Boletín chileno de parasitología

versión  impresa ISSN 0365-9402

Bol. chil. parasitol. v.56 n.1-2 Santiago ene. 2001

doi: 10.4067/S0365-94022001000100003 

Búsqueda de xifidiocercarias (Trematoda) en moluscos

de agua dulce recolectados en nueve municipios del
Estado de São Paulo, Brasil.*
Gílcia A. de Carvalho1, Marlene T. Ueta2 y Carlos F. S. de Andrade1

1) Departamento de Zoología. 
2) Departamento de Parasitología. Instituto de Biología, Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP), CP 6109,
CEP 13084-971, Campinas, SP, Brasil. E-mail: cfeandra@unicamp.br.

Abstract

Search of natural occurrence of xiphidiocercariae (Trematoda) in fresh water snails of

nine counties from
São Paulo State, Brazil.

Xiphidiocercariae, aquatic larval stages of some trematodes are considered a potential

instrument for biological control of mosquitoes. In this study we evaluated its natural
occurrence in Campinas region and two places in Vale do Ribeira (Registro and Miracatu),
São Paulo State. Snails were obtained from fresh water collections from September 1996 to
February 1999. The species collected were Lymnaea columella, Physa marmorata,
Biomphalaria tenagophila, Biomphalaria sp., Drepanotrema cimex, D. lucidum and
Drepanotrema sp. Fasciola hepatica, xiphidiocercariae (Haematoloechidae) and
echinostomatid cercariae were detected in the lymnaeids snails from Miracatu, SP. In the
same locality were found planorbids snails parasitized by furcocercariae, echinostomatid
cercariae and xiphidiocercariae. The xiphidiocercariae found in the planorbids were different
from those obtained from lymnaeids. One Biomphalaria sp. infected with furcocercariae
was found in Louveira, SP. In the ROSA place (Campinas, SP) an individual of
Biomphalaria sp. and one of L. columella were found infected by the furcocercariae and
echinostomatid cercariae, respectively. In the place UNI-I, in Campinas, one L. columella
was infected by furcocercariae. Double infection in snails from Miracatu was also observed.

Palabras clave (Key words): xifidiocercarias (xiphidiocercariae); Lymnaea columella;

Biomphalaria tenagophila; Drepanotrema lucidum.

INTRODUCCION

Algunas especies de moluscos del orden Basommatophora son hospederos intermediarios

de fases inmaduras de tremátodos digenéticos de importancia médico-veterinaria y por
tanto socio-económica. Las familias de ese orden descritas en Brasil son: Planorbidae,
Lymnaeidae, Physidae, Ancylidae y Chilinidae, siendo las dos primeras las más importantes
desde el punto de vista epidemiológico, debido a que en ellas se encuentran géneros que
son hospederos intermediarios de helmintos que parasitan al hombre y a animales
domésticos (Leme, 1995).

En la familia Planorbidae se encuentra el género Biomphalaria que tiene especies como B.

glabrata, B. tenagophila y B. straminea que son hospederos de Schistosoma
mansoni (Trematoda, Schistosomatidae), parásito del sistema sanguíneo humano y de
otros animales y causante de la esquistosomosis. Otras especies como B. peregrina y B.
amazonica son también importantes por considerarse hospederos potenciales de este
tremátodo en Brasil (Corrêa y Paraense, 1971; Paraense, 1973; Paraense y Corrêa, 1985).
Las especies del género Biomphalaria también albergan otros tremátodos, entre los que
se encuentra Echinostoma sp. (Echinostomatidae) y los pertenecientes a la familia
Plagiorchiidae, además de furcocercarias del tipo caratinguensis.

Las especies del género Lymnaea (Lymnaeidae) son hospederos intermedarios de varios
tremátodos, siendo Fasciola hepatica (Fasciolidae) el más importante, ya que parasita los
conductos biliares de ovinos, bovinos, equinos, caprinos, suínos, caninos y humanos en las
áreas endémicas. Además de F. hepatica, los limnéidos pueden albergar helmintos
parásitos de mamíferos silvestres, aves, reptiles y anfibios como, por ejemplo
Echinostoma sp. (Echinostomatidae), Paramphistomun sp. (Paramphistomidae),
Haplometra sp. (Plagiorchiidae), Prosthogonimus sp. (Prosthogonimidae), Plagiorchis
sp. (Plagiorchiidae) y Haematoloechus sp. (Haematoloechidae).

Las especies de la famlilia Physidae, hasta el momento, no han sido descritas como
hospederos intermediarios de helmintos parásitos de humanos en Brasil. Sin embargo,
estudios realizados en los Estados Unidos por Snyder y Esch (1993) permitieron detectar
especímenes de Physa girina parasitados por los tremátodos Halipegus eccentricus,
Haematooechus complexus, Glypthelmins quieta, Echinostoma trivolvis,
Megalodiscus temperatus y por ejemplares de la familia Strigeidae en Carolina del
Norte.

Los moluscos pertenecientes a la familia Chilinidae, que en Brasil se encuentran solamente

en el Sur del país (Paraense, 1981), son importantes en países como Argentina, Chile, Perú
y Uruguay. En Argentina, fueron encontradas especies del género Chilina parasitadas por
tremátodos de las familias Notocotylidae, Echinostomidae, Hemiuroidae, Schistosomatidae,
Diplosmidae, Strigeidae y Plagiorchiidae, en la Patagonia (Quaggiotto y Valverde, 1995).

Las cercarias pertenecientes a las familias Prosthogonimidae, Plagiorchiidae y

Haematoloechidae utilizan insectos acuáticos como segundo hospedero intermediario y su
parasitismo sobre larvas de mosquisto culícidos ha sido señalado como importante forma
de control (Rao y col., 1985). El presente estudio tuvo por objetivo recolectar y estudiar
moluscos del orden Basommatophora, principalmente los pertenecientes al género
Lymnaea, en relación al parasitismo por tremátodos, con el propósito de encontrar
xifidiocercarias y realizar posteriormente evaluaciones contra mosquitos (Carvalho y col.,
en prensa).

MATERIAL Y METODO

Las recolecciones de moluscos fueron realizadas en cuerpos de agua dulce que se

encuentran en ciudades de la región de Campinas y en los municipios de Registro y
Miracatu, en el Vale do Ribeira, Estado de Sao Paulo. Fueron efectuadas durante el período
de abril de 1996 a febrero de 1999. La Tabla I muestra la localización de los criaderos
donde fueron colectados los moluscos.

Los moluscos fueron recolectados manualmente, mediante la ayuda de cucharones y pinzas

de bambú, trasladados al laboratorio, separados y cuantificados según su género.
La presencia de tremátodos fue evaluada a través de observación e identificación de
cercarias eliminadas por los moluscos como resultado de su exposición a la luz, o por su
comprensión entre dos placas de vidrio. Para la exposición se usó una lámpara
incandescente de 60 W por un período de una hora, sobre grupos de aproximadamente 10
moluscos colocados en frascos con agua declorada. Los moluscos de los frascos positivos
fueron observados semanalmente en exposiciones individualizadas, por un período de 30
días. Con la finalidad de observar esporoquistes y/o redias, los ejemplares que eliminaron
xifidiocercarias fueron comprimidos entre dos placas de vidrio, pasado un mes de la
exposición o después de la muerte (cuando esta ocurrió antes del trigésimo día). Los que
persistieron en no eliminar cercarias fueron comprimidos entre dos placas de vidrio, para
comprobación.

La mayoría de las veces se utilizó calor para matar las xifidiocercarias, posteriormente
fueron fijadas en Bles y teñidas por Giemsa para poder realizar una observación más
detallada de la morfología. Algunas de las cercárias eliminadas fueron observadas en una
preparación a fresco y teñidas con rojo neutro al 5%, mientras que otras fueron
observadas utilizando la tinción de lugol suave y posteriormente fotografiadas y dibujadas
en cámara clara. Los estudios morfológicos de las xifidiocercarias fueron basados en las
descripciones de Krull (1930, 1931, 1932, 1933, 1934), Dollfus y col. (1960), Dronen
(1975) y Bourgat y Kulo (1979).

Se denominaron X-LC para designar las xifidiocercarias eliminadas por Lymnaea

columella y X-DL y X-BT las eliminadas por Drepanotrema lucidum y Biomphalaria
tenagophila, respectivamente.

Material representativo de las recolecciones fue depositado en el Museo de Zoología de la

USP.

RESULTADOS

Durante el período de estudio fue colectado en las quince localidades un total de 8830
moluscos de siete especies, de las cuales cinco pertenecieron a la familia Planorbidae, una
a la familia Lymnaeidae y una a la familia Physidae.

Los resultados de la exposición a la luz para el estudio de las cercarias de todas las
localidades son mostrados en la Tabla II, exceptuando los referentes a las recolecciones
realizadas en Miracatu. La prevalencia mensual del parasitismo en esta localidad para las
especies L. columella y B. tenagophila se encuentra en las Tablas III y IV,
respectivamente.
Como se observa en la Tabla II y Tablas III y IV, se encontraron moluscos parasitados por
cercarias de Fasciola hepatica, por furcocercarias, por cercarias de Echinostomatidae y
por xifidiocercarias de Haematolechidae.
Básandose en la morfología general de las xifidiocercarias pudieron ser diferenciadas dos
morfoespecies, Aquellas eliminadas por L. columella (X-LC) tenían una membrana
terminal en la región caudal. Las que se desarrollaron en D. lucidum y B. tenagophila (X-
DL/X-BT), eran semejantes a las eliminadas por L. columella, pero poseían la membrana
terminal en la región. Tanto las xifidiocercarias eliminadas por los limneídeos como las de
los planorbídeos se originaron a partir de esporoquistes.

En una de las recolecciones realizadas en Louveira, se detectó un ejemplar del género

Biomphalaria que eliminó furcocercarias del tipo caratinguensis, sin ocelo y con farigne
bien visible al microscópio óptico, representando un 0,2% de prevalencia. Una vez muerto
este ejemplar fue comprimido, lo que permitió observar un esporoquiste ramificado con
furcocercarias y una metacercaria.

Como resultado de las recolecciones realizadas en Campinas, se obtuvo un ejemplar de L.

columella de la localidad UNI-I que estaba parasitado por furcocercarias (prevalencia de
1,5%). En la localidad ROSA un molusco del género Biomphalaria y uno de L. columella
eliminaron furcocercarias (7,6% de parasitismo) y cercarias de Echinostomatidae
(prevalencia de 1,5%), respectivamente. En las otras cuatro localidades de este municipio
no se observaron moluscos parasitados.

El mayor número de cercarias se encontró en moluscos recolectados en Miracatu. En las

infecciones por un solo tipo de tremátodo, la mayor prevalencia de xifidiocercarias se
obtuvo en octubre de 1996 en ejemplares de la especie L. columella. Esta especie
presentó una prevalencia de X-LC, que varió de 0,4 a 8,3%. Para F. hepatica esta
variación fue de 0,2 a 1,0% y para cercarias de equinostomatídeos fue de 3,3% (Tabla III).
La mayor prevalencia de parasitismo por X-LC en L. columella se obtuvo en septiembre de
1996, ocurriendo concomitantemente con F. hepatica. Las infecciones dobles en L.
columella fueron, por X-LC y cercarias de equinostomatídeos en un individuo
representando 1,7% de prevalencia y por S-LC y redias, en cuatro individuos variando
entre 1,2 a 3,2%. Otros dos moluscos estaban doblemente infectados con X-LC en
formación y cercarias de F. hepatica, lo que representó 4,4%. Una vez realizada la
disección de 15 ejemplares de L. columella fue detectado un nemátodo no identificado,
además de las presencia de Chaetogaster (Annelida) en algunos ejemplares.

De los 817 moluscos de la especie B. tenagophila recolectados en Miracatu, solamente

cuatro se encontraron infectados, presentando una prevalencia que varió de 1,5 a 15,6%
para X-BT, además de 14,1% para cercarias de equinostomatídeos y 1,5% de parasitismo
por furcocercarias (Tabla IV). En diciembre de 1997 tres moluscos (3,8%) mostraron
infección doble por dos tipos de furcocercarias, una con y otra sin ocelo y en febrero de
1999 seis moluscos (4,3%) estaban doblemente infectados con X-BT y cercaria de
equinostomatídeo.

Un ejemplar de D. lucidum presentó parasitismo por xifidiocercárias (X-DL) y otro por

furcocercarias (prevalencia de 3,0)% y 1,7%, respectivamente) y ninguna de las Physa
marmorata recolectada estaba infectada, tanto en Miracatu como en las otras localidades.

Se observó, solamente, en una de las 15 localidades estudiadas el predominio del

parasitismo por xifidiocercarias para limneídos (<10%), y planorbídeos (<20%).

DISCUSION

Las xifidiocercarias observadas fueron clasificadas como pertenecientes a la familia

Haematoloechiidae (Plagiorchiata). Al comparar las xifidiocercarias eliminadas por L.
columella con las descritas por Krull (1930, 1931, 1932, 1933, 1934), Dollfus y col.
(1960), Dronen (1975) y Bourgat y Kulo (1979), se reunieron evidencias suficientes para
clasificarlas como pertenecientes al género Haematoloechus.

Se pudo observar que la prevalencia del parasitismo estaba relacionada con las variaciones
climáticas generales como, precipitaciones pluviales y temperatura ambiente. Durante los
meses de verano y con el aumento del índice pluviométrico, ocurría inundación de los
lugares de recolección ocasionando el desplazamiento de un elevado número de moluscos
hacia otras localidades. La sincronicidad del ciclo de vida del hospedero influyó también
sobre la ocurrencia del parasitismo a lo largo de este período, debido a que mientras que
en un lugar había un gran número de adultos de L. columella, en el mes siguiente se
encontraba solamente formas juveniles. Un fenómeno similar fue observado por Yoder y
Coggins (1998) quienes plantearon que la prevalencia de plagiorquídeos disminuía con la
mortalidad natural de los adultos de L. stagnalis y el consecuente aumento de moluscos
jóvenes no infectados. Estos autores, también observaron que el parasitismo por una
especie de tremátodo dificulta el establecimiento de otras, motivo por el cual se encuentra
una baja frecuencia de parasitismo múltiple. No obstante, cuando ocurre infección doble,
acostumbra a haber predominio de una especie sobre la otra. Fernández y Esch (1991)
observaron que en moluscos doblemente infectados por cercarias de Echinostoma
trivolvis y xifidiocercarias de Haematoloechus longiplexus, ocurría un dominio del
primer tremátodo, siendo encontradas muchas redias del equinostomatídeo y apenas un
pequeño número de esporoquistes del hematolequídeo. Trabajos similares al presente
estudio fueron desarrollados por Manga-González y col. (1994), quienes también
detectaron
infección doble por F. hepatica y xifidiocercarias en moluscos de la especie L. truncatula
recolectados en diferentes épocas del año en Redipollos, España.

La obtención de xifidiocercarias que viven naturalmente en Miracatu permitió llevar a cabo

experimentos relacionados con su potencial infectivo en larvas de Aedes aegspti, A.
albopictus y Culex quinquefasciatus.

* Este estudio fue presentado por GAC al Depto. de Parasitología, Instituto de Biología, Unicamp como parte del
trabajo de tesis para la obtención de grado de Master.

Agradecimientos.- A los señores Ivo G. Pereira y João Batista A. de Oliveira del Depto. de
Parasitología, IB, UNICAMP, por apoyo técnico. A María Angélica C.R. Guitti del Depto. de
Parasitología, IB, UNICAMP, por la identificación de las especies de moluscos recolectadas.
A Takako U. Fujii y a los señores Alberto J. dos Santos y Antonio L. de Mendonça, del
Instituto Biológico de Registro, SP, por el apoyo durante los trabajos en las Haciendas del
Vale do Ribeira.

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