERVIPLAST (Industria del plstico) FUND. NO FERROSA SERGIO GONZALEZ ESTABLECIMIENTO CAMILO CIENFUEGOS MATADERO ANTONIO MACEO DESTILERIA HABANA FAC. DE PINTURAS JORGE DE LA NUEZ FAC. DE CONSERVAS LA FE RECAPADORA DE GOMAS ENRIQUE RIQUELME COMPLEJO GUARINA TERMINAL LAWTON 53 54 55 56 57 58 59 60 61 62 63 64 65 66 67 68 69 70 71 72 73 74 75 76 77 78 79 80 81 82 83 84 85 86 87 88 89 90 91 92 93 94 95 96 97 98 99 100 101 102 103 104 VIETNAM HEROICO (Empacadora de carne) FAC. DE LEVADURAS HEROES DE BOLIVIA SERVIFER (Servicio ferroviario) PASTEURIZADORA BEATRIZ RONERA OCCIDENTAL EMP. DE AUTOMATIZACION INDUSTRIAL ESTABLECIMIENTO LUCERO (Pasteurizadora) EMP. MECANICA ENRIQUE VARONA UNIDAD BASICA PAQUITO ROSALES LICUADORA LUIS PAUSTE BASE 3 DE TRANSPORTE ESCOLAR TERMINAL DE COMBUSTIBLE 223 BASE DE TRANSPORTE DEL MINSAP CLUB LOS MARINOS PRACTICOS HABANA (Puerto) TERMINAL DE CRUCEROS ESPIGON SIERRA MAESTRA MIRAF (Mantenimiento y reparacin de la flota) ESPIGON JUAN MANUEL DIAZ TECNIPORT (Tecnicas portuarias) ABASTECIMIENTOS NAVALES CTE OTTO PARELLADA SERVIGEN (Industria pesquera) DRAGNES (Industria pesquera) DEPOSITO DE CEMENTO PACO CABRERA TRANSFLOT (Transporte martimo) SETECNA (Industria pesquera) FLOGOLFO (Flota del golfo) ASTICAR (Astilleros del Caribe) TERREF (Terminal refrigerada, pesca) TERMINAL HAIPHONG TCH (Terminal contenedores Habana) UNIDAD CASA BLANCA NAV. CARIBE MTTO. CONSTRUCTIVO LOS DOCE APOSTOLES (Restaurante) PARQUE MORRO-CABAA FAC. DE GAS EVELIO RODRIGUEZ FAC. DE TRANSFORMADORES JUAN RONDA TALLER AUTOMOTRIZ Y ALMACEN LABORATORIO MARIO MUOZ INDAL (Fbrica de conserva de pescado) EMPRESA CONFITERA LA ESTRELLA SUCHEL PROQUIMIA S.A. EMPRESA SUCHEL HAYPER ESTABLECIMIENTO CIRO FRIAS TALLER AUGUSTO CESAR SANDINO TALLER DE NAVEGACION CARIBE SUCHEL LIS SUCHEL DEBON ARTESANIA DE MARMOL FAC. EL MIO (Empacadora de alimentos) ESPIGON MARGARITO IGLESIAS
Anexo 1 (cont.)
Ubicacin de los focos contaminantes que tributan al ro Almendares en la zona del Parque Metropolitano de La Habana.
Fuente: PMH (2001) Proyecto rescate ambiental del Ro Almendares y su cuenca hidrogrfica para contribuir al desarrollo del Gran Parque Metropolitano de La Habana, 30/octubre/2001 (Documento no publicado).
Anexo 2. Lista sistemtica de las especies registradas en el rea de estudio. Las especies seguidas de un asterisco, han sido observadas o capturadas en el rea, fuera de los periodos de muestreo. La clasificacin se realiz siguiendo los criterios de Nelson (1994) para las categoras taxonmicas superiores y las consideraciones de Eschmeyer (1998) para los nombres vlidos de las especies. PHYLUM CHORDATA CLASE CHONDRICHTHYES ORDEN RAJIFORMES FAMILIA Urolophidae Urolophus jamaicensis (Cuvier, 1816) CLASE ACTINOPTERYGII ORDEN ANGUILLIFORMES FAMILIA Muraenidae Echidna catenata (Bloch, 1795) Gymnothorax funebris Ranzani, 1840 Gymnothorax miliaris (Kaup, 1856) Gymnothorax moringa (Cuvier, 1829) ORDEN AULOPIFORMES FAMILIA Synodontidae Synodus intermedius (Spix y Agassiz, 1829) ORDEN BERYCIFORMES FAMILIA Holocentridae Holocentrus adscensionis (Osbeck, 1765) Holocentrus rufus (Walbaum, 1792) Sargocentron vexillarius (Poey, 1860) Myripristis jacobus Cuvier, 1829 Neoniphon marianus (Valenciennes, 1829) ORDEN GASTEROSTEIFORMES FAMILIA Aulostomidae Aulostomus maculatus Valenciennes, 1837 ORDEN SCORPAENIFORMES FAMILIA Scorpaenidae Scorpaena plumieri Bloch, 1789 FAMILIA Dactylopteridae Dactylopterus volitans (Linnaeus,1758)
ORDEN PERCIFORMES FAMILIA Serranidae Cephalopholis cruentata (Lacepede, 1802) Cepahlopholis fulva (Linnaeus,1758) Epinephelus adscensionis (Osbeck, 1765) Epinephelus guttatus (Linnaeus, 1758) Hypoplectrus nigricans (Poey, 1852) Hypoplectrus puella (Cuvier, 1828) Hypoplectrus unicolor (Walbaum, 1792) Mycteroperca interstitialis (Poey, 1860) * Mycteroperca venenosa (Linnaeus, 1758) * Paranthias furcifer (Valenciennes, 1828) Serranus baldwini (Evermann y Marsh, 1899) Serranus tabacarius (Cuvier, 1829) Serranus tigrinus (Bloch, 1790) Rypticus saponaceus (Bloch y Schneider, 1801) FAMILIA Grammatidae Gramma loreto Poey, 1868 FAMILIA Priacanthidae Priacanthus arenatus Cuvier, 1829 Priacanthus cruentatus (Lacpde, 1801) FAMILIA Opistognathidae Opistognathus aurifrons (Jordan y Thompson) FAMILIA Apogonidae Apogon binotatus (Poey, 1867) Apogon maculatus (Poey, 1860) FAMILIA Malacanthidae Malacanthus plumieri (Bloch, 1786) FAMILIA Carangidae Caranx bartholomei Cuvier, 1833 Caranx crysos (Mitchill, 1815) Caranx ruber (Bloch, 1793) Decapterus sp. Selar crumenophthalmus (Bloch, 1793) Seriola dumerili (Risso, 1810) FAMILIA Lutjanidae Lutjanus analis (Cuvier, 1828) Lutjanus apodus (Walbaum, 1792) Lutjanus bucanella (Cuvier,1828) Lutjanus griseus (Linnaeus,1758) Lutjanus jocu (Bloch y Schneider, 1801) Lutjanus mahogoni (Cuvier,1828) Lutjanus synagris (Linnaeus, 1758) Ocyurus chrysurus (Bloch 1791) FAMILIA Echeneidae Echeneis naucrates Linnaeus, 1758 FAMILIA Gerreidae
Gerres cinereus (Walbaum, 1792) FAMILIA Haemulidae Anisotremus virginicus (Linnaeus, 1758) Haemulon album Cuvier, 1830 Haemulon aurolineatum Cuvier, 1830 Haemulon carbonarium Poey, 1860 Haemulon chrysargyreum Gunther, 1859 Haemulon flavolineatum (Desmarest, 1823) Haemulon melanurum (Linnaeus, 1758) * Hemulon parra (Desmarest, 1823) Haemulon plumieri (Lacepede, 1801) Haemulon sciurus (Shaw, 1803) FAMILIA Sparidae Calamus calamus (Valenciennes, 1830) FAMILIA Sciaenidae Equetus acuminatus (Bloch y Schneider, 1801) Equetus lanceolatus (Linnaeus, 1758) Equetus punctatus (Bloch y Schneider,1801) Odontoscion dentex (Cuvier, 1830) FAMILIA Mullidae Mulloidichthys martinicus (Cuvier, 1829) Pseudupeneus maculatus (Bloch, 1793) FAMILIA Pempheridae Pempheris schomburgkii Muller y Troschel, 1848 FAMILIA Kyphosidae Kyphosus sectatrix (Linnaeus, 1758) * FAMILIA Ephippidae Chaetodipterus faber (Broussonet, 1782) FAMILIA Chaetodontidae Chaetodon aculeatus (Poey, 1860) Chaetodon capistratus Linnaeus, 1758 Chaetodon ocellatus Bloch, 1787 Chaetodon sedentarius Poey, 1860 Chaetodon striatus Linnaeus, 1758 FAMILIA Pomacanthidae Holacanthus ciliaris (Linnaeus, 1758) Holacanthus tricolor (Bloch, 1795) Pomacanthus arcuatus (Linnaeus, 1758) Pomacanthus paru (Bloch, 1787) FAMILIA Cirrhitidae Amblycirrhitus pinos (Mowbray, 1927) FAMILIA Opistognathidae Opistognathus aurifrons (Jordan y Thompson, 1905) * FAMILIA Pomacentridae Abudefduf saxatilis (Linnaeus, 1758) Abudefduf taurus (Mller y Troschel, 1848) * Chromis cyanea (Poey, 1860)
Chromis insolata (Cuvier, 1830) * Chromis multilineata (Guichenot, 1853) Microspathodon chrysurus (Cuvier, 1830) Stegastes adustus (Troschel, 1865) Stegastes diencaeus (Jordan y Rutter, 1897) Stegastes leucostictus (Mller y Troschel, 1848) Stegastes partitus (Poey, 1868) Stegastes planifrons (Cuvier, 1830) Stegastes variabilis (Castelnau, 1855) FAMILIA Labridae Bodianus rufus (Linnaeus, 1758) Clepticus parrae (Bloch y Schneider, 1801) Halichoeres bivittatus (Bloch, 1791) Halichoeres garnoti (Valenciennes, 1839) Halichoeres maculipinna (Muller y Troschel, 1848) Halichoeres poeyi (Steindachner, 1867) Halichoeres radiatus (Linnaeus, 1758) Thalassoma bifasciatum (Bloch, 1791) Xyrichtys sp. FAMILIA Scaridae Scarus iserti (Bloch, 1789) Scarus taeniopterus Desmarest, 1831 Sparisoma atomarium (Poey, 1861) Sparisoma aurofrenatum (Valenciennes, 1840) Sparisoma chrysopterum (Bloch y Schneider, 1801) Sparisoma rubripinne (Valenciennes, 1839) Sparisoma viride (Bonnaterre, 1788) FAMILIA Sphyraenidae Sphyraena barracuda (Walbaum, 1792) FAMILIA Labrisomidae Labrisomus nuchipinnis (Quoy y Gaimard, 1824) * Malacoctenus aurolineatus Smith, 1957 * Malacoctenus triangulatus Springer, 1959 FAMILIA Chaenopsidae Emblemaria pandionis Evermann y Marsh, 1900 FAMILIA Blenniidae Ophioblennius atlanticus (Valenciennes, 1836) FAMILIA Gobiidae Gnatholepis thompsoni Jordan, 1902 Gobiosoma genie Blhke y Robins, 1968 Gobiosoma multifasciatum Steindachner, 1876 FAMILIA Acanthuridae Acanthurus bahianus Castelnau, 1855 Acanthurus chirurgus (Bloch, 1787) Acanthurus coeruleus Bloch y Schneider, 1801 FAMILIA Scombridae Scomberomorus regalis (Bloch, 1787)
ORDEN PLEURONECTIFORMES FAMILIA Bothidae Bothus lunatus (Linnaeus, 1758) Bothus ocellatus (Agassiz, 1831) ORDEN TETRAODONTIFORMES FAMILIA Balistidae Balistes capriscus Gmelin, 1789 Balistes vetula Linnaeus,1758 Melichthys niger (Bloch, 1786) Xanthichthys ringens (Linnaeus, 1758) FAMILIA Monacanthidae Cantherhines macrocerus (Hollard, 1853) Cantherhines pullus (Ranzani, 1842) FAMILIA Ostraciidae Lactophrys triqueter (Linnaeus, 1758) FAMILIA Tetraodontidae Canthigaster rostrata (Bloch, 1786) Spheroides splengeri (Bloch, 1785) FAMILIA Diodontidae Diodon holocanthus Linnaeus, 1758 Diodon hystrix Linnaeus, 1758
Anexo 3. Gua de aspectos a considerar en las entrevistas Edad Ocupacin Nivel de escolaridad Experiencia de pesca o buceo en el rea Peces de importancia para el consumo humano que se observaban o pescaban el el rea y que han desaparecido o disminuido Causas de la desaparicin o disminucin Momento en que desaparecieron o disminuyeron Dcada de los 70 Dcada de los 80 Dcada de los 90
Variaciones observadas en la talla de las especies con importancia para el consumo humano
Anexo 4. Precipitaciones mensuales en la estacin meteorolgica de Casablanca en los aos 2000-2004. Las flechas azules indican los meses en que se realizaron los muestreos para comparar la composicin de la ictiofauna entre las reas 1, 2 y 3. Las flechas rojas indican los meses en que se realizaron los muestreos para comparar reclutamiento entre las estaciones 1, 9 y 12.
mm
1400
2000 Total anual: 1017 mm
1200
1000
800
Media 1990-2004 Total anual: 1308 mm
600
400
200
0
e f m a m j j a s o n d e f m a m j j a s o n d e f m a m j j a s o n d e f m a m j j a s o n d e f m a m j j a s o n d

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Universidad de la Habana Centro de Investigaciones Marinas

Tesis presentada en opcin al grado cientfico de Doctora en Ciencias Biolgicas

Consuelo Aguilar Betancourt

Tutores: Dra. Deborah McLatchy Dr. Gaspar Gonzlez Sansn

Ciudad de La Habana 2005

TABLA DE CONTENIDOS Pag. 1 8 8 14 21 24 26 26 28 29 30 32 33 34 36 36 37 37 38 39

4.4.4. Cocientes de istopos estables

Integracin en individuos (tasas de crecimiento, edad de maduracin) Produccin

Dinmica (Reclutamiento, supervivencia) Dinmica, diversidad.

14 N provee un medio para evaluar la exposicin de los

* Ec = Echinometra, Pl = Plano rocoso, Vs = Veril superior, Vi = Veril inferior, Ca = Camellones

Labridae Pomacentridae Acanthuridae Haemulidae

Area Area 1 Area 2 Area 3 Area 1 Area 2 Area 3

diferentes estadios de desarrollo (Figura 31) las cuales se describen a continuacin:

N con respecto al valor de este istopo en los

91 N altos. Este es un ejemplo de auttrofos (en este caso simbiontes del

Referencias bibliogrficas 8. REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS

Anexo 1. Fuentes contaminantes que afectan la baha de la Habana y el ro Almendares

Anexo 1 (cont.): Listado de las fuentes contaminantes de la baha de La Habana.

2000 Total anual: 1017 mm

2001 Total anual: 3644 mm

2002 Total anual: 1159 mm

2003 Total anual: 1010 mm

2004 Total anual: 457 mm

Media 1990-2004 Total anual: 1308 mm

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