Alouatta seniculus-BsT

VARIACIN ESTACIONAL DEL USO DE RECURSOS ALIMENTICIOS DEL MONO AULLADOR Alouatta seniculus (L.
1766) EN UN FRAGMENTO DE BOSQUE SECO TROPICAL (Bs-T) EN EL NORTE DEL DEPARTAMENTO DEL ATLNTICO, COLOMBIA
FRED AVILA MOLINA ORLANDO PADILLA RIVERA
Informe final de trabajo de grado como requisito para optar al ttulo de Bilogo
Directora MYRIAM SALAZAR JAIMES Biloga
Co-Director HERMES CUADROS VILLALOBOS Bilogo. M.Sc. Taxonoma vegetal
UNIVERSIDAD DEL ATLNTICO FACULTAD DE CIENCIAS BSICAS PROGRAMA DE BIOLOGA BARRANQUILLA 2005
AGRADECIMIENTOS Agradezco profundamente a mi Dios por todas las bendiciones y cosas buenas que me ha dado. Tambin quisiera agradecer a mis padres Ruby Molina y Fred Avila y a mi hermana Viviana Avila, a quienes amo entraablemente, por su cario, apoyo y sostn en todos los aspectos y momentos de mi vida. Fred Avila Molina. Agradezco a Jehov Dios, quien ensea para el propio beneficio, aqul que hace pisar en el camino que se debe andar A l, porque de manera misteriosa y que inspira temor todo est maravillosamente hecho. Gracias al clan Padilla y al clan Rivera, a Kathy, a su familia y a mis amigos por todo. Orlando Padilla Rivera. De manera conjunta, queremos agradecer a nuestra directora, la biloga Myriam Salazar Jaimes, de la Fundacin Botnica y Zoolgica de Barranquilla, quien, sin lugar a dudas, por su paciencia, gua y plena disposicin en la revisin y elaboracin de este estudio, merece buena parte del crdito de este trabajo. Agradecemos tambin de manera especial al profesor Hermes Cuadros, nuestro codirector, por su valiosa colaboracin en la elaboracin del proyecto y gran experiencia en la identificacin del material vegetal. Estamos infinitamente en deuda con Don Erasmo Jimnez, Don Manuel Conrado, Santiago Conrado, Roberto Jimnez y con nuestro amigo Hugo Oliveros y su familia, por su hospitalidad, desprendimiento y amabilidad tanto en Juan de Acosta como en Usiacur, sin lo cual no hubiera sido posible este estudio. Nuestro agradecimiento acoge tambin al Doctor en estadstica Ramn Matos, por su apoyo desinteresado y valiosas recomendaciones, a los primatlogos y expertos William Salazar, Francisco Garca, Carolina Ramrez, Alba Luca Morales, Colin Chapman, Katharine Milton, Alejandro Estrada, Anthony Rylands, Jeanne Altmann y Robert Bierregaard por sus preciadas sugerencias, bibliografa suministrada y puntuales recomendaciones.
Por ltimo, y no por esto menos importante, agradecemos a nuestros queridos amigos Andrs Lpez, Idis Palencia, Claudia de la Rosa, Danilo Vergara, Leyn Castro, Sandra Villa, Diana Ramrez, Antonio Mercado, Kathy Guerrero y Giovanna Cardona, por su incondicional apoyo y especial amistad.
TABLA DE CONTENIDO pg. INTRODUCCIN 1. MARCO REFERENCIAL 1.1 Aspectos generales de Alouatta seniculus 1.1.1 Estado y conservacin de Alouatta seniculus en Colombia 1.1.2 Antecedentes 1.2 El Bosque seco tropical (Bs-T) 1.2.1 Extensin 1.2.2 Caractersticas abiticas 1.2.3 Flora predominante, diversidad y estructura 1.2.4 Ecofisiologa: fenologa, ecologa general y uso del agua 1.2.5 Dispersin zoocrica y fauna vertebrada en el bosque seco: importancia 1.3 Fragmentacin de hbitats 1.3.1 Efectos de la fragmentacin y de borde 1 5 5 9 10 10 10 11 11 12 13 13 14
TABLA DE CONTENIDO (CONT.) pg. 2. MATERIALES Y MTODOS 2.1 rea de estudio 2.1.1 Aspectos fsicos 2.1.2 Perfil del hbitat de La Montaa y vegetacin predominante 2.2 Mtodos 2.2.1 Variables climticas 2.2.2 Escogencia del grupo y habituacin 2.2.3 Seguimiento del grupo 2.2.4 Uso de recursos vegetales 2.2.5 Datos poblacionales de las especies vegetales consumidas 2.2.6 rea basal, cobertura de copa y altura 2.2.7 Anlisis de los datos 3. RESULTADOS Y ANLISIS 17 17 17 18 23 23 23 24 24 25 28 30 32
TABLA DE CONTENIDO (CONT.) pg. 3.1 Grupo focal de monos aulladores y rea vital 3.2 Registro continuo del grupo focal parcialmente habituado 3.3 Uso de recursos alimenticios: patrones 3.3.1 Patrn general de uso 3.3.2 Categorizacin de los recursos alimenticios segn tiempo de consumo 3.3.3 Patrones de uso diario, mensual y estacional de los recursos alimenticios 3.4 Datos poblacionales de las especies vegetales consumidas 32 32 32 32 33 36 56
3.5 Cobertura de copa, rea basal y altura promedio de las especies vegetales 57 utilizadas por los monos aulladores en el bosque 4. DISCUSIN 4.1. Tamao y composicin del grupo focal de monos aulladores y rea vital 4.2 Patrones de uso de recursos alimenticios 4.2.1 Patrn general de uso de taxa vegetales 4.2.2 Uso estacional, mensual y diario de los recursos alimenticios: patrones 60 60 60 60 66
TABLA DE CONTENIDO (CONT.) pg. 4.2.3 Valores ecolgicos de las especies vegetales y su relacin con el uso por 72 parte de Alouatta seniculus 5. CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES BIBLIOGRAFA 74 78
LISTA DE TABLAS pg. TABLA 1. Familias, gneros y especies presentes en la caracterizacin botnica y 21 diversidad (H) del bosque. TABLA 2. Especies vegetales y categoras alimenticias utilizadas por los monos 35 aulladores en La Montaa, Juan de Acosta TABLA 3. Importancia de especies en la dieta, segn porcentaje del tiempo de 34 consumo total y consistencia de uso TABLA 4. Diversidad dietaria mensual (H) y Similitud intermensual de la dieta (Srensen) 38 TABLA 5. Patrn intermensual de uso de las especies vegetales incluidas en la dieta 39 TABLA 6. Promedio de especies utilizadas por categora alimenticia por mes 39
TABLA 7. Duracin (minutos) de uso de especies vegetales y sus partes en la 43 temporada seca TABLA 8. Duracin (minutos) de uso de especies vegetales y sus partes en las 45 lluvias menores TABLA 9. Duracin (minutos) de uso de especies vegetales y sus partes en las lluvias mayores 47 TABLA 10. Patrn estacional del uso de especies vegetales 49
TABLA 11. Porcentaje de aprovechamiento de los tems disponibles durante el 51 tiempo de estudio TABLA 12. Valores de densidad y Patrn de dispersin espacial de las especies 57 vegetales utilizadas por los monos aulladores segn el procedimiento T-SQUARE TABLA 13. Cobertura de copa, rea basal, individuos utilizados y altura promedio 59 por especie vegetal TABLA 14. Asociacin entre variables 58
LISTA DE TABLAS (CONT.) Pg. TABLA 15. Comparacin entre estudios de dieta de A. seniculus 60
LISTA DE FIGURAS pg. FIGURA 1. Grupo de Alouatta seniculus aullando sobre un rbol FIGURA 2. Distribucin geogrfica de Alouatta seniculus FIGURA 3. Bosques secos estacionales del Neotrpico 6 8 11
FIGURA 4. Valores medios mensuales de variables climticas, Juan de Acosta, 18 Enero - Noviembre 2004 FIGURA 5. Ubicacin del rea de estudio La Montaa. Detalle del rea vital del grupo focal de aulladores. 22 FIGURA 6. Riqueza de especies por familia botnica en La Montaa FIGURA 7. Esquema del procedimiento de muestreo T-square FIGURA 8. Esquema de medicin de Circunferencia a la Altura del Pecho (CAP) FIGURA 9. Esquema del procedimiento rea del rombo inscrito FIGURA 10. Contribucin de las especies vegetales al tiempo de consumo total 22 27 29 30 34
FIGURA 11a. Composicin general de la dieta: porcentaje del tiempo de consumo 36 invertido en cada categora alimenticia general FIGURA 11b. Composicin general de la dieta: porcentaje del tiempo de consumo 36 invertido en cada categora alimenticia discriminada segn grado de madurez FIGURA 12. Curva de acumulacin de especies (incorporadas a la dieta) a travs 37 del tiempo del estudio FIGURA 13a. Composicin dietaria mensual del grupo focal de aulladores segn uso 41 de categoras alimenticias general FIGURA 13b. Composicin dietaria mensual del grupo focal de aulladores segn uso 41 de categoras alimenticias discriminadas segn grado de madurez FIGURA 14. Datos meteorolgicos por temporada climtica y nmero de especies
LISTA DE FIGURAS (CONT.) pg. consumidas. 42
FIGURA 15. Contribucin de las especies vegetales al tiempo de consumo en la temporada seca. 43 FIGURA 16. Uso de categoras alimenticias en la temporada seca: porcentaje de tiempo de consumo 44 FIGURA 17. Contribucin de las especies vegetales al tiempo de consumo en las 45 lluvias menores FIGURA 18. Uso de categoras alimenticias en el perodo de lluvias menores: 46 porcentaje de tiempo de consumo FIGURA 19. Contribucin de las especies vegetales al tiempo de consumo en las 47 lluvias mayores FIGURA 20. Uso de categoras alimenticias en el perodo de lluvias menores: 48 porcentaje de tiempo de consumo FIGURA 21. Patrn temporal de uso de categoras alimenticias: variacin estacional FIGURA 22. Porcentaje de uso de recursos (tems) disponibles respecto al tiempo FIGURA 23. Contribucin de las familias botnicas al tiempo de consumo total 50 51 53
FIGURA 24. Contribucin de las familias botnicas al tiempo de consumo de la temporada seca 54 FIGURA 25. Contribucin de las familias botnicas al tiempo de consumo del 55 perodo de lluvias menores FIGURA 26. Contribucin de las familias botnicas al tiempo de consumo del 56 perodo de lluvias mayores
LISTA DE ANEXOS pg. ANEXO A. Listado de familias, gneros y especies vegetales encontradas en la caracterizacin botnica de La Montaa, Juan de Acosta, departamento del 97 Atlntico, Colombia ANEXO B. Ficha 01. Matriz de registro de datos de muestreo focal de uso de 98 recursos ANEXO C. Fenologa cualitativa de las especies utilizadas por Alouatta seniculus en 99 el rea durante el estudio ANEXO D. Tabla de valores crticos para prueba estadstica de Hines 101
ANEXO E. Taxa vegetales utilizados como alimento por Alouatta spp. que estn presentes en el rea de estudio: fuentes potenciales de recursos alimenticios para Alouatta seniculus en la zona. 102 ANEXO F. Grficos de dispersin de las asociaciones significativas establecidas entre porcentajes de tiempo de consumo y variables ecolgicas de las especies 104 vegetales utilizadas ANEXO G. Lista de taxa incluidas en la dieta con cultura de uso maderable por 105 parte de los pobladores de La Montaa. ANEXO H. Perfiles de vegetacin de la caracterizacin florstica del bosque 106
RESUMEN Para evaluar la variacin estacional de los patrones de uso de los recursos alimenticios vegetales del mono aullador rojo (Alouatta seniculus L.), se condujo un estudio durante 8 meses del ao 2004, que incluyera las temporadas climticas seca y lluviosa, en un fragmento de bosque seco (Bs-T) ubicado en la localidad La Montaa, municipio de Juan de Acosta, departamento del Atlntico, Colombia. Los datos de alimentacin se obtuvieron mediante registro continuo de muestreos focales de una tropa parcialmente habituada de 5 monos aulladores. Se obtuvo un total de 18.33 horas de alimentacin. En el rea de estudio, el grupo focal de monos aulladores utiliz un total de 74 individuos vegetales de 31 especies de plantas, distribuidas as: 25 especies de rboles y 6 de lianas y bejucos, pertenecientes a 14 familias botnicas. Nueve de las 31 especies concentraron el 78.09% del tiempo alimenticio de los aulladores. De acuerdo con el uso de partes vegetales, la dieta estuvo compuesta por hojas (44.36% del tiempo de consumo total), flores (29.55%) y frutos (26.09% del tiempo invertido en consumo). El grupo focal de monos aulladores exhibi un perfil dietario similar al encontrado en otros miembros del gnero Alouatta. El uso de categoras alimenticias como las flores y los frutos fue marcadamente estacional, ajustado a la disponibilidad temporal de estos recursos en el bosque. Por su parte, el uso de hojas por parte de los monos se mantuvo durante el estudio, siendo preferidas las hojas nuevas. Los aulladores reflejaron una gran flexibilidad dietaria a nivel intermensual. Las plantas ms usadas en trminos de tiempo de consumo fueron tambin las utilizadas ms consistentemente a lo largo de los meses, con los ms altos valores de cobertura de copa, rea basal, con patrn de dispersin espacial azaroso y con densidades bajas. De acuerdo con los resultados, si se mantuvieran los patrones de uso observados, el grupo de monos en el fragmento de bosque podra encontrarse en un futuro cercano en condiciones subptimas de supervivencia. ABSTRACT In order to evaluate the seasonal variation in patterns of use of plant food resources by red-howler monkey (Alouatta seniculus L.), we conducted a study during eight months in 2004, encompassing both climate seasons: dry and wet, in a tropical dry forest (TDF) fragment, located at the site La Montaa, departamento Atlntico, Colombia. Feeding data were obtained through focal continuous recording of a partially-habituated troop of 5 redhowler monkeys. We obtained a total of 18.33 h of feeding record. In the study area, the focal howler monkey troop utilized a total of 74 trees of 31 plant species, distributed as follow: 25 tree species and 6 species of lianas and vines, belonging to 14 botanic families. nine of 31 species concentrated the 78.09% of howlers feeding time. According with the
use of parts of plants, diet was composed by leaves (44.36% of total feeding time), flowers (29.55%) and fruits (26.09% of feeding time). The howler monkey group exhibited a dietary profile quite similar to established for other members of genera Alouatta. The use of feeding categories like flowers and fruits was remarkably seasonal, fitting to temporal availability of these resources in the forest. By the other hand, the use of leaves by focal group was kept up during the study-time, in which the new leaves were preferred. Howler monkeys reflected a great dietary flexibility on a between-months basis. The most used plants in terms of feeding time were too the most consistently utilized along months, with higher values of crown coverage, basal area, with a random spatial pattern and low densities. According with our findings, if the patterns of use recorded were maintained, in a near future the howler monkeys group in the forest fragment of La Montaa could reach suboptimal conditions of survival.
Avila-Molina, F. y Padilla-Rivera, O.
INTRODUCCIN El mono aullador rojo Alouatta seniculus (Linnaeus 1766) se distribuye en todo el territorio Colombiano, exceptuando las reas desprovistas de bosque, la alta Guajira y la costa pacfica, regin donde es reemplazado por el mono aullador negro (Alouatta palliata Gray 1849) (Defler 2003; Hernndez-Camacho y Cooper 1976). Ocupa un amplio rango de hbitats, que va desde el manglar pantanoso y el bosque seco hasta los bosques hmedos, a 3.200 m.s.n.m., en la cordillera central de los Andes (Hernndez-Camacho y Cooper Ibid.). En trminos de su estado de conservacin, esta especie se encuentra incluida en los listados nacionales e internacionales en la categora de preocupacin menor y en el apndice II de CITES. No obstante, el taxn enfrenta amenazas asociadas con la destruccin de los hbitats ocupados en su rea de distribucin (Defler 2003; Horwich 1998).
Alouatta, al igual que el resto de los primates, al depender directamente de los recursos
vegetales como alimento, se ve influenciado por las estrategias estacionales de las plantas, respondiendo con el conocimiento que posee acerca de la distribucin y abundancia, la palatabilidad, digestibilidad y valor nutricional de los recursos vegetales en su rea vital (Jones 1983; Gaulin y Gaulin 1982; Milton 1980; Glander 1981; Altmann 1974). Adems, se ha demostrado que los patrones fenolgicos de los taxa vegetales tienen un impacto importante sobre los cambios estacionales en las dietas de los primates y su uso del hbitat (ver White 1998).
Los monos aulladores claramente pueden ser considerados como herbvoros, pero una clasificacin ms adecuada es la de folvoro-frugvoros con respecto al ttulo usualmente asignado de folvoros (Crockett y Eisenberg 1987). Estudios detallados han revelado que consumen considerables cantidades de frutos y flores adems de hojas (Julliot y Sabatier 1993; Estrada 1984; Gaulin & Gaulin 1982; Milton 1980; Glander 1978). Las diferencias interespecficas en las dietas de las especies de Alouatta se deben ms a diferencias entre los hbitats ocupados y de las condiciones climticas y patrones fenolgicos estacionales predominantes en ellos (Crockett y Eisenberg ut supra). En hbitats hmedos, existe evidencia del papel de dispersores de semillas que cumple Alouatta seniculus (Andresen 2002; Bravo y Zunino 2000; Julliot 1997, 1996a; Estrada y Coates-Estrada 1991, 1984; Estrada 1984), favoreciendo el xito reproductivo y colonizacin de las especies comprometidas, con la consecuente formacin y regeneracin de bosques (Dadda et al. 1998). Tambin, ofrecen sustento a algunos taxa de insectos
Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.
(v.g. Scarabaeidae) y roedores a travs de las semillas contenidas en su excremento (Andresen 2002; Estrada y Coates-Estrada 1991; Chapman 1989; Barbosa 1988). Debido a presiones antropognicas ejercidas sobre los hbitats ocupados por aulladores, como la tala selectiva y la destruccin del bosque en general (Horwich 1998), se ha generado un proceso de fragmentacin, el cual modifica la composicin y estructura de la vegetacin (Cascante et al. 2002; Laurance et al. 1998; Offerman et. al. 1995; Saunders et al. 1991; Lovejoy et al. 1986; Orejuela y Cantillo 1982), alterando consecuentemente la diversidad, disponibilidad, abundancia y dispersin espacial de los recursos vegetales incluidos en la dieta de Alouatta (Juan et al. 1999). Esta situacin, dependiendo de la tasa de remocin de uno de estos componentes vegetales utilizados, tendra efectos considerables sobre la diversidad dietaria (Neves y Rylands 1991, citado por Crockett 1998) y, en una escala de tiempo imprecisa, sobre el xito reproductivo y supervivencia de las poblaciones de monos afectadas, determinando su viabilidad a largo plazo. A su vez, este hecho podra significar importantes disminuciones en la dispersin y postdispersin de un gran nmero de semillas de especies vegetales en los bosques o zoocoria (Boulire 1985), cuya supervivencia se favorece por las interacciones entre estos primates y los escarabajos coprfagos (Estrada et al. 1993), provocando un gran impacto en la capacidad de regeneracin boscosa y la dinmica de crecimiento de sus poblaciones vegetales (Dadda et al. 1998). La capacidad de Alouatta de persistir en ambientes fragmentados y perturbados es mucho mayor que la de otros primates neotropicales (Crockett y Eisenberg 1987; Lovejoy et al. 1986; Green 1978); no obstante, adems del estrs nutricional producto de las condiciones dietarias subptimas, los monos aulladores estn expuestos a una elevada prevalencia de infecciones parasitarias (Mirop et al. 2000; Emmons y Feer 1997; Stoner 1996; Gilbert 1994; Jones 1994) y a epizootias como la fiebre amarilla, que provoca muertes masivas, reduciendo sus poblaciones hasta lmites en donde la poblacin no es capaz de tolerar eventos estocsticos del entorno (v.g desastres naturales, enfermedades, drsticos cambios climticos), conducindola a su autoextincin (M. Salazar Com. Pers.) (Bryant et al. 2003; Marsh y Loiselle 2003; Ministerio de Salud e Instituto Nacional de Salud 2002; Crockett 1998). En cuanto a la situacin del bosque seco en el departamento del Atlntico, al igual que en el resto del pas, esta zona de vida se encuentra dispuesta en una constelacin de fragmentos de bosque relativamente pequeos (<200 ha). A la luz de la informacin disponible, un diagnstico general revela una tendencia creciente hacia la transformacin de los relictos boscosos secos existentes en zonas destinadas a prcticas agrcolas y ganaderas, lo que pone de manifiesto la reduccin del hbitat disponible para el sostenimiento de la biota local (Dugand 1998; Instituto Agustn Codazzi 1994).
Este panorama de la situacin de los monos aulladores y la disminucin acelerada a nivel regional y local del hbitat hace necesario y pertinente el desarrollo de investigaciones sobre su ecologa, que enriquezcan las bases de datos de su historia natural y sirvan para conocer la flexibilidad adaptativa de la especie y sus relaciones con el entorno, favoreciendo la apropiada toma de decisiones sobre el manejo y conservacin de estos primates y los bosques que ocupan. El estudio de patrones de uso de recursos por parte de especies dispersoras de semillas que viven en parches boscosos permite evaluar los efectos que la fragmentacin de hbitat ocasiona en la estabilidad del ecosistema (ver Durn y Kattan 2005; Andresen 2002; Juan et al. 1999). Desde la perspectiva de esta problemtica, el presente estudio fue elaborado para recolectar informacin en el campo sobre el uso de recursos alimenticios, en dos temporadas climticas, seca y lluviosa, de un grupo de monos aulladores que habita en un parche de Bosque seco Tropical, localizado entre los 1046 de latitud Norte y los 7502 de longitud Oeste, ubicado en el municipio de Juan de Acosta, porcin noroccidental del departamento del Atlntico, Colombia. Este estudio se enmarca en la inquietud de conocer cmo varan los patrones de uso de recursos alimenticios a nivel estacional por parte del mono aullador rojo. Para tal fin, se plantearon los siguientes objetivos: Objetivo general Determinar la variacin estacional en el uso de los recursos alimenticios de Alouatta
seniculus en un fragmento de Bs-T durante ocho (8) meses de muestreo.

Objetivos especficos
Determinar patrones de uso de recursos alimenticios de la especie dentro del rea de muestreo. Categorizar los recursos importantes en la alimentacin de acuerdo al tiempo invertido en aprovechamiento por parte de los monos aulladores. Establecer valores demogrficos y estructurales de taxa vegetales relevantes para la especie como recurso alimenticio
Relacionar los valores ecolgicos obtenidos en los anlisis botnicos con los patrones de uso de estos recursos por parte de los primates. Identificar cambios de patrones de uso en el grupo de monos en las dos pocas del ao (lluvia y sequa) en el rea de estudio.
1. MARCO REFERENCIAL 1.1 ASPECTOS GENERALES DE Alouatta seniculus Phylum: Chordata Subphylum: Vertebrata Clase: Mammalia Orden: Primates Familia: Atelidae (Gray 1825) Subfamilia: Alouattinae (Trouessard 1897) Gnero: Alouatta (Lacpde 1799) Especie: Alouatta seniculus (Linnaeus 1766) Syst. Nat., 12th ed. 1: 37. El mono aullador rojo es la especie de mayor tamao y distribucin del gnero, las tallas medias para individuos de A. seniculus han sido estimadas en longitud cabeza-cola para machos de 630 mm y para hembras de 590 mm, respectivamente (Eisenberg 1989). Posee pelaje predominantemente de color caoba rojizo o castao-rojizo, de aspecto rstico, corto y poco denso. La regin facial est casi desnuda de pelos y pigmentada de color negruzco. La coronilla poblada con pelos cortos de color castao-oscuro; el cuello y particularmente la mandbula inferior, con pelos largos. El dorso del tronco es de color castao-rojizo, mientras que el lado ventral y las extremidades son de color castaooscuro. La cola es prensil, dorsalmente cubierta con pelos cortos color castao-rojizo, su lado ventral desnudo y con callosidades; algunos individuos exhiben una tonalidad dorado rojiza en la espalda, al igual que en el lomo y la porcin distal de la cola. En el macho, el hueso hioides es bastante desarrollado y sirve como caja de resonancia (ver figura 1). Sus vocalizaciones, que son graves, se pueden or en un radio mayor de 500 m (Defler 2003). En Colombia, el mono aullador rojo (Alouatta seniculus seniculus) se encuentra distribuido en la mayor parte del territorio nacional, exceptuando la alta Guajira, la porcin ms occidental de los departamentos de Crdoba, Antioquia y la costa pacfica, excluyendo el departamento de Nario y las reas desprovistas de bosques (Defler ut supra; HernndezCamacho y Cooper 1976) (ver figura 2). Ocupan gran variedad de hbitats, como manglar pantanoso, bosque de galera, bosque seco tropical, bosque hmedo, robledales y otros bosques nublados, adems de parches pequeos de bosques aislados. Posee una distribucin vertical que empieza desde el nivel del mar hasta alcanzar los 3.200 m.s.n.m. en la cordillera central de los Andes (Defler 2003; Hernndez-Camacho y Cooper ibid)
Figura 1. Grupo de Alouatta seniculus aullando sobre la rama de un rbol.
Fuente: Atlas Mundial Encarta 2004, Bruce Coleman, Inc. / Diana Rogers. Microsoft, Inc.
Los monos aulladores se caracterizan por presentar patrones de baja actividad, descansando la mayor parte de su tiempo diurno, lo cual se atribuye a la necesidad de procesar gran cantidad de fibra vegetal, como resultado de una dieta rica en hojas (Milton 1980). Las variaciones en los patrones de actividad de estos primates parecen estar relacionadas con el grado de dispersin del alimento en el tiempo y el espacio, con su densidad y con variables abiticas como el clima (Palacios y Rodrguez 2001; Isbell et al. 1999; Ortiz et al.. 1999, citado por Muoz et al. 2002; Crockett y Eisenberg 1987; Glander 1978; Chivers 1969), asimismo, con la edad y el sexo de los aulladores (Bicca-Mrquez y Calegaro-Mrquez 1994, citado por Muoz ut supra). Comparado con otros atelinos, Alouatta se caracteriza por una temprana edad de primera reproduccin y una alta tasa intrnseca de crecimiento poblacional (Crockett 1998; Strier 1996, citado por Garber et al. Op. cit.; Fedigan y Rose 1995, citado por Garber et al. 1999). Su perodo de gestacin dura 191 das (186-194) (Defler 2003) y hay evidencias que sugieren la estacionalidad reproductiva (ver Crockett y Rudran 1987a y 1987b, citados por Defler ut supra; Jones 1980).
1998). Es la especie mayormente folvora de su gnero por lo que, en ciertas estaciones, las hojas pueden constituir un gran porcentaje de su dieta, aunque tambin incluye, como las otras especies del gnero, frutos carnosos y suaves, incluso antes de estar
Alouatta seniculus es considerada una especie pionera (CAB 2003), como todos los Alouatta, caracterizado por una alta flexibilidad dietaria (Fuentes et al. 2003; Horwich
completamente maduros, flores, epifitas, bejucos, hemiparsitas e incidentalmente insectos y larvas y, en algunos sitios, tierra rica en sodio (ver Defler 2003; Ortiz et al. 1999; Bravo y Zunino 1998; de Thoisy y Richard-Hansen 1997, citado por Salazar 2000; Bicca-Marquez y Calegaro-Marquez 1994; Julliot y Sabatier 1993; Izawa y Lozano 1990a, citado por Defler 2003; Eisenberg 1989; Barbosa 1988; Terborgh 1983; Milton 1980). Los aulladores restringen sus dietas diarias a cantidades sustanciales de slo pocas especies de plantas, evitando as el peligro de aturdir sus sistemas desintoxicadores (e.g. sistema de oxidasas de funcin mixta, MFO) y su flora normal con toxinas nuevas (Milton 1978, citado por Howe y Westley 1988). Pero, an as, alcanzan un espectro alimenticio diverso (Nagy y Milton 1979). Su alimentacin les confiere el importantsimo papel al interior del bosque como dispersores de semillas (Andresen 2002; Bravo y Zunino 2000; Julliot 1997, 1996a, 1996b; Estrada y Coates-Estrada 1991, 1984; Estrada 1984), adems de brindar sustento a varias especies de insectos y roedores a travs de su excremento y las semillas contenidas en ste (Andresen 2002; Estrada y Coates-Estrada 1991; Chapman 1989; Barbosa 1988) y contribuir de manera sustancial en el ciclo de nutrientes del ecosistema (Feeley y Terborgh 2005; Feeley 2005) Con respecto a su reproduccin y parmetros poblacionales, los monos aulladores son polgamos y viven en pequeos grupos sociales, estables, de 3 a 19 individuos con un promedio de 6-9 (Chapman y Balcomb 1998; Crockett y Eisenberg 1987); las manadas estn constituidas por machos adultos (de 1 a 2), solo uno dominante, de 2 a 3 hembras adultas y sus respectivas cras ms los subadultos e individuos inmaduros de diferentes edades (Eisenberg 1989; Crockett y Rudran 1987a, citado por Salazar 2000; HernndezCamacho y Cooper 1976). Basado en estudios de grupos de especies del gnero, Treves (1998) concluy que el mayor xito reproductivo est relacionado con la razn residual de machos adultos y subadultos en las tropas. Los desplazamientos y el uso del tiempo son reportados por Barbosa (1988) con un 60% empleado en actividades sociales y reposo, otro 23% dedicado a la ingestin de material vegetal y el 17% restante invertido en desplazamientos con rumbo definido. Tambin se ha argumentado con respecto a los desplazamientos de Alouatta seniculus, que al igual que otros miembros del gnero, no se desplazan mucho mientras forrajean porque el mayor componente de la dieta son las hojas y renuevos: recurso denso y ampliamente distribuido en el bosque (Milton 1998). Sin embargo, este patrn puede cambiar drsticamente, tal como lo demostraron Palacios y Rodrguez (2001) y Palacios (1997, citado por Defler 2003), en sitios donde la oferta de recursos es reducida y, debido a su disponibilidad espacial y temporal, deben recorrer grandes distancias para acceder a ellos. El rea de dominio vital, definida como el espacio total dentro del cual un grupo de individuos cumple con sus funciones vitales (Newton-Fisher 2003), segn lo reportado
para esta especie, tiene un promedio de 6 hectreas, aunque se encuentra en un rango entre 3 y 182 ha (Defler 2003; Palacios 2003; Palacios y Rodrguez 2001; Cabrera 1994; Rudran 1979, citado por Terborgh 1983). Esta capacidad de un animal de considerable tamao de vivir en reas tan pequeas en comparacin con otros primates como Cebus y Ateles (Eisenberg 1976; Zucker et al. 1996) deriva presuntamente de su dependencia de recursos abundantes y del hecho de una considerable complementariedad estacional en la disponibilidad de frutos y hojas nuevas (Leigh y Smythe 1978, citado por Terborgh 1983). Se sabe, adems, que estos monos duermen solos o en pequeos grupos sobre ramas horizontales de rboles grandes y medianos (Defler 2003).
Figura 2. Distribucin geogrfica de Alouatta seniculus.
Fuente: Tomado y adaptado de Bennett 2003 y de Defler 2003.
incluida en el apndice II de CITES. A nivel nacional, est considerada como LC (Bennett 2003; Defler 2003). No obstante, es difcil generalizar sobre su estado actual en el pas. En algunas regiones, como los llanos orientales, el alto y medio valle del Magdalena y el Cauca y, en menor proporcin, en la costa atlntica, los aulladores son cazados ocasionalmente para el consumo de su carne (Defler ut supra; Hernndez-Camacho y Cooper 1976). Sumados a la caza de subsistencia, existen otros factores que amenazan las poblaciones de monos aulladores. Entre ellos tenemos: la caza deportiva, la captura de infantes para venta como mascotas, la tala selectiva, la urbanizacin, y el ms importante de todos, la deforestacin para el avance de la frontera agrcola, que destruye vorazmente extensas zonas boscosas ocupadas por la especie (Horwich 1998). Sin embargo, diversos autores destacan la adaptabilidad de los aulladores a un amplio rango de condiciones ecolgicas (Defler 2003; Neville et al. 1988; Crockett y Eisenberg 1987), la cual les permite sobrevivir en reas de bosques jvenes y perturbados, mucho despus de la desaparicin local de otras especies de primates ms sensibles a la perturbacin (Crockett 1998; Lovejoy et al. 1986; Wolfheim 1983, citado por Horwich 1988; Green 1978). Pese a lo anteriormente sealado, Neves y Rylands (1991), citados por Crockett (ut supra), sostienen que bajo estas condiciones las poblaciones no son saludables, por estar expuestos a estrs dietario, o sea, que disponen de una baja diversidad de especies preferidas en la dieta, lo que supone una disminucin en la consecucin de los requerimientos nutricionales bsicos y una reduccin en la capacidad de desintoxicar su organismo de compuestos secundarios nocivos. En Colombia, la conservacin de los primates se encuentra incluida como prioridad dentro de las polticas de proteccin e investigacin de las instituciones ambientales y de recursos naturales del pas, por lo que muchas reas especiales, como parques nacionales, reservas naturales de la nacin, reservas privadas y santuarios de fauna y flora fueron establecidos teniendo en cuenta, entre otros criterios, la presencia de poblaciones de primates en dichos sitios. An cuando los monos aulladores rojos son reportados con certeza en 28 reas protegidas y, dada su distribucin, se encuentran presuntamente en otras 2 unidades de conservacin (Bennett 2003; Salazar 2000), en regiones como la amaznica, que concentra gran parte de los bosques y selvas del pas, slo existe un parque natural: Amacayacu, lo que hace necesario el establecimiento de nuevas reas de reserva, por lo menos en esta regin, para la conservacin del hbitat y de las especies de primates asociados a estos bosques (Hernndez-Camacho y Defler 1985), como los monos aulladores, cuyo estado en la amazona es difcil de establecer, pudiendo encontrarse en una situacin ms vulnerable en esta regin de lo que hasta ahora se ha pensado (Defler 2003; Palacios y Rodrguez 2001).
1.1.1 Estado y conservacin de Alouatta seniculus en Colombia. Alouatta seniculus est considerada como LC (preocupacin menor) por la UICN y se encuentra
1.1.2 Antecedentes. Desde los primeros trabajos en Alouatta palliata por Carpenter (1934, citado por Wilson 1980), Alouatta ha sido uno de los gneros ms estudiados de los primates Neotropicales, especialmente las especies A. palliata y A. seniculus. Muchos aspectos de Alouatta seniculus han sido estudiados en Sudamrica: estructura poblacional, comportamiento social, reproduccin, vocalizaciones, comportamiento posicional y dieta (para ver las referencias de estos estudios, ver revisiones en Julliot y Sabatier 1993 y en Defler 2003). Particularmente en Colombia, los estudios relacionados con Alouatta seniculus se han enfocado principalmente sobre distribucin geogrfica, taxonoma, ecologa, dieta, demografa, estructura social, comportamiento y caractersticas del aparato vocal. Discriminando los estudios por zonas tenemos: En todo el pas (Hernndez-Camacho y Cooper 1976); en el departamento del Vaups, en la estacin biolgica Capar (Palacios 2003; Palacios y Rodrguez 2001; Palacios 2000, citado por Defler 2003); en la regin de La Macarena, especficamente en los ros Guayabero (Klein y Klein 1976, citado por Defler 2003) y Duda (ver trabajos citados por Defler ut supra y por CAB, en lnea); en el Choc biogeogrfico (Ramrez-Orjuela y Cadena 2003; Ramrez-Orjuela 1997) en los bosques secos del departamento de Sucre (de la Ossa y Fajardo 1996; Fajardo y de la Ossa 1994; Barbosa 1988; Cuervo et al. 1986); un estudio corto en Meta (Garca et al. 1995); en Risaralda, en el parque regional natural Ucumar (Cabrera 1994), y tambin en este departamento (Morales-Jimnez 2003, 2002). Otros estudios se han realizado en el ro Peneya, en Caquet (Izawa 1975 y 1976, citados por Defler 2003); en un bosque nublado de la cordillera central, en la finca Meremberg (Gaulin y Gaulin 1982; Gaulin 1977, citado por Defler ut supra); en el parque natural El Tuparro, en los llanos orientales colombianos (Defler 1981, citado por Defler 2003). Finalmente, en el departamento de Bolvar, incluida en estudios multiespecficos (Green 1978; Bernstein et al. 1976) y un estudio en el SFFC sobre la influencia de la perturbacin del bosque en la composicin de grupos de esta especie y su rea de dominio vital (Salazar 2000). 1.2 EL BOSQUE SECO TROPICAL (Bs-T) 1.2.1 Extensin. El Bosque Seco Tropical (Bs-T) es una formacin vegetal que se extenda originalmente en el Neotrpico desde Mxico hasta la parte norte de Argentina (Pennington et al. 2000; Ceballos 1995) (ver figura 3).
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En Colombia, ocupa el segundo lugar entre los biomas en cuanto a extensin (1200 km2). No obstante, slo queda el 1.5% de su cobertura original, estimada en 80000 km2 (Etter 1993). En la regin Caribe colombiana existen tanto bosques secos relictuales, con una extensin total de 33416 ha (0.8% del rea considerada), como tambin existen bosques secundarios que se extienden por 99172 ha, lo que corresponde al 2.4% de la superficie caribea. Estas consideraciones slo tienen en cuenta los remanentes ms grandes (700 ha) (Mendoza 1999; Instituto Humboldt 1998, 1997). 1.2.2 Caractersticas abiticas. Esta formacin vegetal se distribuye entre los 0-1000 m de altitud, con temperaturas entre 17-38 C, valores de precipitacin anual en un rango entre 700-2000 mm, con 4 a 7 meses de sequa repartidos en 1 o 2 perodos al ao y donde la evaporacin supera a la precipitacin (Instituto Humboldt 1998, 1997; Murphy y Lugo 1986; Hubbell 1979).
Figura 3. Bosques secos estacionales del Neotrpico.
Fuente: Tomado de Pennington et al. 2000. Convenciones: las zonas color negro corresponden a los bosques secos estacionales neotropicales. Las zonas 7 y 8 corresponden a los bosques secos del valle medio del ro Magdalena y la regin Caribe, respectivamente.
1.2.3 Flora predominante, diversidad y estructura. El Bs-T posee entre un tercio y la mitad de las especies presentes en los bosques hmedos (Murphy y Lugo Op. cit.; Gentry 1982).
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Las familias botnicas predominantes son Leguminosae y Bignoniaceae. Le siguen en importancia Anacardiaceae, Myrtaceae, Rubiaceae, Sapindaceae, Euphorbiaceae, Flacourtiaceae y Capparidaceae (=Capparaceae), ms o menos fuertemente representadas. Tambin se destacan en el sotobosque Bromeliaceae, Malvaceae y Maranthaceae (Gentry 1995, citado por Pennington et al. 2000). En general, los bosques secos presentan un dosel cerrado (aunque en menor medida que los bosques hmedos), cuya altura oscila entre los 15-25 m y se presentan hasta 4 estratos vegetativos (Instituto Humboldt 1997). Hay escasez de epifitas y el sotobosque est despoblado de hierbas; sin embargo, existe una rica diversidad de lianas y bejucos (Gentry 1982). Estos ecosistemas secos estn dominados por rboles, los cuales no estn uniformemente distribuidos en el espacio, sino que presentan patrones de dispersin al azar y de agrupamiento (Hubbell 1979). 1.2.4 Ecofisiologa: fenologa, ecologa general y uso del agua. En general, dadas las condiciones abiticas predominantes en el Bs-T, existe una gran variedad de patrones fenolgicos en las especies que conforman la vegetacin nativa, la cual es principalmente decdua durante la temporada seca, a excepcin de las especies siempreverdes, a lo largo de un gradiente de caducidad que aumenta conforme disminuye la precipitacin. No obstante, existe un marcado incremento, en los bosques ms secos, de especies perennes y suculentas (Mooney et al. 1995, citado por Pennington et al. ut supra; Sobrado y Cuenca 1979). La distribucin y abundancia de las especies semidecduas y siempreverdes dependen de factores abiticos como el grado de la pendiente, la profundidad del suelo y el sistema radicular (Sobrado y Cuenca Ibid). Muchas especies de rboles del dosel tienden a almacenar gran cantidad de agua en el tallo como estrategia para contrarrestar las grandes variaciones diurnas en la demanda evaporativa que existe en estos bosques estacionales (Goldstein et al. 1998). En el caso de los bosques decduos y semidecduos mesoamericanos, un gran porcentaje de las especies estudiadas (v.g. ca. 1/2) florece en la temporada seca, en las ramas desnudas, por la expresin de la fenofase de senescencia de las hojas, en el caso de las especies caducifolias y semicaducifolias. La produccin de hojas nuevas (o sea, brotes) se presenta a lo largo del ao, con un pico notable al inicio de la temporada lluviosa. En cuanto a la produccin de frutos, es marcadamente estacional, concentrndose en la temporada lluviosa (Borchert et al. 2004; Murphy y Lugo 1986; Frankie et al. 1974; Daubenmire 1972). El sistema de polinizacin ms comn en los bosques secos es a travs de insectos, especialmente abejas (Apidae). Esto se relaciona con el predominio de flores conspicuas campanuladas y zigomorfas de tamaos mediano y grande. Gran parte de la dispersin de frutos y semillas ocurre por anemocoria (mediada por el viento), sobretodo en las especies
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con fructificacin durante la temporada seca (ver Howe y Smallwood 1982; Frankie et al. ut supra). La mayora de las especies vegetales presentes en esta formacin vegetal son reproductivamente autocompatibles y dioicas (Frankie et al. 1974). Sin embargo, el 70% de las especies hermafroditas poseen sistemas de incompatibilidad (Opler et al. 1980). 1.2.5 Dispersin zoocrica y fauna vertebrada en el bosque seco: importancia. La fauna vertebrada juega un papel mucho ms complejo que el viento en la iniciacin y crecimiento de hbitats boscosos fragmentados porque, de acuerdo con investigaciones desarrolladas en Bs-T, hay 3 veces ms especies de rboles y arbustos zoocricos (dispersados por animales) que anemocricos (ver Janzen 1988; Gentry 1982), atrayendo muchas ms formas de vida, y porque existen ms tipos de sombras de semillas generadas por vertebrados que las generadas por el viento. Adems, el patrn de iniciacin boscosa depende de la biologa de los animales y las plantas, los cuales se han adaptado entre s (Janzen ut supra). Existe tambin un mayor aporte de la zoocoria a la diversidad de la sucesin conforme avanza este proceso, ofreciendo un patrn ms heterogneo de iniciacin y restauracin de bosques. La fauna asociada a los bosques secos representa, al menos, un tercio de la registrada para ecosistemas ms hmedos en lugares como Mxico (Ceballos 1995). En una escala continental, los bosques secos de Centro y Suramrica son an ms ricos, debido a que usualmente se encuentran conectados a bosques hmedos, por lo que el intercambio de especies incrementa los valores de riqueza de taxa para estas regiones (Redford y da Fonseca 1986, citado por Ceballos ut supra; Mares et al. 1985, citado por Ceballos ut supra). En Colombia, los Bs-T concentran una gran diversidad faunstica, destacndose la presencia de especies endmicas como el tit cabeciblanco (Saguinus oedipus) (Defler 2003) y la pava o guacharaca caribea (Ortalis garrula) (Hilty y Brown 2001), entre otros organismos asociados a este hbitat. 1.3 FRAGMENTACIN DE HBITATS La fragmentacin de hbitats es el reemplazo de extensas reas de bosque nativo por otros ecosistemas (v.g. matrices agrcolas), resultando en una constelacin de parches de bosque aislados total o parcialmente (Murcia 1995). Este proceso es producto, tanto de la
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perturbacin natural como de la antropognica (Glander y Nisbett 1996; Offerman et al. 1995), siendo esta ltima la de mayor poder de transformacin de los ecosistemas (Offerman et al. Ibid; Defler 1989). El estudio de la fragmentacin y sus efectos constituye actualmente una reconocida y nutrida disciplina de investigacin dentro de la biologa de la conservacin (Laurance et al. 1997). Las investigaciones adelantadas en distintos bosques tropicales han arrojado resultados preliminares acerca de sus efectos, a corto y mediano plazo, sobre las condiciones abiticas de los fragmentos y sobre la fauna y la flora que persiste en estas islas de biota, ofreciendo un horizonte de la situacin a largo plazo (Offerman ut supra; Bierregaard et al. 1992; Saunders et al. 1991; Lovejoy et al. 1986). 1.3.1 Efectos de la fragmentacin y de borde. La fragmentacin del bosque expone tanto a las plantas como a los animales que habitan el parche a las condiciones del ecosistema circundante (matriz), lo que se conoce como efecto de borde. As pues, tanto los efectos de la fragmentacin per se como los efectos de borde afectan considerablemente las caractersticas fsicas del parche y, consiguientemente, las poblaciones de plantas y animales que lo habitan. Una sntesis de estos efectos se expone como sigue:
Efectos sobre condiciones abiticas. La fragmentacin resulta en cambios en el flujo microclima del fragmento, dado que crean un gradiente de temperatura que disminuye
de la radiacin solar (incidencia), del viento y del agua. Estos cambios alteran el conforme aumenta la distancia del borde hacia el interior del parche (Murcia 1995). Adems, estas alteraciones en la dinmica fsica se traducen en cambios en la composicin del suelo y en el transporte de nutrientes, en los regmenes de precipitacin y evapotranspiracin, y en cambios en los patrones de erosin (Saunders et al. 1991).
sobre el ambiente fsico resultan en modificaciones en la estructura de la vegetacin, asociadas a una elevada mortalidad de plantas; tambin, pueden provocar cambios localizados en la composicin de especies, favoreciendo la invasin de taxa pioneras y de crecimiento secundario al interior del parche (Laurance et al. 1998; Murcia 1995; Saunders et al. Op. cit.). Tambin se ha documentado la disminucin en el xito reproductivo de algunas especies vegetales [v.g. Samanea (=Pithecellobium) saman] y la afectacin de procesos asociados, como la polinizacin, debido a los efectos de la fragmentacin (Cascante et al. 2002; Murren 2002).
Efectos sobre la vegetacin. Los bordes del fragmento y los cambios que provocan
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Efectos sobre la fauna. En general, los distintos grupos animales se ven afectados por
los efectos de la fragmentacin y de borde, debido a que stos alteran la disponibilidad y abundancia de sus recursos alimenticios, afectan el xito reproductivo y la supervivencia de sus poblaciones y modifican sus patrones migratorios. Particularmente, para organismos como los insectos, las respuestas a la fragmentacin y a los bordes dependen del tamao, condiciones y forma del parche, as como de las caractersticas ecolgicas propias de las especies de insectos (Driscoll y Weir 2005). Los efectos pueden ser positivos o negativos, de acuerdo con las especies estudiadas y sus capacidades adaptativas particulares (para una revisin por grupos, ver Offerman et al. 1995).
En cuanto a grupos como los anfibios y los reptiles, los datos disponibles tambin sugieren efectos dependientes de las caractersticas ecolgicas de cada especie investigada (respuestas idiosincrsicas): algunas sufren extinciones locales, cambios distribucionales o disminucin del xito reproductivo y del tamao poblacional; otras no se ven afectadas de manera aparente, y algunas, por su parte, se benefician de las nuevas condiciones del hbitat como resultado de la fragmentacin (Schlaepfer y Gavin 2001; Marsh y Pearman 1997; Offerman et al. ut supra). Las aves constituyen quiz el grupo ms estudiado en materia de efectos de fragmentacin y de borde sobre sus poblaciones en general. Dado que los bordes modifican la composicin de especies de plantas prximas a stos, la prosperidad de vegetacin pionera favorece, en algunos casos, a ciertos representantes aviares de gremios dietarios como los frugvoros y nectarvoros (Stouffer y Bierregaard 1995; Lovejoy et al. 1986), a diferencia de los insectvoros, que son ms vulnerables a la fragmentacin (Stouffer y Bierregaard Op. cit.). Revisiones a largo plazo de la composicin y riqueza de especies han demostrado serias consecuencias de la fragmentacin traducidas en altas tasas de extincin y alteraciones composicionales (Rengifo 1999; Kattan et al. 1994). No obstante, en aspectos relativos al xito reproductivo, como la predacin de nidos, los estudios difieren en cuanto a la direccionalidad de los efectos producidos por la proximidad al borde del fragmento: para algunas especies, sobretodo en biomas templados, los efectos son negativos; en regiones tropicales, los datos no revelan de manera consistente efectos de borde adversos sobre las tasas de predacin (ver revisin en Paton 1994). Las comunidades de pequeos mamferos (v.g. roedores) son bastante dinmicas tanto en bosques intactos como en reservas aisladas, lo que ha hecho difcil el generalizar, a este nivel, los efectos del aislamiento sobre las poblaciones de pequeos mamferos (Lovejoy et al. 1986). Por su parte, los primates se ven afectados, sobretodo, por una mezcla de efectos ligados al rea, es decir, al tamao del fragmento y de borde. Esto se ha explicado, en parte, por la ecologa alimenticia de las especies, pues algunos taxa (v.g. frugvoros), al depender
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principalmente de ciertos recursos en su dieta, sufren reducciones dramticas en sus poblaciones y extincin localizada, asociadas a la disminucin y cambios composicionales en la vegetacin de los fragmentos que habitan (ver Lovejoy et al. 1986). En el caso particular de las especies del gnero Alouatta, los efectos de la fragmentacin han sido estudiados ampliamente bajo dos pticas diferentes: 1. Favorecimiento de la fragmentacin, por reduccin de especies competidoras (Lovejoy et al. 1986); y 2. Efectos negativos a corto y mediano plazo sobre la diversidad dietaria, por disminucin de fuentes de recursos alimenticios como frutos, lo cual se presume podra conducirlos a estrs nutricional, y, a largo plazo, a cambios poblacionales y extincin local (Juan 2000; Estrada y Coates-Estrada 1996; Neves y Rylands 1991, citado por Crockett 1998). Otros efectos indirectos de la fragmentacin son la exposicin a infecciones parasitarias (Mirop et al. 2000; Emmons y Feer 1997; Stoner 1996; Gilbert 1994; Jones 1994) y a enfermedades como la fiebre amarilla (Bryant et al. 2003; Ministerio de Salud e Instituto Nacional de Salud 2002; Crockett 1998).
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2. MATERIALES Y MTODOS 2.1 REA DE ESTUDIO El rea de estudio se encuentra ubicada en el fragmento boscoso seco tropical de la localidad La Montaa, jurisdiccin del municipio de Juan de Acosta, regin noroccidental del departamento del Atlntico, ubicada entre los 1046 latitud Norte y los 7502 longitud Oeste (Ver figura 5). 2.1.1 Aspectos Fsicos. Clima. Es clido-tropical, seco y semirido, con temperatura promedio de 28C. Vientos. El municipio se ve afectado intensamente por los alisios del nororiente durante gran parte del ao, con velocidades comprendidas entre 2.7-4.7 m/s. El perodo mximo de vientos es de diciembre a marzo. Precipitacin. El rgimen pluviomtrico en la zona del municipio es de 1100 mm anuales. Las lluvias son de rgimen unimodal, con dos picos a lo largo del ao. Humedad Relativa. En los meses de abril a mayo y de agosto a noviembre se presenta la mayor inestabilidad atmosfrica. El rango promedio es de 79-82% anual (Instituto Agustn Codazzi 1994).
Un compendio de los valores medios mensuales de las principales variables climticas registrados en la estacin meteorolgica del IDEAM en Juan de Acosta durante el 2004 se presenta en la figura 4.
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Figura 4. Valores medios mensuales de variables climticas, Juan de Acosta, Enero-Noviembre 2004.
Valores medios mensuales de variables climticas Juan de Acosta 2004 100,0 90,0 80,0 70,0 60,0 50,0 40,0 30,0 20,0 10,0 SEPTIEMBRE NOVIEMBRE 0,0 ABRIL MARZO FEBRERO JULIO MAYO AGOSTO ENERO JUNIO OCTUBRE 10 9 8 7 6 5 4 3 2 1 0
Temperatura (C)
Humedad (%)
Precipitacin (mm)
Fuente: IDEAM.
2.1.2 Perfil del hbitat de La Montaa y vegetacin predominante. En el marco de la planeacin de esta investigacin se realiz una visita de reconocimiento al rea, que, a nivel descriptivo, y, segn lo propuesto por el Consejo Nacional de Investigacin de los Estados Unidos (NRC 1981), arroj el siguiente perfil: 1) Agua y Drenaje: Dos arroyos principales: Sarmiento y Batatilla, de carcter temporal y multitud de cursos, afluentes igualmente temporales, dos pozos artesianos, alto nivel fretico debido a la presencia de manantiales. 2) Tipo de Suelos: Suelos de tipo Franco-Arcilloso debido a la consistencia y tamao de las partculas. 3) rea del Bosque: 50 ha aprox. (H. Cuadros Com. Pers.) 4) Altura del Dosel: 10-25 metros.
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5) Alteracin del hbitat: Desde los bordes hacia el interior del bosque se observa la creciente intromisin de la frontera agrcola, la presencia de ganado vacuno en el bosque y se aprecian pocos rboles talados. 6) Inclinacin de Terreno: 30- 40 grados. 7) Matriz: el bosque se encuentra inmerso en las faldas de las lomas surcadas por filos muy alterados por la agricultura, por caminos y los propios asentamientos humanos. 8) Altura sobre el nivel del mar: 154 m.s.n.m. (lectura de Instrumento de Posicionamiento Global, GPS Garmin 12). 9) Presin de Caza y Trampeo: es frecuente la caza de Agouti paca (guartinaja), Dasyprocta punctata (eque), Sylvilagus floridanus (conejo sabanero), Iguana iguana, mltiples especies de aves, especialmente loros (Psittacidae), y aves de jaula; recientemente, infantes de monos aulladores y los pequeos felinos que se acerquen a los asentamientos humanos: Herpailurus yaguaroundi (gato pardo) y tigrillo (Leopardus sp.). Por otro lado, se observa la extincin local de un mono maicero (Cebus sp.) y de un primate tit de especie indeterminada por presin de caza y captura, para defensa de los cultivos, segn informacin suministrada por habitantes locales. 10) Asentamientos humanos. Se ubicaron 4 ranchos y 2 fincas en la periferia cercana del rea del bosque, todos dedicados a cultivos de pancoger y cra de ganado a baja escala. Vegetacin predominante. Debido al hecho que la zona no haba sido caracterizada florsticamente, se procedi a realizar un muestreo para tal efecto. Se opt por utilizar el mtodo de parcelas (Krebs 1999), estableciendo 5 parcelas cuadradas de 25 m x 25 m dispuestas al azar, cuya superficie sumada constituy el 5% del rea utilizada por el grupo de monos (ver NRC 1981), para obtener una representacin general de la composicin florstica y estructura del hbitat utilizado. Se colectaron muestras de los individuos con dimetro del fuste a la altura del pecho (DAP) 3 cm (modificado de Gentry 1982) (M. Salazar Com. Pers.) y se registraron las caractersticas in vivo para facilitar su identificacin en el herbario Armando Dugand de la Universidad del Atlntico, en Barranquilla. El muestreo de las parcelas arroj los siguientes resultados: se obtuvo un total de 169 individuos de 59 especies de plantas, incluidas en 49 gneros de 24 familias botnicas. Las familias predominantes, de acuerdo al nmero de especies aportadas fueron: Capparidaceae y Mimosoideae con 8 especies, seguidas por Papilionoideae con 6 especies,
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les siguen a su vez Rubiaceae con 5, Bignoniaceae y Nyctaginaceae, ambas con 4 especies, Anacardiaceae con 3 y las restantes 17 familias con 2 o 1 especie, segn el caso (ver tabla 1 y figura 6). A nivel de abundancia, las familias ms destacadas fueron: Capparidaceae, Anacardiaceae, Papilionoideae, Mimosoideae, Rubiaceae y Bignoniaceae, todas con valores en un rango entre 10 y 41 individuos. El resto contribuy con 1-6 individuos cada una. En cuanto a nmero de gneros, las familias ms ricas fueron: Mimosoideae (6), Rubiaceae y Bignoniaceae (con 4 c/u) y Capparidaceae, con 3 gneros. Las restantes aportaron 1 o 2 gneros. A nivel de especies, los taxa ms abundantes en el estrato arbreo fueron: Astronium graveolens (Anacardiaceae), con 20 individuos, Crataeva tapia (Capparidaceae) con 11, Pterocarpus officinalis (Papilionoideae) con 10, Albizia caribea (Mimosoideae) con 8, Mimosoideae sp. 1, con 6, Hura crepitans (Euphorbiaceae) con 5 ejemplares, Spondias radlkoferi (Anacardiaceae), Maclura tinctoria (Moraceae) y Callycophyllum candidissimum (Rubiaceae), todas con 4 individuos. Las restantes especies contribuyeron con 3 individuos.
En una escala estructural, el hbito dominante en las parcelas muestreadas fue el arbreo, con 26 especies y 97 individuos. Luego se encuentra el hbito arbustivo, con un total de 25 taxa y 55 individuos. Las lianas y bejucos estuvieron representadas por 7 especies y 12 individuos. El estrato herbceo, segn el DAP considerado, estuvo constituido por 1 cactcea (Acanthocereus sp.), con 5 individuos contabilizados (ver Anexo A). De acuerdo con esta caracterizacin, el bosque presenta una riqueza de especies que se encuentra en el rango encontrado en otros fragmentos ms extensos de bosque seco en Colombia (Instituto Humboldt 1998, 1997); no obstante, los anlisis botnicos en estos fragmentos fueron realizados sobre la base de 0.1 ha (en este estudio el rea cubierta fue de 0.28 ha), por lo que las comparaciones deben guardar las proporciones requeridas.
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Tabla 1. Familias, gneros y especies presentes en la caracterizacin botnica y diversidad (H) del bosque.
FAMILIA BOTNICA ACANTHACEAE ACHATOCARPACEAE ANACARDIACEAE ANNONACEAE BIGNONIACEAE Especie Aphelandra sp. Justicia sp. Achatocarpus nigricans Triana Astronium graveolens Jacq. Spondias mombin L. Spondias Spondias radlkoferi J.D. Smith Annona sp. Annona Arrabidaea sp. Arrabidaea Callychlamys sp. Callychlamys Crescentia cujete L. Crescentia Tabebuia sp. Tabebuia Bombacopsis quinata (Jacq.) Dugand Bombacopsis Pseudobombax septenatum (Jacq.) Dugand Pseudobombax Cordia dentata Poir Cordia Acanthocereus sp. Acanthocereus Capparis indica (L.) Fawc. & Rendle Capparis tenuisilicua Jacq. Capparis sp. 1 Capparis Capparis sp. 2 Capparis sp. 3 Capparis sp. 4 Crataeva tapia L. Crataeva Belencita nemorosa (Jacq.) Dugand Belencita Cecropia peltata L. Cecropia Thiloa sp. Thiloa Hura crepitans L. Hura Lysiloma sp. Lysiloma Lecythis minor Jacq. Lecythis Bauhinia sp. Bauhinia Leguminosae sp. 1 Leguminosae sp. 1 Mimosoideae sp. 1 Mimosoideae sp. 1 Acacia farnesiana (L.) Willd. Acacia Acacia sp. Albizia caribea (Urban.) Britt. & Rose Albizia Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. Enterolobium Pithecellobium sp. 1 Pithecellobium Pithecellobium sp. 2 Dalbergia sp. Dalbergia Pterocarpus officinalis Jacq. Pterocarpus Pterocarpus sp. 1 Pterocarpus sp. 2 Machaerium sp. Machaerium Lonchocarpus sp. Lonchocarpus Maclura tinctoria (L.) Don ex Steud Maclura Sorocea aff . spruceii (Baill.) Macbr. Sorocea Neea sp. Neea Pisonia sp. Pisonia Pisonia pacurero HBK. Nyctaginaceae sp. 1 Nyctaginaceae sp. 1 Hybanthus prunifolius L. Hybanthus Amaioua sp. Amaioua Callycophyllum candidissimum (Vahl.) DC Callycophyllum Genipa americana (Kunth) K. Schum Genipa Randia aculeata L. Randia Randia armata (Sw.) DC. Melicoccus bijugatus Jacq. Melicoccus Talisia olivaeformis (HBK.) Radlk. Talisia Quassia amara L. Quassia Leonia sp. Leonia 59 Especies 47 Gneros Gnero Aphelandra Justicia Achatocarpus Astronium No. Ind 2 1 1 20 3 4 1 5 2 1 1 1 1 1 5 1 11 1 1 1 1 11 14 1 1 5 1 3 1 6 1 1 1 8 2 1 1 1 10 1 1 1 3 4 2 1 1 1 1 1 1 4 1 5 1 1 2 1 2 169 H'
BOMBACACEAE BORAGINACEAE CACTACEAE
CAPPARIDACEAE
CECROPIACEAE COMBRETACEAE EUPHORBIACEAE FLACOURTIACEAE LECYTHIDACEAE LEGUMINOSAE-CAESALPINIOIDEAE LEGUMINOSAE-INDETERMINADA
1,54
LEGUMINOSAE-MIMOSOIDEAE
LEGUMINOSAE-PAPILIONOIDEAE
MORACEAE
NYCTAGINACEAE PHYTOLACACEAE RUBIACEAE
SAPINDACEAE SIMAROUBACEAE VIOLACEAE TOTAL: 24 Familias
21
No. spp. 1
5.7 Ha
0
N
CAPPARIDACEAE
MIMOSOIDEAE
PAPILIONOIDEAE
RUBIACEAE
BIGNONIACEAE
NYCTAGINACEAE
ANACARDIACEAE
ACANTHACEAE
BOMBACACEAE
MORACEAE
100 mts
ANNONACEAE
Figura 6. Riqueza de especies por familia botnica en La Montaa.
BORAGINACEAE
CACTACEAE
CECROPIACEAE
COMBRETACEAE
EUPHORBIACEAE
LECYTHIDACEAE
CAESALPINIOIDEAE
INDETERMINADA
PHYTOLACACEAE
SIMAROUBACEAE
Figura 5. Ubicacin del rea de estudio La Montaa. Detalle del rea vital del grupo focal de aulladores.
VIOLACEAE
N N N N
22
SAPINDACEAE
ACHATOCARPACEAE
Dejando de lado las diferencias metodolgicas, en este anlisis florstico se encontr correspondencia con los otros parches de bosque muestreados por el Instituto Humboldt (1998, 1997) en cuanto a la riqueza de la familias Leguminosae y Capparidaceae, a la abundancia de ciertas especies presentes en esta forma de vida, como la anacardicea Astronium graveolens y la Ceiba blanca Hura crepitans. Otro hecho destacable es la presencia en el muestreo de los gneros Belencita y Lecythis, representados por las especie B. nemorosa y L. minor, respectivamente. Estos taxa han sido identificados como endmicos de los bosques secos del Caribe de Colombia y Venezuela (Instituto Humboldt Ibid). Sin embargo, la matriz de vegetacin circundante, caracterizada por la presencia de pastos y otras hierbas pioneras, adems de la multiplicidad de caminos que atraviesan el parche y de claros en los bordes del bosque, indican una considerable perturbacin en el fragmento de La Montaa, que podra exponer a la flora y la fauna existente a efectos de borde y, consiguientemente, conducir a cambios en la composicin y abundancia de los taxa que habitan el bosque (ver Arroyo-Rodrguez y Mandujano 2003; Laurance et al. 1998; Murcia 1995; Saunders et al. 1991). 2.2 MTODOS Previo a la elaboracin del estudio, se realiz una fase de bsqueda y revisin del material bibliogrfico concerniente a la historia natural de Alouatta seniculus, para documentarse sobre la ecologa de la especie. Se realizaron varias visitas al rea para escoger la zona de muestreo y para familiarizarse con el comportamiento del taxn en el medio natural, permitiendo el diseo adecuado del esquema metodolgico a implementar en la investigacin de campo. 2.2.1 Variables climticas. Datos meteorolgicos diarios y mensuales correspondientes al perodo comprendido entre enero y septiembre del 2004, como humedad relativa, temperatura ambiental y precipitacin fueron obtenidos de la estacin meteorolgica de Juan de Acosta, a travs del Instituto Meteorolgico Nacional IDEAM, con el objeto de analizar el comportamiento climtico de la zona durante el tiempo de duracin del estudio. 2.2.2 Escogencia del grupo y habituacin. Se seleccion un grupo de aulladores, para efectos del registro de alimentacin, en visitas preliminares a la zona de estudio, teniendo en cuenta criterios como tamao del grupo, la composicin por sexos y categoras de edades, adems de la facilidad de acceso al rea. La tropa seleccionada fue habituada parcialmente a la presencia de los investigadores durante el primer mes de la fase de campo. La habituacin consiste en un perodo en el que se busca disminuir el estrs en los primates que les podra generar la presencia de los observadores, acostumbrndolos de manera parcial a travs de seguimientos continuos, y as facilitar el muestreo (Fedigan et al. 1985; Lippold 1988).
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2.2.3 Seguimiento del grupo. El monitoreo de los movimientos de los aulladores se efectu a travs de seguimientos de cinco das continuos (ver Milton 1980; Robinson 1986; Defler 1989) por mes con diez horas de muestreo diario, es decir, seguimientos desde el lugar de partida de los monos temprano en la maana (6:00 AM) hasta su sitio de descanso nocturno (ver Robinson 1986; Defler 1989; Juan et al. 2000), lo cual result en un esfuerzo de muestreo total de 400 horas/8 meses. El rea vital usada por los monos fue estimada segn el mtodo de polgono mnimo convexo (ver Newton-Fisher 2003), obtenindose una extensin total de ca. 5.7 Hectreas al final del estudio. 2.2.4 Uso de recursos vegetales. La colecta de los datos sistemticos de uso de recursos vegetales por parte del grupo de monos se realiz por medio del mtodo animal focal, registrando continuamente la informacin durante el tiempo de muestreo diario sealado (Martin y Bateson 1993; Altmann 1974). La actividad alimenticia incluy la bsqueda del alimento, la manipulacin, el llevarlo a la boca e ingerirlo, masticarlo y tragarlo. El tiempo de consumo mnimo escogido fue de 1 minuto y se efectu la observacin del uso por parte de los individuos focales con el iniciador de una actividad hasta que el ltimo hubo finalizado sta, siguiendo por mximo a dos individuos para la obtencin de datos, registrando el tiempo en minutos empleado en el consumo de cada categora alimenticia (hojas, flores, frutos) por medio de un cronmetro (Martin y Bateson ut supra) (Ver anexo B). La cuantificacin de la dieta en funcin del tiempo es recomendada por Stevenson (2003) y ha sido utilizada por Ramrez-Orjuela y Cadena (2003), Juan y otros (1999), Julliot y Sabatier (1993), Robinson (1986), Gaulin y Gaulin (1982) y Milton (1980, y los trabajos que all cita como: Clutton-Brock 1975 y Waser 1977). Desde la primera observacin del uso de especies vegetales como recursos alimenticios por parte de los monos, cada planta utilizada fue marcada con una lmina de aluminio (tag) fijada al tronco del rbol, con un nmero de registro consecutivo (Juan et al. 2000; NRC 1981); se anotaron en una planilla datos fenolgicos cualitativos, altura, circunferencia a la altura del pecho (CAP) y dimetros de copa y se ubicaron en un mapa a escala 1:1000 (ver Garber et al. 1999). Paralelamente, se colectaron muestras (testigos) de cada especie y fueron secadas y conservadas en el herbario Armando Dugand de la Universidad del Atlntico, para su identificacin a nivel especfico. En este estudio se consider como categora alimenticia cada una de las partes vegetales o fenofases (v.g. frutos maduros, flores) y como tem alimenticio la especie vegetal mas su categora alimenticia contempladas simultneamente, o sea, tem = especie + categora alimenticia (v.g. hojas maduras de Cissus sicyoides y hojas nuevas de C. sicyoides constituyen tems diferentes) (Chapman 1988). De acuerdo con lo anterior, los datos fenolgicos de las especies utilizadas obtenidos a lo largo del estudio (ver Anexo C) fueron usados para establecer el grado de aprovechamiento de los recursos disponibles en relacin con lo registrado en el muestreo focal de alimentacin. Para esto, se estableci la
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proporcin de los tems utilizados con respecto a los disponibles, en trminos de porcentaje. Para medir la diversidad dietaria mensual y por temporada (Fuentes et al. 2003; Juan et al. 1999; Estrada 1984), se utiliz el ndice de diversidad de Shannon-Wiener, H ' (Krebs
1999), as:
H ' = ( pi )(log 2 pi ),
i =1
donde,
H ' = ndice de diversidad de Shannon-Wiener p i = proporcin del nmero de especies utilizadas en el mes o en la temporada con
respecto al total de especies. A su vez, para establecer la similitud intermensual y estacional en el uso de especies vegetales en la dieta (Fuentes et al. 2003; Juan et al. 1999; Ortiz et al. 1999), se utiliz el ndice de Srensen (Krebs ut supra), cuya expresin es:
SS =
donde,
2a , 2a + b + c
SS = ndice de similitud de Srensen, a = nmero de especies utilizadas en ambos (as) meses (temporadas), b = nmero de especies presentes en la dieta en el mes (temporada) 2 que no estn en el mes (temporada) 1, c = nmero de especies presentes en la dieta en el mes (temporada) 1 que no lo estn en el mes (temporada) 2 2.2.5 Datos poblacionales de las especies vegetales consumidas. Valores de densidad y distribucin espacial de recursos alimenticios. Se emple el procedimiento de muestreo T-square (Krebs 1999) como mtodo para estimar la densidad y el patrn de dispersin espacial de las especies utilizadas por los monos aulladores. Este procedimiento se aplic en el rea utilizada por los monos durante el estudio. Este mtodo hace parte de los mtodos de distancia para la estimacin de la densidad y determinacin de patrones de dispersin espacial de las poblaciones vegetales. Aun cuando existen otras metodologas para estos parmetros, este mtodo es mucho
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ms prctico y sencillo de implementar en el campo, hacindolo muy til para los investigadores de campo (Krebs ut supra). Procedimiento T-square para la estimacin de la densidad. Para establecer la densidad de cada una de las especies utilizadas como alimentos por los aulladores se siguieron las siguientes reglas: 1. Se ubicaron 20 puntos al azar (n) por cada especie en el rea de estudio (ver Krebs 1999). 2. Se midi la distancia ( xi ) desde el punto al azar (O) hasta el individuo vegetal ms cercano que perteneca a la especie considerada (P). 3. Se midi la distancia ( zi ) desde el organismo (P) hasta el vecino ms cercano de la misma especie (Q) con la restriccin de que el ngulo formado por (OPQ) deba ser superior a 90 (la distancia T-square). Si el vecino ms cercano no estaba dentro de este ngulo, se us el siguiente organismo ms cercano hasta que satisfizo el ngulo superior a 90 (ver figura 7). La frmula del estimador ms robusto de densidad para el muestreo con distancias Tsquare es:
NT =
donde, N T = estimador de densidad T-square n = tamao de muestra ( xi ) = sumatoria de distancias OP ( zi ) = sumatoria de distancias PQ.
n2 2 ( xi ) 2 ( zi )
Este estimador se utiliza asumiendo un patrn al azar para las especies (ver Hubbell 1979). Para las frmulas estadsticas usuales calculamos:
x 2 ( x) 2 / n La varianza de (x) = n 1 2 z ( z ) 2 / n La varianza de (z) = n 1
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La covarianza de x y z =
xz ( x)( z ) / n n 1
Figura 7. Esquema del procedimiento de muestreo T-square.
Q O
x
P
Fuente: Tomado de Krebs 1999.
El error estndar de N T fue calculado sobre el recproco de la densidad:

Error estndar donde,
1 N T
2 8 z 2 s x + 2 x z s xz + x 2 s z2 = n
x= z= n= 2 sx =
promedio de distancias OP promedio de distancias PQ tamao de muestra varianza de las distancias x
s z2 = varianza de las distancias z s xz = covarianza de las distancias x y z.

El intervalo de confianza al 95% para el recproco de la densidad se calcul:
1 N T t E.E.(1 N T )
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Procedimiento T-SQUARE para la determinacin del patrn de dispersin espacial de los recursos alimenticios. Con los datos de distancias obtenidos con el muestreo T-square, se puede probar la hiptesis de un patrn espacial al azar en la poblacin. La prueba estadstica ms poderosa para este fin es la de Hines y Hines (1979, citado por Krebs 1999):
hT =
2n 2 ( xi2 ) + ( z i2 )
[(
2 xi ) + z i
donde, hT = Prueba estadstica de Hines para aleatoriedad de los datos de T-square n= tamao de muestra (nmero de puntos al azar) xi = distancias OP
zi =
distancias PQ.
Esta prueba es evaluada refirindose a los valores crticos (ver Anexo D). Valores bajos de hT indican un patrn uniforme, y valores altos indican agregacin. En un mundo al azar,
hT es 1.27; valores por debajo de ste indican uniformidad, ms altos, agregacin.

2.2.6 rea basal, cobertura de copa y altura. Para hallar el rea basal se midi la circunferencia del fuste de cada rbol utilizado a la altura del pecho (CAP), que corresponde a 1.3 m; para las lianas la medicin se realiz en la porcin ms gruesa (fide Gentry 1982). Las mediciones fueron hechas por medio de una cinta mtrica convencional (ver figura 8). Posteriormente, los valores de CAP fueron transformados a DAP (dimetro a la altura del pecho) por medio de la frmula: DAP = CAP / , siendo =3.1416, entonces, se calcula el rea basal de la siguiente manera: rea basal =
(DAP )
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Figura 8. Esquema de medicin de Circunferencia a la Altura del Pecho (CAP).
Fuste del rbol
1.30 m cms
Las reas basales obtenidas de los individuos de cada taxa vegetal fueron sumadas para obtener valores por especie (Rangel-Ch y Velsquez 1997). En cuanto a la cobertura de la copa, sta se obtuvo mediante el procedimiento del rea del rombo inscrito (Prieto 1994, citado por Rangel-Ch y Velsquez ut supra). Este procedimiento asume una forma ovalada en la copa de los rboles, arbolitos y arbustos y a partir de las estimaciones de longitud, tanto del eje mayor como del eje perpendicular a ste, se considera como la proyeccin de la copa al rombo interior definido por estos ejes (Ver figura 9). Se calcula mediante la frmula:
C1 = donde, C1= D1= D2=
1 2 [D2 1 2 D1 ] 2 1 2 [D1 D2 ]
Cobertura de copa de cada individuo en m2 Dimetro mayor Dimetro menor.
Igual que en el clculo del rea basal, los valores de los individuos fueron sumados para obtener medidas a nivel de especie. La altura de los individuos vegetales utilizados fue estimada por medio de una vara graduada y un clinmetro. Se hicieron estimaciones repetidas por cada observador (N=6) y se obtuvieron promedios a partir de estas mediciones, los cuales fueron utilizados como
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valores de las alturas de los ejemplares. Como en los otros parmetros, los valores de los individuos fueron sumados y promediados para obtener medidas a nivel de especie.
Figura 9. Esquema del procedimiento rea del rombo inscrito.
rea de la copa calculada D2 D1=Dimetro mayor D1 D2=Dimetro menor
Fuente: Tomado de Rangel-Ch y Velsquez 1997.
2.2.7 Anlisis de los datos. Para efectos de sistematizacin y procesamiento de los datos, los registros de tiempos de consumo de los recursos alimenticios fueron distribuidos de la siguiente manera: 1. Tiempos y porcentajes de uso por especies y categoras alimenticias por cada mes, por temporadas y general. 2. Tiempos y porcentajes de uso de familias botnicas por mes, por temporada y general. Los datos obtenidos de uso, los valores de los parmetros poblacionales y las caractersticas estructurales de las plantas utilizadas fueron introducidos y procesados, de acuerdo con su naturaleza, en hojas de clculo de Microsoft Excel. Los resultados fueron expresados grficamente por medio de estadgrafos descriptivos. Los conjuntos de datos fueron importados de Excel al paquete estadstico SPSS v. 11.5 para Windows para la aplicacin de mtodos estadsticos. Inicialmente se realizaron pruebas de normalidad (v.g. anlisis de frecuencias, Shapiro-Wilks), con el fin de establecer la distribucin de los conjuntos de datos. Dado que estas pruebas revelaron una distribucin no normal de los mismos, se opt por la aplicacin de estadsticos no paramtricos.
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Avila, F. y Padilla, O. 2005. Avila-Molina, F. y Padilla-Rivera, O.
El coeficiente de correlacin por rangos de Spearman (rs) (Siegel 1972) fue utilizado para establecer asociaciones entre variables (ver Milton 1978). Las asociaciones realizadas fueron entre: 1) Porcentaje de tiempo de consumo total por especie y el nmero de meses de uso cada especie; 2) porcentaje de tiempo de consumo y nmero de individuos vegetales utilizados por especie; 3) porcentaje de tiempo de consumo por especie y cobertura de copa por especie; 4) porcentaje de tiempo de consumo por especie y rea basal por especie; 5) porcentaje de tiempo de consumo por especie y densidad de cada especie; 6) porcentaje de tiempo de consumo por especie y altura promedio por especie; 7) porcentaje de tiempo de consumo por especie y patrn de dispersin espacial. Lo anterior, con el fin de observar posibles tendencias de utilizacin de los recursos. El nivel de confianza utilizado para todas las asociaciones fue =0.01, excepto para el caso 7), donde se utiliz =0.05.
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3. RESULTADOS Y ANLISIS 3.1 GRUPO FOCAL DE MONOS AULLADORES Y REA VITAL El grupo de monos aulladores, del que fueron colectados los registros focales de alimentacin, fue seleccionado teniendo en cuenta criterios como tamao y composicin por clases de sexo y edad, grado de habituacin o acostumbramiento a la presencia de los observadores (proceso que fue adelantado en la fase preliminar del estudio) y cercana a la estacin de campamento. Durante el estudio, el grupo focal estuvo compuesto por 1 macho adulto, 1 macho subadulto, 1 hembra adulta y 1 hembra adulta con su cra (1), para un total de 5 individuos. Al final del estudio, el rea vital del grupo de monos se extendi por ca. 5.7 ha. 3.2 REGISTRO CONTINUO DEL GRUPO FOCAL PARCIALMENTE HABITUADO El muestreo continuo de observacin focal fue realizado durante 5 das consecutivos por mes, por espacio de 8 meses, del ao 2004 (enero a septiembre; no se realiz trabajo de campo en el mes de febrero, debido a problemas logsticos), que abarcaron las dos temporadas climticas que se presentan en el rea: seca (enero-marzo) y lluviosa (abrildiciembre). En total, se registraron 288.2 horas de observaciones focales del grupo de monos parcialmente habituado, de las cuales el 6.35% (N= 18.33 horas) correspondi a tiempo neto de consumo de recursos alimenticios. 3.3 USO DE RECURSOS ALIMENTICIOS: PATRONES 3.3.1 Patrn general de uso. En el rea de estudio, el grupo focal de monos aulladores utiliz un total de 74 individuos vegetales de 31 especies de plantas, pertenecientes a 14 familias botnicas. De las 31 taxa utilizadas, 10 fueron identificadas a nivel de gnero, 20 a nivel de especie y 1 slo pudo ser identificada a nivel de familia. Nueve de las 31 especies vegetales concentraron el 78.09% del tiempo invertido en alimentacin (ver tabla 2 y figura 10). De la composicin florstica encontrada en el rea de estudio, slo el 28.81% de las especies hicieron parte de la dieta (n= 17, de N= 59 especies) (ver tabla 1 y anexo A). El uso de especies vegetales se discrimin por la utilizacin de las distintas partes vegetales o categoras alimenticias, as: hojas (nuevas y maduras), frutos (inmaduros y maduros) y flores. Con respecto al uso por categoras, los monos aulladores utilizaron un
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total de 26 especies que aportaron hojas a la dieta (con el 44.36% del tiempo de consumo total) (ver figura 11a). De stas, 17 especies contribuyeron con hojas nuevas con un 27.18%, mientras que un 17.18% del tiempo alimenticio fue invertido en hojas maduras suministradas por 16 de las 26 especies (ver figura 11b). Por su parte, 7 especies fueron utilizadas como fuentes de frutos (26.09%), de las cuales 6 ofrecieron frutos inmaduros que fueron usados el 14.64%, y tambin 4 de estas mismas 7 especies aportaron frutos maduros como alimento, representando un 11.45% del tiempo alimenticio (ver figuras 11a y 11b). De igual forma, las flores utilizadas en la dieta del grupo focal fueron suministradas por 10 taxa vegetales, contribuyendo con el 29.55% del tiempo de consumo total (ver tabla 2 y figura 11a). En total, los monos utilizaron 53 tems alimenticios durante el estudio. Del total de 74 individuos vegetales utilizados, el 78% de los ejemplares perteneci a slo 15 de las 31 especies usadas, en un rango entre 2-9 individuos por taxn. Las especies restantes contribuyeron con un (1) ejemplar cada una. En cuanto al hbito de las especies utilizadas, el 74.19% (N= 23) perteneci al hbito arbreo, mientras que el 25.8% restante (N= 8) correspondi a lianas y bejucos (ver tabla 2). 3.3.2 Categorizacin de los recursos alimenticios segn tiempo de consumo. Para jerarquizar los recursos vegetales, se utilizaron como criterios el porcentaje de tiempo de consumo invertido en cada taxn vegetal (ver Ramrez-Orjuela y Cadena 2003) y la consistencia de uso (nmero de meses) a lo largo del tiempo del estudio. Adems, se estableci un criterio limitante de 1% del tiempo total de consumo (ver Silver et al. 1998; Julliot & Sabatier 1993). A continuacin se presenta la tabla 3, que organiza las especies vegetales en orden de importancia, de acuerdo a las consideraciones arriba mencionadas.
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Tabla 3. Importancia de especies en la dieta, segn porcentaje del tiempo de consumo total y consistencia de uso.
No. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 Especie % DE TTC 14,36 14,36 11,18 10,00 7,00 2,18 4,27 3,00 2,55 1,91 1,73 1,55 1,18 0,55 10,73 3,18 1,45 1,27 1,00 MESES CONS 5 5 5 5 5 4 2 2 2 2 2 2 2 2 1 1 1 1 1
Maclura tinctoria Cissus sicyoides Spondias radlkoferi Enterolobium cyclocarpum Spondias mombin Piptadenia sp. Pterocarpus officinalis Pseudobombax septenatum Macrolobium sp. Astronium cf. graveolens Machaerium sp. 1 Calliandra sp. Hura crepitans Callycophyllum candidissimum Cavanillesia platanifolia Pithecellobium sp. Neea sp. Machaerium sp. 3 Lecythis minor
Convenciones: TTC: Tiempo total de consumo; CONS: Consumo. Figura 10. Contribucin de las especies vegetales al tiempo de consumo total.
Cissus sicyoides 14,36% Spondias radlkoferi 11,18%
Cavanillesia platanifolia 10,73%
Maclura tinctoria 14,36%
Enterolobium cyclocarpum 10,00%
Spondias mombin 7,00% Otras 21,91%
Pseudobombax septenatum 3,00%
Pithecellobium sp. 3,18%
Pterocarpus officinalis 4,27%
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Tabla 2. Especies vegetales y categoras alimenticias utilizadas por los monos aulladores en La Montaa, Juan de Acosta.
FAMILIA BOTNICA TAXON Spondias mombin L. Spondias radlkoferi Don. Sm. Astronium cf. graveolens Jacq. Arrabidaea sp. Cavanillesia platanifolia (Bonpl.) Kunth Pseudobombax septenatum (Jacq.) Dugand Cochlospermum vitifolium (Willdenow) Sprengel Hura crepitans L. Hippocratea volubilis L. Lecythis minor Jacq. Leguminosae 1 Bauhinia glabra Jacq. Macrolobium sp. Acacia tomentosa Willd. Albizia caribea (Urban) Britt. & Rose Calliandra sp. Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. Pithecellobium sp. Piptadenia sp. Machaerium sp. 1 Machaerium sp. 2 Machaerium sp. 3 Pterocarpus officinalis Jacq. Pterocarpus sp. Maclura tinctoria (L.) Don. ex Steud Neea sp. Ximenia americana L. Melicoccus bijugatus Jacq. Talisia olivaeformis (Kunth) Radlk. Callycophyllum candidissimum (Vahl.) DC. Cissus sicyoides L. TOTAL NOMBRE COMN Hobo Hobo Quebracho . Macondo Majagua Papayote Ceiba blanca bejuco Olla de mono Baranoa Pata de vaca . Aromo Guacamayo Carbonero Orejero . bejuco . . . . . Palo mora . . Mamoncillo Mamn de mico Guayabito macho bejuco-ub TIEMPO TOTAL DE CONSUMO HOJAS FRUTOS HN HM FI FM 36 2 20 66 16 10 2 6 1 3 1 7 8 28 4 5 17 31 35 11 3 8 14 12 8 6 2 32 8 11 TC 77 123 21 6 118 33 6 13 1 11 7 8 28 4 5 17 110 35 24 19 8 14 47 9 158 16 6 8 4 6 158 1100 %TTC 7,00 11,18 1,91 0,55 10,73 3,00 0,55 1,18 0,09 1,00 0,64 0,73 2,55 0,36 0,45 1,55 10,00 3,18 2,18 1,73 0,73 1,27 4,27 0,82 14,36 1,45 0,55 0,73 0,36 0,55 14,36 100 H AR AR AR LI AR AR AR AR LI AR AR LI AR AR AR AR AR AR LI AR AR LI AR AR AR AR AR AR AR AR LI 25A/6L
FLORES 19 31 19 118
ANACARDIACEAE BIGNONIACEAE BOMBACACEAE COCHLOSPERMACEAE EUPHORBIACEAE HIPPOCRATEACEAE LECYTHIDACEAE LEGUMINOSAE-INDETERMINADA LEGUMINOSAE-CAESALPINIOIDEAE
LEGUMINOSAE-MIMOSOIDEAE
69 13 16
10
LEGUMINOSAE-PAPILIONOIDEAE
MORACEAE NYCTAGINACEAE OLACACEAE SAPINDACEAE RUBIACEAE VITACEAE
35 9 6 16 6 4 3 299
77
67
8 6 23 189
93 161
19 126
20 325
Convenciones: H N: Hojas nuevas; H M: hojas maduras; F I: Frutos inmaduros; F M: Frutos maduros; TC: Tiempo de consumo en minutos; TTC: Tiempo total de consumo; H: Hbito de la planta, AR: rbol, LI: liana, enredadera.
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Figura 11a. Composicin general de la dieta: porcentaje del tiempo de consumo invertido en cada categora alimenticia general.
Hojas 44,36%
Frutos 26,09%
Flores 29,55%
Figura 11b. Composicin general de la dieta: porcentaje del tiempo de consumo invertido en cada categora alimenticia discriminada segn grado de madurez.
Frutos inmaduros 14,64%
Frutos maduros 11,45%
Hojas maduras 17,18%
Hojas nuevas 27,18%
3.3.3 Patrones de uso diario, mensual y estacional de los recursos alimenticios.
Patrn diario de uso de especies vegetales y categoras alimenticias. De acuerdo con lo registrado en el muestreo focal, el grupo de monos aulladores utiliz en promedio 2.82 ( 1.65, D.E.) especies/da; no obstante, el ca. 30% de los das muestreados ofreci
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un promedio de 5.11 ( 0.93, D.E.) especies de un rango entre 4 y 7 especies usadas diariamente. En cuanto al uso diario de categoras alimenticias, el promedio de especies utilizadas para consumo de hojas nuevas fue 1.03 ( 0.98, D.E.); para hojas maduras, el promedio correspondi a 0.91 ( 0.98, D.E.) especies; con respecto a los frutos inmaduros utilizados diariamente, el promedio fue 0.45 ( 0.75, D.E.); para frutos inmaduros, el promedio resultante fue de 0.27 ( 0.80, D.E.) especies. Por ltimo, el promedio de especies utilizadas de manera diaria para consumo de la fenofase flores fue de 0.55 ( 0.75, D.E.).
Patrn mensual de uso de especies vegetales y composicin mensual de la dieta. Sobre una base mensual, el uso de especies vegetales registrado se comport de
la siguiente manera: el promedio de especies utilizadas correspondi a 7.75 ( 2.38, D.E.) especies/mes; el mes con menor nmero de especies utilizadas, de acuerdo con el muestreo focal, fue septiembre con slo 3 especies, mientras que en junio el total de especies incluidas en la dieta fue 11. Una curva de acumulacin de especies incorporadas a la dieta a travs de los meses del estudio se aprecia en la figura 12.
Figura 12. Curva de acumulacin de especies (incorporadas a la dieta) a travs del tiempo del estudio.
Curva acumulativa de especies
35 30 25 20 15 10 5 0 ENERO MARZO 7 14 23 20 25 31 29 30
JUNIO
ABRIL
JULIO
Meses
De acuerdo con la figura 12, se aprecia que al tercer mes el grupo focal de monos ya haba incorporado a la dieta el 64.5% de las especies utilizadas durante el estudio, y haba invertido el ca. 42% del tiempo dedicado a la alimentacin registrada.
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SEPTIEMBRE
MAYO
AGOSTO
Los valores obtenidos sobre diversidad mensual de la dieta, calculada con el ndice de Shannon-Wiener (Krebs 1999), y la similitud intermensual en la dieta, medida por medio del ndice de Srensen (Krebs ut supra), estn condensados en la tabla 4:
Tabla 4. Diversidad dietaria mensual (H ' ) y Similitud intermensual de la dieta (SS).
MES Enero Marzo Abril Mayo Junio Julio Agosto Septiembre PROMEDIO DESV. EST.
H' 0,48 0,48 0,52 0,52 0,53 0,52 0,48 0,33 0,48 0,07
SS 0 0,40 0,40 0,55 0,40 0,40 0,22 0,20 0,34 0,18
La diversidad dietaria media mensual fue 0.48 ( 0.07, D.E.), siendo junio el mes con la dieta ms diversa y septiembre el mes con el menor valor de diversidad dietaria (ver tabla 4). En cuanto a la similitud intermensual en la dieta, los meses ms similares en la dieta en funcin de las especies utilizadas fueron mayo y junio (SS= 0.55). Por otra parte, hubo total disimilitud en la composicin especfica de las dietas entre los meses de enero y marzo (temporada seca) (SS= 0). El 19.35% de las especies incluidas en la dieta (N= 6) fueron utilizadas durante 4 meses. Por su parte, el 25.80% de los taxa vegetales (N= 8) fue usado durante 2 meses. La gran mayora de las especies usadas como alimento (54.83%, N= 17) slo fueron usadas durante un mes en el estudio. Las especies vegetales usadas ms consistentemente durante el estudio fueron: Cissus sicyoides, Maclura tinctoria, Spondias radlkoferi, Spondias mombin y Enterolobium cyclocarpum, todas utilizadas durante 5 de los 8 meses de muestreo, y Piptadenia sp., usada durante 4 meses. El resto de las especies fueron utilizadas durante 1 o 2 meses del tiempo del estudio (ver tabla 5).
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Tabla 5. Patrn intermensual de uso de las especies vegetales incluidas en la dieta.

Especie ENERO MARZO ABRIL MAYO JUNIO JULIO AGOSTO SEPTIEM
Maclura tinctoria Cissus sicyoides Spondias radlkoferi Enterolobium cyclocarpum Spondias mombin Piptadenia sp. Pterocarpus officinalis Pseudobombax septenatum Macrolobium sp. Machaerium sp. 1 Calliandra sp. Hura crepitans Astronium cf. graveolens Callycophyllum candidissimum Cavanillesia platanifolia Pithecellobium sp. Neea sp. Lecythis minor Melicoccus bijugatus Bauhinia glabra Machaerium sp. 3 Leguminosae 1 Ximenia americana Arrabidaea sp. Cochlospermum vitifolium Albizia caribaea Talisia olivaeformis Pterocarpus sp. Acacia tomentosa Machaerium sp. 2 Hippocratea volubilis
M/USO 5 5 5 5 5 4 2 2 2 2 2 2 2 2 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1
Convenciones: M/U = Meses de uso.
En cuanto al uso mensual de categoras alimenticias, el promedio de especies usadas para consumo de cada fenofase se comport de la siguiente manera:
Tabla 6. Promedio de especies utilizadas por categora alimenticia por mes.
Promedio de especies utilizadas ( D.E.) Hm F Fi Fm 1,60 1,14 0 1,20 0,84 0 0,20 0,45 0,60 0,55 0,20 0,45 0 0,60 0,89 1,20 0,45 0 0 0,75 0,96 0,25 0,50 0 0 0,40 0,55 1,20 1,30 0,20 0,45 0 21 0,67 0,58 2 11 11 0 0,33 0,58 2 1,73 1,33 1,15 0 0 0
Mes Enero Marzo Abril Mayo Junio Julio Agosto Septiembre
Hn 0,40 0,55 1 1,41 1,40 1,14 2 0,82 1,20 0,84 11 0,67 0,58 0,33 0,58
Convenciones: D.E.= desviacin estndar; Hn= hojas nuevas; Hm= hojas maduras; F= flores; Fi= frutos inmaduros; Fm= frutos maduros.
39
Con respecto al uso intermensual de categoras alimenticias, existe una forma bastante comn para clasificar la dieta de un primate: segn la representatividad del uso de las partes vegetales (categoras) en el tiempo invertido en el consumo (Chapman y Chapman 1990; Chapman 1987). Teniendo en cuenta lo anterior, los monos aulladores mostraron gran variacin intermensual en su dieta (ver figuras 13a y 13b), pudiendo ser clasificados como folvoros la mayor parte del ao (las hojas constituyeron >40% del tiempo de consumo durante 5 de los 8 meses del estudio; rango: 41.61 - 100%), con sustanciales cantidades de flores en la dieta a travs de los meses (25% del tiempo de consumo durante 4 meses, rango: 25 - 75.73%) y como frugvoro-folvoros durante 3 de los 8 meses de muestreo (frutos, >48% del tiempo de consumo, en un rango entre 48.78 66.81%) (Ver figuras 13a y 13b). Puede observarse un uso sustancial y constante de hojas nuevas a lo largo de los meses de muestreo, con dos picos: uno en mayo con el 55.43% del tiempo del consumo para este mes, y otro ms elevado en septiembre con un 56.45% del tiempo de consumo para este lapso (ver figura 13b). Tambin es notable el consistente uso de hojas maduras a lo largo de los meses. Los porcentajes de tiempo de consumo de estas estructuras vegetales tuvieron sus valores ms altos en los meses de enero (48.78%) y julio (37.93%), respectivamente (ver figura 13b). Con respecto al consumo de flores: la parte vegetal ms usada por los monos despus de las hojas, se present durante 5 de los 8 meses muestreados, con porcentajes de consumo muy elevados, por ejemplo, con el 75.63% del tiempo de consumo del mes de junio y el 59.60% del tiempo alimenticio de marzo (ver figura 13a). El uso de los frutos inmaduros fue ms consistente en la temporada lluviosa, con porcentajes del orden del 15.33% (junio) hasta 37.93% (julio) del tiempo de consumo en estos meses; no obstante, el uso de esta categora alimenticia tambin se present en la temporada seca, por ejemplo, en enero, con el 48.78% del tiempo de consumo para este lapso. Por ltimo, el consumo de frutos maduros ocurri slo en la temporada lluviosa (perodo de lluvias mayores), nicamente en los meses de julio y agosto, con porcentajes de tiempo de consumo en un rango entre el 26.88% y el 43.07%, respectivamente (ver figura 13b).
40
Figura 13a. Composicin dietaria mensual del grupo focal de aulladores segn uso de categoras alimenticias general.
100% 90% 80% 70% 60% 50% 40% 30% 20% 10% 0%
51,22 0 48,78
5,05
0 25,00
1,68
39,33 66,81 75,63 100 75,00 60,67 35,35 22,69 22,84 10,34 41,61 0 58,39
59,60
Mayo
Enero
Marzo
Junio
Julio
Agosto
Abril
Hojas
Flores
Frutos
Figura 13b. Composicin dietaria mensual del grupo focal de aulladores segn uso de categoras alimenticias discriminadas segn grado de madurez.
100% 90% 80%
0 1 0,34 25 39,33 48,78 0 59,60 1 9,57 0 9,55 75,63 28,88
43,07
43,55
70% 60% 50% 40% 30% 20% 10%

1 2 39,02
1 5,33 0 5,05 2,53 51 2 ,1 32,83 55,43 1 ,68 0 1 2,61 1 4,66 1 ,68 1 37,93
29,93
56,45
1 0,08
8,1 9
Julio
HOJAS NUEVAS
HOJAS MADURAS
FRUTOS INMADUROS
FRUTOS MADUROS
FLORES
41
Septiembre
0% Abril Marzo Mayo Junio Enero
Agosto
Septiembre
Figura 14. Datos meteorolgicos por temporada climtica y nmero de especies consumidas.
Valores medios mensuales de variables climticas Juan de Acosta 2004 y No. Especies consumidas por mes 100,0 90,0 80,0 70,0 60,0 50,0 40,0 30,0 20,0 10,0 SEPTIEMBRE 0,0 MARZO ABRIL JULIO MAYO AGOSTO ENERO JUNIO 12 10 8 6 4 2 0
Temporada seca
Temperatura (C)
Lluvias menores
Humedad (%) Precipitacin (mm)
Lluvias mayores
No. Especies usadas
del tiempo empleado por los aulladores en alimentacin en esta temporada fue invertido en el consumo de diferentes partes de slo 4 taxa vegetales. Es importante destacar el hecho que de estas 4 especies, 2 pertenecen al mismo gnero (Spondias), de las cuales utilizaron hojas nuevas (ver tabla 7 y figura 15). Las 10 especies restantes contribuyeron cada una con un porcentaje 5% del tiempo de consumo. Tambin es notable el tiempo dedicado por parte de los monos al consumo de flores de Cavanillesia platanifolia en esta temporada (ver tabla 7 y figura 15). Segn el uso de las partes vegetales, el 42.14% del tiempo alimenticio fue invertido en el consumo de flores, seguido por el 26.79% para las hojas nuevas, luego se encuentran los frutos inmaduros con un 17.86%, y el 13.21% restante dedicado al consumo de las hojas maduras. No hubo consumo de frutos maduros en esta temporada (ver figura 16).
Uso de recursos alimenticios en la temporada seca. En la temporada seca, Alouatta seniculus utiliz un total de 14 especies de plantas como fuentes de alimento. El 73.21%
42
Tabla 7. Duracin (minutos) de uso de especies vegetales y sus partes en la temporada seca.
No. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 14 Especie Cavanillesia platanifolia Spondias radlkoferi Pseudobombax septenatum Spondias mombin Calliandra sp. Pterocarpus officinalis Hura crepitans Piptadenia sp. Enterolobium cyclocarpum Ximenia americana Albizia caribaea Talisia olivaeformis Machaerium sp. 1 Maclura tinctoria TOTAL % HN 35 32 20 14 12 2 10 10 6 5 4 3 1 37 13,21 HM FI FM Fl 118 TT 118 35 32 20 14 12 10 10 10 6 5 4 3 1 280 100 %TC 42,14 12,50 11,43 7,14 5,00 4,29 3,57 3,57 3,57 2,14 1,79 1,43 1,07 0,36 100
75 26,79
50 17,86
0 0
118 42,14
Figura 15. Contribucin de las especies vegetales al tiempo de consumo en la temporada seca.
Cavanillesia platanifolia 42,14%
Spondias radlkoferi 12,50%
Pseudobombax septenatum 11,43%
Otras 26,79% Spondias mombin 7,14%
43
Figura 16. Uso de categoras alimenticias en la temporada seca: porcentaje de tiempo de consumo
45 40 35 30 % 25 20 15 10 5 0 Hojas nuevas Hojas maduras 13,21 26,79
42,14
18
0 Flores Frutos inmaduros Frutos maduros
los monos aulladores utilizaron 19 especies vegetales como recursos alimenticios. El uso de estos recursos se concentr especialmente en 5 especies vegetales, con un porcentaje sumado del 72.75% del tiempo total de consumo. Este grupo de 5 especies estuvo integrado por: la mimosoideae Enterolobium cyclocarpum, con el 22.62% del tiempo de consumo, la morcea Maclura tinctoria, con un 20.57%, la anacardicea Spondias radlkoferi con un 13.37%, despus Spondias mombin con un 9% y, por ltimo, la caesalpinioideae Macrolobium sp. con un 7.20%. Ntese la utilizacin, al igual que en la temporada seca, de las especies del gnero Spondias en esta temporada (ver tabla 8 y figura 17). De acuerdo con el uso de las partes vegetales en este perodo, el porcentaje ms elevado del tiempo de consumo correspondi a la utilizacin de flores (47.04%), seguido por el uso de hojas nuevas con un 39.59%, el consumo de hojas maduras con un 12.85%, y por ltimo, el de frutos inmaduros con un 0.51%. Durante este perodo no se consumieron frutos maduros (ver figura 18).
Uso de recursos alimenticios en la temporada lluviosa: perodo de lluvias menores. Para el perodo de lluvias menores (primer trimestre de la temporada lluviosa),
44
Tabla 8. Duracin (minutos) de uso de especies vegetales y sus partes en las lluvias menores.
No. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 19 Especie Enterolobium cyclocarpum Maclura tinctoria Spondias radlkoferi Spondias mombin Macrolobium sp. Astronium cf. graveolens Neea sp. Lecythis minor Melicoccus bijugatus Bauhinia glabra Cissus sicyoides Leguminosae 1 Arrabidaea sp. Callycophyllum candidissimum Piptadenia sp. Hura crepitans Calliandra sp. Hippocratea volubilis Pseudobombax septenatum TOTAL % HN 69 6 21 16 HM 19 7 2 2 16 11 8 8 3 7 4 6 6 3 3 1 1 154 39,59 FI FM Fl 67 31 19 28 19 TT 88 80 52 37 28 21 16 11 8 8 7 7 6 6 6 3 3 1 1 389 100 %TC 22,62 20,57 13,37 9,51 7,20 5,40 4,11 2,83 2,06 2,06 1,80 1,80 1,54 1,54 1,54 0,77 0,77 0,26 0,26 100
3 3
50 12,85
2 0,51
0 0
183 47,04
Figura 17. Contribucin de las especies vegetales al tiempo de consumo en las lluvias menores.
Spondias radlkoferi 13,37% Spondias mombin 9,51%
Enterolobium cyclocarpum 22,62%
Macrolobium sp. 7,20% Otras 26,74%
45
Figura 18. Uso de categoras alimenticias en el perodo de lluvias menores: porcentaje de tiempo de consumo
50 45 40 35 30 25 20 15 10 5 0
47,04 39,59
12,85 0,51 Hojas nuevas Hojas maduras Flores Frutos inmaduros
0 Frutos maduros
los monos aulladores utilizaron 14 taxa vegetales como recursos alimenticios. El foco alimenticio consisti de 5 especies vegetales, con un porcentaje sumado del 77.49% del tiempo de consumo total. Este grupo de 5 especies estuvo integrado por: la vitaceae Cissus sicyoides, con el 35.03% del tiempo de consumo, la morcea Maclura tinctoria, con un 17.87%, la anacardicea Spondias radlkoferi con un 8.35%, despus Pithecellobium sp. (Mimosoideae) con un 8.12% y, por ltimo, la papilionoide Pterocarpus officinalis con otro 8.12% (ver tabla 9 y figura 19).
Uso de recursos alimenticios en la temporada lluviosa: perodo de lluvias mayores. En el perodo de lluvias mayores (segundo trimestre de la temporada lluviosa),
De acuerdo con el uso de las categoras alimenticias en este perodo, el porcentaje ms elevado del tiempo de consumo correspondi a la utilizacin de frutos maduros (29.23%), luego estn los frutos inmaduros con un 25.29%, el consumo de hojas maduras con un 23.67%, el de hojas nuevas con un 16.24% y, por ltimo, la utilizacin de flores con el 5.57% restante (ver figura 20).
46
Tabla 9. Duracin (minutos) de uso de especies vegetales y sus partes en las lluvias mayores.
No. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 14 Especie Cissus sicyoides Maclura tinctoria Spondias radlkoferi Pithecellobium sp. Pterocarpus officinalis Spondias mombin Machaerium sp. 1 Machaerium sp. 3 Enterolobium cyclocarpum Pterocarpus sp. Machaerium sp. 2 Piptadenia sp. Cochlospermum vitifolium Acacia tomentosa TOTAL % HN HM 19 10 35 35 20 16 14 12 9 8 8 6 70 16,24 102 23,67 109 25,29 126 29,23 4 24 5,57 FI 93 16 FM 19 77 10 Fl 20 TT 151 77 36 35 35 20 16 14 12 9 8 8 6 4 431 100 %TC 35,03 17,87 8,35 8,12 8,12 4,64 3,71 3,25 2,78 2,09 1,86 1,86 1,39 0,93 100
Figura 19. Contribucin de las especies vegetales al tiempo de consumo en las lluvias mayores.
Cissus sicyoides 35,03%
Spondias radlkoferi 8,35%
Pithecellobium sp. 8,12% Otras 22,51% Pterocarpus officinalis 8,12%
47
Figura 20. Uso de categoras alimenticias en el perodo de lluvias mayores: porcentaje de tiempo de consumo
29,23 30 25 20 % 15 10 5 0 16,24 23,67 25,29
5,57
Hojas nuevas
Hojas maduras
Flores
Frutos inmaduros
Frutos maduros
patrn estacional de uso de especies vegetales puede apreciarse en la tabla 10.
Patrn estacional de uso de especies vegetales y categoras alimenticias. Un
De acuerdo con la organizacin de los taxa vegetales utilizados por temporada climtica, las especies incluidas en la zona azul cielo (N=6) corresponden a aquellas utilizadas en ambas temporadas climticas, incluyendo los perodos de lluvias (menores y mayores), contribuyendo con el 44.72% del tiempo de consumo total; las especies sombreadas con anaranjado (N=3) fueron utilizadas tanto en la temporada seca como en el perodo de lluvias menores, aportando el 5.73%. Por su parte, las especies sombreadas con amarillo (N=2) corresponden a las utilizadas en la temporada seca as como en el perodo de lluvias mayores (segundo trimestre de la temporada lluviosa), sobre las cuales los monos invirtieron en conjunto el 6% de su tiempo de consumo total; la especie Cissus sicyoides fue utilizada durante ambos perodos de lluvias y aport el 14.36% del tiempo de consumo; la zona fucsia corresponde a los taxa vegetales (N=4) empleados slo en la temporada seca, con el 12.09% del consumo; la franja violeta agrupa las especies (N=10) usadas nicamente en el perodo de lluvias menores (10.20%). Por ltimo, las 6 especies sombreadas con azul claro fueron utilizadas exclusivamente durante el perodo de lluvias mayores y contribuyeron en conjunto con el 6.91% restante del tiempo de consumo total (ver tabla 10). Con respecto al uso estacional de categoras alimenticias, un patrn temporal del uso diferencial de stas por temporada climtica puede apreciarse en la figura 21.
48
La diversidad dietaria a nivel estacional, medida con el ndice de Shannon-Wiener (Krebs 1999) arroj los siguientes valores: la temporada seca y el perodo de lluvias mayores presentaron igual valor de diversidad (H= 0.52). Por su parte, el perodo de lluvias menores tuvo un valor de Shannon-Wiener igual a 0.43. El grado de similitud dietaria a nivel estacional fue establecido por medio del ndice de Srensen (Krebs ut supra), encontrndose valores medios de solapamiento en la dieta a nivel de composicin de especies entre la temporada seca y el perodo de lluvias mayores (SS= 0.5), entre la temporada seca y el perodo de lluvias menores (SS= 0.48), y entre la temporada seca y la temporada lluviosa como un todo (SS= 0.44). Sin embargo, es curioso el hecho que haya encontrado poca similitud dietaria entre los perodos de lluvias (SS= 0.36).
Tabla 10. Patrn estacional del uso de especies vegetales.
Especie
TS 0,36 12,50 3,57 7,14 3,57 11,43 5,00 3,57 4,29 1,07 0 42,14 2,14 1,79 1,43 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Maclura tinctoria Spondias radlkoferi Enterolobium cyclocarpum Spondias mombin Piptadenia sp. Pseudobombax septenatum Calliandra sp. Hura crepitans Pterocarpus officinalis Machaerium sp. 1 Cissus sicyoides Cavanillesia platanifolia Ximenia americana Albizia caribea Talisia olivaeformis Macrolobium sp. Astronium cf. graveolens Neea sp. Lecythis minor Melicoccus bijugatus Bauhinia glabra Leguminosae 1 Arrabidaea sp. Callycophyllum candidissimum Hippocratea volubilis Pithecellobium sp. Machaerium sp. 3 Pterocarpus sp. Machaerium sp. 2 Cochlospermum vitifolium Acacia tomentosa
T LL LLm LLM 20,57 17,87 13,37 8,35 22,62 2,78 9,00 4,64 1,54 1,86 0,26 0 0,77 0 0,77 0 0 8,12 0 3,71 1,80 35,03 0 0 0 0 0 0 0 0 7,20 0 5,40 0 4,63 0 2,83 0 2,06 0 2,06 0 1,80 0 1,54 0 1,54 0 0,26 0 0 8,12 0 3,25 0 2,09 0 1,86 0 1,39 0 0,93
TOTAL 14,36 11,18 10,00 7,00 2,18 3,00 1,55 1,18 4,27 1,73 14,36 10,73 0,55 0,45 0,36 2,55 1,91 1,45 1,00 0,73 0,73 0,64 0,55 0,55 0,09 3,18 1,27 0,82 0,73 0,55 0,36
49
Figura 21. Patrn temporal de uso de categoras alimenticias: variacin estacional.
50 42,14 47,04 39,59 45 40 35 30 23,67 25,29 5,57 % 25 20 15 13,21 10 5 0 26,79
17,86
12,85
0,51
TS Hojas nuevas Hojas maduras
PLLm Flores Frutos inmaduros
16,24
PLLM Frutos maduros
Convenciones: TS= Temporada seca; PLLm= Perodo de lluvias menores; PLLM= Perodo de lluvias mayores.
En la figura 21 puede apreciarse el uso intensivo de categoras alimenticias como las flores (rango= 42.14 - 47.04%) y las hojas nuevas (rango= 26.79% - 39.59%) tanto en la temporada seca como en el perodo de lluvias menores, a diferencia del uso de frutos inmaduros que disminuy desde la temporada seca hacia este primer trimestre de la temporada lluviosa (de 17.86% a 0.51% del tiempo de consumo). Por su parte, en el perodo de lluvias mayores el uso de las fenofases fue ms bien uniforme (rango= 16.24 29.23%), con excepcin de las flores (5.57%). En este perodo se destaca el elevado porcentaje en el uso de frutos maduros: recursos que no haban sido incluidos en la dieta del grupo focal de aulladores antes de este segundo trimestre de la temporada lluviosa.
Aprovechamiento de los recursos vegetales disponibles. Haciendo un anlisis de los datos fenolgicos de las especies vegetales utilizadas, registrados a lo largo del estudio (ver anexo C) y de los tems alimenticios usados por mes, se puede obtener el porcentaje de aprovechamiento de los recursos disponibles en el bosque por parte del grupo focal de aulladores. Los datos distribuidos de manera mensual se resumen en la tabla 11 y se ilustran en la figura 22.
50
29,23
Tabla 11. Porcentaje de aprovechamiento de los tems disponibles durante el tiempo de estudio.
Hn Hm F Fi Fm
Enero Marzo Abril Mayo Junio Julio Agosto Septiembre 100 80 29 75 50 33 33 50 71 17 13 10 13 16 6,5 6,5 0 100 67 0 80 25 0 0 100 50 0 0 17 29 20 0 0 0 0 0 0 50 50 0
Convenciones: las abreviaturas siguen el formato de las tablas y figuras anteriores. Figura 22. Porcentaje de uso de recursos (tems) disponibles respecto al tiempo.
100 90 80 70 % uso 60 50 40 30 20 10 0 Enero Marzo Junio Mayo Julio Abril Agosto Septiembre Hn Hm F Fi Fm
Meses
Convenciones: las abreviaturas siguen el formato de las figuras anteriores.
De acuerdo con el porcentaje de uso de los tems alimenticios disponibles en el rea a lo largo de los meses del estudio, puede apreciarse un menor aprovechamiento de los recursos de que disponan los monos aulladores en el bosque durante la poca lluviosa (segundo trimestre de la temporada lluviosa) con respecto a la poca seca (enero-marzo), donde se observa un uso sustancial de los recursos temporalmente disponibles durante este perodo. Adems, es notable la variedad de recursos que utiliz el grupo de Alouatta seniculus en los meses de marzo y julio segn la oferta (ver demarcaciones azules en la figura 22).
51
Importancia y uso estacional de las familias botnicas en la dieta.
monos aulladores, se tuvieron en cuenta como criterios de valoracin la riqueza de especies utilizadas como fuente alimenticia por familia, el nmero de especies aportadas por temporada climtica, el porcentaje de tiempo alimenticio registrado por familia por cada temporada climtica y total y la contribucin de las familias al consumo de categoras alimenticias segn el nmero de especies y porcentaje de tiempo de consumo por categora. De esta manera, las familias ms importantes en funcin del nmero de especies fueron: Leguminosae con 14 especies distribuidas as: 6 Mimosoideae, 5 Papilionoideae, 2 Caesalpinioideae y 1 indeterminada, luego se encuentra la familia Anacardiaceae con 3 especies y las familias Bombacaceae y Sapindaceae, que aportaron 2 especies cada una. Las 12 familias restantes contribuyeron con 1 sola especie, respectivamente (ver tabla 2). De acuerdo con el porcentaje de tiempo de consumo, las familias ms utilizadas fueron Leguminosae, con un 30.46% (Mimosoideae: 14.72% + Caesalpinioideae: 3.28% + Papilionoideae: 8.82% + Indeterminada: 0.64%) del tiempo total de consumo, le siguen Anacardiaceae, con 20.09%, Moraceae y Vitaceae, ambas con un 14.36%, y Bombacaceae con el 13.73%, respectivamente. El resto de las familias aport en conjunto un 7.02% (ver figura 23). Segn la contribucin de especies al consumo de las categoras alimenticias, en trminos de uso de hojas, las familias que ms especies y porcentaje de tiempo aportaron para el consumo fueron, en orden decreciente, las siguientes: Mimosoideae (37.24% del tiempo invertido en el consumo de hojas), con 5 especies, luego est Anacardiaceae (ca. 21%), con 3 especies, Papilionoideae (ca. 20%), con 5 especies y Vitaceae (5.34%), con slo 1 especie. En cuanto a la contribucin de especies y porcentaje de tiempo de consumo de frutos, el listado es: Vitaceae (39.02% del tiempo invertido en el consumo de frutos), con 1 especie, Moraceae (26.82%), tambin con 1 especie, Anacardiaceae (16.72%), con 2 especies, Bombacaceae (11.14%) con 1 especie, Leguminosae/Mimosoideae (3.48%), con 1 especie, y Euphorbiaceae (2.78%), con slo 1 especie. Por ltimo, el nmero de especies aportadas por familia para el consumo de flores result como sigue: Bombacaceae (36.30% del tiempo de consumo invertido en flores), con 1 especie, Anacardiaceae (21.23%), con 3 especies, luego Moraceae (20.61%), tambin con 1 especie, Leguminosae/Caesalpinioideae (8.61%), con 1 especie, Vitaceae (6.15%), con 1 especie Lecythidaceae (3.38%), con 1 especie, Sapindaceae (2.46%), con 1 especie, y por ltimo, Leguminosae/Mimosoideae (1.23%), con 1 especie.
Importancia. Para establecer la importancia de las familias botnicas en la dieta de los
52
Figura 23. Contribucin de las familias botnicas al tiempo de consumo total.
LEGUMINOSAE 30,46%
ANACARDIACEAE 20,09%
MORACEAE 14,36%
OTRAS 7,02% BOMBACACEAE 13,73%
VITACEAE 14,36%
Uso de las familias botnicas en la temporada seca

Segn el nmero de especies, las familias mejor representadas en la temporada seca fueron Leguminosae, con 6 especies discriminadas as: 4 Mimosoideae y 2 Papilionoideae, seguida por Anacardiaceae y Bombacaceae, ambas con 2 especies, luego estn Euphorbiaceae, Sapindaceae, Olacaceae y Moraceae, cada una con 1 especie. Las familias ms utilizadas segn los porcentajes de tiempo de consumo en esta temporada fueron: Bombacaceae con el 53.57%, seguida por Anacardiaceae con 19.64%, y Leguminosae con un 19.29% (Mimosoideae: 13.93% + Papilionoideae: 5.36%). Las familias restantes aportaron en conjunto un 7.50% (ver figura 24).
53
Figura 24. Contribucin de las familias botnicas al tiempo de consumo de la temporada seca.
BOMBACACEAE 53,57%
OTRAS 7,50%
LEGUMINOSAE 19,29%
familia Leguminosae contribuy con 6 especies (3 Mimosoideae, 2 Caesalpinioideae y 1 indeterminada), seguida por Anacardiaceae con 3 especies. Las familias restantes solo aportaron 1 especie cada una. En este perodo, las familias que ms aportaron al tiempo de consumo fueron: Leguminosae, con 35.99% (Mimosoideae: 24.94% + Caesalpinioideae: 9.25% + indeterminada: 1.80%), seguida por Anacardiaceae, con el 27.76% y, por ltimo, Moraceae, con un 20.57%. Las familias restantes contribuyeron en conjunto con el 15.86% restante (ver figura 25).
Uso de las familias botnicas en la temporada lluviosa: perodo de lluvias menores. De acuerdo con el nmero de especies, en el perodo de lluvias menores la
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Figura 25. Contribucin de las familias botnicas al tiempo de consumo del perodo de lluvias menores.
LEGUMINOSAE 35,99%
OTRAS 15,86%
MORACEAE 20,57%
Uso de las familias botnicas en la temporada lluviosa: perodo de lluvias mayores. Segn el nmero de especies aportadas a la dieta en el perodo de lluvias
mayores, la familia Leguminosae contribuy con 9 especies (5 Papilionoideae y 4 Mimosoideae), seguida por Anacardiaceae con 2 especies. Las familias restantes solo estuvieron representadas por 1 taxn cada una.
Para este perodo, las familias que ms contribuyeron al tiempo de consumo fueron: Vitaceae, con el 35.03%, seguida por Leguminosae, con el 32.71% (Papilionoideae: 19.03% + Mimosoideae: 13.69%), luego se encuentra Moraceae con el 17.87%, le sigue Anacardiaceae, con el 12.99% y, por ltimo, Cochlospermaceae, con el 1.39% restante (ver figura 26). Fuentes potenciales de recursos alimenticios. La caracterizacin florstica del rea de estudio (ver Anexo A), arroj la presencia de un sinnmero de taxa vegetales que son aprovechadas por las especies del gnero Alouatta, incluyendo a A. seniculus, en otras zonas del Neotrpico. Una lista comentada de las taxa vegetales que estn presentes en el rea y que constituyen fuentes potenciales de alimento para el grupo de monos en el rea de estudio se presenta en el Anexo E.
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Figura 26. Contribucin de las familias botnicas al tiempo de consumo del perodo de lluvias mayores.
VITACEAE 35,03%
LEGUMINOSAE 32,71%
C OC H LOS P ER M A C EA E 1, 3 9 %
MORACEAE 17,87%
3.4 DATOS POBLACIONALES DE LAS ESPECIES VEGETALES CONSUMIDAS Los datos obtenidos con el empleo del procedimiento T-SQUARE (Krebs 1999) de los valores demogrficos y el patrn de dispersin espacial de las especies vegetales utilizadas por los monos aulladores se resumen en la tabla 12. Se consider, de acuerdo con Krebs (1999), que un tamao de muestra (n) de 20 puntos al azar por especie corresponda a un tamao de muestra estadsticamente adecuado. No obstante, la tabla de valores crticos de Hines (ver anexo D) establece un lmite inferior de n de 5 puntos al azar, por lo que se consider este n como el tamao de muestra mnimo para efectuar los clculos de densidad y patrn de dispersin espacial por especie segn el mtodo T-SQUARE. Teniendo en cuenta lo anterior, la aplicacin del procedimiento TSQUARE arroj datos para el 51.6% (n=16) de las 31 especies vegetales utilizadas, debido a que el muestreo de los puntos al azar escogidos para las 15 especies restantes no ofreci muestras de datos suficientes para el proceso de clculo y anlisis. Los resultados en materia de densidad para las 16 especies con datos revelan que el 43.75% de stas tiene valores mnimos de densidad en un rango entre 16-19 rboles/ha, mientras que el 56.25% restante presenta densidades entre 22-45 rboles por hectrea. Con respecto al patrn de dispersin espacial, 7 de las 16 especies vegetales que poseen datos presentaron un patrn agregado, mientras que las 9 especies restantes mostraron un patrn de dispersin azaroso en el rea utilizada por los monos durante el estudio. Teniendo en cuenta el porcentaje de tiempo de consumo, las especies con un patrn
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agregado aportaron slo el 15.37%, mientras que las especies distribuidas azarosamente en el espacio contribuyeron con el 54.54% del tiempo de consumo total.
Tabla 12. Valores de densidad y Patrn de dispersin espacial de las especies vegetales utilizadas por los monos aulladores segn el procedimiento T-SQUARE.
No. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 ESPECIE D (Ar/Ha) PDE DATOS INSUFICIENTES 18-43 AZAROSO 19-41 AZAROSO 34-1100 AGREGADO 17-66 AZAROSO 19-32 AZAROSO 22-62 AZAROSO DATOS INSUFICIENTES 16-30 AZAROSO 16-67 AZAROSO DATOS INSUFICIENTES 25 AGREGADO DATOS INSUFICIENTES DATOS INSUFICIENTES DATOS INSUFICIENTES DATOS INSUFICIENTES 45-100 AZAROSO 31-79 AZAROSO DATOS INSUFICIENTES DATOS INSUFICIENTES 38-481 AGREGADO DATOS INSUFICIENTES 29 AGREGADO 36-304 AGREGADO DATOS INSUFICIENTES DATOS INSUFICIENTES DATOS INSUFICIENTES 22-523 AGREGADO DATOS INSUFICIENTES 19 AGREGADO DATOS INSUFICIENTES OBSERVACIONES Muestra insuficiente para clculos
Maclura tinctoria Cissus sicyoides Spondias radlkoferi Cavanillesia platanifolia Enterolobium cyclocarpum Spondias mombin Pterocarpus officinalis Pithecellobium sp. Pseudobombax septenatum Macrolobium sp. Piptadenia sp. Astronium cf. graveolens Machaerium sp. 1 Calliandra sp. Neea sp. Machaerium sp. 3 Hura crepitans Lecythis minor Pterocarpus sp. Melicoccus bijugatus Bauhinia glabra Machaerium sp. 2 Leguminosae 1 Callycophyllum candidissimum Ximenia americana Cochlospermum vitifolium Arrabidaea sp. Albizia caribea Talisia olivaeformis Acacia tomentosa Hippocratea volubilis
Valor de PDE agregado es bastante alto
No hubo datos en los puntos al azar Valor de PDE tiende a agregado Muestra insuficiente para clculos Valor de PDE agregado es bastante alto No hubo datos en los puntos al azar Muestra insuficiente para clculos Muestra insuficiente para clculos No hubo datos en los puntos al azar
No hubo datos en los puntos al azar Muestra insuficiente para clculos No hubo datos en los puntos al azar Valor de PDE agregado es bastante alto No hubo datos en los puntos al azar No hubo datos en los puntos al azar No hubo datos en los puntos al azar No hubo datos en los puntos al azar Valor de PDE agregado es bastante alto Muestra insuficiente para clculos
Convenciones: D: densidad (rango), expresada en Ar/Ha: rboles por hectrea; PDE: patrn de dispersin espacial.
3.5 COBERTURA DE COPA, REA BASAL Y ALTURA PROMEDIO DE LAS ESPECIES VEGETALES UTILIZADAS POR LOS MONOS AULLADORES EN EL BOSQUE Los valores especficos de cobertura de copa y de rea basal obtenidos con el mtodo del rea del rombo inscrito (Prieto 1994, citado por Rangel-Ch & Velsquez 1997) y con el mtodo de rea basal (Rangel-Ch & Velsquez ut supra), respectivamente, y las alturas promedio por especie fueron totalizados de los 74 individuos vegetales utilizados. Estos datos se presentan en la tabla 13.
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De acuerdo con los valores especficos de cobertura de copa, 7 (28%) de las 25 especies con datos de copa superaron los 100 m2, tales especies son Enterolobium cyclocarpum, Spondias radlkoferi, Spondias mombin, Pterocarpus officinalis, Calliandra sp., Hura crepitans y Maclura tinctoria. Por su parte, 18 especies poseen coberturas de copa en un rango entre 3-94 m2. Las restantes 6 especies utilizadas no presentan datos de cobertura de copa, porque corresponden a lianas y bejucos. En cuanto a las reas basales, todas las especies poseen datos, dado que fue posible medir la circunferencia del fuste de todos los ejemplares utilizados: los rboles, a la altura del pecho (CAP), y las lianas, en la porcin ms gruesa (fide Gentry 1982). En cuanto a las cifras, slo 9 de las 31 especies tiene valores de rea basal que superaron el metro cuadrado (rango: 1.29-13.20 m2), lo anterior debido a que los ejemplares vegetales utilizados por los monos en estas especies posean dimetros de fuste a la altura del pecho (DAP) 25 cm. Por otra parte, la altura promedio de los 74 individuos vegetales utilizados correspondi a los 14.2 ( 3.93 m, D.E.), igual valor se obtuvo en el promedio de la altura por especie. En el muestreo se observ el uso por parte de los aulladores de rboles emergentes con 30 m de altura (vgr. Cavanillesia platanifolia), como tambin de lianas terciadas tan slo a 8-9 m de alto (vgr. Hippocratea volubilis) sobre rboles ubicados en pendientes pronunciadas y lomas de considerable elevacin.
sugirieran tendencias de uso de los recursos, se utiliz el coeficiente de correlacin por rangos de Spearman (rs). Los resultados de estas asociaciones se presentan en la tabla 14. Las grficas correspondientes a las asociaciones significativas se presentan en el anexo F.
Tabla 14. Asociacin entre variables.
Correlacin entre variables. Para establecer posibles asociaciones entre variables que
% % % % % % %
TC TC TC TC TC TC TC
por por por por por por por
Variables Asociadas especie y No. de meses de uso especie y No. de ind. Veg. especie y Cobertura de copa especie y rea basal especie y Patrn de dispersin esp. especie y Altura promedio especie y Densidad
N 31 31 25 31 16 25 16
rs 0,767* 0,713* 0,635* 0,650* -0,510 0,280 -0,411
Signif. P<0,01 P<0,01 P<0,01 P<0,01 P<0,05 P>0,01 P>0,01
Convenciones: % TC= porcentaje de tiempo de consumo; N= tamao de muestra; rs= coeficiente de correlacin de Spearman; Signif.= significancia. *Valores significativos al nivel de confianza de =0.01, excepto el sexto caso (%TC y Patrn de dispersin espacial, significativo a =0.05).
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Tabla 13. Cobertura de copa, rea basal, individuos utilizados y altura promedio por especie vegetal.
Especie No. Ind. Utiliz. Cobertura copa (m) rea basal (m) Prom Altura D.E. 1 15 0,0254 10 1 78 0,2437 17 1 0* 0,0067 10** 2 80,5 0,3957 11 1 0* 0,0023 12,5** 16,6 4,93 3 208 1,9577 2 24 0,1767 11,7 1,1 2 76 2,7701 24 8,5 12,1 2,5** 9 0* 0,5504 1 3 0,0236 16 7 371 13,2014 15 3,7 1 0* 0,0026 8** 3 146 1,4509 15 1,0 1 6,75 0,0379 15 1 21,25 0,0121 12 1 14 0,0286 9,5 1 13,5 0,0241 14 1 0* 0,0796 10** 4 143,5 1,3573 14 2,2 1 20 0,0326 9 2 94 1,2988 13,5 3,5 2 40,25 0,7067 8,75 0,4 2 0* 0,0296 11,5 3,5** 1 24 0,078 15 2 74,75 0,8666 16 2,8 4 208,5 1,8565 15,2 0,9 1 5,25 0,025 9 7 370,25 7,0389 15,6 3,6 7 305 6,6479 16 3,0 1 11,25 0,1071 14 1 7,5 0,0401 12
Acacia tomentosa Albizia caribea Arrabidaea sp. Astronium cf. graveolens Bauhinia glabra Calliandra sp. Callycophyllum candidissimun Cavanillesia platanifolia Cissus sicyoides Cochlospermum vitifolium Enterolobium cyclocarpum Hippocratea volubilis Hura crepitans Lecythis minor Leguminosae 1 Machaerium sp. 1 Machaerium sp. 2 Machaerium sp. 3 Maclura tinctoria Macrolobium sp. Melicoccus bijugatus Neea sp. Piptadenia sp. Pithecellobium sp. Pseudobombax septenatum Pterocarpus officinalis Pterocarpus sp. Spondias radlkoferi Spondias mombin Talisia olivaeformis Ximenia americana
Convenciones: las especies marcadas con (*) no poseen copas, puesto que son lianas y bejucos, igual sucede con las alturas promedio marcadas con (**), que corresponden a la altura en la que se encuentra la liana en otro rbol que le sirve de substrato. Para aquellas especies en que el nmero de individuos super la unidad, se adjunta, a los promedios obtenidos, la desviacin estndar de la muestra ( D.E.)
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4. DISCUSIN 4.1 TAMAO Y COMPOSICIN DEL GRUPO FOCAL DE MONOS AULLADORES Y REA VITAL El tamao del grupo focal de A. seniculus (5 individuos) y la composicin por clases de sexo y edad (relacin de sexos machos-hembras= 1:1; relacin hembras-cras= 2:1) se encuentra dentro del rango promedio para monos aulladores habitando un fragmento de bosque seco (Defler 2003; Chapman y Balcomb 1998; Crockett y Eisenberg 1987), por lo que los resultados obtenidos a partir del muestreo focal de este grupo representan adecuadamente la alimentacin de A. seniculus en el rea durante 8 meses de estudio. Con respecto al tamao resultante del rea vital usada por el grupo focal (ca. 5.7 ha), tal extensin se encuentra dentro del rango de tamao de reas de dominio vital encontradas para grupos de Alouatta seniculus (Defler 2003). Este reducido tamao en el rea vital podra estar asociado con la preferencia por hojas en la dieta (Julliot y Sabatier 1993; Braza et al. 1983; Gaulin y Gaulin 1982): recursos homogneamente distribuidos y espacialmente predecibles en los bosques tropicales (Milton 1998). 4.2 PATRONES DE USO DE RECURSOS ALIMENTICIOS 4.2.1 Patrn general de uso de taxa vegetales. Durante el tiempo de estudio el grupo focal de monos aulladores utiliz un total de 31 taxa vegetales como alimento. Este resultado, comparado con otros estudios sobre dieta de A. seniculus es relativamente bajo (ver tabla 15). No obstante, esto podra atribuirse a diversos factores, como las diferencias en el nmero de horas de consumo de recursos registradas, al nmero de meses de muestreo, y a la diversidad florstica de los hbitats comparados (ver tabla 15). Por ejemplo, en bosques hmedos con gran diversidad de especies vegetales, los aulladores rojos utilizaron un elevado nmero de especies en sus dietas (Santamara y Rylands 2003; Julliot y Sabatier 1993).
Tabla 15. Comparacin de estudios de dieta de A. seniculus Lugar Brasil Surinam Surinam Venezuela Colombia Colombia No. Especies consumidas 211 74 195 40 34 31 Duracin de observacin (meses) 6 6 19 12 10 8 Tipo de Bosque Bosque Bosque Bosque Bosque Bosque Hmedo Hmedo Hmedo Seco Hmedo Referencia Santamara y Rylands 2003 Simmen y Sabatier 1996 Julliot y Sabatier 1993 Braza et al. 1983 Gaulin y Gaulin 1982 Este estudio
Bosque Seco
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En cuanto al tiempo de consumo invertido en las especies vegetales utilizadas, los aulladores exhibieron un patrn general de uso que concuerda con el observado para Alouatta en otros estudios (Chapman 1988a; Gaulin y Gaulin 1982; Milton 1980, 1978; Glander 1978; ver Smith 1977): la concentracin de la mayor parte del tiempo alimenticio dedicado al uso de pocas especies (= 78.09%, N= 9 especies), con respecto al uso minoritario de muchas otras taxa vegetales (= 21.91%, N= 22 especies). Con respecto al uso de categoras alimenticias, el patrn general observado de uso reflej la tendencia dietaria observada en otras especies del gnero Alouatta: el uso mayoritario de hojas con respecto a las flores y los frutos. Adems, en trabajos sobre dieta de aulladores en bosque seco (decduo) altamente estacional (Costa Rica), el patrn general se corresponde en gran medida con el registrado en este estudio en un hbitat similar: mayor uso de hojas y de flores en relacin con un menor uso de frutos (Glander 1978). Un aspecto importante a tener en cuenta es el hecho que algunas de las especies incluidas en la dieta del grupo focal tienen una cultura de uso maderable por parte de los pobladores en el rea y en otras zonas, lo que supondra una reduccin en el nmero de fuentes de alimentos (ver anexo G). Uso de hojas. Las plantas muestran varias adaptaciones que les dan algn grado de proteccin contra los herbvoros. Una de las adaptaciones ms conspicuas es la produccin de qumicos (v.g. compuestos secundarios) que afectan a los herbvoros; existe gran variacin en tipos y concentraciones de compuestos secundarios entre plantas y partes consumidas de stas, lo que sugiere que los consumidores (v.g. mamferos) evitan los efectos txicos consumiendo plantas o ciertas partes de plantas que no contienen grandes cantidades de estos qumicos. Las capacidades sensoriales, acompaadas de la memoria, permiten a los animales la eleccin de comer o no comer alimentos txicos deliberadamente (Freeland y Janzen 1974). El consumo sustancial de hojas en la dieta constituye una caracterstica exclusiva del gnero Alouatta entre los primates Neotropicales (Ramrez-Orjuela y Cadena 2003; Santamara y Rylands 2003; Silver et al. 1998; Milton 1998; Simmen y Sabatier 1996; Julliot y Sabatier 1993; Chapman 1988a; Glander 1981; Milton 1980; Glander 1978; Milton 1978; Smith 1977; Eisenberg y Thorington 1973). En el caso de los monos aulladores (Alouatta spp.), a pesar de ser considerados como herbvoros generalistas (Juan et al. 1999; Glander 1982; Rockwood y Glander 1979) o folvoros (Neville et al. 1988; Milton 1979, 1978), tienen la capacidad de alimentarse de variadas estructuras vegetales, pero, adems, son comensales muy selectivos en cuanto a la calidad de ciertas partes de las plantas, respondiendo positivamente a los modelos
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dietarios de Milton (1998, 1980, 1979), Coley (1987), Glander (1981, 1978) y Westoby (1974). Varios estudios sostienen que los aulladores maximizan su ingestin de protenas, agua y aminocidos en tanto que minimizan el consumo de fibra cruda, almidones y compuestos secundarios, ajustando su dieta a una mezcla de varias especies y nutrientes (Milton 1980, 1979, Freeland y Janzen 1974, Glander 1982, 1981, 1978), y esto ocurre de acuerdo con los patrones fenolgicos (disponibilidad) de los recursos vegetales entre y dentro de temporadas climticas, entre hbitats, entre especies y entre individuos vegetales, los cuales producen diferencias cuantitativas y cualitativas en la disponibilidad las categoras alimenticias en el tiempo y el espacio (Jones 1996; Glander 1981). En lo referente a este estudio, el consumo de hojas es consecuente con la mayora de investigaciones sobre dieta de Alouatta. Las hojas contribuyeron a la dieta en una proporcin del 44.36% del tiempo de consumo total y, segn el grado de madurez, las hojas nuevas aportaron el 27.18% con respecto a las hojas maduras con el 17.18% del tiempo de consumo. La proporcin de hojas en la dieta en este estudio corresponde con los hallazgos de Milton (1978), Chapman (1988a, 1987) y con lo observado por Eisenberg (1989), quienes sustentan que el consumo de hojas reviste ms del 40% del tiempo de consumo de los monos aulladores (ver tambin similar proporcin de hojas en la dieta en Julliot y Sabatier 1993). La tendencia general de Alouatta en cuanto al uso de hojas consiste en preferir las estructuras nuevas sobre las maduras, siendo coherentes con su bsqueda de un balance fibra/protena en la dieta, puesto que las hojas nuevas pueden proveer un mayor retorno de energa y nutrientes por unidad de peso (Milton 1998, 1980, 1979, 1978; Glander 1981). Adems, otro factor que puede incidir en la seleccin de hojas nuevas consiste en la barrera fsica que supone la mayor cantidad de carbohidratos estructurales de las hojas maduras, como celulosa, entre otros, que pueden reducir su digestibilidad e impedir la ptima absorcin de protenas (ver Gaulin y Gaulin 1982; Milton 1979, 1978). Esta preferencia por las hojas nuevas sobre las maduras tambin ha sido observada en otros herbvoros, como hormigas del gnero Atta (Rockwood y Glander 1979) y en perezosos (Bradypus spp.) (Montgomery y Sunquist 1978). El 83% de las especies incluidas en la dieta (N=26) fueron utilizadas como fuentes de hojas; para las hojas nuevas, 17 especies (54%) y para las hojas maduras, 16 especies (51.61%), respectivamente. La mayora de especies utilizadas como fuentes de hojas nuevas no lo fueron para hojas maduras y viceversa (ver tabla 2), lo que sugiere una marcada seleccin entre estas categoras dentro del conjunto de especies vegetales y, muy seguramente, entre los individuos menos txicos. Esto concuerda con lo expuesto por Glander (1982, 1981, 1978) y Milton (1980, 1979), quienes sostienen que la seleccin interespecfica e intraespecfica est sujeta al aumento en la ingestin de nutrientes y
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disminucin de compuestos secundarios y fibra. Es as, que estos monos pudieran estar evitando consumir grandes concentraciones de sustancias txicas, teniendo un apreciable consumo de hojas maduras de varias especies en algunos individuos vegetales (ver Glander 1982). Muy seguramente no habra mucha diferencia nutricional entre hojas nuevas y maduras, excepto por el contenido de agua que es mayor en las primeras (Glander 1981). Adems, la seleccin tambin puede responder a las caractersticas de las hojas: por ejemplo, en este estudio, el uso de la bignonicea Arrabidaea sp. fue nicamente sobre hojas maduras (ver tabla 2). Este hecho puede explicarse porque los brotes y renuevos de los taxa de esta familia botnica tienen slice, que hacen poco palatables estas fenofases para los posibles forrajeros (M. Salazar Com. Pers.). Las especies ms aprovechadas en esta categora alimenticia son, en orden decreciente, Enterolobium cyclocarpum (Mimosoideae), Spondias mombin (Anacardiaceae), Pterocarpus officinalis (Papilionoideae), Spondias radlkoferi (Anacardiaceae), Pithecellobium sp. (Mimosoideae) y Cissus sicyoides (Vitaceae). Todas, excepto Pterocarpus officinalis y Pithecellobium sp., son especies predilectas (ver tabla 3), con considerables coberturas de copa (rangos), reas basales (rangos) y alturas promedio de ca. 15 m, como lo encontrado por Garber y otros (1999). Este uso sugiere una bsqueda activa de hojas como alimento en el tiempo y en el espacio (sensu Juan et al. 1999). La proporcin de las categoras alimenticias en la dieta tuvo correspondencia con su disponibilidad espacio-temporal (ver anexo C y figura 22) (ver Glander 1978), as como la disponibilidad de las familias y las especies, reflejando la flexibilidad dietaria caracterstica de Alouatta. Los bosques secos tropicales son altamente frtiles (Pennington et al. 2000; Gonzlez y Devia 1994; Murphy y Lugo 1986; Hubbell 1979), lo cual favorece el sustento de muchas especies vegetales con altas tasas de crecimiento, con comportamiento helifilo (no tolerantes a la sombra) y con hojas de corta vida. Estas caractersticas estn asociadas con la disminucin de las defensas qumicas de las plantas segn Coley (1987, basado en zonas de tierras bajas de Centro y Suramrica). Teniendo en cuenta lo anterior, la estructura del bosque seco de La Montaa y, probablemente, las caractersticas de las especies que lo conforman, pueden haber llevado a Alouatta seniculus al ajuste dietario observado de acuerdo con el patrn de uso de recursos exhibido por el taxn en este estudio. Factores como los arriba sealados, aunados a la disponibilidad fenolgica de hojas maduras explicaran su notable inclusin y uso en la dieta, permitiendo el consumo de protenas, cuya proporcin es tres veces mayor en las hojas maduras que en recursos como algunos frutos (Gaulin y Gaulin 1982).
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En trminos generales, se pueden apreciar en la amplia revisin bibliogrfica coincidencias con los resultados obtenidos en este estudio con otros efectuados en sitios con caractersticas semejantes (v.g. Braza et al. 1983; Glander 1981, 1978). La comparacin de resultados entre este estudio con otros que involucran otras especies de Alouatta (v.g. A. palliata) puede realizarse con cierta confiabilidad, debido al hecho que estas especies ocupan el mismo nicho ecolgico a razn de ser aloptricas (ver Crockett y Eisenberg 1987; Milton 1978). Uso de frutos. Los frutos constituyen recursos importantes en las dietas de Alouatta spp., pues son fuentes de carbohidratos y otros nutrientes, que suministran la energa instantnea necesaria para el desarrollo de sus actividades vitales (Pavelka y Behie 2005; Pinto 2004; Palacios 2003; Ramrez-Orjuela y Cadena 2003; Santamara y Rylands 2003; de Moraes et al. 2003; Fuentes et al. 2003; Muoz et al. 2002; Garca et al. 2001; GmezMarn et al. 2001; Juan 2000; Juan et al. 1999; Ortiz et al. 1999; Garber et al. 1999; Silver et al. 1998; Simmen y Sabatier 1996; Julliot y Sabatier 1993; Chapman 1988a, 1988b; Estrada 1984; Estrada et al. 1984a; Estrada y Coates-Estrada 1984; Chapman 1988; Leighton y Leighton 1982; Gaulin y Gaulin 1982; Milton 1980; Nagy y Milton 1979; Eisenberg y Thorington 1973). No obstante, debido a los patrones fenolgicos de las especies vegetales y a las condiciones climticas imperantes en los distintos hbitats, los frutos generalmente tienden a ser recursos de disponibilidad estacional y espacialmente parchosos, aprovechados cuanto sea posible (Miranda y Passos 2004; Julliot 1996b; Peres 1994; Chapman y Chapman 1990; Chapman 1988a, 1988b; Murphy y Lugo 1986; Estrada y Coates-Estrada 1984; Terborgh 1983; Leighton y Leighton 1982; Opler et al. 1980; Frankie et al. 1974; Daubenmire 1972). Dado que los aulladores constituyen un porcentaje importante de la biomasa de mamferos herbvoros y frugvoros de los bosques tropicales (Eisenberg y Thorington 1973) y que han sido reconocidos como efectivos dispersores de semillas de un gran nmero de especies vegetales (Andresen 2002; Bravo y Zunino 2000; Chapman y Onderdonk 1998; Julliot 1997, 1996a, 1996b; Estrada y Coates-Estrada 1991, 1984; Estrada 1984), Alouatta juega un importante rol en los hbitats donde vive en procesos como la sucesin secundaria, el mantenimiento, la regeneracin, la heterogeneidad composicional y la iniciacin boscosa (Ver Chapman y Onderdonk 1998; Julliot 1997, 1996a, 1996b; Estrada y Coates-Estrada 1984). La seleccin de frutos como alimento, por parte de consumidores como los primates, puede atribuirse a diversas caractersticas inherentes a stos como tamao, color, palatabilidad, contenido de nutrientes, de compuestos secundarios, cantidad de etanol, consistencia, nmero y grado de proteccin de las semillas (Dominy 2004; Witmer 1998; Julliot 1996b; Fischer y Chapman 1993; Howe y Smallwood 1982; Milton 1980; Glander
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1978). Se ha encontrado que Alouatta seniculus prefiere sobretodo frutos carnosos, jugosos y de colores brillantes (Julliot Ibid; Simmen y Sabatier 1996). Por otra parte, la visin tricromtica y la consiguiente capacidad de discriminar las categoras alimenticias objetivo (blanco) en un rango de colores rojo/amarillo/verde (e.g. frutos maduros, frutos inmaduros, hojas nuevas) contra un follaje maduro de fondo, ha sido propuesta como un resultado adaptativo ventajoso para Alouatta spp. en el alcance de una gran diversidad dietaria (Dominy y Lucas 2001; Jacobs et al. 1996), dado que, en estudios como el de Terborgh (1983), el 62% de los frutos consumidos por primates Neotropicales pertenece a la regin del espectro amarillo/naranja/rojo. En este estudio, el uso de frutos represent el 26.09% del tiempo de consumo total del grupo focal de monos, siendo 7 especies vegetales las fuentes de estos recursos alimenticios. De acuerdo con el grado de madurez registrado, los frutos inmaduros contribuyeron con el 14.64% del tiempo de consumo con respecto al 11.45% dedicado al uso de frutos maduros. Las especies utilizadas poseen frutos de distintos tipos y colores: Cissus sicyoides, Spondias mombin, S. radlkoferi (drupas) y Maclura tinctoria (baya) tienen frutos carnosos,
con gran cantidad de agua, carbohidratos, vitaminas, minerales y compuestos secundarios (Arrieta y Gonzlez 2003; Scull et al. 2000; Francis 1992), en un rango de colores que va desde el verde (Maclura), pasando por el amarillo (Spondias spp.) hasta el rojizo negruzco de Cissus sicyoides. Por su parte, el resto de especies: Pseudobombax septenatum, Hura crepitans (cpsulas) y Enterolobium cyclocarpum (legumbre) (usadas en la temporada seca) poseen frutos fibrosos, verdes todos y con relativas cantidades de sustancias txicas (e.g. Hura crepitans: hurina) (Francis 1990). Estas caractersticas podran haber favorecido la seleccin de los frutos de estos taxa vegetales como fuentes de agua, nutrientes y azcares para la obtencin de energa instantnea, dependiendo, sin embargo, de su disponibilidad espacio-temporal (ver anexo C). No obstante, el uso de especies para el consumo de frutos podra subyacer en las caractersticas fisonmicas de los rboles fructificados, como la cobertura de la copa y el DAP, las cuales sirven como caractersticas predictoras de la produccin de frutos por unidad de rea (Chapman et al. 1992; Terborgh 1983) y se han asociado positivamente con el uso de recursos por parte de monos aulladores (Gonzlez-Picazo et al. 2001; Estrada y Coates-Estrada 1996). Uso de flores. Las flores son un recurso fenofsico de presencia altamente estacional y de ocurrencia marcada principalmente en la temporada seca de los bosques tropicales secos (Borchert et al. 2004; Murphy y Lugo 1986; Gentry 1982; Frankie et al. 1974; Daubenmire 1972).
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Estas estructuras tienen alta calidad nutricional debido a los elementos presentes en stas (v.g. nctar, polen), que sirven como fuentes de azcares y protenas, y, consiguientemente, de energa instantnea (Jones 1983), convirtiendo estos recursos en elementos valiosos en las dietas de los primates para satisfacer sus requerimientos nutricionales y energticos. En este estudio, las flores constituyeron, despus de las hojas, la categora alimenticia ms utilizada en la dieta, con un porcentaje del 29.55% del tiempo de consumo total. Durante el tiempo de muestreo, el grupo focal utiliz un total de 10 especies como fuentes de flores. Las flores utilizadas en la dieta fueron estructuras completamente desarrolladas, lo que, desde el punto de vista de los monos, puede consistir en una estrategia de sincronizacin con los recursos para maximizar la toma de nutrientes y elementos ricos en energa instantnea (Jones ut supra). Adems, la relativamente alta disponibilidad de este recurso observada en el rea (ver anexo C y figura 22) explica, en parte, el uso de los tems presentes como parte de una estrategia para balancear de manera ptima su dieta, aprovechar los recursos parchosos en el tiempo y en el espacio y obtener la energa necesaria para el desarrollo de sus actividades vitales (Nagy y Milton 1979; Westoby 1974; Schoener 1971). 4.2.2 Uso estacional, mensual y diario de los recursos alimenticios: patrones. Patrn estacional en el uso de especies y categoras alimenticias. De acuerdo con la utilizacin de los distintos taxa vegetales en los perodos climticos considerados en este estudio, se observaron cambios de tipo estacional en los patrones de uso de los recursos, ajustados en gran medida a los patrones fenolgicos de disponibilidad de los tems alimenticios. Las especies utilizadas en todos los perodos climticos correspondieron a las especies con mayor contribucin al tiempo de consumo (excepto Cissus sicyoides, que fue utilizada durante ambos perodos de lluvias en la temporada hmeda). En cuanto a las especies usadas en slo uno o dos perodos climticos inmediatos, su utilizacin tambin respondi al comportamiento fenolgico de los taxa vegetales, los cuales ofrecieron las categoras alimenticias preferidas en estas especies durante uno o varios meses en algunos casos (ver anexo C). Con respecto al uso estacional de las categoras alimenticias, tambin se aprecia correspondencia entre el uso de las partes vegetales y su disponibilidad fenolgica (ver
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anexo C y figura 22). Adems, se observ una tendencia al incremento a travs del tiempo en la utilizacin de las hojas maduras. Por otro lado, en el uso de las categoras: hojas nuevas, flores y frutos inmaduros no se observ una tendencia aparente, antes bien, se comport de manera oscilante entre uno y otro perodo climtico. El uso de los frutos maduros estuvo concentrado solo en el perodo de lluvias mayores, ajustndose a la restringida disponibilidad temporal de estos recursos (ver figura 21). Los valores de diversidad dietaria a nivel de perodos climticos fueron relativamente bajos, lo que puede explicarse por el uso conservativo de ciertas especies vegetales en la dieta sobre una base estacional. En trminos de solapamiento dietario entre temporadas climticas, a excepcin de los recursos utilizados de forma ms consistente a lo largo del tiempo del estudio, un conjunto relativamente nuevo de especies fue utilizado particularmente en cada temporada, lo que se evidencia por los valores del ndice de Srensen obtenidos para estos perodos. Uso de recursos alimenticios en la temporada seca. En esta temporada, el foco alimenticio consisti en cuatro especies: dos bombacceas (Cavanillesia platanifolia y Pseudobombax septenatum) y dos anacardiceas (Spondias radlkoferi y S. mombin). Es notable en este caso el aprovechamiento intensivo de las flores de C. platanifolia, que pudo ser una respuesta oportunista a su efmera disponibilidad temporal, de acuerdo con los datos fenolgicos registrados (ver anexo C) y con el reducido nmero de esporofitos que ofrecan de manera sincrnica este recurso. Aunado a esta situacin se suma la ausencia de fenofases reproductivas (observada) de las leguminosas presentes en el rea (ver Jones 1983) que pudieran hacer parte de la dieta de los monos en esta poca, ampliando el espectro de especies con flores, las cuales constituyen recursos de gran calidad en trminos de contenido de carbohidratos y protenas. En cuanto al uso de frutos inmaduros en este perodo, las especies usadas como fuentes de estos recursos (v.g. Hura crepitans, Enterolobium cyclocarpum, Pseudobombax septenatum) corresponden a algunas de las taxa que ofrecan esta categora alimenticia (sin incluir a Pterocarpus officinalis y Albizia caribea: frutos secos, altamente fibrosos y leosos) (ver anexo C) durante esta poca, pudiendo ser usados como fuentes de agua, azcares y protenas. La oferta de recursos de alta calidad nutricional y con mayor retorno de energa como hojas nuevas, flores y frutos inmaduros (Jones 1983; Milton 1998, 1980; 1979, 1978) pudo limitar la inversin de tiempo en este perodo en el consumo de hojas maduras, que son elementos con altos contenidos de fibra, elevada cantidad de carbohidratos estructurales, agua y con menor cantidad de protenas con respecto a las otras categoras alimenticias (Milton 1998, 1980, 1979, 1978). Esto pone de relieve que, adems de adaptarse en trmino de calidad dietaria, estos primates tambin se adaptan y aprovechan oportunsticamente la heterogeneidad temporal de los recursos del bosque (ver Jones
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1996), lo que evidencia aun ms que los aulladores viven en lmites estrechos en lo que a obtencin de alimento se refiere (Milton 1980, 1979). Las hojas maduras usadas fueron obtenidas de especies de Leguminosae: una familia botnica importante en la dieta como fuente de hojas para varias especies de Alouatta a lo largo de su rango de distribucin (Julliot y Sabatier 1993; Gaulin y Gaulin 1982; Glander 1978; Milton 1978). Un aspecto interesante en el uso de hojas aportadas por leguminosas, sobretodo de mimosoideas (ver tabla 2), lo constituye las caractersticas de estas hojas: lminas foliares menudas y con altos contenidos de nitrgeno que, posiblemente, facilitaran mucho ms su procesamiento con respecto a las hojas de otras taxa. Uso de recursos alimenticios en la temporada lluviosa: perodo de lluvias menores. Durante este perodo, los recursos ms utilizados corresponden a las flores y las hojas nuevas, las cuales obtuvieron de un conjunto mucho ms diverso de especies con respecto a lo observado en la temporada seca. Por su parte, el porcentaje de contribucin de las hojas maduras al tiempo de consumo se mantuvo en una proporcin similar con respecto al perodo inmediatamente anterior. Las especies ms usadas en funcin del tiempo de consumo ofrecieron varias categoras alimenticias aprovechadas por los monos en la dieta durante este perodo de lluvias. El consumo de flores en este primer trimestre de la temporada lluviosa no estuvo concentrado en una sola especie, como ocurri en la temporada seca, sino que, dado el elevado nmero de taxa vegetales ofreciendo estas estructuras reproductivas (ver anexo C), los monos pudieron disponer de una mayor gama de fuentes de flores para su consumo, y de esta manera, distribuir ms homogneamente el tiempo de consumo invertido en estos tems alimenticios. La preferencia de las flores y las hojas nuevas sobre las maduras en este lapso, puede estar dada por la necesidad de balancear de manera ptima su dieta, teniendo a su disposicin recursos de mayor calidad nutricional y energtica (Glander 1981; Nagy y Milton 1979; Milton 1978; Freeland y Janzen 1974; Westoby 1974). Uso de recursos alimenticios en la temporada lluviosa: perodo de lluvias mayores. En este segundo trimestre de la temporada lluviosa el hecho ms destacable es el uso sustancial de frutos maduros en la dieta (29.23% del tiempo de consumo) (ver figura 20). Esta situacin corresponde a un aprovechamiento ajustado a la disponibilidad temporal de estos recursos alimenticios, restringida a la poca lluviosa (para frutos carnosos y jugosos), de acuerdo con los patrones fenolgicos observados (ver anexo C).
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El aprovechamiento de recursos de gran valor nutricional y energtico, y de oferta espaciotemporalmente parchosa favorece la minimizacin de viaje y la locomocin dirigida hacia las fuentes de tales alimentos (Santamara y Rylands 2003; Chapman 1988b; Leighton y Leighton 1982; Milton 1980). Los frutos utilizados en este perodo corresponden a drupas de Spondias spp. y Cissus sicyoides y bayas de Maclura tinctoria. Sobre la base de anlisis bromatolgicos y fisicoqumicos, se ha encontrado en estos frutos un gran aporte de macrominerales (Ca, P, K y Na), microminerales (Fe y Zn), agua, carbohidratos (Arrieta y Gonzlez 2003), vitaminas (Francis 1992) y aminocidos (Scull et al. 2000). Es interesante destacar que, adems de las cualidades nutricionales y energticas mencionadas, los frutos utilizados en este perodo poseen caractersticas organolpticas que pueden favorecer su seleccin por parte de los monos aulladores, dada la capacidad que tiene Alouatta de distinguir alimentos en diferentes estados de madurez en un espectro de colores rojo-amarillo-verde (Dominy y Lucas 2001; Jacobs et al. 1996), como es el caso de los frutos de Spondias spp., Maclura tinctoria y Cissus sicyoides. En este perodo de lluvias se present un considerable uso de frutos inmaduros en la dieta (25.29% del tiempo de consumo; ver figura 18), concentrado nicamente en dos especies vegetales: Cissus sicyoides y Spondias radlkoferi. Para esta categora en particular el aprovechamiento observado de los tems disponibles fue bastante selectivo (ver tabla 10 y figura 21), quiz influido por las caractersticas nutricionales y energticas de los recursos vegetales expuestas anteriormente. Con respecto al uso de hojas en esta temporada, el tiempo invertido y el nmero de fuentes utilizadas fue mayor para las hojas maduras que el nmero de taxa usados para hojas nuevas (ver tabla 8 y figura 18). Sin embargo, es notable el hecho que la gran mayora de los taxa vegetales que sirvieron como fuentes de hojas (ca. 73%) pertenecen a la familia de las leguminosas. Se ha encontrado que las hojas de las Leguminosae poseen alto contenido de nitrgeno y baja toxicidad en trminos de compuestos secundarios (Milton 1978; Smith 1977), lo que podra explicar su preferencia como fuentes de estas estructuras foliares para el consumo por parte de los aulladores. Patrn mensual del uso de recursos. De acuerdo con los resultados obtenidos en cuanto a la composicin mensual de la dieta en trminos de las especies vegetales utilizadas, los monos aulladores reflejaron una baja diversidad dietaria [valor medio de H= 0.48 ( 0.07, D.E.)] (Ver tabla 4). Este resultado no puede atribuirse a una presunta reduccin en la disponibilidad de recursos, pues este hecho no corresponde a lo observado en el rea (ver anexo C y figura 22) (ver Chapman 1987). Antes bien, podra responder a una estrategia de forrajeo selectivo de los monos en busca de alcanzar un ptimo balance
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nutricional (Freeland y Janzen 1974; Westoby 1974; Schoener 1971). Sin embargo, a la luz de los datos disponibles, una baja diversidad en la dieta podra ser un indicador indirecto del grado de perturbacin del bosque, de acuerdo con la caracterizacin florstica y sus resultados con respecto a otros fragmentos de bosque seco en Colombia (ver Instituto Humboldt 1998, 1997). En cuanto al grado de flexibilidad de la dieta, el grupo focal de monos exhibi una gran flexibilidad dietaria (sensu Chapman 1987)(Fuentes et al. 2003; Horwich 1998), dado que el solapamiento en el uso de especies a nivel intermensual (ver tabla 4) fue bastante bajo [ x S S = 0.34 ( 0.18, D.E.)], lo que indica el uso de conjuntos de especies prcticamente distintos entre un mes y el inmediatamente prximo; por ejemplo, este fue el caso entre los meses de enero y marzo: totalmente dismiles en cuanto a la composicin a nivel de especies en las dietas mensuales (SS = 0). Esta flexibilidad en la dieta sobre una base intermensual podra estar relacionada con el uso de nuevas zonas del bosque con el paso de los meses, de acuerdo con lo observado en el muestreo, respondiendo a la heterogeneidad composicional de las distintas porciones del rea utilizada (ver anexo H) y como parte de una estrategia para tomar ventaja de los diferentes ciclos fenolgicos de las plantas presentes en el fragmento boscoso (ver Milton 1978), ajustando su composicin dietaria para conseguir suplir sus necesidades nutricionales de varias alternativas en un momento dado (Glander 1981). Pese al bajo solapamiento intermensual en el uso de especies, se observ consistencia en el uso de algunos taxa vegetales a lo largo de los meses, principalmente en aquellos recursos jerarquizados como importantes (ver tabla 3). El uso sustancial y constante de algunos recursos a travs del tiempo podra suponer una dieta base, pero para sustentar un argumento de este tipo sera necesario un estudio alimenticio mucho ms extenso. La consistencia a lo largo de los meses en el uso de las taxa vegetales se encontr significativamente asociada con la contribucin al tiempo de consumo de los recursos (rs = 0.767; p<0.01). Este hecho sugiere cierta conservacin de algunos tems que podran ser de gran valor nutricional y energtico en la dieta, y a que las especies ms populares en el consumo tambin constituyen las usadas por ms meses con respecto a las especies menos populares (Estrada 1984). Adems, el mantenimiento de algunas especies en la dieta en perodos prolongados de tiempo responde al conocimiento que estos primates tienen de su entorno y de la periodicidad de los patrones fenolgicos de las especies vegetales presentes en el bosque (Jones 1996; Peres 1994). De acuerdo con los resultados, el 54.83% de las especies utilizadas (N= 17) como alimento fueron usadas slo durante un mes en el estudio, y por espacio de pocos minutos. Este hecho podra representar un proceso de muestreo, que ha sido identificado en Alouatta para incorporar nuevas especies a la dieta (Glander 1981): un macho adulto (en este estudio constituyeron los ms recurrentes individuos focales) llega a un rbol, toma unas pequeas porciones de alguna parte de la planta (hojas, brotes, flores, frutos) durante pocos minutos y luego abandona el rbol. Con el paso de las horas,
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si no percibe trastornos digestivos o efectos nocivos sobre su fisiologa, visitar nuevamente el individuo vegetal y de esta manera, el grupo podr unirse a l para utilizar la nueva fuente de alimento (Glander ibid). Patrn diario de uso de recursos. La media diaria de especies utilizadas por el grupo focal de monos para su consumo es relativamente baja. Esta situacin podra atribuirse, por lo menos en parte, a factores como la saciacin de los individuos, al alcance con pocas especies de los requerimientos nutricionales y energticos de los individuos y a una relativamente baja cantidad de compuestos secundarios presentes en los ejemplares vegetales utilizados (Coley 1987; Glander 1982; Westoby ut supra). Uso de las familias botnicas en la dieta. El patrn de uso de las familias botnicas involucradas en la dieta corresponde en gran medida con la representacin de estas familias en la composicin florstica caracterstica de los bosques secos, como el del rea de estudio: Leguminosae constituye la familia ms predominante, seguida por Anacardiaceae, Bignoniaceae, Rubiaceae, Sapindaceae, Euphorbiaceae, Bombacaceae e Hippocrateaceae (Glander y Nisbett 1996; Gentry 1995, citado por Pennington et al. 2000; Gonzlez y Devia 1994; este estudio). De acuerdo con la importancia de las familias en la dieta en trminos de tiempo de consumo, los resultados de este estudio coinciden con lo encontrado por Glander (1978) en un bosque seco y por otros primatlogos en otros estudios sobre dieta de Alouatta (ver relacin de estudios en anexo E): las leguminosas (Mimosoideae, Papilionoideae y Caesalpinioideae) aportaron la mayor parte del consumo, as como las morceas (Maclura tinctoria) y las anacardiceas. Por otra parte, la familia Vitaceae, con la liana Cissus sicyoides, tambin constituy uno de los dos taxa ms importante en la dieta del grupo focal de monos en este estudio (ver tabla 2). Este hecho puede explicarse por la alta diversidad de lianas en los bosques secos (Gentry 1982), y la prosperidad de estos taxa pioneros en ambientes perturbados. La representatividad de Cissus sicyoides en el consumo de los aulladores es uno de los resultados ms interesantes y particulares de este estudio en comparacin con lo encontrado en otras investigaciones sobre alimentacin y uso de recursos de Alouatta, donde las lianas y bejucos han sido ignorados (v.g. Silver et al. 1998; Julliot 1997); no obstante, en algunos bosques perturbados (v.g. Mxico) se ha encontrado que son taxa ampliamente utilizados como fuentes alimenticias y constituyen recursos tanto o ms importantes que los rboles en la dieta (Gonzlez-Picazo et al. 2001; Rodrguez-Luna 2000, citado por Gmez-Marn et al. 2001; Serio-Silva 1992, citado por Gmez-Marn et al. 2001; Estrada et al. 1984a; Glander 1978) (ver anexo E). El uso de este tipo de taxa vegetales pioneras como fuentes de alimento brinda a Alouatta la capacidad de persistir en ambientes perturbados o de crecimiento secundario (Miranda y Passos 2004; GmezMarn et al. 2001; Crockett y Eisenberg 1987).
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4.2.3 Valores ecolgicos de las especies vegetales y su relacin con el uso por parte de Alouatta seniculus. De acuerdo con los valores ecolgicos obtenidos de las plantas (densidad, patrn de dispersin espacial, altura, cobertura de copa, rea basal, nmero de individuos vegetales usados) y las asociaciones establecidas entre estas variables con el porcentaje de tiempo de consumo de los taxa vegetales incluidos en la dieta (ver tabla 14 y anexo F), se observ lo siguiente: Se encontr una asociacin estadsticamente significativa y positiva entre el porcentaje de tiempo de consumo de las especies de plantas y el nmero de individuos vegetales utilizados como fuentes de alimento (rs= 0.713; p<0.01), lo cual sugiere una selectividad intraespecfica en el uso de las especies consumidas (ver Estrada 1984), que favorece el evitar ingerir y acumular muchas toxinas contenidas en partes como hojas de una especie en particular (Milton 1978), dado que las concentraciones de compuestos secundarios pueden variar entre rboles del mismo taxn vegetal (Glander 1978; Milton ibid). No obstante, tambin puede responder al aprovechamiento de la disponibilidad de varios ejemplares arbreos ofreciendo simultneamente los mismos recursos de gran valor alimenticio para los monos. Cuando se asoci el porcentaje de tiempo de consumo por especie con los valores de cobertura de copa, se encontr una significativa relacin entre estas variables (rs= 0.635; p<0.01), lo que se explica por el hecho que los aulladores prefieren rboles con grandes copas (Chapman 1988b; Leighton y Leighton 1982), pues, desde el punto de vista del animal, las copas grandes son buenos indicadores de la produccin de recursos como hojas y frutos de los rboles para los primates (Chapman et al. 1992). La relacin entre el porcentaje de tiempo de consumo y los valores especficos de rea basal tambin fue estadsticamente positiva y significativa (rs= 0.635; p<0.01). Al igual que las copas de los rboles, el DAP (medida base para el clculo del rea basal) sirve como un indicador bastante adecuado de la produccin de biomasa en pie de un rbol (Chapman et al. 1992; Chapman 1988b; Leighton y Leighton 1982), lo que podra favorecer la seleccin de los individuos arbreos como fuentes de alimento. En otros estudios tambin se ha destacado la preferencia de los aulladores por rboles de gran porte, con un DAP >20 cm (Gonzlez-Picazo et al. 2001; Juan et al. 1999); en este estudio 25 cm. Esta caracterstica tambin podra ser un factor de seleccin relacionado con las concentraciones de las defensas qumicas en las plantas (v.g. compuestos secundarios), pues se ha encontrado que stas decrecen con relacin a la edad y/o al tamao de los rboles (Coley 1987). Con respecto al patrn de dispersin espacial de los taxa vegetales utilizados como alimento y su relacin con el porcentaje de tiempo de consumo, se encontr una asociacin estadsticamente significativa pero negativa (rs= -0.510; p<0.05). La explicacin de esta situacin radica en el hecho que las especies ms importantes en la
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dieta en trminos de tiempo de consumo correspondieron a taxa con un patrn de dispersin azaroso (valores bajos de PDE, ver anexo D), con respecto a las especies con menor contribucin al tiempo alimenticio, que exhibieron un patrn de dispersin agregado (valores altos de PDE) (ver tabla 11 y anexo D). El hecho que las especies ms utilizadas posean una dispersin azarosa podra ser una consecuencia del uso de sus frutos por parte de los monos aulladores, que estaran actuando como dispersores de las semillas de estas plantas e incidiran en los patrones espaciales de dispersin de las especies consumidas (ver Howe y Smallwood 1982; Hubbell 1979); no obstante, Alouatta es solo un actor dentro del proceso de dispersin, junto con los escarabajos coprfagos (Andresen 2002; Estrada y Coates-Estrada 1991), por lo que los patrones espaciales de dispersin exhibidos por las especies dependen de la compleja interaccin entre los componentes de la dispersin y el destino de las semillas (Andresen ibid; Estrada y Coates-Estrada ibid). Por lo tanto, sin la informacin necesaria para probar una hiptesis de dispersin zoocrica de este tipo por parte de los monos, debe asumirse que el patrn espacial de dispersin de los recursos ms utilizados puede estar asociado simplemente con la biologa de estos taxa vegetales. La altura de los rboles (rs= 0.280; p<0.01) y la densidad de las especies vegetales utilizadas (rs= -0.411; p<0.01) no estuvieron significativamente correlacionadas con el tiempo invertido en su consumo. Pese a la ausencia de relacin estadstica entre la altura y el consumo, Alouatta utiliza los rboles y otras especies del dosel para el desarrollo de sus actividades, incluyendo la alimentacin (Estrada 1984; Milton 1980; Smith 1977). Con respecto a la densidad, este resultado, aunque no fue significativo (ver tabla 14) revela una ligera tendencia, sugiriendo el consumo realizado principalmente sobre especies con bajos valores de densidad (ver tabla 12), lo que supondra una bsqueda activa de los rboles de las especies predilectas en la dieta. Guardando las diferencias metodolgicas para estimar la densidad de las especies vegetales, el valor medio de la densidad mnima encontrado en las especies utilizadas corresponde con lo hallado por Glander (1981, 1978) en un hbitat similar (bosque seco altamente estacional, Costa Rica).
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5. CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES De acuerdo con los resultados obtenidos con este estudio sobre la dieta de los monos aulladores del fragmento de bosque seco de La Montaa, sobre la base de 8 meses de muestreo focal, y en conformidad con los objetivos planteados, puede concluirse lo siguiente: Se determin variacin tanto estacional como intermensual a nivel de patrones de uso de las especies vegetales y de las categoras alimenticias, ajustada a la disponibilidad temporal de las fenofases ofrecidas por los taxa utilizados. El uso de categoras alimenticias como las flores y los frutos fue marcadamente estacional, mientras que el uso de hojas se mantuvo a lo largo del tiempo de muestreo, siendo preferidas las hojas nuevas por sobre las maduras, acorde con los patrones fenolgicos exhibidos por las plantas, y las cualidades nutricionales y de digestibilidad de los recursos disponibles en el bosque. Las especies catalogadas como importantes en la dieta, constituyeron los taxa vegetales con mayores valores de cobertura de copa, rea basal, nmero de individuos utilizados y nmero de meses de uso. Adems, presentaron patrones de dispersin espacial al azar y bajas densidades. En concordancia con otros estudios, se ha encontrado que estas caractersticas podran constituir posibles criterios de seleccin de fuentes de alimento para los monos aulladores en otros bosques del Neotrpico. Las familias botnicas Vitaceae, Moraceae, Leguminosae, Anacardiaceae y Bombacaceae constituyeron las principales fuentes de recursos para los monos aulladores durante el tiempo del estudio. La importancia que revisti la liana Cissus sicyoides en la dieta, siendo una de las dos especies ms utilizadas en trminos de tiempo invertido en consumo y consistencia de uso, adems de la inclusin de varias especies de bejucos y trepadoras en la dieta, son algunos de los resultados ms particulares de esta investigacin debido al papel secundario que han representado estos recursos en otros estudios sobre alimentacin y uso de plantas por parte de Alouatta. El grupo focal de monos aulladores exhibi un perfil dietario similar al encontrado en otros miembros del gnero Alouatta al basar su dieta principalmente en hojas, con proporciones similares de flores y frutos.
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Alouatta seniculus mostr una notable flexibilidad dietaria en materia de la variacin intermensual y estacional en la composicin especfica de la dieta. Sin embargo, el uso consistente de las especies ms importantes, en trminos de tiempo invertido en consumo, a lo largo de los meses del estudio refleja una dieta relativamente conservadora.
Los monos aulladores son importantes en el ecosistema, debido a sus interacciones con otros organismos (v.g. escarabajos coprfagos, roedores, pequeos mamferos) y al papel que juegan en la dinmica de nutrientes, en el ciclo de energa y en el proceso de dispersin de semillas, favoreciendo la iniciacin, mantenimiento y restauracin del bosque, por lo que su desaparicin supondra una considerable reduccin en el xito de la comunidad vegetal y podra afectar la proteccin natural de acuferos y otras fuentes de agua. El alto consumo de flores y frutos verdes por parte del grupo focal podra estar actuando en detrimento del reclutamiento vegetal, por lo menos para algunos taxa utilizados como fuente de estas categoras alimenticias. No obstante, de manera general, las flores fueron preferidas sobre los frutos inmaduros por parte de los monos aulladores. En algunos perodos de tiempo, como la temporada seca, la escasez de recursos de gran valor nutricional y energtico, como los frutos y las flores, obliga a los aulladores a aprovechar al mximo categoras de baja calidad como las hojas dentro del conjunto de posibilidades de seleccin, exponindolos a una situacin de estrs nutricional. A la luz de los datos disponibles, si se mantienen los patrones de uso observados en el grupo focal de monos aulladores, en un corto lapso de tiempo, los primates podran encontrarse en condiciones subptimas de supervivencia en el fragmento boscoso de La Montaa, disminuyendo la optimizacin del balance nutricional, necesario para el desarrollo de las actividades vitales como crecimiento, reproduccin y mantenimiento, e incidiendo negativamente sobre la salud y la viabilidad poblacional de los monos en el rea. Esta problemtica podra ser acentuada por el acelerado deterioro del hbitat, producto de la tala selectiva, prcticas insostenibles de cultivo, quemas de origen antrpico y por la expansin de la frontera agrcola, lo cual constituye una situacin palpable en el rea de estudio, que podra intensificar la exposicin de los monos a los posibles efectos de borde que se presentan en los fragmentos de bosque de relativamente poca extensin, como el de La Montaa. Se tiene evidencia que la calidad y la heterogeneidad del hbitat son determinantes para los primates en cuanto a sus respuestas de tipo ecolgico y conductuales, por lo
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que la progresin y aceleracin del proceso de perturbacin pueden aumentar el riesgo sobre la supervivencia de los aulladores en el rea de estudio. La remocin selectiva de rboles de gran porte pertenecientes a las especies claves en la dieta, como los hobos (Spondias spp.), la mora (Maclura tinctoria), el orejero (Enterolobium cyclocarpum), podra generar una reduccin significativa en las fuentes de recursos alimenticios importantes para la adquisicin de nutrientes y energa, suponiendo una situacin de estrs ambiental sobre los aulladores, que pondra en peligro su viabilidad a mediano y largo plazo en el rea. Tal escenario de riesgo para la supervivencia de las poblaciones de aulladores viviendo en fragmentos de bosque podra representar un esquema tpico, dado que las condiciones y los factores involucrados en este problema son comunes en muchas zonas del Neotrpico. Este estudio constituye la primera investigacin sobre ecologa de monos aulladores (Alouatta seniculus) en fragmentos de bosque seco del departamento del Atlntico, por lo que puede ser utilizado como un modelo para el desarrollo de estudios sobre dieta de aulladores y primates en el rea y la regin. En vista de los hallazgos de esta investigacin, se recomienda lo siguiente: Efectuar estudios de largo plazo sobre la dieta de los aulladores en el rea, con el objeto de registrar en una forma ms extensa y completa las especies vegetales que les pueden servir a los monos aulladores como fuentes de alimento en el fragmento de bosque y analizar si se mantienen los patrones de uso registrados o si se presentan otras tendencias de utilizacin de recursos sobre una base anual o supra anual. Realizar censos demogrficos sobre las poblaciones de monos aulladores que habitan los distintos parches de bosque seco presentes en el departamento del Atlntico, para contar con una lnea base suficiente que permita estimar el tamao poblacional de Alouatta seniculus a nivel departamental y favorezca el desarrollo de nuevos estudios sobre la ecologa de estos primates en otras reas del Atlntico. Disear y llevar a cabo campaas, en conjuncin con las autoridades ambientales competentes, de concientizacin y educacin ambiental para la comunidad sobre aspectos como el cese de capturas de aulladores como mascotas y el fomento de prcticas forestales adecuadas que permitan el uso sostenible de los recursos naturales que aseguren la supervivencia y viabilidad de las poblaciones de Alouatta seniculus y las especies vegetales claves en sus dietas.
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Las especies vegetales utilizadas por Alouatta seniculus como fuentes de alimento deben ser consideradas al momento de disear planes de revegetalizacin en zonas empobrecidas ecolgicamente, en aras de favorecer el establecimiento y la recuperacin de las poblaciones de fauna silvestre. El diseo de planes de conservacin y establecimiento de reas de reserva debe tener en cuenta, de manera integral, informacin sobre las condiciones socio-econmicas de los pobladores y la cultura de uso que tienen sobre los recursos naturales de que disponen en los bosques, con el fin de involucrar todos los componentes necesarios para la consecucin de un manejo y uso sostenible de los recursos y la conservacin del hbitat y de las poblaciones de monos aulladores.
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96
ANEXO A. Listado de familias, gneros y especies vegetales encontradas en la caracterizacin botnica de La Montaa, Juan de Acosta, departamento del Atlntico, Colombia.
FAMILIA BOTNICA ACANTHACEAE ACHATOCARPACEAE ANACARDIACEAE ANNONACEAE BIGNONIACEAE Gnero Aphelandra Justicia Achatocarpus Astronium Spondias Annona Arrabidaea Callychlamys Crescentia Tabebuia Bombacopsis Pseudobombax Cordia Acanthocereus Especie Aphelandra sp. Justicia sp. Achatocarpus nigricans Triana Astronium graveolens Jacq. Spondias mombin L. Spondias radlkoferi J.D. Smith Annona sp. Arrabidaea sp. Callychlamys sp. Crescentia cujete L. Tabebuia sp. Bombacopsis quinata (Jacq.) Dugand Pseudobombax septenatum (Jacq.) Dugand Cordia dentata Poir Acanthocereus sp. Capparis indica (L.) Fawc. & Rendle Capparis tenuisilicua Jacq. Capparis sp. 1 Capparis sp. 2 Capparis sp. 3 Capparis sp. 4 Crataeva tapia L. Belencita nemorosa (Jacq.) Dugand Cecropia peltata L. Thiloa sp. Hura crepitans L. Lecythis minor Jacq. Bauhinia sp. Leguminosae sp. 1 Mimosoideae sp. 1 Acacia farnesiana (L.) Willd. Acacia sp. Lysiloma sp. Albizia caribea (Urban.) Britt. & Rose Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. Pithecellobium sp. 1 Pithecellobium sp. 2 Dalbergia sp. Pterocarpus officinalis Jacq. Pterocarpus sp. 1 Pterocarpus sp. 2 Machaerium sp. Lonchocarpus sp. Maclura tinctoria (L.) Don ex Steud Sorocea aff . spruceii (Baill.) Macbr. Neea sp. Pisonia sp. Pisonia pacurero HBK. Nyctaginaceae sp. 1 Hybanthus prunifolius L. Amaioua sp. Callycophyllum candidissimum (Vahl.) DC Genipa americana (Kunth) K. Schum Randia aculeata L. Randia armata (Sw.) DC. Melicoccus bijugatus Jacq. Talisia olivaeformis (HBK.) Radlk. Quassia amara L. Leonia sp. 59 Especies No. Ind 2 1 1 20 3 4 1 5 2 1 1 1 1 1 5 1 11 1 1 1 1 11 14 1 1 5 3 1 6 1 1 1 1 8 2 1 1 1 10 1 1 1 3 4 2 1 1 1 1 1 1 4 1 5 1 1 2 1 2 169 ind rea Basal (m) 0,0039 0,0010 0,0009 6,3317 0,5175 1,5301 0,0168 0,0575 0,0092 0,0018 0,0008 0,0306 0,1937 0,0336 0,0263 0,0115 0,2166 0,0037 0,0007 0,0009 0,0023 1,0199 3,1085 0,0050 0,0087 1,0371 0,0379 0,0008 0,1071 0,0007 0,0074 0,0097 0,0040 2,8410 2,6955 0,0160 0,0240 0,0008 3,6580 0,0009 0,0241 0,0154 0,0165 0,3817 0,0509 0,0067 0,0026 0,0026 0,0009 0,0008 0,0001 0,3644 0,0224 0,1440 0,0042 0,0046 0,0092 0,0008 0,0509 24,6769 Hbito ABT ABT ABT ARB ARB ARB ARB LIA LIA ABT ABT ARB ARB ABT HBA ABT ABT ABT ABT ABT ABT ARB ABT ARB LIA ARB ARB LIA ARB ABT ABT ABT ARB ARB ARB ABT ABT LIA ARB LIA ARB ARB ABT ARB ARB ARB LIA ABT ABT ABT ABT ARB ARB ABT ABT ARB ARB ARB ARB 26 ARB/25 ABT/1 HBA/7 LIA
BOMBACACEAE BORAGINACEAE CACTACEAE
Capparis CAPPARIDACEAE Crataeva Belencita Cecropia Thiloa Hura Lecythis Bauhinia Leguminosae sp. 1 Mimosoideae sp. 1 Acacia LEGUMINOSAE-MIMOSOIDEAE Lysiloma Albizia Enterolobium Pithecellobium Dalbergia LEGUMINOSAE-PAPILIONOIDEAE Pterocarpus Machaerium Lonchocarpus Maclura Sorocea Neea Pisonia Nyctaginaceae sp. 1 Hybanthus Amaioua Callycophyllum Genipa Randia SAPINDACEAE SIMAROUBACEAE VIOLACEAE TOTAL: 24 Familias Melicoccus Talisia Quassia Leonia 47 Gneros
CECROPIACEAE COMBRETACEAE EUPHORBIACEAE LECYTHIDACEAE LEGUMINOSAE-CAESALPINIOIDEAE LEGUMINOSAE-INDETERMINADA
MORACEAE
NYCTAGINACEAE PHYTOLACACEAE RUBIACEAE
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ANEXO B. Ficha 01. Captura de datos de muestreo focal de uso de recursos.

FECHA: _______ /_______ / ____________. INTERVALO DURACIN (MIN) ACTIVIDAD CLIMA:___________________ _________________________. FENOLOGA No. RBOL DESCRIPTIVA LUGAR: _____________________________ _____________________________________. OBSERVACIONES C.A.P. (CMS) GENERALES
98
ANEXO C. Fenologa cualitativa de las especies utilizadas por Alouatta seniculus en el rea durante el estudio.
ESPECIE VEGETAL Cissus sicyoides HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS
ESPECIE VEGETAL Spondias mombin HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS ESPECIE VEGETAL Enterolobium cyclocarpum HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS ESPECIE VEGETAL Pterocarpus officinalis HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS ESPECIE VEGETAL Pseudobombax septenatum HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS ESPECIE VEGETAL Piptadenia sp. HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS ESPECIE VEGETAL Machaerium sp. 1 HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
ESPECIE VEGETAL Maclura tinctoria HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
ESPECIE VEGETAL Cavanillesia platanifolia HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS ESPECIE VEGETAL Spondias radlkoferi HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
ESPECIE VEGETAL Pithecellobium sp. HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS
ESPECIE VEGETAL Macrolobium sp. HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
ESPECIE VEGETAL Astronium cf. graveolens HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS
ESPECIE VEGETAL Calliandra sp. HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS ESPECIE VEGETAL Machaerium sp. 3 HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
ESPECIE VEGETAL Neea sp. HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
99
ANEXO C. Continuacin.
ESPECIE VEGETAL Hura crepitans HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS ESPECIE VEGETAL Pterocarpus sp. HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS ESPECIE VEGETAL Bauhinia glabra HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS ESPECIE VEGETAL Leguminosae 1 HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS ESPECIE VEGETAL Arrabidaea sp. HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS E MZ AB MESES MY JN JL AG S
ESPECIE VEGETAL Lecythis minor HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS ESPECIE VEGETAL Melicoccus bijugatus HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS
ESPECIE VEGETAL Machaerium sp. 2 HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
ESPECIE VEGETAL Ximenia americana HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS ESPECIE VEGETAL Callycophyllum candidissimum HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
ESPECIE VEGETAL Cochlospermum vitifolium HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS ESPECIE VEGETAL Talisia olivaeformis HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
ESPECIE VEGETAL Albizia caribea HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS
ESPECIE VEGETAL Acacia tomentosa HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
ESPECIE VEGETAL Hippocratea volubilis HOJAS NUEVAS HOJAS MADURAS FLORES FRUTOS INMADUROS FRUTOS MADUROS
MZ
AB
MESES MY JN
JL
AG
100
ANEXO D. Tabla de Valores Crticos para la Prueba Estadstica de Hines. Fuente: Tomada de Krebs (1999). ALTERNATIVA UNIFORME 0.005 0.01 0.025 0.05 1.0340 1.0488 1.0719 1.0932 1.0501 1.0644 1.0865 1.1069 1.0632 1.0769 1.0983 1.1178 1.0740 1.0873 1.1080 1.1268 1.0832 1.0962 1.1162 1.1344 1.0912 1.1038 1.1232 1.1409 1.0982 1.1105 1.1293 1.1465 1.1044 1.1164 1.1348 1.1515 1.1099 1.1216 1.1396 1.1559 1.1149 1.1264 1.1439 1.1598 1.1195 1.1307 1.1479 1.1634 1.1292 1.1399 1.1563 1.1710 1.1372 1.1475 1.1631 1.1772 1.1498 1.1593 1.1738 1.1868 1.1593 1.1682 1.1818 1.1940 1.1668 1.1753 1.1882 1.1996 1.1730 1.1811 1.1933 1.2042 1.1782 1.1859 1.1976 1.2080 1.1826 1.1900 1.2013 1.2112 1.1979 1.2043 1.2139 1.2223 1.2073 1.2130 1.2215 1.2290 1.2187 1.2235 1.2307 1.2369 1.2257 1.2299 1.2362 1.2417 1.2341 1.2376 1.2429 1.2474 1.3291 1.2422 1.2468 1.2509 1.2426 1.2454 1.2496 1.2532 ALTERNATIVA AGREGADA 0.05 0.025 0.01 0.005 1.4593 1.5211 1.6054 1.6727 1.4472 1.5025 1.5769 1.6354 1.4368 1.4872 1.5540 1.6060 1.4280 1.4743 1.4743 1.5821 1.4203 1.4633 1.4539 1.5623 1.4136 1.4539 1.4456 1.5456 1.4078 1.4456 1.4384 1.5313 1.4025 1.4384 1.4319 1.5189 1.3978 1.4319 1.4261 1.5080 1.3936 1.4261 1.4209 1.4983 1.3898 1.4209 1.4098 1.4897 1.3815 1.4098 1.4008 1.4715 1.3748 1.4008 1.3870 1.4571 1.3644 1.3870 1.3768 1.4354 1.3565 1.3768 1.3689 1.4197 1.3504 1.3689 1.3625 1.4077 1.3455 1.3625 1.3572 1.3981 1.3414 1.3572 1.3528 1.3903 1.3379 1.3528 1.3377 1.3837 1.3260 1.3377 1.3260 1.3619 1.3189 1.3289 1.3189 1.3492 1.3105 1.3184 1.3105 1.3344 1.3055 1.3122 1.3055 1.3258 1.2995 1.3049 1.2995 1.3158 1.2960 1.3006 1.2960 1.3099 1.2936 1.2977 1.2936 1.3059
n/ 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 17 20 25 30 35 40 45 50 75 100 150 200 300 400 500
101
ANEXO E. Taxa vegetales utilizados como alimento por Alouatta spp. que estn presentes en el rea de estudio: fuentes potenciales de recursos alimenticios para Alouatta seniculus en la zona.
Familia botnica Anacardiaceae Annonaceae Apocynaceae Bignoniaceae Bombacaceae Boraginaceae Burseraceae Cactaceae Capparidaceae Cecropiaceae Cochlospermaceae Flacourtiaceae Hippocrateaceae Lecythidaceae Leguminosae/Caesalpinioideae Taxa Spondias mombin Spondias radlkoferi Astronium graveolens Annona spp. Tabernaemontana spp. Arrabidaea spp. Tabebuia spp. Bombacopsis quinatum Cavanillesia platanifolia Pseudobombax septenatum Cordia spp. Bursera simaruba Pereskia spp. Crataeva tapia Cecropia spp. Cochlospermum vitifolium Lysiloma spp. Hippocratea volubilis Lecythis spp. Macrolobium spp. Acacia spp. Albizia caribea Albizia spp. Calliandra spp. Enterolobium cyclocarpum Inga spp. Piptadenia spp. Pithecellobium spp. Fuentes: Citas (No.), Informacin Moradores (IM), Este Estudio (EE), Observacin directa por fuera del muestreo (OD) 4,5,7,8,12,14,15,21,22,24,29,34,38,EE 5,7,31,32,40,EE 4,8,19,EE 12,38 5,7,36 5,7,9,35,EE 4,7,8,19,22,23,24,IM 8,18,19 7,EE 5,7,19,EE 1,2,4,5,7,8,9,12,14,24,27,32,33,38 4,6,8,14,15,16,18,22,24,29,33,36 12,37 14,IM 1,2,3,4,5,6,8,9,10,14,15,16,17,18,20,21,22,23,24,25,26,27,28,29 31,32,34,36,37,40 4,8,19,EE 4,8,19,33 7,EE 21,35,EE 35,39,EE 7,35,EE 11,19,21,EE 4,18 36,EE 4,8,12,18,22,36,EE 1,2,4,5,7,8,9,12,22,23,25,28,34,35,36,38,40 9,EE 4,8,12,13,18,19,20,21,23,24,27,38,EE
Leguminosae/Mimosoideae
102
ANEXO E (CONT.)
Familia botnica Taxa Dalbergia spp. Gliricidia sepium Lonchocarpus spp. Machaerium spp. Pterocarpus spp. Ficus spp. Moraceae Maclura tinctoria Sorocea spp. Neea spp. Pisonia spp. Ximenia americana Hybanthus prunifolius
Callycophyllum candidissimum
Leguminosae/Papilionoideae
Nyctaginaceae Olacaceae Phytolacaceae Rubiaceae
Sapindaceae Simaroubaceae Sterculiaceae Vitaceae
Genipa americana Genipa spp. Melicoccus spp. Talisia spp. Quassia amara Guazuma ulmifolia Guazuma spp. Sterculia apetala Cissus spp.
Fuentes: citas (No.), com. pers. residentes (IM), este estudio (EE), obs. directa (OD) 4 4,8,19,29,33,36,IM 4,8,28,29,34,36 7,35,EE 4,7,8,12,14,24,35,40,EE 1,2,3,4,5,6,7,8,9,10,12,14,15,16,17,18,20,21,22,24,25,26,27,28,30 31,32,34,36,37,38,40,OD 4,8,37,EE 35,37,OD 23,EE 37 6,EE 7 4,8,19,29,EE 38 4,8,12 12,EE 27,35,EE 7 4,8,12,21,36,38,40 4 4,8,18,21,22,36 1,2,9,EE
Citas: 1. Carvalho 1975, citado por Neville et al. 1988; 2. Kuhlmann 1975, citado por Neville et al. 1988; 3. Smith 1977; 4. Glander 1978; 5. Milton 1978; 6. Schlichte 1978, citado por Neville et al. 1988; 7. Milton 1980; 8. Glander 1981; 9. Chitolina y Sander 1981, citado por Neville et al. 1988; 10. Gaulin y Gaulin 1982; 11. Sekulik 1982, citado por Defler 2003; 12. Braza et al. 1983; 13. Jones 1983; 14. Estrada 1984; 15. Estrada y Coates-Estrada 1984; 16. Estrada et al. 1984a; 17. Estrada et al. 1984b; 18. Cuervo et al. 1986; 19. Massey 1987; 20. Chapman 1988; 21. Barbosa 1988; 22. Trystag 1991; 23. Julliot y Sabatier 1993; 24. Silva-Lpez 1993; 25. Peres 1994; 26. Cabrera 1994; 27. Julliot 1996; 28. Silver et al. 1998; 29. Garber et al. 1999; 30. Bravo y Zunino 2000; 31. Juan et al. 2000; 32. Gonzlez-Picazo et al. 2001; 33. Garca et al. 2001; 34. Ramrez-Orjuela y Cadena 2003; 35. Santamara y Rylands 2003; 36. Fuentes et al. 2003; 37. de Moraes et al. 2003; 38. Marsh y Loiselle 2003; 39. Pinto 2004; 40. Pavelka y Behie 2005.
103
ANEXO F. Grficos de dispersin de las asociaciones significativas establecidas entre porcentajes de tiempo de consumo y variables ecolgicas de las especies vegetales utilizadas.
16 14 12 10 8 6 4 2 0 -2 0 1 2 3 4 5 6
16 14 12 10
16
14
12
Porcentaje de tiempo de consumo
Porcentaje Tiempo de Consumo
8 6 4 2 0 -2 0 2 4 6 8 10
10
2 0 -100 0 100 200 300 400
Nmero de Meses de Uso

16 14 12 10 16
Nmero de ejemplares vegetales
cobertura de copa
14
12
8 6 4 2 0 -2 -2 0 2 4 6 8 10 12 14
10
2 0 1,0 1,2 1,4 1,6 1,8 2,0
rea basal
Patrn de dispersin espacial
104
ANEXO G. Lista de taxa incluidas en la dieta con cultura de uso maderable por parte de los pobladores de La Montaa. FAMILIA BOTNICA Moraceae Anacardiaceae Lecythidaceae Leguminosae Rubiaceae TAXA NOMBRE COMN Palo mora Hobo Hobo Quebracho Olla de mono Aromo Baranoa Carbonero Guayabito macho
Maclura tinctoria Spondias radlkoferi Spondias mombin Astronium graveolens Lecythis minor Acacia tomentosa
Leguminosa indeterminada
Calliandra sp. Callycophyllum candidissimum
Fuentes: Comunicaciones personales de pobladores de Juan de Acosta y de Usiacur; Dugand 1998.
105
ANEXO H. Perfiles de vegetacin de la caracterizacin florstica.
25 m
25 m
Parcela A.
25 m
25 m
Parcela B.
106
25
25 m
ANEXO H (CONT.)
25 m
m 25
25 m
Parcela C.
25 m
m 25
25 m
Parcela D.
107
ANEXO H (CONT.)
25 m
m 25
25 m
Parcela E.
108

Alouatta seniculus-BsT

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VARIACIN ESTACIONAL DEL USO DE RECURSOS ALIMENTICIOS DEL MONO AULLADOR Alouatta seniculus (L.

FRED AVILA MOLINA ORLANDO PADILLA RIVERA

Directora MYRIAM SALAZAR JAIMES Biloga

Co-Director HERMES CUADROS VILLALOBOS Bilogo. M.Sc. Taxonoma vegetal

LISTA DE FIGURAS (CONT.) pg. consumidas. 42

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

seniculus en un fragmento de Bs-T durante ocho (8) meses de muestreo.

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

Figura 1. Grupo de Alouatta seniculus aullando sobre la rama de un rbol.

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

Fuente: Tomado y adaptado de Bennett 2003 y de Defler 2003.

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

BOMBACACEAE BORAGINACEAE CACTACEAE

CECROPIACEAE COMBRETACEAE EUPHORBIACEAE FLACOURTIACEAE LECYTHIDACEAE LEGUMINOSAE-CAESALPINIOIDEAE LEGUMINOSAE-INDETERMINADA

NYCTAGINACEAE PHYTOLACACEAE RUBIACEAE

SAPINDACEAE SIMAROUBACEAE VIOLACEAE TOTAL: 24 Familias

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

Figura 6. Riqueza de especies por familia botnica en La Montaa.

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

x 2 ( x) 2 / n La varianza de (x) = n 1 2 z ( z ) 2 / n La varianza de (z) = n 1

Figura 7. Esquema del procedimiento de muestreo T-square.

Fuente: Tomado de Krebs 1999.

El error estndar de N T fue calculado sobre el recproco de la densidad:

promedio de distancias OP promedio de distancias PQ tamao de muestra varianza de las distancias x

s z2 = varianza de las distancias z s xz = covarianza de las distancias x y z.

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

hT es 1.27; valores por debajo de ste indican uniformidad, ms altos, agregacin.

Figura 8. Esquema de medicin de Circunferencia a la Altura del Pecho (CAP).

Fuste del rbol

C1 = donde, C1= D1= D2=

Cobertura de copa de cada individuo en m2 Dimetro mayor Dimetro menor.

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

Fuente: Tomado de Rangel-Ch y Velsquez 1997.

Avila, F. y Padilla, O. 2005. Avila-Molina, F. y Padilla-Rivera, O.

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

Cavanillesia platanifolia 10,73%

Maclura tinctoria 14,36%

Enterolobium cyclocarpum 10,00%

Spondias mombin 7,00% Otras 21,91%

Pseudobombax septenatum 3,00%

Pithecellobium sp. 3,18%

Pterocarpus officinalis 4,27%

ANACARDIACEAE BIGNONIACEAE BOMBACACEAE COCHLOSPERMACEAE EUPHORBIACEAE HIPPOCRATEACEAE LECYTHIDACEAE LEGUMINOSAE-INDETERMINADA LEGUMINOSAE-CAESALPINIOIDEAE

MORACEAE NYCTAGINACEAE OLACACEAE SAPINDACEAE RUBIACEAE VITACEAE

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

Frutos inmaduros 14,64%

Frutos maduros 11,45%

Hojas maduras 17,18%

Hojas nuevas 27,18%

3.3.3 Patrones de uso diario, mensual y estacional de los recursos alimenticios.

Curva acumulativa de especies

Uso de recursos por A. seniculus en un bosque seco, Col.

SS 0 0,40 0,40 0,55 0,40 0,40 0,22 0,20 0,34 0,18

Tabla 5. Patrn intermensual de uso de las especies vegetales incluidas en la dieta.

Convenciones: M/U = Meses de uso.